distribuição de galhas de neopelma baccharidis

DISTRIBUIÇÃO DE GALHAS DE
NEOPELMA BACCHARIDIS (HOMOPTERA: PSYLLIDAE)
EM BACCHARIS DRACUNCULIFOLIA (ASTERACEAE)
ANGELA
CHRISTINA
F. LARA
e G.
WILSON
FERNANDES
Ecologia Evolutiva de Herbívoros Tropicais. Departamento de Biologia Geral, Caixa Postal 486,
ICB/Universidade Federal de Minas Gerais -30161-970
Belo Horizonte. MG
(Com 4 figuras)
RESUMO
Neopelma,baccharidis
(Homoptera: Psyllidae) induz galhas em folhas de Eaccharis dracunculifolia (Asteraceae). No presente trabalho descrevemos relações existentes entre a abundância de galhas, tamanho da planta hospedeira e o impacto do inseto galhador no número de
folhas e tamanho dos ramos. O estudo foi realizado no Campus da Universidade Federal de
Minas Gerais, Belo Horizonte, MG. Cem arbustos de E. dracunculifolia
foram medidos (altura em centímetros) e tiveram seus números de galhas contados. Cinco pares de ramos vizinhos galhados e não galhados foram coletados de 43 dos cem arbustos, dos quais obteve-se seu
tamanho (cm) e número de folhas (jovens e adultas).
O número de galhas correlacionou-se
positiva, embora fracamente,
com o aumento da planta
hospedeira (y = -16.3 + 0.0304X, r2 = 0.11, p < 0.001). Ramos galhados (8.30 :t 0.44 cm, n =
135) foram menores do que ramos não galhados (9.94 :t 0.46 cm, n = 140) (t = 2.58, p <
0.01). O número de folhas maduras foi menor em ramos galhados (14.1 :t 1.3, n = 135) do
que em ramos não galhados (22.6 :t 1.4, n = 140) (t = 4.39, p < 0.001). O número de folhas
jovens foi também inferior
nos ramos galhados (8.5 :t 1.1, n = 135) em relação aos ramos não
galhados (11.8 :t 1.3, n = 140) (t = 2.01, p < 0.05). Os dados obtidos indicam que o impacto
das galhas ocasiona uma redução no tamanho dos ramos atacados e em seu número de folhas.
Palavras-chave:
Eaccharis
dracunculifolia,
galhas de insetos, herbivoria,
Neopelma baccha-
ridis, padrões de distribuição.
ABSTRACT
Distribution
of Galls of Neopelma baccharidis (Homoptera: Psy"idae) on
Baccharis dracunculifolia
(Asteraceae)
Neopelma baccharidis (Homoptera: Psyllidae) induce ga11son Baccharis dracunculifolia
(Asteraceae) leaves. In this study we present data on the relationship between ga11abundance
and plant height, and on the impact of the galling insect on the number of leaves and shoot
Recebido em 18 de março de 1991
Aceito em 26 de março de 1993
Distribuído em 30 de novembro de 1994
Rev. Brasil. Biol., 54 (4):661-668
662
ANOELA
CHRISTINA
F. LARA
e O. WILSON
FERNANDF~"
length. The study was conducted at the Campus of the Universidade Federal de Minas Gerais,
Belo Horizonte, MG. In a hundred shrubs of B. dracunculifolia we measured plant height
(cm) and gall abundance. Five pars of neighbor galled and ungalled stems were collected
from 43 shrubs. From these, we measured stem length and number of leaves (young and mature leaves).
Eleven percent of the variation in gall density was explained by variation in plant height (y =
-16.3 + 0.0304X, r2 = 0.11, p < 0.001). There was a statisticaly significant difference between
the average length of galled (8.30 :t 0.44 cm, n = 135) and ungalled stems (9.94 :t 0.46 cm, n
= 140) (t = 2.58, p < 0.01). There were fewer mature leaves on galled (14.1 :t 1.3 cm, n =
135) than on ungalled stems (22.6 :t 1.4 cm, n = 140) (t = 4.39, p < 0.001). There were also
fewer young leaves on galled (8.5 :t 1.1, n = 135) than on ungalled (11.8 :t 1.3, n = 140) stems
(t = 2.01, p < 0.05). Gall induction causes a significant reduction in stem length and in the
number of leaves supported by the stem.
Key words: Baccharis dracunculifolia, distribution pattems, herbivory, insect galls, Neopelma
baccharidis.
INTRODUÇÃO
Plantas são recursos heterogêneos para insetos herbívoros. O conjunto de aspectos particulares de cada espécie, como tamanho, hábito, forma
de crescimento e variedade das formas aéreas, ou
seja sua arquitetura (Lawton, 1978, 1983), define
o grau de complexidade estrutural da espécie (Juniper and Southwood, 1986). Tal complexidade
influencia a riqueza e abundância de insetos herbívoros associados (Lawton and Sch[õder, 1977;
Lawton and Price, 1979; Strong et al., 1984). Assim sendo, árvores teriam uma maior complexidade estrutural, abrigando uma fauna mais rica e
abundante de insetos em relação a arbustos e ervas. Entretanto, Leather (1986) e Fernandes and
Price ( 1988, 1991) têm apresentado algumas exceções a este padrão.
A heterogeneidade de plantas se expressa a
níveis geográfico, populacional e individual. A
teoria do crescimento modular (Harper, 1977)
postula serem as plantas mosaicos de genótipos e
fenótipos que seriam gerados principalmente a
partir de mutações somáticas ocorridas em tecido
meristemático. Assim sendo, plantas poderiam
apresentar resistência diferencial ao ataque de herbívoros (Whitham and Slobodchikoff, 1981) e a
riqueza e abundância das espécies de herbívoros
poderia ser influenciada pela dinâmica e modo de
crescimento dessa população de módulos (Whitham et al., 1984).
A distribuição de insetos herbívoros pode,
também, ser influenciada por parâmetros como
Rev. Brasil. Biol.. 54 (4J:66J--.6/íR
idade (Karban, 1987), fenologia (Feeny, 1976;
Dirzo, 1984; Aide, 1988; Kearsley e Whitham,
1989), defesas induzidas (Haukioja, 1982), compostos secundários (Janzen, 1979), características
morfológicas como pubescência (Levin, 1973),
esclerofilia (Coley, 1983) e hipersensibilidade do
tecido do hospedeiro (Fernandes, 1990), isoladamente ou em conjunto.
Tempo e energia são investidos por insetos
herbívoros na seleção de micro-habitats em seus
hospedeiros. Em galhadores, a escolha do sítio de
oviposição pela fêmea influencia a sobrevivência
da prole, uma vez que os estágios imaturos têm
seus movimentos restritos aos limites da galha
(Fernandes, 1990; Price e! al., 1990). Assim espera-se que a distribuição de galhas varie dentro e
entre hospedeiros devido à mortalidade diferencial
(Fernandes and Price, 1991) bem como à seleção
pela fêmea (Fernandes, 1992).
A ocorrência de galhas induz mudanças
morfofisiológicas no tecido "parasitado" e em órgãos e tecidos adjacentes (veja Fernandes, 1987).
{}alhas fUncionam como drenadores de subst[ficias nutricionais de seus hospedeiros, pelo bloqueio do fluxo normal de recursos e/ou pela
mobilização (drenagem) ativa destes das partes vizinhas à galha (Stinner and Abrahamson, 1979;
Abrahamson and McCrea, 1986). Isso possibilita
o uso de algumas espécies de insetos galhadores
no controle biológico de plantas invasoras (Fernandes, 1987; Dennill and Moran, 1989; Dennill
and {}ordon, 1990).
DISTRIBUIÇÃO
DE GALHAS
o gênero Eaccharis (Asteraceae) apresenta
distribuição cosmopolita, podendo ser encontrado
na Oceania, América do Sul e América do Norte
(Palmer, 1987). Existem diversos estudos sobre a
fauna de insetos associada a Eaccharis, objetivando o conhecimento de herbívoros potenciais para
o seu controle populacional (e.g. Tilden, 1961;
Kraft and Denno, 1982; Boldt and Robbins, 1987;
Palmer, 1987). Embora esseslevantamentos já tenham sido feitos na América do Norte, não há dados recentes publicados sobre a fauna de insetos
herbívoros associadosa Eaccharis no Brasil.
Em observações casuais em uma população
de E. dracunculifolia no Campus da Universidade
Federal de Minas Gerais, os herbívoros mais freqUentes foram insetos galhadores [nove espécies
distintas e não identificadas de Cecidomyiidae
(Diptera) e uma espécie de Psyllidae, Neopelma
baccharidis (Homoptera: Psyllidae)]. Neopelma
baccharidis é restrita à Região Neotropical (Buckhardt, 1987) e sua biologia e história natural são,
em grande parte, desconhecidas. Todos os hospedeiros de N. baccharidis conhecidos pertencem ao
gênero Eaccharis (veja Buckhardt, 1987). De um
modo geral, os psilídeos são hospedeiros específicos a nível de fam1lia, gênero e espécie (Buckhardt, 1988).
',
"
O presente estudo aborda as seguintes questões sobre a distribuição de galhas de N. baccharidis em E. dracunculifolia: a) quais as relações
existentes entre abundância de galhas e tamanho
da planta hospedeira? b) como varia o número de
folhas maduras e jovens e o tamanho dos ramos
galhados e não galhados?
MATERIAL
E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado entre agosto e dezembro de 1990, no Campus da Universidade Federal
de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG, a uma altitude de 805 m (19°30'8 e 44°W). A vegetação do
Campus apresenta-sebastante heterogênea devido
a intervenções antr6picas, com espécies nativas de
cerrado, mata e brejo, juntamente com espécies
introduzidas (veja Ferrari, 1977). A área de coleta
apresenta-se em sucessão secundária com predomínio de R. dracunculifolia, duas outras espécies
de Raccharis, gramíneas e leguminosas de porte
herbáceo e arbustivo (Ferrari, 1977).
DE NEOPELMA
BACCHARIDIS...
663
Procedimentos
Os cem primeiros arbustos encontrados na
área de estudo foram marcados, medidos (altura) e
tiveram seus números totais de galhas contados. A
altura das plantas amostradas foi tomada como
medida indireta da quantidade de recurso (brotos
foliares para oviposição) disponível ao galhador
(veja Lawton, 1983). Ramos foram amostrados
em 43 dos 100 indivíduos. Coletou-se 5 pares de
ramos vizinhos (5 galhados e 5 não galhados) ao
redor de cada um dos 43 arbustos (veja Price et
al., 1990); suas galhas e folhas j~vens e maduras
foram contadas. As galhas foram abertas para contagem do número de ninfas por galha e observação de possíveis parasitas e predadores.
Para análise dos dados, utilizou-se regressÕes lineares, comparações entre as inclinações e interceptos de regressões e testes t (Zar, 1984). As
médias das medidas tomadas são apresentadas e
seguidas pelo seu erro padrão (X I EP).
RESULTADOS
Aspectos da história natural e biologia do
galhador
As galhas de N. baccharidis são foliares,
verdes, glabras, fusiformes, uniloculares e com
uma ninfa por galha. As fêmeas ovipõem na nervura principal das folhas jovens, onde inicialmente o tecido foliar sofre um intumescimento
(hipertrofia e/ou hiperplasia), dobrando-se sobre si
mesmo e formando uma cápsula fusiforme (Fig.
I). As paredes da galha são suculentas durante
todo o processo de desenvolvimento do psilídeo.
Mesmo após a eclosão do galhador, as galhas permanecem aderidas ao ramo, sofrendo um processo
gradual de dessecamento, assumindo uma aparên.,
cla lenhosa. E bastante comum encontrar-se galhas remanescentes de gerações passadase galhas
em diversas fases de desenvolvimento em uma
mesma planta.
O principal parasita do galhador foi uma espécie não identificada de Eulophidae (Hymenoptera) (Patrício Fidalgo, com. pess.).
Distribuição
e impacto das galhas
O número de galhas aumentou com a altura
da planta hospedeira (y = -16.3 + 0.0304X, ~ =
0.11, p < 0.001, Fig. 2).
Ramos galhados foram significativamente
mais curtos do que ramos não galhados. O com-
Rev. Brasil. Biol.. 54 (4):661-668
~
664
ANOELA
CHRIS11NA
F. LARA
e O. WILSON
FERNANDES
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A
B
c
D
Fig. I -Padrão
de desenvolvimento das galhas foliares de Neopelma baccharidis em Baccharis dracunculifolia. a) seta indica
ponto de inserção do ovo do psilídeo; h) galha em fase inicial de desenvolvimento. Entumescido das lâminas foIiares a partir da
nervura principal; c) galha madura; d) deiscência da galha.
primento médio de ramos galhados foi 8.30 cm
(:t 0.44, n = 135) e de não galhados foi 9.94 cm
(:t 0.46, n = 140) (t = 2.58, p < 0.01).
O número
total de folhas por ramo variou
positivamente com o aumento no comprimento do
ramo nas categorias "galhado" (y = 0.49 + 2.66X,
r2 = 0.47, p < 0.001, Fig. 3), e "não galhado" (y =
3.73 + 3.08X, ~ = 0.64, p < 0.001, Fig~4). Comparações entre as inclinações e interceptos dessas
duas regressões mostraram que elas foram significativamente diferentes (Tangentes: t = 4.5334, gl
= 270, p < 0.0001; Interceptos: t = 4.0885, gl =
271, p < 0.0001).
O número
de folhas maduras e jovens
foi
significativamente
menor em ramos galhados. O
número médio de folhas maduras em ramos galhados foi 14.1 (:t 1.3, n = 135) e 22.6 em não galhados (:t 1.4, n = 140) (t = 4.39, p < 0.001).
O
número médio de folhas jovens em ramos galhados foi 8.5 (:t 1.1, n = 135) e 11.8 em ramos não
galhados (:t 1.3, n = 140) (t = 2.01, p < 0.05).
DISCUSSÃO
As fêmeas de N. baccharidis ovipõem em
folhas jovens. A produção de brotos foliares de E.
dracunculifolia propícios à oviposição pelo inseto
galhador durante todo o ano pode ser relevante na
geração dos padrões de distribuição de N. baccha-
Rev. Brasil.
Biol..
54 (4):661-668
ridis. A sincronização entre fenologia da planta
hospedeira e insetos galhadores está documentada
na literatura (Mani, 1964; Rohfritsh and Shorthouse, 1982; Weis et al., 1988). Galhas de N. baccharidis podem ser multivoltinas, hipótese essa
sugerida pela sobreposição de gerações de galhas.
Embora alguns trabalhos já tenham abordado
questões referentes a estratégias de univoltinismo
e multivoltinismo em insetos galhadores (e.g.,
Mani, 1964; Yukawa, 1987), os mecanismos e
processos envolvidos não foram totalmente esclarecidos. Os estudos de Chen and Appleby (1984)
sobre a biologia de Taxodiomyia cupressiananassa
(Diptera: Cecidomyiidae) em ciprestes reforçam a
hipótese do multivoltinismo de galhas em plantas
que apresentam crescimento durante todo o ano
(veja Weis et al., 1988).
Lawton (1983) argumenta que hospedeiros
maiores concentram densidade e riqueza mais altas de insetos herbívoros. Embora o número de
galhas tenha aumentado com o tamanho do hospedeiro, apenas 11% da variação na abundância de
galhas foi correlacionada com a altura da planta.
Outros fatores como fenologia, idade, diferenças
morfofisiológicas entre os sexos da planta e compostos secundários devem ser levados em consideração na análise deste resultado, pois 89% da
variação do número de galhas não foram devidamente explicados.
~
666
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CHRISTINA
F. LARA
e O. WILSON
FERNANDES
.
8
.
3
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2
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I
I
I
I
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25.0
TAMANHO
Fig. 4 -Regressão
dos
ramos
influenciou
2
3.08X, r=
Biol..
em
64%
a
variação
no
número
0.64, p < 0.001).
54 (4J:661-668
( cm )
linear simples entre número de folhas e tamanho de ramos não galhados. O tamanho
1988; Fay et al., 1992). Estas mudanças são importantes para o sucesso de insetos herbívoros
(e.g..Karban, 1987; Larsson and Ohmart, 1988) e
cruciais para insetos galhadores (veja Femandes,
1990; Fay et al., 1992). Variações de resistência
das plantas influenciam diretamente a seleção destas por insetos galhadores (veja FerDandes and
&
Price, 1988, 1991). Estes padrões são subestimados quando apenas são considerados o tamanho e
a distribuição da planta hospedeira.
Ramos galhados foram significativamente
menores do que ramos não galhados. Este resultado parece, a princípio, contradizer os trabalhos de
Whitham (1978), Ahman (1984), Craig et al.
(1989), Price et al. (1987 a,b), que afirmam que
fêmeas selecionam ramos maiores para oviposição. Entretanto, fêmeas de psilídeos parecem não
fugir ao padrão geral de seleção de ramos maiores
para ovipor (Price et al., 1990, G.W. Femandes,
observ. pess.). Os ramos galhados devem ter seu
desenvolvimento normal alterado. O tamanho dos
ramos é influenciado pelo custo de manutenção
das galhas (veja Larson and Whitham, 1991). A
morfogênese da galha induz modificações no
elongamento de ramos e na proliferação de folhas
na região afetada. Por exemplo, na galha induzida
por Rhabdophaga strobiloides em Salix, o número
de folhas presentes em uma secção de 1 cm de
comprimento na região afetada é o mesmo que o
Rev. Brasil.
.
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-J
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de
folhas
dos
ramos
não
galhados
(y
=
3.73
+
,
esperado para uma secção de 150 cm de ramo normal (Ahman, 1984).
.~..~ ,,~..."~~~ e não galhados apresentaram-se
ambas positivas. Entretanto, as diferenças estatísticas entre as inclinações e interceptos destas retas
de regressão indicaram que ramos galhados e não
galhados suportam números diferentes de folhas,
sendo o número de folhas maduras e jovens significativamente menor em ramos galhados do que
em ramos vizinhos não galhados. Este resultado
devido à forn1ação e
-
seja, .Tecidos
de
galhas são, geralmente, ricos em nutrientes e água
(Rohfritsch and Shorthouse, 1982), levando a uma
diminuição na parcela de recursos destinados a regiões e órgãos vizinhos à galha. A diferença entre
o número de folhas em ramos galhados e não galhados reforça a idéia de que as galhas são drenadores de nutrientes do ramo, funcionando como
parasitas de plantas (Price et al., 1986, 1987).
Agradecimentos -Agradecemos
a J.E.C. Figueira, H.R. pimenta e dois revisores anônimos pelos comentários no
manuscrito. Patrício Fidalgo gentilmente identificou o eulofídeo parasita. Também agradecemos ao CNPq (processo
300.728/91-3) pela bolsa de pesquisa a GWF.
DISTRIBUICÃO
DE G,
,H,
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