Biologia e história natural de Euphaleurus ostreoides

Rev. Brasil. Biol., 50(~:417-423
Maio, 1990 -Rio de Janeiro, RJ
BIOLOGIA E msTáRIA NATURAL DE EUPHALEURUS OSTREOIDES
(HOMOPTERA: PSYLLmAE) cECmáGENO
DE WNCHOCARPUS
GUILLEMINIANUS (LEGUMINOSAE)
SORAIA
A. FERREIRA1,
G. WILSON
FERNANDES1,2
e ÚSIA G. CARV ALHO1
1Departamentode Biologia Geral, Caixa Posta12486,Instituto de CiênciasBiol6gicas,
UniversidadeFederalde Minas Gerais,30161 -Belo Horizonte -MO, Brasil
2Departmentof Biological Sciences,Box 5640, Northem Arizona University, Flagstff, AZ 86011,USA
(Com 5 figuras)
RESUMO
Euphaleurus ostreoides (Homoptera: Psyllidae) induz galhas foliares em
Lonchocarpus guilleminiaus (Leguminosae). O psilfdeo galhador possui cinco estágios ninfais e é multivoltino. O ciclo de vida desde ovo até adulto é de 46 a 52
dias. A maior taxa de mortalidade ocorreu no primeiro instar ninfal onde dessecação e resistência da planta hospedeira podem ser importantes. Larvas de uma espécie de Lepidoptera e Cecidomyiidae também são responsáveis pela morte do
galhador.
Palavras-chave: Euphaleurus ostreoides, Galhas entom6genas,Herbivoria,
Hist6ria natural, Lonchocarpus guilleminianus.
.
ABSTRACT
Biology and Natural History of Euphaleurus ostreoides (Homoptera:
PsyUidae) a Gall Former on Lonchocarpus guilleminiaus (Leguminosae)
Euphaleurus ostreoides (Homoptera: Psyllidae) induces leaf galls on
Lonchocarpus guilleminianus (Leguminosae). The galling psyllid has five nimphal
instars and is multivoltine. The life cycle from egg to adult lasts from 46 to 52
days. High mortality rates occurred during the first larval instar where dissecation
and host resistance may have played an important role. A lepidopteran and a
cecidomyiid larvae were also responsible for death of the galling psyllid.
Key words: Euphaleurus ostreoides, Insect gàlls, Herbivorya, Natural
History , Lonchocarpus guilleminianus .
INTRODUÇÃO
Estudos sobre hom6pteros cecid6genos
têm sido realizados, principalrnente, sobre os
Recebido em 13 de julho de 1989
Aceito em 1 de dezembro de 1989
J"\; ;h..(,jnA~
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pertencentes a superfamília Aphidoidea (e.g.
Whitharn 1978, 1980; Wool 1977, 1984, Wool
e Manheim 1983) e mais raramente sobre cecid6genos da superfamfiia Psylloidea, especialmente sobre os psilídeos neotropicais (e.g.
Houard 1933). Poucas espécies de psilídeos
foram descritas na região neotropical (Lima
1942. Hodkinson e White 1981) embora sejam
418
FERREIRA,FERNANDESeCARVALHO
de considerável importância como vetores de
doenças de plantas cultivadas e árvores ornamentais (Hodkinson 1974, 1984) e ainda devido ao impacto que causam em suas plantas
hospedeiras(Femandes 1987).
Os grupos de plantas hospedeiras de
Psilloidea são restritos principalmente à dicotiledôneas perenes (Eastop 1972). Há grande
especificidade quanto a escolha do hospedeiro
(Hodkinson 1984). Uma análise da fauna de
psilideos da Tchecoslováquia mostrou que em
110 espécies, poucas ocorrem em mais de um
gênero de hospedeiro e nenhuma em mais de
uma famma (Vondracek 1957).
A espécie estudada, Euphaleurus os.
treoides Crawford (Homoptera: Psyllidae), é
galhadora de Lonchocarpus guilleminianus
(Tul.) Malme (Leguminosae) (= L. neuroscapha Benth.) e foi descrita inicialmente como
galhadora de Andira anthelminthica Benth. ( =
A. anthelmia (Vell.) Toledo) (veja Crawford
1925, Hodkinson e White 1981).
Foi nosso objetivo, obter dados sobre a
biologia e hist6ria natural de E. ostreoides
procurando abranger aspectoscomo número, e
duração de formas imaturas, sobrevivência e
causasde mortalidade, caracterizaçãoda galha
e acompanhamentode seu desenvolvimento no
campo.
METERIAL
A
8
E MÉTODOS
Área de Estudo
A área de estudo (Campus Pampulha da
Universidade Federal de Minas Gerais, em
Belo Horizonte, MG, Brasil) é constituída por
capoeira na qual L. guilleminianus
atinge
portes de 4 alO metros de altura. Esta espécie
é também encontrada em pantanais, margens
de estradas, lagoas e matas. Floresce de novembro a abril, sendo que a florada de uma
árvore dura poucos dias, raramente chegando
a um mês. É uma espécie abundante na região
Sul-Sudeste, encontra do-se nos estados de
Santa Catarina, Paraná, São Paulo, Rio de Janeiro, Espírito Santo e Minas Gerais, estendendo-se para Bahia, Pemambuco, Distrito
Federal, Acre e Rondônia (Azevedo-Tozzi
1989).
Procedimento
As coletas foram realizadas entre os meses de maio e dezembro de 1984 ( duas ~era-
Fig. 1 -Galhas foliares de E. ostreoides em L. guilleminianus. A e B) Mapeamento do cohort de galhas estudadas
em 1986. C) Galhas adultas sobre as nervuras secundárias do
folfolo (não em escala).
ções do galhador) e entre março e maio de
1986 (uma geração do galhador). O número
total de folíolos e galhas coletados em cada
geração do galhador foram: 500 e 2314, 90 e
154, e 80 e 352, respectivamente.
Nas coletas de 1986, dois ramos de
planta hospedeira foram marcadospara observação do desenvolvimento das galhas para a
obtenção das curvas de padrão de crescimento
e sobrevivência do galhador. Um cohort de
cem galhas em estágio inicial de crescimento
(0,5 mm de altura, 1,0 mm de comprimento)
foram mapeados (Fig. Ia, b) e altura (crescimento) das galhas medidas semanalmente.
Semanalmente,amostrasde folhas atacadas da mesma planta foram coletadas aleatoriamente, etiquetadas, armazenadasem sacos
olásticos e levadas ao laborat6rio. Parte da
GALHAS
DE PSYLfDEO
amostra foi acondicionada em vidros vedados
com gaze, mantIdos em insetário ~25 1 C; 75
5% UR e 12 horas de luz artificial) para obtenção dos adultos do galhador, seus parasit6ides e predadores.
Além das medidas de altura das galhas
estas foram abertas para a identificação do
estágio imaturos e verificação da presença de
insentos associados. O estágio de desenvolvimento do psiiídeo foi indentificado através do
número e tamanho de exúvias presentesdentro
da galha. Os insetos encontrados foram preservadosem álcool 70%.
As causasde mortalidade foram deterrninadas pela presença de larvas de outros insetos e por danos de predadoressobre a galha. A
mortalidade no campo foi observada através
do ressecamento,danos por predadorese parasitas ou desaparecimentode galhas em início
de formação. Esta é uma metodologia comum
nos estudos de galhas de insentos (e.g. Varley
et al. 1973; Fernandes 1986)
RESULTADOS
Galha e inseto galhador
O cecid6geno E. ostreoides forma uma
conspícua galha com formato semelhante à
concha de molusco bivalvo, sobre nervuras
secundárias de folíolos da planta hospedeira
(Fig. lc). As galhas sempre ocorrem na face
superior dos folíolos não sendo encontradas
sobre qualquer outro 6rgão da planta. As galhas são verdes e glabras (ver Femandes et al.
1988). Galhas em estado inicial de crescimento tendem a parecer mais pálidas do que as
partes não afetadas do folíolo e ao redor da
galha o tecido e mais escuro que o resto da
lâmina foliar.
O início da formação da galha é marcado
pelo entumescimento do tecido vegetal localizado de cada lado do ponto de oviposição.
Neste ponto, forma-se um sulco que projeta-se
na face inferior do filíolo (Fig. 2a, b) O tecido vegetal continua a crescer formando as paredes da galha de cada lado do sulco. As bordas destas se unem delimitando a loja onde
o inseto se desenvolverá. As galhas são uniloculares e com apenas uma ninfa por loja
(Fig.2c, d). O crescimento da galha é rápido
inicialmente, até atingir sua altura máxima. A
partir daí, há uma estabilização do crescímento
(Fig. 3). A emergência do adulto ocorre quando as oaredes da !!alha se separam. ou seja. no
419
EM LEGUMINOSAE
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A
-
B
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+
D
Fig. 2 -Desenvolvimento da galha de E. ostreoides na
face adaxial dos fol{olos de L. guilleminianus. Para explicações veja o texto.
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(dias)
Fig. 3 -Curva de crescimento das galhas de E. ostreoides para um cohort estudado de março a maio de 1986. A
parte superior da figura mostra as datas de coleta e espaço de
tempo entre elas. A parte inferior mostra o tempo (em dias)
desde o inicio das observações.
período de deiscência que ocorre devido ao
crescimento diferenciado entre as célululas
corticais externas e internas (Rohfritshch e
Shorthouse, 1982). A seguir, o tecido da galha
torna-se ressecado e rígido. Os insetos adultos
420
FERREIRA.FERNANDESeCARVALHO
acasalarn-se e ovipoem nas novas folhas emergentes da planta hospedeira, dando assim, início a um novo ciclo de vida. Euphaleurus OStre6ides possui 2 ou 3 gerações anuais.
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o número de galhas por folíolo foi extremalilente variável para as três gerações observadas. Na primeira geração, o número de
galhas por fol{olo foi de 4.6 (SE j: 0.2, n=
513 folíolos). Na segunda e terceira gerações
os números foram de 1.7 (SE j: 0.1, n= 90
folíolos) e 4.4 (SE j: 0.4, n= 91 folíolos),
respectivamente.
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DATA
Fig. 4 -Porcetagem de sobrevivência de E. ostreoides
durante o período de março a maio de 1986. As setas indicam"
a emergência de adultos ap6s a deiscência de suas respectivas
galhas. A parte superior da figura mostra as datas de coleta e
espaço de tempo entre elas. A parte inferior mostra o tempo
(em dias) desde o início das observações.
Curva de Sobrevic~ncia das Galhas
De um cohort de 100 galhas marcadasno
campo em 1986, 21 não se desenvolveram,
5 iniciaram o desenvolvimento e secaram,45
atingiram a altura máxima média sem eclodir,
e 29 deram origem a adultos. Com base nestes
dados, traçamos a curva de sobrêvivencia de
E. ostreoides do estágio inicial de formação
da galha, que corresponde a fase de primeiro
estágio ninfal até a emersão de adultos (Fig.
4). No campo, 81% da mortalidade ocorreu na
primeira semanae 19% na segundasemanade
crescimento da galha. Na primeira semanaforaro observados, principalmente, ninfas de
primeiro e segundo instares. Verificou-se que
havia ocorrido emergência de adultos no campo aos 46 e 52 dias de observação.
Do total de 352 galhas coletadas e abertas em laborat6rios, 183 (52%) continham ninfas de E. ostreoides e 169 estavamsem ninfas.
O primeiro estágio ninfal foi observado apenas
na primeira semana (7 dias); o segundo da
primeira à quarta semana(30 dias); o terceiro
da segunda à sétima semana (37 dias); o
quarto da terceira à oitava semana(35 dias); e
finalmente, o quinto e último estágio ninfal foi
observado da terceira à quinta semana ( 14
dias) (Fig. 5). A emergência de adultos ocorreu da sétima à oitava semanade observação.
O tempo de desenvolvimento da fase de primeiro instar ninfal à fase adulta variou de 37a
51 dias.
Houve um predomínio de indivíduos do
primeiro estágio ninfal na primeira classe de
altura de galhas (0,5 -1,5 mm); do segundo
estágio na segunda classe de altura (1,5 -2,5
mm); do terceiro na quarta classe de altura
(3,5 -4,5 mm); do quarto e quinto estágio na
quinta classe de altura (4,5- 5,5 mm).
Alta taxa de mortalidade (53%) foi registrada nas galhas na primeira classe de altura
(0,5 -1,5 mm). Neste estágio, diversas galhas
em fase inicial de crescimento foram aparentemente "reabsorvidas" pelos folíolos da
GALHAS
DE PSYLfDEO
planta hospedeira. Uma larva de micro-lepid6ptera não identificada que se alimentava dos
tecidos de galha foi responsável por 17% da
mortalidade do galhador. Além disso, uma larva de cecidomiídeo (Diptera), que possivel'mente também se alimentava dos tecidos internos da galha, foi responsável por 8% da mortalidade do galhador. Dos 75% restantes, n6s
não encontramos evidências das causas da
mortalidade (Tabela I). Entretanto, foram observados que estas galhas estavam ressecadas
e às vezes invadidas por fungos. Não foram
observados parasit6ides do galhador. Por outro lado, obtivemos um Eulophidae parasita do
microlepd6ptero predador e/ou competidor do
galhador (sensu Femandeset al. 1987).
DISCUSSÃO
Embora ocorram em plantas hospedeiras
distintas, as galhas produzidas por E. ostreoides são morfologicamente similares, i.e., em
formas de moluscos bivalvos ( ver Crawtord
1925; Hodkinson 1974, 1981; este trabalho).
Estudos histol6gico e citol6gico comparativos
entre as galhas de E. ostreoides bem como os
morfol6gicos e genéticos em ambos os hospedeiros seriam de grande interesse para se observar os graus de adaptaçãoe interação entre
os pares de organismos associados.Tais estudos deveriam ainda considerar possíveis variações do hospedeiro devido à sua distribuição
geográfica.
O fato de oviposição ocorrer sobre nervuras secundárias dos folíolos das plantas
hospedeiras deve estar relacionado com a nutrição das ninfas. É importante para a fêmea
Classes
de altura
do inseto galhador encontrar um lugar adequado para dar in:rcio à formação da galha. A
escolha do 6rgão hopedeiro deve ser adaptativo, pois o sucesso da pr6xima geração é dependente da escolha da fêmea, uma vez que os
ovos e ninfas são susceptíveis à dessecaçãoe
estas serem de pouca mobilidade. Por exemplo, Femandese Pnce (1990) mostraramque a
escolha do local ideal de oviposição é crucial
para o desenvolvimento da prole e assim a escolha está relacionada ao fitness da fêmea
(veja também Whitham 1978, 1980).
Embora a galha cresça rapidamente no
início, alcancando seu tamanho máxim.o na
primeira semana(Fig. 3), a exposição da ninfa
até então, é suficiente para provocar alta taxa
de mortalidade neste intervalo de tempo (81%
da mortalidade total; Fig. 4). A galha s6 isola
a ninfa quando o crescimento de suas paredes
se completa e suas bordas se tocam formando
a loja. Antes disso, as ninfas ficam expostas à
dessecaçãoe sujeitas ao ataque de predadores
e invasão por fungos.
Ninfas de psil!deos são altamente susceptíveis a dessecaçãodevido a presença de
tecas alares largas dispostas horizontalmente
nos lados do t6rax, que contribuem para aumentar consider~velmente a largura do corpo
(Lima 1942) e achatamentodorso-ventral que
confere às ninfas grandes superfícies por volume e portanto, alto potencial para perda d'água (Hodkínson 1974). Atwal et al. (1970),
Catling e Annecke (1968) e Green e Catling
(1971) sugerem que esta susceptilidade a dessecação seja um importante fator de controle
populacional de psil!deos. Entretanto, a secreção ativa de cera ao redor das ninfas deve re-
Total
Causas de Mortalidade
Lepidoptera
(mm)
0.5 a 1.5
1.5 a 2.5
2.5 a 3.5
3.5 a 4.5
4.5 a 5.5
Total
4 (2%)
11 (6%)
11 (6%)
3 (2%)
29 (17%)
421
EM LEGUMINOSAE
Cecidomyiidae
Outros*
89 (53%)
17 (10%)
13 (8%)
3 (2%)
5 (3%)
127 (75%)
89 (53%)
22 (13%)
34 (20%)
16 (9%)
8 (5%)
169 (100%)
Inclui morte por dessecação e reposta(s) da planta hospedeira ao
inseto herbrvoro.
422
FERREIRA,FERNANDESeCARVALHO
duzir os riscos à dessecação(e.g. Hodkinson
1984). Além disso, as galhas aumentam a
proteção dos galhadores contra alguns fatores
adversos do meio ambiente (Femandes e Martrns 1985, Price et al. 1986, 1987; Femandes
e Price 1988)
Um espécie de lepidoptera e uma de cecidomyiídeo também causaram morte nos psilídeos galhadores Além de se a limentar dos
tecidos da galha, as perfurações causadaspelas larvas do lepid6ptero expõem a ninfa do
galhador e a pr6pria loja da galha à dessecação. Estes fatos indicam a possibilidade de
competição assimétrica entre o lepid6ptero e o
inseto galhador. Provavelmente, as duas espécies competem pelo tecido nutritivo da galha.
Além do mais, a perfuração nas paredes da
galha tomam a mesmainutilizável pelo galhador devido à dessecaçãoe invasão por pat6genos. No caso da larva do cecidomyiídeo, as
causas de morte não são tão claras. Estudos
mais amplos e detalhados são necessáriospara
estabecele,"a influência destas larvas na dinâmica populacional do galhador.
Outro fato de enorm~ interesse é o "desaparecimento" de galhas jovens das lâminas
foliares da planta hospedeira.Esta é a primeira
observação deste evento em estudos de galhas
de insentos. O desaparecimentode galhas jovens pode estar relacionado com uma deficiência estimuladora por parte do inseto galhador ou mesmo com uma reação anti-herbívoro por parte da planta hospedeira. Entretanto estas hip6teses devem ser testadasexperimentalmente se quisermos entender a dinâmica das interações entre este galhador e suas
plantas hospedeiras. Também de importância
será o desenvolvimento de tabelas de vida para o insento galhador que incluam dados sobre
a sobrevivência desde o estágio de ovo a audulto em diversas árvores de uma mesma população e de populações diferentes. Provavelmente, grande parte da mortálidade de insetos galhadores ocorre durante os estágios de
ovo onde riscos à dessecaçãosão grandes e
durante os primeiros instares larvais onde as
plantas hospedeiros podem exercer fortes
pressõesseletivas contra a formação da galha,
como por exemplo a elicitação de respostas
hypersensitivas (veja Femandes 1990).
Agradecimentos
-Gostaríamos
de agradecer às inÚmeras críticas e constante colaboração
do Prof. Hélcio
R.
Pimenta e R.P. Martins durante o desenvolver
deste projeto.
Também, gostarramos de agradecer a J.B. Neto e A. Femandes pela ajuda nos desenhos e datilografia deste trabalho, respectivamente.
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