CAPA 1 -

UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO
INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE BIODIVERSIDADE, EVOLUÇÃO E MEIO AMBIENTE
Interações ecológicas entre insetos galhadores e outros artrópodes em
Eremanthus erythropappus (Asteraceae)
MARIA FERNANDA BRITO DE ALMEIDA
OURO PRETO, MG
2013
UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO
INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE BIODIVERSIDADE, EVOLUÇÃO E MEIO AMBIENTE
Interações ecológicas entre insetos galhadores e outros artrópodes em
Eremanthus erythropappus (Asteraceae)
MARIA FERNANDA BRITO DE ALMEIDA
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós Graduação em Ecologia de Biomas
Tropicais do Departamento de Evolução,
Biodiversidade e Meio ambiente do
Instituto de Ciências Exatas e Biológicas
da Universidade Federal de Ouro Preto
como requisito parcial para obtenção do
título de Mestre em Ecologia.
ORIENTADOR: Dr. MARCO ANTÔNIO A. CARNEIRO
OURO PRETO, MG
2013
FICHA CATALOGRÁFICA:
ALMEIDA, Maria Fernanda Brito de Almeida
Interações ecológicas entre insetos galhadores e outros artrópodes em Eremanthus
erythropappus (Asteraceae)
Ouro Preto, UFOP, Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente, 2013.
xii + 82 p.
Orientação: Dr. Marco Antônio Alves Carneiro
Dissertação de Mestrado: Programa de Pós Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais.
1- Interações ecológicas 2- Controle “Bottom-up” e “Top-dow” 3- quantidade e
qualidade de recursos 4- engenheiros de ecossitemas.
iv
AGRADECIMENTOS
Meus sinceros agradecimentos:
Ao prof. Marco Antônio (Marcão), por se aventurar em me aceitar como aluna, pela orientação,
desorientação, apoio, risadas, puxões de orelha, amizade e pelo aprendizado.
À todos os professores, que contribuíram com minha evolução no mundo da ecologia.
Ao prof. Hilde, sua aluna Regislainy e ao Laboratório de Anatomia Vegetal da UFOP por me
auxiliar em parte do trabalho.
Ao prof. Rodrigo Feitosa, pela identificação das formigas.
Ao Léo, meu braço direito durante esses dois anos, só posso dizer obrigada. Obrigada pelo
apoio no laboratório, nos campos e nos momentos mais angustiantes. Tenho que admitir que
com certeza os dias de ralação em OP foram muito mais divertidos com vc ao meu lado!
Ao Victor que, mesmo chegando no final, acabou se tornando meu braço esquerdo! Chegou de
mansinho, mas logo percebi que seríamos bons amigos!
Aos outros amigos do lab de Ecologia Entomológia e agregados (Felipe, Carlos, Ricardo,
Renatinha, Sara, Lucas, Gabi e Letícia), vocês são muitos especiais!
Ao meu querido frenho Bruno Terra! Obrigada pela paciência, pelo carinho, amizade, pela falta
de noção total e aos momentos no cafezinho! Rs!
Ao meu amor, Marcel, pela paciência, companheirismo e por sempre apoiar meus sonhos!
Aos meus pais, Vilmar e Cláudia e aos meus irmãos Tiago e Diogo, pelo apoio, compreensão e
por todo orgulho que sempre sentiram de mim.
Aos meus amigo da PUC (Paulinha, Ivana, Mel, Raquel, Andréa, Lele, Rapha, Sorriso, Igor,
Denis, Xuxa) e aos amigos da “praça”, principalmente Myriam e Wesley, que entenderam minha
ausência durante esses dois anos e mesmo assim ainda continuaram ao meu lado.
v
Aos amigos que fiz durante esse período em Ouro Preto e que com certeza fizeram a diferença e
tornaram meus dias muito mais leves e alegres, em especial ao Amauri, Adriele, Carol, Débora,
Lívia, Michelle.
Aos amigos do A.A. (Análise Ambiental) que torcem por mim.
À Thereza, por conseguir restaurar e manter minhas energias e o meu equilíbrio.
Ao IEF e ao PEI pela autorização para as coletas.
À Universidade Federal de Ouro Preto (UFOP) e ao programa de Ecologia de Biomas Tropicais
pelo suporte financeiro. Este trabalho foi realizado com o suporte financeiro da Universidade
Federal de Ouro Preto (pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais), do próprio autor e do
orientador.
vi
“O correr da vida embrulha tudo.
A vida é assim: esquenta e esfria,
aperta e daí afrouxa,
sossega e depois desinquieta.
O que ela quer da gente é coragem”.
João Guimarães Rosa
vii
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS ................................................................................................................... v
RESUMO ..................................................................................................................................... xi
1 .APRESENTAÇÃO .....................................................................................................................1
2. CAPÍTULO I: Importância dos Fatores ‘de cima para baixo’ e ‘de baixo para cima’ na
abundância de Asphondylia serrata (Diptera: Cecidomyiidae) em populações de
Eremanthus erythropappus (Asteracea) do quadrilátero ferrífero.......................................8
2.1.Resumo...................................................................................................................................9
2.2. Introdução ............................................................................................................................10
2. 3. Metodologia .........................................................................................................................15
2.3.1. Área de Estudo ....................................................................................................15
2.3.2. Qualidade Nutricional ..........................................................................................16
2.3.3. Índice de Sobrevivência ou Mortalidade .............................................................17
2.3.4. Análise Estatística ...............................................................................................18
2.4. Resultados.............................................................................................................................19
2.5. Discussão.............................................................................................................................22
3. CAPÍTULO II: Relação entre densidade foliar, a qualidade das plantas hospedeiras e
abundância de galhas de A. serrata..........................................................................................27
3.1.Resumo...................................................................................................................................28
3.2. Introdução .............................................................................................................................29
3.3. Metodologia ..........................................................................................................................34
3.3.1. Área de Estudo..........................................................................................................34
.3.3.2.Amostragem................................................................................................................35
3.3.3 Análise Estatística ......................................................................................................36
viii
3.4. Resultados............................................................................................................................38
3.5. Discussão ............................................................................................................................43
4. CAPÍTULO III.Galhas caulinares em candeias como recurso para formigas arbóreas..48
4.1. Resumo.................................................................................................................................49
4.2. Introdução ............................................................................................................................50
4.3 Metodologia ...........................................................................................................................52
4.3.1. Amostragem..............................................................................................................53
4.3.2. Análise Estatística.....................................................................................................53
4.4. Resultados.............................................................................................................................55
4.5. Discussão..............................................................................................................................58
5. Conclusão.................................................................................................................................63
6. Referências...............................................................................................................................64
ix
Resumo geral
As interações ecológicas são responsáveis por sustentar a diversidade da flora e fauna do
planeta. Elas são extremamente variáveis e associadas aos fatores abióticos ditam a sequencia
e amplitude do comportamento ecológico que regem as comunidades e populações. Diversos
estudos tem abordado as interações ecológicas e suas consequências para as populações e
comunidades em busca de padrões que esclareçam essas relações, tanto em regiões
temperadas quanto em regiões tropicais. O objetivo desse estudo foi buscar padrões existentes
nas interações entre o artrópodes, em particular o indutore de galhas Asphondyla. serrata e
formigas nidificando em galhas de populações de Eremanthus erythropappus.
Esse estudo foi realizado na porção sul da cadeia do Espinhaço, mais especificamente
na sul do quadrilátero ferrífero. O trabalho foi dividido em três capítulos. No primeiro o foco foi a
importância relativa dos fatores “bottom-up” e “top-down” nas populações de A. serrata. O
segundo foi verificar a relação entre quantidade e qualidade da planta hospedeira sobre a
abundância do galhador A. serrata. E o terceiro foi estudar a utilização de galhas caulinares
senescentes, induzidas por insetos espécies da família Tephritidae (ainda não descritos) e
Cecidomyiidae. Em cada capítulo foi desenvolvida uma metodologia de coleta para responder as
questões feitas. No primeiro capítulo, foram amostradas cinco populações e foram feitas coletas
em 250 plantas, 2433 folhas galhadas, totalizando 5863 galhas. Foram feitas medidas de massa
específica, volume, espessura da parede e localização da galha na folha, fatores de
sobrevivência e mortalidade para cada galha encontrada. Foi observado que a massa específica,
volume, espessura da parede e localização da galha na folhas não exercem influencia sobre a
sobrevivência e abundância das galhas. Também foi encontrado um maior número de galhas
induzidas no meio da folha, seguida pela base e por último o ápice. O número de galhas na folha
teve um efeito negativo sobre a sobrevivência dos galhadores, dessa forma quanto mais galhas
induzidas na folha, menor a chance dela ser atacada por parasitóides. Os resultados desse
x
trabalho indicam que nesse sistema estudado e nas populações amostradas, os fatores “topdown” exercem forte pressão sobre a abundância de A. serrata. É possível que os fatores
“bottom-up” também exerça pressão sobre essa população, no entanto outras análises devem
ser feitas para confirmar essa influência. No capítulo dois, foi utilizada a metodologia adaptada
do pin-quadrat” (Borges & Brown 1999; Ribeiro & Basset 2007) em três populações (duas no
parque estadual do Itacolomi e uma na Serra do Ribeiro, entre Ouro Preto e Ouro Branco). Um
paralelepípedo com volume equivalente a 0,225 m3 foi posicionado em quatro pontos da planta
observando os quatro pontos cardeais e todas as folhas (galhadas ou não) amostradas nesse
espaço volumétrico foram coletadas e no laboratório foram contadas, anotadas o número de
galhas em cada folha e cada quadrante, dissecadas para análise dos fatores de mortalidade e
em seguida desidratadas em estufa a 60oC. Um “pool” de folhas desidratadas por quadrante foi
enviada para o laboratório de Análise de Planta do Departamento de Solos do Centro de
Ciências Agrárias (CCA) da Universidade Federal de Viçosa – MG, onde foi realizada a análise
foliar para diagnóstico nutricional (NPK). Em todo o trabalho foram coletados 464 galhas de A.
serrata em 25.972 folhas distribuídas em 30 indivíduos da planta hospedeira. Foi observado que
a quantidade do recurso (=densidade de folhas) e o CAP das plantas tiveram um efeito
significativo e positivo sobre a abundância de galhas. Houve uma relação negativa entre a
abundância de galhas, a densidade de folhas e a quantidade de nutrientes da planta. No entanto
o número de galhas parasitadas não variou com a densidade de folhas. Os resultados desse
trabalho corroboram com hipótese da complexidade estrutural e com a hipótese do estresse
hídrico ou nutricional. Embora não tenha sido encontrado um padrão no ataque dos parasitóides,
a quantidade de galhas parasitadas indica que esses inimigos naturais também exercem uma
pressão determinante sobre esses galhadores. Para o terceiro capítulo, foram amostradas todas
as galhas senescentes de caule encontradas em quatro populações. As galhas coletadas foram
individualizadas em sacos plástica e levadas ao laboratório, onde foram feitas medidas de
xi
diâmetro, altura para o cálculo do volume. Todas as formigas encontradas nidificando ou
visitando as galhas foram enviadas para um especialista para identificação. Foram coletadas 227
galhas senescentes (132 globosas e 95 fusiformes) em 200 plantas, sendo que 14% das galhas
estavam ocupadas por formigas (19 globosas e 13 fusiformes) e nelas encontradas sete
espécies de formigas em quatro gêneros. As galhas maiores e globosas foram mais ocupadas
por formigas. Esse estudo permite concluir que galhas induzidas em candeia são um recurso
abundante e amplamente difundido, para a manutenção da diversidade de formigas e outros
artrópodes na copa dessa planta.
Palavras-chave: relações ecológicas entre artrópodes, galhas, controle “bottom-up” e
“top-down”, arquitetura de plantas; recursos
xii
Apresentação
As interações ecológicas entre organismos é um dos fenômenos responsáveis, pela
diversidade da vida no planeta (Del-Claro, 2012). Essas interações englobam especialmente as
comunidades ecológicas, ou guildas (sensu Fauth et al 1996) que por definição são grupos de
espécies, não necessariamente limitados pela filogenia ou utilização dos recursos, que coexistem em
uma determinada região geográfica ao mesmo tempo, podendo, real ou potencialmente, existir
interações entre elas (Fauth et al 1996; Stong et al. 1984; Begon et al 2007).Essas interações são
extremamente variáveis (competição, predação, parasitismo, etc.), compostas por uma gama de
repertórios comportamentais e ecológicos que em última análise são responsáveis pela vida em
sistemas terrestres e aquáticos, pelo tipo de interação que ocorre e pelos resultados que essas
interações podem gerar (Price et al. 2011; Del-Claro 2012).
Além da influência biótica, fatores abióticos como nutrientes, disponibilidade de água e luz e
condições ambientais (temperatura e vento) também atuam determinando a estrutura das
comunidades, contribuindo primariamente com a heterogeneidade espacial, quantidade e qualidade
dos recursos disponíveis e arquitetura exibida pelos produtores primários, e consequentemente, na
dinâmica das interações entre as espécies (Lawton 1983; Hermes & Mattson, 1992; Hunter & Price
1992; Yarnes & Boecklen 2006)
Insetos que se alimentam de tecidos vivos de plantas, comumente definidos como fitófagos ou
herbívoros, correspondem a aproximadamente 26% de todos os dos organismos (Schoonhoven et al
2005; Strong et al. 1984). Esses são separados em cinco guildas alimentares: mastigadores,
sugadores, perfuradores, minadores e galhadores (Strong et. al 1984 ). Ao contrário dos insetos
mastigadores e sugadores que se alimentam externamente removendo grande parte dos tecidos vivos
das plantas, os minadores, perfuradores e indutores de galhas são sedentários em sua fase larval,
alimentando-se dentro do tecido da planta (Strong et al 1984; Shorthouse & Rohfritsch 1992).
1
Os insetos apresentam várias e complexas associações com sua planta hospedeira. Como
disse Jermy (1984): “Uma planta é mais do que um alimento é um estilo de vida”. Além de alimento as
plantas fornecem micro hábitats, que funcionam como abrigo contra as flutuações climáticas proteção
contra inimigos naturais, local para acasalamento, e nidificação (Lawton, 1983; Strong et. al., 1984;
Price et al 2011).
Essas interações dos insetos com suas plantas hospedeiras podem ser mutualistas sendo
benéfica para todos os indivíduos associados, ou podem beneficiar apenas um dos organismos
envolvidos, como no caso do parasitismo (Price et al 1991). Assim como em todas as relações de
parasitismo, os insetos que são parasitas de plantas, geralmente não são letais em um curto espaço de
tempo, porém podem ser suficientemente nocivos ao se alimentar de órgãos vitais da planta
hospedeira (Begon, 2007).
Nas relações de parasitismo, os parasitas conseguem alterar padrões morfológicos, fisiológicos
e comportamentais dos seus hospedeiros (Gonçalves et al 2005, Lacroix et al 2005). Os indutores de
galha são um bom exemplo de parasitas que, por causar modificações estimuladas pela alimentação
da larva do inseto, assumem o controle do crescimento e diferenciação celular e dessa forma,
ocasionam a hiperplasia e/ou hipertrofia das células desses tecidos ou órgãos da planta (DregerJauffret & Shorthouse, 1992; Raman 2005), interferindo inclusive nas taxas fotossintéticas e na
condutância estomática (Larson 1998). Tais alterações garantem às suas larvas um tecido
nutricionalmente rico, abrigo contra inimigos naturais e alterações ambientais (Price et al. 1987; Weis et
al. 1988; Nyman & Julkunen-Tiitto 2000; Stone & Schönrogge 2003). Desse modo, a interação entre o
inseto galhador e sua planta hospedeira é considerada uma das mais complexas, especializadas e
sofisticadas, envolvendo grande nível de fidelidade devido a relação espécie-específica que esses
insetos tem com sua hospedeira (Shorthouse & Rohfritsch 1992; Shorthouse et al 2005; Carneiro et al.
2009a).
2
Na tentativa de encontrar padrões que moldam às comunidades ecológicas, muitos trabalhos
foram realizados com o objetivo de compreender a importância relativa das forças “Bottom-up” e “Topdown” sobre a dinâmica das populações. O primeiro a propor um debate sobre esse modelo de
pressão sofrida pelas populações intermediárias foi Hairston e colaboradores (1960) com sua hipótese
“o mundo é verde”. Tal hipótese sugere que as populações de plantas são suficientemente abundantes
a ponto de não serem um fator limitante para a população de herbívoros, sendo os fatores “Top-down”
(predação, parasitismo) o elemento chave no controle dessas populações. Vale lembrar que em muitos
sistemas estudados a principal justificativa de mortalidade das larvas dos insetos galhadores é o
ataque por parasitóides (Ito & Hijii, 2004; Cuevas-Reyes et al 2007). Em contrapartida Hunter & Price
(1992) propuseram um modelo no qual as forças “Bottom-up” (que envolve o primeiro nível trófico)
exerceriam uma maior pressão sobre as populações dos herbívoros (Wood et al 1990; Stiling & Rossi
1997; Albarrancim & Stiling 2006).
Segundo este modelo “Bottom-up”, a pressão exercida sobre os herbívoros está relacionada
principalmente aos nutrientes disponíveis, às barreiras físicas, às defesas qualitativas e quantitativas, e
à densidade dos produtores primários. A qualidade dos hospedeiros relaciona-se à quantidade luz e de
macronutrientes, principalmente o nitrogênio, disponíveis para os produtores primários favorecendo o
rápido crescimento das plantas, pois permite a produção de tecidos simples e com baixo custo, o que
por outro lado poderia beneficiar também o “fitness” do inseto (Coley et al 1985; Price 1991; Ribeiro &
Fernandes 2000).
De fato, a condição nutricional das plantas pode afetar as diversas etapas de crescimento, a
fecundidade e sobrevivência dos insetos herbívoros (Washburn et al 1987). Stiling & Rossi (1997) e
Albarrancim & Stiling (2006), por exemplo, testaram como a qualidade da planta afetaria a densidade
de galhas, aumentando as concentrações de nitrogênio no solo e verificaram uma relação positiva
entre os tratamentos com fertilização de nitrogênio e a abundância de galhas induzidas pelo gênero
Asphondylia nas plantas hospedeira Borrichia frutescens (L.) D.C. (Asteraceae). Wood e colaboradores
3
(1990) mostraram que em ambientes com menor estresse hídrico, ovos de Enchenopa binotata
(Homoptera: Membracidae) tem maiores índices de desenvolvimento da larva e maior sucesso na
eclosão. Conforme visto por Stiling & Moon (2005) o nitrogênio exerce um efeito positivo e significativo
sobre a densidade de herbívoros, tamanho das galhas e sucesso de eclosão. Cuevas-Reyes e
colaboradores (2011), no entanto, sugerem que a relação entre alguns macronutrientes (nitrogênio e
fósforo) em Eremanthus glomerulatus Less. (Asteraceae) e a densidade de galhadores variam entre
seis diferentes espécies de Cecidomyiidae.
Barreiras físicas como tricomas e espinhos, mas principalmente compostos secundários são
mecanismos de defesa das plantas contra a herbivoria (Strong et al 1984; Taiz & Zeiger 2009, Price
2011). Isso pode envolver um alto custo energético para as plantas e a partir dessa premissa, Hermes
& Matson (1992) sugeriram que esses organismos enfrentam o dilema: crescer ou defender. Segundo
esses autores, essa escolha é afetada pela pressão de herbivoria ou parasitismo experimentado pelos
vegetais. Ambientes com deficiência de nutrientes aumentam a relação entre o carbono e os nutrientes
permitindo que a planta utilize uma alternativa fisiológica, alocando o carbono, que seria utilizado para
o crescimento em solos férteis, para a produção de compostos secundários (Hermes & Matson 1992).
Os compostos secundários ou aleloquímicos atuam repelindo, envenenando, sendo indigestos
ou atraindo inimigos naturais dos insetos herbívoros e são divididos em constitutivos (há uma
concentração basal mesmo em plantas sem danos) ou induzidos (produzidos após a herbivoria),
qualitativos ou quantitativos. Esses aleloquímicos incluem os compostos nitrogenados (alcaloides,
glucosinolatos, glicosídeos) cianogênicos, cardenolídeos, furanocumarinas, terpenos (voláteis ou não),
flavonoides, ligninas, e taninos (Strong et al 1984; Taiz & Zeiger 2009, Price 2011).
Todavia, o nível de sofisticação dos insetos galhadores e sua capacidade de manipular a
composição química da sua hospedeira, permite a ele sobrepujar a baixa fertilidade da planta e os
compostos secundários que são deslocados para a região externa da galha (Mani 1964; Hartley &
Lawton 1992; Hartley 1998; Motta et al. 2005; Pascual-Alvarado et al. 2008), sugerindo que esse inseto
4
além de não ser afetado pelos compostos químicos, pode se beneficiar das propriedades defensivas
produzidas pelas plantas contra outros insetos predadores (Nyman & Julkunen-Tiitto 2000; Stone &
Schonrogge 2003).
Além da qualidade das plantas, a quantidade dos recursos e sítios disponíveis para oviposição
são outros fatores que pode diminuir a pressão por competidores além de aumentar espaços livres de
inimigos para os insetos (Root 1973; Lawton & Schröder 1977; Lawton 1983; Mendonça 2002; Fleck &
Fonseca 2007; Ribeiro & Basset 2007). Desse modo a densidade das folhas nas plantas pode estar
relacionada à riqueza de insetos herbívoros e no caso desse estudo em especial, à abundância de
insetos galhadores.
Loyola & Fernandes (1993), verificaram uma relação positiva entre a abundância de insetos e
os recursos, nesse caso o número de folhas em plantas jovens e adultas. Por outro lado, Stiling &
Moon (2005) observaram que a quantidade (ou densidade) de ramos da planta hospedeira Borrichia
frutescens não exerceu nenhuma influencia sobre as populações de Pissonotus quadripustulatus Van
Duzee e Asphondylia borrichae Rossi & Strong.
Embora diversas hipóteses abordem as inúmeras pressões que podem afetar as populações
de insetos herbívoros, atualmente há um consenso de que os fatores não atuam isoladamente (Stiling
& Rossi 1997; Rosenheim 1998; Scherber et al 2010)
e o mais importante é compreender a
importância relativa da pressão exercida pelos fatores “bottom-up” e “top-down” ao longo do espaço e
do tempo (Hunter &Price 1992). Ou seja, a importância relativa desses fatores dependerá dos sistemas
estudados (Stiling & Rossi 1997), do estresse ambiental a que esse sistema está exposto (Prezler &
Boecklen 1996; Wood et al 1990; Albarracin & Stiling 2006) e da variação espacial e temporal
encontrada (Gaston et al 2004; Yarnes et al 2006; Gripenberg & Roslin 2007).
O estudo das interações envolvendo galhadores é possível devido à sua abundância e
diversidade, por serem facilmente amostrados se comparados aos insetos de vida livre devido ao seu
hábito séssil (Fernandes & Price, 1988), além da sua condição hospedeiro-específico (Gripenberg &
5
Roslin 2007). Tudo isso torna possível isolar e comparar alguns fatores que permitem estudar as
causas da mortalidade em cada estágio do seu ciclo de vida (Gripenberg and Roslin 2005; Gripenberg
& Roslin 2007).
Associados às galhas também são encontrados diversos organismos dentre eles predadores,
inquilinos e parasitóides (Weis 1982; Price et al 1987; Maia 2001; Bregonci et al 2010). Após a
formação e a ocupação primária pelos seus insetos indutores, a galha (principalmente a caulinar)
geralmente permanece persistente na planta servindo como micro-hábitat utilizados por outros grupos
de artrópodes como refúgio, desenvolvimento (no caso dos parasitóides) e nidificação (Fernandes et al.
1988; Araújo et al. 1995, Oliveira & Freitas 2004, Maia & Fernandes 2004, Schoereder et al. 2010).
Alguns estudos encontraram aranhas, centopeias, pseudoescorpiões e principalmente formigas
utilizando galhas de caule eclodidas e senescentes (Fernandes et al.1988; Craig et al.. 1991; Araújo et
al.. 1995; Maia 2001; Bregonci et al 2010). Essa característica, de alterar a oportunidade de recursos,
devido a sua atividade indutora de mudanças de estado de materiais bióticos ou abióticos e dessa
forma criando novos hábitats permite que os insetos indutores de galhas sejam classificados como
engenheiros de ecossistemas (Jones et al 1994; Calderón-Cortés et al. 2011).
Galhas senescentes no cerrado brasileiro ilustram a importância dessa estrutura na
manutenção das comunidades de formigas em copas de plantas (Oliveira e Freitas 2004; Fernandes et
al. 1988; Araújo et al. 1995). Porém poucos estudos na região tropical foram realizados na perspectiva
de entender como as galhas senescentes contribuem com a dinâmica da ocupação de formigas nos
diferentes ambientes (Bluthgen & Feldhaar 2010).
Na tentativa de compreender um pouco mais as interações ecológicas envolvendo o sistema
inseto-planta, esse estudo foi direcionado para as interações tri-tróficas, a relação entre a
complexidade estrutura (= densidade foliar) versus a qualidade da planta e a utilização de galhas
senescentes por formigas existentes nas populações. O estudo foi feito com o inseto Asphondylia
serrata Maia 2004 (Diptera: Cecidomyiidae), um indutor de galhas foliares globosas em Eremanthus
6
erythropappus (DC.) Macleish (Asteraceae) e a incidência da mortalidade de seus imaturos por
parasitoides. A outra questão visou compreender a interação encontrada entre as galhas caulinares
senescentes da mesma planta, induzidas por espécies da família Tephritidae e Cecidomyiidae, ainda
não descritas e sua ocupação por formigas.
Eremanthus erythropappus, (Asteraceae) é uma espécie arbórea pioneira com características
de espécie invasora de campos ou em clareiras, já que são favorecidas pela presença de luz, estando
presentes em solos geralmente ácidos e com baixa fertilidade (CETEC, 1994). Com tamanho variando
entre 2 e 10 metros de altura, podendo chegar a 35 metros. Essa árvore possui tronco grosso e com
muitas fendas e possui como característica marcante as folhas com dupla coloração. Na parte superior
possui coloração verde e glabra, enquanto a parte inferior é branca e aveludada (CETEC, 1994).
Eremanthus erythropappus apresenta diversas espécies de insetos galhadores associados sendo que
a maioria das espécies é da família Cecidomyiidae (Díptera) que induzem galhas caulinares (Carneiro,
et al.2009b).
Esta dissertação foi dividida em três capítulos. No primeiro capitulo abordo a importância
relativa dos fatores “Bottom-up”, especialmente a qualidade da planta e “Top-down”, mortalidade por
parasitóides sobre Asphondylia serrata (Diptera: Cecidomyiidae). No segundo capítulo avançamos um
pouco mais e analiso a importância da quantidade versus a qualidade do recurso, e qual é a relação
entre densidade foliar de Eremanthus erythropappus e a abundância de galhas induzidas por
Asphondylia serrata. Finalmente no terceiro capítulo, verificamos qual a importância das galhas
caulinares senescentes de candeia sobre a estrutura de comunidades de formigas arbóreas
7
Capítulo I
Importância dos Fatores ‘topo-base’ e ‘ base-topo’ na abundância de Asphondylia
serrata (Diptera: Cecidomyiidae) em populações de Eremanthus erythropappus
(DC.) Macleish (Asteracea) do quadrilátero ferrífero.
8
Resumo
Os processos “bottom-up” (primeiro nível trófico) e “top-down”(terceiro nível trófico), assim como
fatores abióticos atuam na estrutura das comunidades, regulando as populações. Entretanto, os
indutores de galhas, devido ao seu grau de especialização, conseguem sobrepujar as defesas
químicas e a qualidade nutricional da sua planta hospedeira se beneficiando das adaptações das
plantas contra os outros herbívoros. Ao mesmo tempo, devido a pressão que sofrem pelos inimigos
naturais, os galhadores podem desenvolver galhas maiores e mais resistentes ao ataque do
terceiro nível trófico. Este estudo foi realizado para verificar a importância relativa dos fatores
“bottom-up” e “top-down” sobre as populações de Asphondylia serrata, um indutor de galhas em
Eremanthus erythropappus. As seguintes questões foram respondidas: 1) O número de galhas de
A. serrata aumenta com o aumento da massa foliar especifica (≈ esclerofilia)? 2) As galhas de A.
serrata são induzidas mais comumente na base das folhas do que no ápice? 3) As galhas de A.
serrata induzidas na base apresentam maior sobrevivência quando comparadas as galhas do
ápice? 4) As galhas maiores e com parede mais espessa A. serrata são menos atacadas por
parasitóides? 5) As galhas isoladas de A. serrata são menos atacadas por parasitóides do que
galhas que ocorrem em grupos? Foram amostradas 5864 galhas em 2433 folhas de 250 plantas
selecionadas aleatoriamente em cinco populações da região sudeste do quadrilátero ferrífero. O
número de galhas de A. serrata não sofreu influência da massa específica. Foi encontrada uma
diferença significativa na posição em que as galhas foram induzidas na folha (base, meio ou ápice),
mas a localização não interferiu na sobrevivência. O tamanho e a espessura da parede da galha
não diminuíram o parasitismo sofrido pelos galhadores e observou-se uma relação negativa entre o
número de galhas na folha e o número de galhas infectadas por parasitóides.
Palavras-chave: interações ecológicas, controle populacional; galhas
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Introdução
Padrões de distribuição e abundância de plantas e animais são dirigidos por diversas variáveis
como o clima, a quantidade e/ou qualidade dos recursos, os inimigos naturais, a disponibilidade de
água, bem como por outros organismos envolvidos na teia alimentar (Hunter & Price,1992). Segundo
Scherber et al. (2010), modificações nas comunidades principalmente pela perda da biodiversidade,
afetariam os vários níveis tróficos e em particular, a riqueza de plantas com repercussão significativa
sobre a riqueza e abundância de outros organismos, assim como nas suas interações incluindo os
níveis tróficos mais altos, embora o principal efeito seja sobre os consumidores primários.
Embora a perda da biodiversidade afete a estrutura das comunidades como um todo, as populações
de insetos herbívoros são controladas por dois fatores genéricos: o “bottom-up” (“base-topo”), que inclui
a qualidade dos tecidos, a disponibilidade de nitrogênio livre ou o balanço entre os nutrientes e os
compostos defensivos da planta hospedeira (Coley 1983; Strong et al 1984, Herms & Mattson 1992,
Cuevas-Reyes et al. 2007); e o “top-down” (“topo-base”), cujos parasitoides, principais inimigos naturais
dos insetos herbívoros, são os maiores responsáveis pela mortalidade desse grupo tanto em sistemas
silvestres como em agrícolas, sendo portanto considerados importantes reguladores da densidade de
insetos galhadores, por atacarem suas larvas (Ito & Hijii 2004; Price 2005).
Nessa perspectiva, conforme sugerido por Hunter e Prince (1992), o efeito bottom-up exerce uma
pressão mais forte quando se trata de ecossistemas terrestres e, principalmente em ambientes
estressados como encostas de mar, altitudes mais elevadas (topos de montanhas) ou ambientes com
alta salinidade, onde a baixa qualidade da planta exerce um forte efeito sobre os herbívoros (Prezler &
Boecklen 1996; Stiling & Moon 2005; Albarracin & Stiling 2006).
Por outro lado, os efeitos “Top-down” exercem uma pressão maior em ecossistemas aquáticos
(Carpenter and Kitchell 1993; Strong 1992). Entretanto, segundo Hairston e colaboradores (1960), nos
ecossistemas terrestres essa força seria primária, ou seja, exerce um efeito predominante, já que as
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plantas seriam um recurso ilimitado que competem basicamente pelo espaço, a menos que haja uma
perturbação suficiente para gerar um descontrole e aumento efetivo dos herbívoros, como em
situações de introdução de espécies exóticas.
No entanto, essas pressões não atuam isoladas. As paisagens naturais apresentam um mosaico de
diferentes condições abióticas (luminosidade, água, nutrientes), ambientais (temperatura e vento) e
bióticas (competição, migração e predação) que sofrem influência da heterogeneidade espacial dos
habitats e dos recursos disponíveis determinados pela quantidade e qualidade dos microhabitats e
dessa forma influenciarão direta ou indiretamente as interações entre os organismos e sua densidade,
refletindo muitas vezes nos processos que ocorrem na paisagem (Gripenberg & Roslin 2007; Yarnes &
Boecklen 2006; Maron & Harrison 1997).
Todavia, é importante ressaltar que as pressões exercidas pelos fatores top-down podem ser
interrompidas por outros predadores, já que os inimigos naturais dos insetos herbívoros também estão
presentes em um nível trófico intermediário (Rosenheim, 1998; Mooney et al 2009). Galhadores e
minadores são bons organismos para estudos de interações tri-trófica, devido ao seu estilo de vida
séssil, na relação de especificidade com o hospedeiro e a estrutura espacial definida, permitindo em
um contexto espaço-temporal, vincular relações de causa e efeito aos fatores de sobrevivência e
mortalidade (Gripenberg & Roslin 2007).
Os insetos indutores de galha são capazes de modificar o parênquima não especializado da sua
planta hospedeira, induzindo uma hipertrofia e hiperplasia desse tecido, o que confere aos seus
estágios imaturos, proteção contra os fatores abióticos que poderiam interferir no seu desenvolvimento
e contra os inimigos naturais (Rohfritsch, 1992; Price et al 2011); além disso, os galhadores conseguem
controlar e redirecionar os nutrientes e compostos defensivos em seu benefício, sendo por isto
considerados parasitas extremamente sofisticados (Fernandes, 1990; Shorthouse et al., 2005).
Como resultado do hábito séssil e por serem especialistas, esses galhadores podem ser bastante
influenciados pela qualidade da planta, que dessa forma constitui um fator limitante das populações. A
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indução da galha próximo à nervura central ou ao pecíolo da folha pode ser vantajosa, uma vez que a
proximidade com o sistema vascular possibilita uma maior drenagem dos nutrientes (Whitthan 1978),
notadamente do tecido sadio da planta, e em consequência, uma melhor qualidade dos alimentos, o
que pode favorecer o sucesso reprodutivo desse grupo (Price 2005).
Ao mesmo tempo, os indutores de galha muitas vezes sofrem ataque de predadores que a abrem
em busca das larvas ou acidentalmente de insetos mastigadores, destruindo seu tecido (Fernandes &
Price 1992; Abrahamson & Weis 1997; Fernandes 1998). Porém, o principal fator de mortalidade
desses indivíduos, quando considerado a pressão top-dowm, são os parasitóides, responsáveis por
99% desse índice (Abrahamson & Weis, 1997). Os parasitóides, inimigos naturais dos cecidomIideos
galhadores, são principalmente representados pelos micro-himenopteros, que apresentam hábitos
generalistas, gregários ou isolados e geralmente ectoparasitas (Maia & Azevedo 2009) e normalmente
encontrados nas famílias Platygastridae, Pteromalidae, Torymidae e mais raramente Ceraphronidae,
Encyrtidae, Eupelmidae, Eulophidae Braconidae e Ichneumonidae (Gagné 1989; Maia 1999).
Geralmente esses micro-himenópteros apresentam o ovipositor capaz de perfurar a parede da galha
já formada para depositar seus ovos sobre as larvas dos insetos galhadores, alimentando-se desses
imaturos e terminando seu desenvolvimento dentro da própria cavidade da galha (Tripletohorn &
Jonnson 2011). Desse modo, características morfológicas da galha como tamanho, dureza, presença
de pelos e a espessura da parede podem diminuir o ataque por parasitoides e outros inimigos naturais
(Stone et al. 2002; Weis et al. 1988; Rossi et al. 1992; Weis 1982; Cornell 1983;Ito & Hijii 2004).
Os modelos “bottom-up” e “top-down” em geral são conflitantes, gerando diferentes interpretações
por apresentarem populações que pertencem a diversos níveis tróficos e, que, portanto, diferem
também nos métodos de controle (Hairston et al, 1960). No entanto, a regulação das populações de
insetos herbívoros sofre efeitos importantes tanto das pressões bottom-up como das top-down
(Rosenheim, 1998). Diversos estudos foram feitos tentando verificar qual desses fatores desempenha
maior pressão sobre as populações de herbívoros. Stiling & Rossi (1997), estudando os efeitos bottom-
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up e top-down no sistema, Borrichia frutescens - Asphondylia borrichia - parasitóides associados,
constataram que os efeitos bottom-up explicam mais as variações na densidade de galhas.
Conclusões semelhantes também foram observadas por Albarracin & Stiling (2006) ao detectar que
a qualidade da planta em ambientes, com variação de salinidade, influenciou a densidade de galhas de
Asphondylia frutescens (Diptera) e Pissonotus quadrispustulatus (Delphacidae). Em outro exemplo,
azeitonas cultivadas apresentaram frutos maiores que favoreceram as larvas do parasita Bactrocera
oleae, que conseguem escavar mais profundamente esses frutos para formar pupa e isto, por sua vez,
diminui a eficiência dos parasitóides sobre esses imaturos (Wang et al 2009). Esses trabalhos
suportam e exemplificam o modelo desenvolvido por Hunter & Price (1992).
Por outro lado, Cuevas-Reyes et al. (2007), estudando as interações entre os três níveis tróficos em
florestas tropicais secas do México verificaram que o efeito top-down exerce uma pressão seletiva mais
forte, regulando as espécies de insetos indutores de galhas. Também considerando as forças topdown, as taxas de parasitismo natural em ovos do percevejo da soja, vista no trabalho de Medeiro et al.
(1998) foram altas, variando entre 60% e 82%, o que demonstra que existe uma grande atividade dos
parasitóides nativos atuando sobre esses herbívoros.
O sistema estudado neste trabalho envolve o inseto, Asphondylia serrata (Maia 2004) (Diptera,
Cecidomyiidae), um indutor de galhas foliares globosas em Eremanthus erythropappus (DC.) Macleish
(Asteraceae). Essa planta é uma espécie arbórea, popularmente conhecida como candeia, pioneira
invasora de campos e clareiras, encontrada em locais com solos ácidos e oligotróficos (CETEC, 1994).
O estudo teve como objetivo analisar a importância relativa dos fatores bottom-up e top-down sobre
a abundância do inseto galhador Asphondylia serrata em candeais na porção sul da serra do
Espinhaço, Minas Gerais, Brasil. A hipótese do trabalho foi que a taxa de sobrevivência varia em
função das características nutricionais das plantas e da vunerabilidade à parasitóides. A predição é que
a interação dos fatores “bottom-up” e “top-down” afetam a sobrevivência da seguinte maneira: O
número de galhas de A. serrata aumenta com o aumento da massa foliar especifica (≈ esclerofilia). As
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galhas de A. serrata são induzidas mais comumente na base das folhas do que no ápice. As galhas de
A. serrata induzidas na base apresentam maior sobrevivência quando comparadas as galhas do
ápice.As galhas maiores e com parede mais espessa A. serrata são menos atacadas por parasitóides.
As galhas isoladas de A. serrata são menos atacadas por parasitóides do que galhas que ocorrem em
grupos.
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Metodologia
Área de estudo
Neste estudo as populações da planta hospedeira foram definidas como um conjunto de indivíduos
habitando áreas distintas geograficamente e respeitando uma distância mínima de pelo menos um
quilômetro em linha reta entre as populações. Foram amostradas cinco populações da planta
hospedeira ao longo da porção sul da cadeia do Espinhaço, mais especificamente no quadrilátero
ferrífero.
O quadrilátero ferrífero, porção sul da Cadeia do Espinhaço, é formado por um mosaico de
fitofisionomias influenciados pelo clima, relevo, altitude (Jacobi & Carmo, 2007). É uma região de
grande importância por localizar-se na transição entre o Cerrado e a Mata Atlântica (Drumont, et al.
2005), além de apresentar um alto grau de endemismo da flora (Giuliette, et al. 1987).
As coletas das galhas de A. serrata foram realizadas em cinco diferentes populações de E.
erythropappus na porção sul da Cadeia do Espinhaço, no trevo da cidade de Ouro Preto e Ouro
Branco, localizadas entre os municípios de Ouro Preto e Ouro Branco, respectivamente. A planta
hospedeira é amplamente distribuída no estado de Minas Gerais, podendo ser encontrada também nos
estados da Bahia, Espírito Santo e Rio de Janeiro (Pedralli et al. 1997). Eremanthus erythropappus
(DC.) Macleish (Asteraceae), conhecida popularmente como candeia, é uma espécie arbórea pioneira
de grande importância econômica (Pedralli et al. 2000). Esta espécie apresenta elevado potencial
econômico, tanto por sua madeira de alta resistência, durabilidade e poder energético, quanto por
possuir um óleo essencial (-bisabolol) que tem propriedades antiflogísticas, antibacterianas,
antimicóticas e dermatológicas (Pedralli et al. 2000).
O primeiro pronto de amostragem, localizado na região sudeste do quadrilátero ferrífero, foi na
cidade de Ouro Preto, ao lado da rodovia MG-356 próximo ao trevo da cidade (20º22'27,7” S e
43º32'22,3” W), a sudeste de Belo Horizonte e próximo a Estação Ecológica do Tripuí. É uma área de
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floresta mesófila perturbada que está passando em processo de recomposição da vegetação,
principalmente em decorrência do fogo, com predomínio de E. erythropappus (Pedralli et al 1997;
2000). Encontra-se no domíno de formação semidecidual submontana (IBGE, 1992) com precipitação
média anual entre 1450 a 1800 mm, e as temperaturas médias anuais ficam entre 14 o e 19oC (Antunes
1986), com verão bastante chuvoso seguido por longas estiagens e o inverno com temperaturas
inferiores a 15oC, o que provoca um período de seca fisiológica (Pedralli et al 1997; 2000). O solo é
ácido e oligotrófico com baixos teores de Ca, Mg, K e P (CETEC, 1996).
O Parque Estadual do Itacolomi situa-se na porção sul da Cadeia do Espinhaço nos municípios
de Ouro Preto e Mariana (20°22'30'' S e 43° 22'30'' W). O parque possui uma área aproximada de
7.000 ha sendo o ponto mais elevado o Pico do Itacolomi, com 1.772m de altitude (Araújo et al 1993) e
apresenta como principais tipos de vegetação as florestas estacionais semideciduais submontana,
campos rupestres, eucaliptais, e formações monodominantes de Eremanthus spp. (Fujaco et al 2010).
A Serra do Ribeiro (20o27’55,4”S e 43o35’59,2” W) encontra-se ao norte da Serra de Ouro Branco
com Localizado a aproximadamente 10 km ao norte do com altitudes que variam entre 1.270 e 1.550
m. Apresenta clima é mesotérmico - Cwb (Köppen 1948), com verões chuvosos e secos e invernos
frios. As temperaturas anuais variam entre 17 º C e 20 º C e os registros anuais de precipitação são de
aproximadamente 1.500 mm (Giulietti & Pirani 1988).
Serra do Ouro Branco (20o30’21,4’’S e 43o38’0,48”W) é o elemento mais significativo da borda sul
do Quadrilátero Ferrífero, ocupando uma área de aproximadamente 65 ha e com altitudes variando de
900 a 1.573 m (Alkmim 1987). A serra de Ouro Branco e a Serra do Ribeiro apresentam formações
rochosas, solo quartzítico e vegetação de campos rupestres muito semelhantes (Borges et al. 2011).
Qualidade Nutricional
Para responder as questões relacionadas à qualidade nutricional da planta (p.e. esclerofilia), foi
feito um transecto de 50 metros onde foram marcados 100 plantas em cada população. Dentre esses
indivíduos marcados, 50 indivíduos foram sorteados, e em cada um deles, foram coletados
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arbitrariamente de 8 a 12 folhas galhadas ao redor da copa. Foram amostradas 2433 folhas que
continham no total 5863 galhas em 250 plantas amostradas. Nessa amostragem foram coletadas
apenas folhas galhadas, uma vez que as galhas e as suas respectivas folhas são o foco principal
desse estudo.
No laboratório as folhas foram digitalizadas, para medir a área foliar fotossintetizante através
do programa “Image J” (Abramoff et al 2004) e em seguida desidratadas em estufa a 60o C para
obtenção do peso seco total e para calcular a massa foliar específica, como uma medida indireta de
esclerofilia, através da razão do peso seco da folha pela sua área foliar (Cooke et al. 1984).
Índice de Sobrevivência ou Mortalidade
Para responder se a densidade e o tamanho da galha afetam a taxas de parasitismos, as
mesmas folhas coletadas conforme a metodologia citada acima e antes de sofrer da desidratação a 60 o
tiveram as galhas medidas para cálculo do volume e dissecadas para registro de sobrevivência e/ou
fatores mortalidade.
Foram feitas divisões imaginárias nas folhas (base, meio e ápice) para quantificar quantas
galhas estavam presentes e se há uma maior sobrevivência em cada uma dessas partes. Para
obtenção do volume das galhas foram feitas três medidas, com o auxilio de um paquímetro digital com
erro de 0,01 mm, em cada galha (diâmetro maior, diâmetro menor, altura) e utilizada a fórmula V=r²h,
além da medida da espessura da parede da galha após a dissecação.
Após medidas as galhas foram dissecadas sob microscópio estereoscópico para análise da
sobrevivência e determinação fatores de mortalidade (Fernandes & Price 1992; Ribeiro-Mendes et al.
2002; Araújo et al. 2006; Ribeiro & Basset 2007): 1) parasitadas, quando for encontrado um
parasitóide, sua exúvia ou sinais de sua eclosão; 2) mecanismos de resistência da planta, quando o
tecido da galha estiver necrosado ou a loja da galha preenchida pelo crescimento do seu tecido,
esmagando os imaturos; 3) predação, quando houver sinais externos de perfuração ou mastigação das
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paredes da galha ou os restos do corpo do inseto forem encontrados dentro da galha; 4) fungos,
quando a câmara da galha estiver preenchida por fungos.
Análise Estatística
As analises foram realizadas utilizando o programa R (R Development Core Team 2012). Para
verificar a relação entre o número de galhas e a área foliar e em qual posição na folha (base, meio ou
ápice) há maior frequência de oviposição pelos indutores de galha foi feito a análise não paramétrica
através do Kruskal-Wallis. Comparações múltiplas foram realizadas para determinar quais os pares de
tratamentos apresentam diferenças mínimas significativas (dms) nas variáveis respostas seguindo o
procedimento do pacote “pgirmess” (Giraudoux 2012). Como foram coletados apenas folhas com
galhas, para explicar as variações do número de galhas com a massa foliar específica foi utilizado o
modelo zero truncado no pacote ‘vgam’ (Yee 2012, veja também Zuur et al. 2009). Foram feitas
analises utilizando o modelo GLM com erros binomiais negativos utilizando o procedimento “glm” para
análise da relação entre o parasitismo e o volume da galha e também para a relação entre o índice de
parasitismo e a espessura da parede da galha. As analises foram seguidas pela inspeção de resíduos
para validar os modelos (Zuur et al 2009).
.
18
Resultados
Em todo o trabalho foram amostradas 2.433 folhas em 250 plantas e um total de 5.863 galhas.
Dentre todas as galhas amostradas, em apenas 482 (8,22%) foram encontrados larvas vivas de A.
serrata ou sinais de eclosão do adulto. Quando observado os fatores de mortalidade, 430 (7,33%)
galhas apresentaram o tecido que reveste a câmara larval ocupando toda a cavidade,
indisponibilizando espaço para a larva. Ao mesmo tempo 74 (1,26%) galhas apresentaram ausência de
larvas e o tecido interno de revestimento possuía aparência ressecada, 2433 (41,50%) galhas estavam
formadas, com a cavidade intacta e sem perfuração, porém não havia nenhuma larva, indicando a
morte dos imaturos por fatores indeterminados. Um total de 2.424 (41,33%) galhas estavam
parasitadas por nove espécies de insetos da Ordem Hymenoptera, pertencentes às famílias
Chalcidoidea (5 espécies), e Cynipidae, Encyrtidae, Eulophidae e Tanaostigmatidae com uma espécie
cada. Finalmente, 20 galhas (0,34%) foram comidas externamente por outros organismos,
provavelmente insetos ou aves.
Ao contrário do esperado, o número de galhas de A. serrata não variou com a massa foliar
especifica (β2 = -0.185; EP = 0,308; Z = - 0.60). Foi encontrada uma diferença significativa entre a
posição das galhas na folha (² = 1791,981, gl = 2, p < 0,001). As galhas foram induzidas
preferencialmente no meio (mediana = 1,00, meio-base: dms 615.6299>1580.1645) da lâmina foliar
seguido pela base (mediana = 0,00 base-ápice: dms 615.6299; p<0,001) e por último no ápice
(mediana = 0,00 meio-ápice: dms 615.6299>2195.794) da folha de E. erythropappus (Fig.1). Porém a
região onde a galha foi induzida na folha não interferiu na sobrevivência dos galhadores (²= 6.2059, gl
= 2, p = 0.05).
19
Figura 1. Localização das galhas induzidas por A. serrata em folha de E.
erythropappus. Há uma diferença significativa na preferência pela oviposição do
indutor quanto a localização da galha na folha. Foram encontradas mais galhas
no meio da folha, seguido pela base e ápice respectivamente (Kruskal-Wallis ²
= 1791,981; gl = 2, p < 0,001).
Não houve influência do volume e da espessura da parede da galha sobre o parasitismo nas
galhas. O parasitismo não apresentou relação com o volume da galha (F
também não variou com a espessura da parede da galha (F
1,5847
1,5847
= 0,0001; p = 0,98) e
= 0,0001; p = 0,99). No entanto,
observou-se que quando várias galhas são induzidas na mesma folha há uma menor incidência de
mortalidade por parasitóides, desse modo, a chance da galha ser parasitada diminui com o número de
galhas na folha (F = 176,1 p < 0,001; equação: Y = exp 0.03401-0.15728*abundancia de galhas, Fig. 2).
20
Figura 2. O número de galhas na folha diminui a chance da galha ser parasitada (F =
176,1 p < 0,001; equação: Y = exp 0.03401-0.15728*abundancia de galhas).
21
Discussão
Os resultados aqui apresentados não mostraram nenhuma relação entre a esclerofilia e o
número de galhas. Embora grande parte dos estudos relacione galhas à vegetação esclerófila
(Fernandes & Price 1992; Price et al 1998; Ribeiro & Basset 2007), o sistema estudado aqui envolve E.
erythropappus, uma planta pioneira e precursora na invasão de áreas de campos e floresta estacional
(CETEC 1994). Geralmente, folhas de espécies não pioneiras são mais resistentes ao ataque dos
insetos herbívoros quando comparadas às folhas de pioneiras (Coley 1983). Assim, plantas pioneiras
priorizam o investimento no crescimento, reprodução e na dispersão mais rápidos ao invés de investir
em barreiras físico-mecânicas como os taninos, fibras e outros com compostos de defesa (Hermes e
Mattson 1992). Segundo esses autores, a escolha estaria relacionada com a pressão pela herbivoria
ou pela competição entre as plantas, e no último caso, seria menos oneroso e, portanto, mais
vantajoso para as plantas priorizar o investimento no seu desenvolvimento. No entanto, mesmo que as
populações de candeia estejam investindo mais em crescimento do que em defesa, isso não seria
suficiente para explicar completamente os resultados. É possível que outras variáveis não estudadas,
como os fatores edáfo-climáticos, sejam importantes para explicar estes resultados.
Por sua vez, os nutrientes e sua disponibilidade entre e dentro do órgão atacado, influenciam a
escolha dos sítios de oviposição, podendo ser determinantes na sobrevivência dos insetos. A direção
do fluxo de água e nutrientes que atinge o aparelho fotossintético é distribuída através dos vasos do
xilema para as folhas passando inicialmente pela nervura central e em seguida pelas nervuras
secundárias. De modo inverso, os produtos fotossintéticos são repartidos a partir das folhas para as
outras partes da planta (Larcher 2006). Assim, levando-se em consideração a anatomia foliar, todo o
fluxo de substâncias que ocorre entre as partes da planta passará necessariamente através da base da
nervura foliar, local com maior concentração vascular e consequente disponibilidade de nutrientes
(Whitham 1978;1980). Portanto a localização da galha dentro do órgão atacado pode conferir
vantagens ao indutor e consequentemente à sua prole, sendo necessário para isso, que as fêmeas
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tenham capacidade de escolha e reconhecimento dos sítios para oviposição com maiores
concentrações de recurso (Larson & Whitham 1997), o que será determinante para o sucesso do
estabelecimento do galhador (Nyman & Julkunen-Tiitto 2000). Whitam (1978), trabalhando com
Pemphigus betae Doane (Homoptera: Aphididae), um inseto que induz de galhas em Populus
angustifolia James (Salicacea) observou que a posição da galha na folha é um determinante crítico
para o desempenho desses insetos. Ele relatou que quando esses insetos induzem as galhas na base
da folha, na junção com o pecíolo, sua sobrevivência aumenta consideravelmente, assim como o seu
peso seco, e sugeriu que a seleção natural poderia favorecer as colônias induzidas na base. Nyman &
Julkunen-Tiitto (2000), propuseram que a escolha do sítio de oviposição, a sobrevivência e a
performance do galhador estão diretamente relacionados, e as posições centrais na lâmina foliar são
derivadas em relação às posições basais . Sendo assim, espera-se encontrar um maior número de
galhas e consequentemente uma maior sobrevivência na base da folha que em outras regiões.
No entanto, os resultados encontrados no presente trabalho verificaram que as galhas
induzidas por A. serrata em E. erytropappus foram significativamente mais induzidas no meio da folha,
seguida pela base e por último no ápice (Fig.1). Ao mesmo tempo, as galhas foram preferencialmente
induzidas na nervura central da folha (obs pessoais), independente da posição (base-meio-ápice), onde
o acesso à seiva é maior (Whitham 1980; Formiga et al. 2009). Porém, não foi encontrado um padrão
da sobrevivência desses indivíduos em nenhuma dessas posições. Embora a base da folha receba um
fluxo maior de recursos, ela também pode ser um local perigoso, especialmente em folhas com
grandes densidades de galha, uma vez que aquelas induzidas em posições mais distais podem
interceptar grande parcela dos nutrientes, reduzindo o aporte que chegaria até a base. Segundo
sugerido por Larson & Whitham (1997), pode haver competição intraespecífica entre as galhas e
também entre as galhas e o dreno natural das plantas.
Os fatores “top-down” também são importantes reguladores do tamanho populacional de
insetos herbívoros em sistemas silvestres e agrícolas (Price 2005; Consoli & Vinson 2009), sendo o
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ataque dos insetos parasitóides o principal fator responsável pela mortalidade das larvas dos insetos
galhadores (Cornell 1983; Shorthouse & Rohfritsch 1992; Price 2005).
Considerando-se que as galhas são o fenótipo estendido do galhador e reflete a interação
entre o genoma do inseto, da planta e do ambiente (Weis & Abrahamson 1985; 1986; Weis & Gorman
1990), as características morfológicas como o tamanho (Stone et al. 2002; Weis & Abrahamson 1985;
Rossi et al. 1992), ou da dureza (Weis 1982; Stone et al. 2002) e espessura da parede da galha (Ito &
Hijii 2004) podem ser determinantes para a sobrevivência e sucesso dos indutores. Cornell (1983)
sugeriu que a morfologia da galha, tem como agentes seletivos os parasitóides. Em seu estudo com
Aphelonyx glanduliferae Mukaigawa (Hymenoptera: Cynipidae), um indutor de galhas em Quercus
serrata Thunberg (Fagaceae), Ito & Hijji (2004) mostraram que galhas maiores produziram adultos
maiores com maior fecundidade potencial. Eles também verificaram que galhas maiores tiveram a
parede mais espessa o que aumentou a sobrevivência, diminuindo o ataque de parasitóides. A partir
desses resultados eles sugeriram que galhas maiores e com paredes mais espessas exigem mais
(maior custo energético) dos parasitóides por dificultar o processo de oviposição. Craig et al. (2007)
observaram em seu trabalho com o indutor de Eurosta solidaginis Fitch (Diptera: Tephritidae), que o
aumento do tamanho da galha otimizou a sobrevivência desses insetos e que o parasitismo aumentou
com a diminuição do diâmetro da galha tanto em ambiente florestal quanto em pradarias. Esses
autores sugeriram que as populações desses galhadores são adaptadas localmente dentro de um
mosaico geográfico e que isso é condizente com a corrida armamentista presente nos processos de
coevolução.
Todavia o presente estudo não encontrou nenhuma influência do volume e da espessura da
parede da galha sobre as taxas de parasitismo. Waring & Price (1989), observaram parasitóides no
estágio inicial de desenvolvimento associados ao estágio tardio ou pupa de Asphondylia auripila
(Diptera: Cecidomyidae), indicando que o ataque ocorre durante a formação da galha. Eles também
observaram para Asphondylia spp., um indutor de galhas em Larrea tridentada D.C. Cov
24
(Zygophyllaceae), a espessura da parede da galha não é um empecilho aos parasitóides com
ovipositor curto, sugerindo que o ataque ocorre no início do desenvolvimento da galha. Talvez no
sistema estudado nesse trabalho e até mesmo pela quantidade de parasitóides encontrados, o ataque
às galhas também esteja ocorrendo nas fases iniciais, antes das larvas terem completado o estímulo
de crescimento da galha e assim aproveitando uma “janela de vunerabilidade” do galhador, como
postulado por Craig et al. (1988) e Abrahamson & Weis (1997). Os imaturos dos parasitóides
permaneceriam inertes até que o desenvolvimento da galha e do galhador estivesse completo, ou
quase completo e só após esse período as larvas dos parasitóide começariam a sua alimentação
(Abrahamson & Weis 1997).
Os parasitóides também podem ser influenciados pelo primeiro nível trófico (plantas
hospedeiras), que emitem compostos voláteis, que funcionam como pistas e atraem esses inimigos
naturais (Faeth 1990; Dicke 1994; Master et al 2001). Desse modo, espera-se que quanto maior o
número de galhas na folha, maior é a emissão desses compostos e consequentemente o ataque às
galhas. Contudo, nesse estudo foi observado o inverso, ou seja, quando várias galhas são induzidas na
mesma folha há uma menor incidência de mortalidade por parasitóides (Fig. 2). A falta do padrão
esperado para esse resultado pode ser justificado pela competição entre as fêmeas de parasitóides.
Embora esse tipo de interação entre os parasitóides não tenha sido medida ou observada, alguns
autores relatam que as galhas podem ser motivo de competição estando ligada ao valor ou à defesa
desse recurso quando uma fêmea já realizou a oviposição. A fêmea também levará em consideração o
tamanho, idade e habilidade de luta do adversário (Field & Calbert 1999; Petersen & Hardy 1996;
Stokkebo & Hardy 2000) e pode apresentar comportamentos agressivos nessas situações (Field &
Calbert 1999).
Os resultados desse trabalho sugerem que as populações de A. serrata sofrem uma importante
pressão dos fatores “top-down”. Mesmo tendo os resultados desse trabalho contrariado o padrão
esperado, é possível que os fatores “bottom-up” também exerçam grande influência sobre essas
25
populações, no entanto seria necessário analisar outras variáveis que podem influenciar a planta e
indiretamente os galhadores.
26
Capítulo II
Relação entre densidade foliar, a qualidade das plantas hospedeiras e
abundância de galhas de A. serrata em Eremanthus erythropappus.
27
Resumo
A qualidade da planta hospedeira pode influenciar a abundância de galhas através de seus
compostos defensivos ou dos nutrientes disponíveis. Do mesmo modo a quantidade dos recursos pode
exercer um papel importante por oferecer alimentos, sítios para oviposição diminuindo a pressão por
competidores além de proporcionar espaço livre de inimigos naturais. Para insetos indutores de galhas,
que são sésseis enquanto imaturos esses fatores podem ser determinantes para a sobrevivência
desses artrópodes. Esse estudo foi realizado em três populações de Eremanthus erytropappus na
região sudeste do quadrilátero ferrífero. Foram amostradas, no total, 30 plantas selecionadas
aleatoriamente. Nesses indivíduos foram coletadas 25.972 folhas que apresentaram 464 galhas
induzidas por Asphondylia serrata. Nesse trabalho a densidade foliar e o CAP afetaram positivamente a
abundância de galhas nas três populações. Quando analisados os nutrientes verificou-se que o
aumento na concentração de NPK diminuiu a abundância de galhas, ocorrendo do mesmo modo na
relação entre os nutrientes e a densidade foliar. Não foi encontrado um padrão ao analisar a presença
de parasitóides nas galhas e a densidade foliar. Assim, nesse estudo observou-se que a densidade, o
CAP e a concentração de nutrientes na planta influenciam a abundância de galhas na população,
enquanto o parasitismo parece não exercer uma pressão tão importante quanto às outras variáveis.
Palavras – chaves: qualidade da planta; densidade foliar; parasitismo; insetos inm ndutores de galhas.
28
Introdução
Os insetos são o grupo que apresenta uma surpreendente diversidade e estima-se que exista
cerca de 400.000 insetos herbívoros associados a aproximadamente 300.000 espécies de plantas
vasculares (Strong et al 1984; Schoonhoven et al 2005). A herbivoria por insetos pode ser
extremamente prejudicial para as plantas, uma vez que eles podem utilizar partes reprodutivas, órgãos
de reserva e superfícies fotossintetizantes como alimentos (Coley 1980). Entretanto, ela também pode
atuar como um mecanismo que favorece o processo evolutivo, já que partir do ataque de herbívoros a
planta pode desenvolver mecanismos químicos, físicos ou biológicos que atuarão na defesa contra
esses indivíduos (Coley 1983).
Esses mecanismos de defesa das plantas associados à qualidade nutricional (Ribeiro et al
1998; Stiling & Moon 2005), às influências bióticas como competição, predação, parasitismo (Begon et
al 2007) e a quantidade e a diversidade dos recursos disponíveis (Root, 1973) são alguns dos diversos
fatores que influenciam a distribuição e abundância de insetos herbívoros em comunidades ecológicas.
A qualidade da planta hospedeira que pode ser medida através da quantidade carbono, de compostos
defensivos e da quantidade e qualidade de nitrogênio livre disponível que podem afetar de modo
positivo ou negativo o desempenho dos insetos herbívoros (Awmack & Leather 2002). Segundo
Strauss & Zangerl (2002), a quantidade de nitrogênio presente nas plantas é essencial e limitante,
sendo o nitrogênio um dos mais importantes nutrientes assimilados.
O carbono é um elemento que geralmente é utilizado para o crescimento das plantas, no
entanto quando em ambientes oligotróficos, ele é deslocado para a produção de compostos
secundários (Hermes & Matson 1992; Ribeiro & Fernandes 2000). Assim como o carbono, alguns
compostos nitrogenados também podem ser produzidos com a função defensiva com a finalidade de
repelir, envenenar, tornar as estruturas das plantas impalatáveis ou atrair inimigos naturais dos insetos
herbívoros (Strong et al 1984; Taiz & Zeiger 2009, Price 2011).
29
Em contrapartida, dietas ricas em macronutrientes, especialmente nitrogênio solúvel, podem
influenciar as taxas e o tempo de desenvolvimento, fecundidade, sobrevivência e a distribuição dos
insetos herbívoros (McNeill and Southwood 1978; Mattson 1980). Alguns estudos têm abordado a
influência de macronutrientes sobre a população de herbívoros. Karowe e Martin (1989) verificaram em
um estudo com Spodoptera eridania Cramer, que as lagartas alimentadas com uma dieta com doses
muito baixas ou altas de nitrogênio apresentaram menores taxas de crescimento se comparadas
àquelas alimentadas com uma quantia intermediária. Eles notaram também que lagartas alimentadas
com a dieta baseada em altas concentrações de nitrogênio apresentaram maior sobrevivência em
relação aquelas com menores quantidades. Taylor (1989) também documentou que larvas de mariposa
Samea multiplicalis (Lepidoptera: Pyralidae) criadas em Salvinia molesta com baixas concentrações de
nitrogênio tem um crescimento mais lento que aquelas criadas em plantas com maiores concentrações.
Já Basset (1992) relatou que as concentrações de nitrogênio e a abundância de insetos sugadores
apresentaram uma relação positiva. Fernandes e Price (1992) por sua vez, encontraram maior riqueza
e abundância de insetos galhadores, em ambientes xéricos do que em mésicos e argumentaram que
essa diferença ocorre em função das características locais da vegetação, incluindo a baixa qualidade
nutricional das plantas hospedeiras encontradas nessas regiões xéricas.
Outros macronutrientes importantes no metabolismo dos insetos são o fósforo e o potássio. O
fósforo atua na síntese de proteínas e sua ausência aumenta a relação Porgânico/Pinorgânico, podendo
comprometer a produção das proteínas (Kochian, 2000). O potássio participa de processos
metabólicos importantes para a planta como a fosforilação, síntese de ATP, estando ligado à migração
de aminoácidos livres e à síntese de proteínas, o que o torna essencial para o desenvolvimento das
plantas (Chaboussou 1999). Plantas com deficiência deste nutriente apresentam, portanto, menores
quantidades de compostos defensivos e dessa forma, tornam-se nutricionalmente melhores para os
herbívoros (Carmo & Penedo 2004). As vantagens da deficiência de fósforo e potássio para os insetos
estão na inibição das proteínas na taxa de proteólise, aumentando o acúmulo de nitrogênio solúvel nos
30
tecidos das plantas, o que influencia de forma considerável o desenvolvimento e sobrevivência desses
artrópodes (Tingey & Singh 1980). Além disso, Ribeiro e Basset (2007) defendem que plantas com
menor qualidade nutricional apresentam maior esclerofilia o que seria vantajoso por oferecer um
espaço livre de inimigos, uma vez que para a maioria dos herbívoros essa característica não é
benéfica.
A qualidade da dieta disponível para os herbívoros pode variar dentro e entre plantas
hospedeiras e essa variação pode estar relacionada à mudanças sazonais ou mudanças causadas
pelo estresse ambiental (Matson 1980; Awmack & Leather 2002). Como revisado por Awmack e
Leather (2002), o nitrogênio, fósforo e compostos fenólicos diminuem com a idade das folhas, enquanto
os taninos condensados e a celulose aumentam. As respostas às mudanças envolvendo a
disponibilidade de nutrientes para os herbívoros irão variar de acordo com as diferentes guildas de
insetos e aos tipos de danos causados por eles nas plantas (Strauss 1987).
Contudo, para os insetos indutores de galhas essas características nutricionais, embora
importantes, podem ser contornadas uma vez que os integrantes dessa guilda utilizam a galha como
dreno ativo das substâncias nutricionais da sua planta hospedeira, direcionando o fluxo de recursos
das partes adjacentes à galha para o seu próprio benefício (Mani 1964; Stinner & Abrahamson 1979;
Abrahamson & McCrea; 1986 Hartley & Lawton 1992). Durante a alimentação, os estágios larvais dos
indutores de galha induzem o desenvolvimento anormal do tecido da planta hospedeira (hiperplasia e
hipertrofia celular) formando a galha (Dreger-Jauffret & Shorthouse 1992; Raman 2005), uma estrutura
que confere proteção aos imaturos contra predadores, parasitas e adversidades temporais (Daly et al.
1978).
Assim como a qualidade nutricional da planta é um fator determinante para a performance e
sobrevivência do insetos herbívoros, a complexidade estrutural das plantas hospedeiras também pode
interferir na sua distribuição e a abundância. A complexidade estrutural da planta pode estar
relacionada ao seu tamanho, de modo que erva, arbusto ou indivíduos arbóreos apresentam diferenças
31
e aumentam sua complexidade seguindo essa sequência respectivamente (Strong & Levin 1979;
Lawton 1983). Ao mesmo tempo a quantidade de ramos, e brotos, a densidade de folhas, o tamanho
dos ramos, flores, frutos e o diâmetro da copa (Alonso & Herrera 1996; Collevatti & Sperber 1997;
Larson & Withan 1997), também fornecem um desenho da arquitetura das plantas. Lawton e Schröder
(1977) e Lawton (1983) em um trabalho de revisão, propuseram a hipótese da arquitetura de plantas
que assume que, a complexidade estrutural das plantas favorece os herbívoros por oferecer um maior
número de micro–habitats. Fleck e Fonseca (2007) sugerem que, em nível intra-específico, a
complexidade estrutural das plantas e os insetos herbívoros associados a elas apresentam uma
relação positiva.
Embora vários trabalhos sobre a complexidade estrutural das plantas tenham sido
publicados, comparativamente poucos abordam de maneira específica a influência da quantidade de
recurso (=densidade de folhas), sobre as populações dos insetos herbívoros. Assim como a
complexidade estrutural da planta de modo geral, a quantidade de recursos, além da oferta de
alimentos e sítios disponíveis para a oviposição pode diminuir a pressão por competidores (Begon et al
2007) e proporciona espaços livres de inimigos e dessa forma evitam o ataque por predadores (Atsatt
1981). Contudo Araújo e colaboradores (2006) observaram uma influência positiva do número de
módulos de Baccharis pseudomyriocephala Teodoro na sobrevivência dos indutores de galha, porém
esse fator não foi significativamente relacionado com o parasitismo. De modo semelhante Lara e
colaboradores (2008) observaram uma relação significativa entre a complexidade arquitetônica,
relacionada principalmente aos ramos secundários de Macaeira radula e a abundância do mariposa
indutora de galhas pertencente a família Gelechiidae, no entanto a sobrevivência e o parasitismo não
foram relacionados com a arquitetura da planta hospedeira e sugeriram que os fatores “bottom-up”
influenciam mais a dinâmica populacional do galhador do que os fatores “top-down”.
Dentre os relativamente poucos trabalhos que relacionam a quantidade de recursos à
abundância de herbívoros, cabe citar Collevati e Sperber (1997) que observaram em seu estudo com o
32
inseto indutor de galhas Neoplema baccharidis Burck (Homoptera:Psyllidae) em arbustos de Bacharis
dracunculifolia DC (Asteracea) uma relação positiva entre a abundância do inseto galhador e a altura
da planta e o diâmetro e volume da copa da planta. Loyola e Fernandes (1993), estudando a herbivoria
em Kielmeyra coreacea Martius (Guttiferae), corroboraram a ideia de que o aumento dos recursos tem
uma relação positiva com a abundância de insetos ao observar que o número de folhas jovens e
adultas na planta aumentou o número de insetos associados a ela. Escassos também são os trabalhos
que associam a quantidade e a qualidade dos recursos. Denno e colaboradores (1990), por exemplo,
estudando a seleção de três espécies de salgueiro (Salix), hospedeiras de duas espécies de besouros
(Phratora vitellinae Linnaeus e Galerucella lineola Fabricius) verificaram que as espécies Salix fragilis
Linnaeus e S. viminalis Linnaeus influenciaram positivamente a sobrevivência quando expostos a seus
predadores, Adalia bipunctata Linnaeus (Coleoptera: Coccinellidae) e tempo de desenvolvimento dos
besouros quando comparados a S. dasyclados Wimm. A primeira espécie de salgueiro (S. fragilis)
apresentou maiores concentrações de água, nitrogênio, uma quantidade intermediária de salicilatos e
as menores concentrações fenóis totais em relação as outras espécies. Nas outras espécies de
salgueiro foram observados os menores conteúdos de água e nitrogênio, no entanto S. viminalis possui
níveis baixos de salicilatos e menores concentrações de fenóis totais do que S. dasyclados, sendo esta
última espécie considerada pelos autores como a pior hospedeira para a performance desses insetos.
Este trabalho teve como objetivo verificar a importância da quantidade versus qualidade do
recurso da planta hospedeira Eremanthus erythropappus (DC.) Macleish (Asteraceae) sobre a
abundância das galhas induzidas por Asphondylia serrata Maia (Diptera: Cecidomiiydae). Asphondylia
serrata (Diptera: Cecidomiiydae) induz uma galha foliar, ovoide e amarelada em Eremanthus
erythropappus (Maia 2004). Também conhecida como candeia, essa planta é uma espécie arbórea,
pioneira invasora de campos e clareiras, encontrada em locais com solos ácidos e oligotróficos
(CETEC, 1994). As seguintes questões foram respondidas: 1) A abundância de galhas de A. serrata
aumenta com a densidade de folhas? 2) A abundância de galhas de A. serrata diminui com a
33
concentração de macronutrientes (NPK) foliares? 3) número de galhas de A. serrata parasitadas
diminui com a densidade foliar?
34
Metodologia
Área de estudo
Neste estudo as populações da planta hospedeira foram definidas como um conjunto de indivíduos,
habitando áreas distintas geograficamente. Foram amostradas três populações da planta hospedeira
ao longo da porção sul da cadeia do Espinhaço, Minas Gerais.
As coletas foram realizadas em três diferentes populações de E. erythropappus na porção sul da
Cadeia do Espinhaço, localizadas entre os municípios de Ouro Preto, Mariana e Ouro Branco. A planta
hospedeira é amplamente distribuída no estado de Minas Gerais, podendo ser encontrada também nos
estados da Bahia, Espírito Santo e Rio de Janeiro (Pedralli et al 1997). E. erythropappus (Asteraceae),
conhecida popularmente como candeia, é uma espécie arbórea pioneira de grande importância
econômica (Pedralli et al. 2000). Esta espécie é comum nas regiões montanhosas de Minas Gerais,
especialmente na região de Ouro Preto e apresenta elevado potencial econômico, tanto por sua
madeira de alta resistência, durabilidade e poder energético, quanto por possuir um óleo essencial (bisabolol) que tem propriedades antiflogísticas, antibacterianas, antimicóticas e dermatológicas
(Pedralli et al. 2000).
Duas das populações de E. erythropappus foram amostradas no Parque Estadual do Itacolomi
localizado na região sudeste do quadrilátero ferrífero, situado na porção sul da Cadeia do Espinhaço
nos municípios de Ouro Preto e Mariana (20°22'30'' S e 43° 22'30'' W). O parque possui uma área
aproximada de 7.000 ha sendo o ponto mais elevado o Pico do Itacolomi, com 1.772m de altitude
(Araújo et al 1993) e apresenta como principais tipos de vegetação, as florestas estacionais
semideciduais submontana, campos rupestres, eucaliptais, e formações monodominantes de
Eremanthus spp. (Fujaco et al 2010). Os Candeais se estabeleceram há cerca de 40 anos, após o
abondono das culturas de chá, principal atividade antrópica das fazendas que haviam na área onde
hoje é o parque e com grande importância econômica para as cidades de Ouro Preto e Mariana
(Fujaco et al 2010). As populações estudadas localizam-se ao redor das trilhas do Forno e da Capela
35
que segundo Campos & Ribeiro (dados ainda não publicados) encontra-se em estágio inicial de
sucessão, porém passando para intermediário.
A terceira população localiza-se na Serra do Ribeiro (20o27’55,4S e 43o35’59,2”W). Situada ao norte
da Serra de Ouro Branco a aproximadamente 10 km ao norte do com altitudes que variam entre 1.270
e 1.550 m. Com formações rochosas, solo quartizítico e vegetação de campo rupestre (Borges et al.
2011) apresenta clima é mesotérmico - Cwb (Köppen 1948), com verões chuvosos e secos e invernos
frios. As temperaturas anuais variam entre 17 º C e 20 º C e os registros anuais de precipitação são de
aproximadamente 1.500 mm (Giulietti & Pirani 1988).
Amostragem
Em cada população, foram amostrados 10 indivíduos arbitrariamente entre 1,50 e 3,0 metros de
altura. Também foram anotadas as medidas de circunferência do caule (CAP) e altura, que foi medida
de forma expeditiva segundo Finger (1992), para cada um desses indivíduos.
Para responder se a densidade de folhas afeta o número de galhas foi utilizada uma adaptação
da metodologia “pin-quadrat” (Borges & Brown 1999; Ribeiro & Basset 2007). Em cada indivíduo, foram
realizadas quatro coletas, observando os quatro pontos cardeais (norte, sul, leste e oeste) na tentativa
de eliminar o efeito da radiação e do vento. Um paralelepípedo com volume equivalente a 0,225 m 3 foi
posicionado em cada um desses pontos na planta. Todas as folhas (galhadas ou não) amostradas
nesse espaço volumétrico foram coletadas e no laboratório foram contadas. As galhas encontradas
foram dissecadas sob microscópio estereoscópico para análise da sobrevivência e determinação dos
fatores de mortalidade segundo os critérios adotados por Fernandes & Price (1992) (veja também
Ribeiro-Mendes et al 2002; Araújo et al 2006; Ribeiro & Basset 2007): 1) parasitadas, quando for
encontrado um parasitóide, sua exúvia ou sinais de sua eclosão; 2) mecanismos de resistência da
planta, quando o tecido da galha estiver necrosado ou a loja da galha preenchida pelo crescimento do
seu tecido, esmagando os imaturos; 3) predação, quando houver sinais externos de perfuração ou
mastigação das paredes da galha ou os restos do corpo do inseto forem encontrados dentro da galha;
36
4) fungos, quando a câmara da galha estiver preenchida por fungos; e 5) não determinada, quando os
imaturos forem encontrados mortos com seus exoesqueletos intactos, mas a razão da morte não foi
esclarecida.
Em seguida as folhas foram desidratadas em estufa a 60 o e enviadas para o laboratório de
Análise de Planta do Departamento de Solos do Centro de Ciências Agrárias (CCA) da Universidade
Federal de Viçosa – MG, onde foi realizada a análise foliar para diagnóstico nutricional (NPK) através
da técnica de ataque sulfúrico para nitrogênio total (Jackson 1965) e nitroperclórico para o fósforo e
potássio (Silva 1999).
Análises Estatísticas
As análises foram realizadas utilizando o programa R (R Development Core Team 2012).
Inicialmente foi testado o efeito dos quadrantes (norte, sul leste e oeste) sobre o número de galhas e
nutrientes utilizando um teste de Kruskall-Wallis, uma vez que os dados não se ajustaram as
suposições dos modelos de distribuição paramétrica. Como não foi verificado efeito significativo do
quadrante sobre o número de galhas (²3,26 = 0,2132; p = 0,98) e sobre os nutrientes (N: ²3,26 =
1.4594, p = 0,69; P: ²3,26 = 0,860; p = 0,84; K: ²3,26 = 0,338; p = 0,95) para simplificar as demais
análises foram feitas utilizando a copa da planta como unidade amostral.
Para responder se a abundância de galhas de A. serrata aumenta com a densidade foliar foram
utilizados modelos GLS (mínimos quadrados generalizados) seguindo o procedimento no pacote nlme
(Pinheiro et al 2012). Como os dados violaram a suposição de homocedasticidade foram utilizadas
funções de variância para modelar a estrutura da variância dos erros dentro de grupos usando
covariáveis (Pinheiro et al 2000, Zuur et al 2009). Posteriormente, os modelos foram comparados
utilizando um teste de razão de verossimilhanças. A função de variância com menor valor de AIC
utilizada para modelar a abundância de galhas foi a “Power of variance covariate”. O modelo GLM com
erros binomiais negativos utilizando o procedimento “glm.nb” do pacote MASS (Venables & Ripley
37
2002), foi utilizado para verificar a relação entre a abundância de galhas e o CAP das plantas
hospedeiras amostradas.
Para analisar se a abundância de galhas de A. serrata diminui com concentração média de
Nitrogênio, Fósforo e Potássio foram utilizados modelos GLM com erros binomiais negativos. Para
responder se a concentração média de Nitrogênio, Fósforo e Potássio diminuíam com a densidade das
folhas foram utilizadas separadamente análise de regressão polinomial de segunda ordem seguindo o
procedimento ‘lm’ (Faraway 2005). As análises foram seguidas pela inspeção de resíduos para validar
os modelos (Zuur et al 2009). Para comparar a razão do número de galhas parasitadas pelo número
de galhas totais com a densidade foliar foram utilizadas análises de correlação de Spearman (Sprent &
Smeeton 2007), uma vez que os dados não se ajustaram aos pressupostos de homocedasticidade e
normalidade em nenhum dos modelos paramétricos (lm- modelos lineares e GLM - modelos lineares
generalizados com erro binomial) utilizados (Zuur et al 2009).
38
Resultados
Em todo o trabalho foram coletados 464 galhas de A. serrata em 25.972 folhas distribuídas em
30 indivíduos da planta hospedeira. Deste total de galhas, 126 (27%) estavam ocupadas por larvas de
parasitoides da ordem Hymenoptera. Não foi observado outros fatores responsáveis pela mortalidade
dos imaturos.
A densidade de folhas afetou de forma positiva a abundância dos insetos herbívoros. A
abundância de galhas foi afetada pela densidade foliar (F 1,26 = 29,556; p ,0,001) e pela área da
amostragem (F2,26 = 3,423; p = 0,048). Entretanto, a interação entre densidade e área não foi
significativa (F2,24 = 3,299; p = 0,06). A abundância de galhas aumentou com a densidade do recurso
nas três populações analisadas (Capela: y = exp-6,057818 + 0,018913*den; F²1,28= 27,866; P < 0,001; Forno y =
exp7,820963 - 0,018913*den; ²1,28= 27,866; P < 0,001; Ribeiro y = exp 6,940406 - 0,018913*den; ²1,28= 27,866; P <
0,001 Fig. 1).
Figura 1. Variação entre a densidade de folhas e a abundância de galhas de
Asphodylia serrata Maia (Diptera: Cecidomyiidae) em três populações de
39
Eremanthus erythropappus (DC.) Macleish. A abundância de galhas
aumentou com a densidade do recurso em três (Capela: y = exp-6,057818 +
0,018913*den; F²
7,820963 - 0,018913*den; ²
1,28= 27,866; P < 0,001; Forno y = exp
1,28=
6,940406
0,018913*den
27,866; P < 0,001; Ribeiro y = exp
; ²1,28= 27,866; P < 0,001).
O CAP também influenciou positivamente a abundancia de galhas. O número de galhas
aumentou com o tamanho (CAP) da arvores (y = 10 1.95683+0.0424 x cap;² =1,28 = 5,845; p = 0,02;
Fig. 2).
Figura 2. Número de galhas de A. serrata foi positivamente relacionado
ao CAP da planta hospedeira E. erythropappus. A abundância das
galhas aumentou com o CAP das candeias (y = 101.95683+0.0424 x cap; ² 1,28
= 5,845; p = 0,02).
Galhas foram mais abundantes em folhas de baixo estado nutricional. A abundância de galhas
diminui com o aumento da concentração de Nitrogênio (N: y = exp 4,3520 - 24,2244*N; ²1,28= 27,866; P <
0,001; Fig. 3A) , Fósforo (P: y = exp4,5209 -398,2171*N; ²1,28= 27,502; P < 0,001; Fig. 3B) e Potássio (K: y =
exp4,0104
- 25,8039*K;
²1,28= 18,985; P < 0,001; Fig. 3C). A concentração dos nutrientes, nitrogênio
(y=2,351*10-01 – 2,308*10-04 x den + 6,269*10-08 x den²; F 2,27 = 42,850; r² = 0,74; p < 0,001; Fig. 4A),
fósforo (y = 1,669*10-02 – 1,746*10-05 x den + 5,102*10-09 x den²; F 2,27 = 68,130; r² = 0,82; p < 0,001;
Fig. 4B) e potássio (y = 2,212 *10-1 – 2,532 *10-4 x den + 7,747*10-08 x den²; F 2,27 = 46,63; r² = 0,76; p <
0,001; Fig. 4C) foi negativamente correlacionada com a densidade foliar. O número de galhas
parasitadas não variou com a densidade de folhas(S = 3720,154; r = - 0,02, p = 0,93; Fig. 5).
40
A
B
C
Figura 3. Relação da abundância de galhas com a concentração de nutrientes dados em mg/g. (A)
Abundância de galhas X concentração de Nitrogênio(N: y = exp4,3520 - 24,2244*N; ²1,28= 27,866; P < 0,001);
(B) Abundância de galhas X concentração de Fósforo (P: y = exp4,5209 -398,2171*N; ²1,28= 27,502; P <
0,001) e (C) Abundância de galhas X concentração de Potássio (K: y = exp4,0104 - 25,8039*K; ²1,28=
18,985;P < 0,001)
41
A
B
C
Figura 4. Relação entre a concentração de nutrientes e a densidade de folhas nas três populações de
Eremanthus erythropappus (DC.) Macleish . (A) Concentração de nitrogênio X densidade foliar (y=2,351*10-01 –
2,308*10-04 x den + 6,269*10-08 x den²; F 2,27 = 42,850; r² = 0,74; p < 0,001); (B) Concentração de fósforo X
densidade foliar (y = 1,669*10-02 – 1,746*10-05 x den + 5,102*10-09 x den²; F 2,27 = 68,130; r² = 0,82; p < 0,001) e
(C) Concentração de potássio X densidade foliar (y = 2,212*10-1 – 2,532*10-4 x den + 7,747*10-08 x den²; F 2,27 =
46,63; r² = 0,76; p < 0,001).
42
Figura 5. Total de galhas de A. serrata parasitadas e densidade foliar
na três populações de Eremanthus erythropappus (DC.) Macleish
amostradas. O número de galhas parasitadas não foi afetado pela
densidade foliar (S = 3720,154; r = - 0,02, p = 0,93).
43
Discussão
A arquitetura e a complexidade da planta hospedeira (Lawton e Schröder 1977 & Lawton
1983), entendida como o tamanho, a circunferência do caule (CAP), a quantidade e tamanho dos
ramos, flores e frutos, bem como o volume, diâmetro da copa e densidade de folhas (Alonso & Herrera
1996; Collevatti & Sperber 1997; Larson & Withan 1997) apresenta uma relação positiva com o
aumento do número de espécies ou da abundância por aumentar a heterogeneidade de habitat e o
número de nichos disponíveis para os insetos herbívoros (Weis et al. 1988; Lawton 1983; Alonso &
Herrera 1996; Collevatti & Sperber 1997; Larson & Withan 1997). Os resultados deste trabalho
mostraram que a densidade foliar (Fig.1) e o CAP (Fig. 2) nas três populações de E. erythropappus
exercem um efeito positivo sobre a população de galhas induzidas por A. serrata, ambos corroborando
a hipótese da complexidade estrutural. Outros estudos encontraram resultados similares. Araújo e
colaboradores (2006) verificaram que o número de módulos e de ramos, uma medida da complexidade
estrutural influenciam positivamente a abundância de galhas em Baccharis pseudomyriocephala
(Asteraceae). Faria & Fernandes (2001), estudando o inseto indutor de galhas Neoplema baccharidis (=
Baccharopelma baccharidis) (Homoptera:Psyllidae) em arbustos de Bacharis dracunculifolia
(Asteracea) no sudeste brasileiro, encontraram também uma relação positiva entre o comprimento dos
ramos da planta hospedeira e a abundância de recursos disponíveis para insetos galhadores. Faria e
Fernandes (2008) encontraram uma relação positiva entre a abundância do inseto galhador e a altura
da planta e o diâmetro e volume da copa da planta. Araújo & Santos (2009) por sua vez observaram
que o número de folhas por ramos em Styrax pohlii Fritsch (Styracaceae) foi o principal fator
relacionado à diversidade de galhas, porém a altura da planta, diâmetro da copa e circunferência do
caule (ao contrário do encontrado neste estudo) não foram linearmente relacionadas à riqueza de
insetos galhadores. Em outro trabalho Araújo & Santos (2009), verificaram que o número de folhas
encontrada em Piper arboreum Aubl. (Piperaceae), foi a variável que melhor explicou a abundância de
galhas foliares induzidas por uma espécie não determinada de Cecidomyiidae (Diptera).
44
Insetos indutores de galhas selecionam plantas com maior número de folhas para oviposição
(Vrcibradic et al. 2000) e essa escolha, ao mesmo tempo, reduziria o risco de ataque por inimigos
naturais, tais como os parasitóides (Vrcibradic et al. 2000; Stilin & Moon 2005), já que nessa situação
as galhas seriam dificilmente encontradas pelos seus inimigos naturais e consequentemente teriam
maior chance de sobrevivência (Araújo et al 2006). Todavia, Lara e colaboradores (2008) estudando
Macairea radula DC. (Melastomataceae), não encontraram nenhuma relação significativa entre a
complexidade arquitetônica da planta com o número de larvas sobreviventes. De forma semelhante,
quando analisados neste estudo a relação entre a densidade foliar e a proporção de galhas com
parasitoides, não foi encontrado um padrão. Independentemente da densidade foliar, a proporção de
galhas parasitadas em todos os níveis de densidade é elevada e não varia. Estes dados sugerem que,
neste sistema, o fator determinante para a sobrevivência da população de A. serrata é a abundância
dos sítios de oviposição e que o espaço livre de inimigos não exerce uma influência importante sobre
esse galhadores (Fig. 5).
Os insetos investem tempo e energia na seleção de micro-hábitats e sítios de oviposição, e
esse fato, particularmente para insetos galhadores irá determinar a sobrevivência da prole, que durante
seu processo de desenvolvimento permanece confinada aos limites da galha (Fernandes 1990; Price
1991). Neste sentido, a qualidade nutricional dos tecidos da planta hospedeira, representados
principalmente pela quantidade de nitrogênio livre ou o balanço entre os nutrientes e a concentração de
compostos defensivos é fundamental para insetos herbívoros (Coley 1983; Lawton & Southwood 1984,
Herms & Mattson 1992, Cuevas-Reyes et al 2007).
O nitrogênio atua nos processos metabólicos, na estrutura celular e código genético dos
herbívoros e por isso é considerado um elemento fundamental e limitante para o crescimento dos
organismos, aumentando a saúde, crescimento, reprodução e sobrevivência destes (Mattson 1980).
Siting & Moon (2005), por exemplo, verificou que o nitrogênio exerce um efeito significativamente
positivo sobre galhas induzidas por Asphondylia em Borrichae frutescence (L.), aumentando sua
45
abundância, seu tamanho, número de câmaras e eclosões. Segundo Mattson (1980), as maiores
concentrações (3-7%) desse elemento, são encontradas em tecidos jovens de crescimento ativo ou
estocagem da planta, tais como sementes.
Embora poucos estudos tenham investigado a importância do fósforo adquirido através da
dieta sobre o desempenho dos insetos herbívoros (Ayres et al. 2000), esse elemento é um componente
dos nucleotídeos requisitado para metabolismo energético a síntese de RNA e DNA e
consequentemente atua também na síntese de proteínas, tanto da planta quanto dos insetos, e para
esses últimos significa que seu déficit na alimentação pode impor sérios prejuízos para a função celular
e desenvolvimento (Hessen and Lyche 1991; Taiz & Zeinger 2009; Schade et al 2003). O potássio
também atua na regulação osmótica das células vegetais, ativa enzimas envolvidas na respiração e
fotossíntese (Taiz & Zeinger, 2009) e para os insetos atua na migração de aminoácidos livres e
também na síntese de proteínas (Chaboussou 1999).
Os resultados observados nesse estudo mostram que a abundância das galhas de A. serrata
diminuiu com o aumento da concentração dos macronutrientes analisados (NPK) (Fig. 3). O excesso da
ingestão de nutrientes influência negativamente a desempenho dos insetos herbívoros aumentando
sua mortalidade (Simpson et al 2004; Raubenheimer et al 2005). No entanto, Zehnder & Hunter (2009),
sugerem em seu trabalho com Aphis nerii Boyer de Fonscolombe (Hemiptera: Aphididae) que altas
concentrações dos nutrientes (N e P) combinados são mais deletérios para os insetos que as altas
concentrações individuais desses macronutrientes. Segundo esses autores, altas concentrações de N
e P combinadas, aumentam o custo energético para processar e excretar o excesso desses nutrientes,
diminuindo as taxas de crescimento da população. Ao mesmo tempo, Cuevas e colaboradores (2003)
encontraram, resultados similares ao desse estudo. Eles também verificaram uma relação negativa
entre ambientes com baixos níveis de fósforo e a riqueza e abundância de galhas e sugeriram que a
baixa fertilidade do solo é um fator importante que determina a abundância dos indutores de galhas.
46
Conforme proposto por White (1969) plantas que sofrem estresse hídrico e/ou nutricional
constituem melhor fonte de alimento do que plantas que não sofrem estresse, provavelmente porque
possuem maior disponibilidade de nitrogênio solúvel. Além disso, em habitats com alta radiação e baixa
disponibilidade de água e de nutrientes há um aumento na razão C/N o que torna as folhas mais
esclerófilas (Bryant et al 1983; Fernandes & Price 1991; 1992). Fernandes e Price (1991) observaram
que galhas são geralmente associadas com plantas esclerófilas, que por sua vez apresentam folhas
duradouras, com menor possibilidade de abscisão precoce, altos teores de compostos fenólicos e
baixas concentrações de nutrientes, especialmente o fósforo. Nessa situação esse elemento (P) pode
inibir as proteínas na taxa de proteólise e aumentar o acúmulo de nitrogênio solúvel nos tecidos das
plantas e desse modo otimizar o desenvolvimento e sobrevivência desses artrópodes (Tingey & Singh
1980) além de proporcionar um ambiente livre de inimigos (Ribeiro & Basset 2007). Insetos indutores
de galha apresentam uma relação obrigatória com a planta hospedeira e são capazes de manipula-la
através da alimentação de suas larvas. As galhas atuam como um dreno desviando os nutrientes do
tecido da planta garantindo desta forma uma alimentação de melhor qualidade, mesmo em ambientes
com baixa produtividade (Mani 1964; Dreger-Jauffret & Shorthouse 1992) .
Seguindo a mesma tendência vista na análise da relação entre a abundância de galhas e os
nutrientes, a concentração de nutrientes também foi negativamente correlacionada com a densidade
foliar (Fig. 4). Embora não seja possível falar em deficiência nutricional das plantas, pois não foi feita a
análise dos nutrientes do solo, e nem foi observado nenhum sintoma na planta que fornecesse
evidências de deficiência (clorose, manchas necróticas ou caules delgados e fracos com regiões
intermodais anormalmente curtas) (Taiz & Zeinger, 2009), as populações de candeias amostradas
nesse trabalho ocorrem em solos de canga e campo rupestre, ambientes que tem caracteristicamente
solos oligotróficos (Rizzini 1997) ou distróficos segundo Benites e colaboradores (2007). Nesses solos,
geralmente estão presentes elementos químicos como o alumínio, que no Espinhaço apresenta níveis
elevados (Benites et al 2007), ferro e manganês, e quando em excesso podem comprometer a
47
fertilidade do solo (Taiz & Zeiger 2009), por torná-lo mais ácido e reduzir a disponibilidade de
nutrientes, como o potássio e o fosfato para as plantas (Gonçalves-Alvim & Fernandes 2001).
Segundo Haridasan (1987;1992) baixas concentrações de nutrientes em folhas das espécies
nativas encontradas em solos distróficos reflete a baixa fertilidade desse solo. Ao mesmo tempo, como
ocorre em solos com deficiência de nutricional, os nutrientes (NPK) podem estar sendo redistribuídos e
deslocados das folhas maduras para as folhas mais jovens e/ou estão sendo utilizados
alternativamente para a produção de compostos secundários, visando a proteção dos indivíduos dessa
área contra os herbívoros, portanto não estão disponíveis de forma livre (Hermes & Matson 1992;
Raven et al 2001;Taiz & Zeinger, 2009).
Os resultados desse trabalho corroboram com hipótese da complexidade estrutural, uma vez
que, a densidade (quantidade) e o CAP afetaram a abundância do galhador. Planta com menores
níveis de macronutrientes (NPK), suportaram mais galhas do que aquelas com maiores concentrações
e assim, esse estudo também suporta a hipótese de White (1969) e Fernandes e Price (1991) que
prediz que as galhas estão mais associadas a plantas com estresse hídrico ou nutricional. Contudo,
quando analisada a atuação dos parasitóides sobre a população do galhador, não foi encontrado um
padrão, porém a quantidade de galhas parasitadas indica que esses inimigos naturais também
exercem uma pressão determinante sobre esses galhadores. No entanto, outros estudos e análises
são necessários para assegurar com maior precisão quais os processos influenciam as condições
nutricionais nas populações de E.erythropappus e suas consequências para a dinâmica das
populações dos indutores de galhas A. serrata.
48
Capítulo III: Galhas caulinares em candeias como recurso para formigas arbóreas.
49
Resumo
As galhas são estruturas persistentes na copa da planta hospedeira, fornecendo sítios para nidificação
de formigas e este trabalho tem como objetivo descrever a comunidade de formigas que utilizam galhas
em candeias. Este estudo foi realizado em quatro populações e em cada população da planta, as
galhas caulinares senescentes foram amostradas em 25 indivíduos selecionados aleatoriamente.
Foram coletadas 227 galhas sendo que 14% estavam ocupadas por formigas pertencentes a sete
espécies distribuídas em quatro gêneros. Independentemente da forma, as galhas maiores foram mais
ocupadas por formigas do que as galhas menores. Galhas senescentes no dossel são um recurso
abundante e amplamente distribuído, que pode manter a diversidade de formigas arbóreas.
Palavras-chave: estrutura de comunidades, herbívoros, interações ecológicas, recursos, riqueza de
espécies.
50
INTRODUÇÃO
Insetos herbívoros somam cerca de 50% das espécies conhecidas de insetos, representando
boa parte da biomassa de ecossistemas tropicais (Schoonhoven et al. 2005). Tais insetos também
participam de processos importantes no ecossistema, sendo que alguns grupos manipulam suas
plantas hospedeiras e são capazes de modificar ou criar ‘novos habitats’, que por sua vez representam
novas oportunidades de recursos e de condições para outros organismos. Galhas, cecídias ou tumores
vegetais são tecidos ou órgãos de plantas formados por hiperplasia (aumento do número de células)
e/ou hipertrofia (aumento do tamanho das células) induzidos por organismos parasitas ou patógenos
(Dreger-Jauffret & Shorthouse 1992). As galhas são estruturas conspícuas, persistentes na planta que
depois de serem abandonadas pelo indutor (= senescentes) podem ser colonizadas por diferentes
táxons de organismos (Fernandes et al. 1988; Araújo et al. 1995).
No cerrado brasileiro, a alta ocorrência de formigas arbóreas é explicada pela diversidade de
recursos alimentares na vegetação, como a ocorrência de nectários extraflorais e “honeydew” de
insetos (Oliveira & Freitas 2004). Além disso, perfurações em nós e entrenós de bambus (Fagundes et
al 2010) e galerias em ramos formadas por insetos brocadores e, especialmente galhas, são um
recurso abundante na vegetação de cerrado, muitas vezes utilizadas para nidificação por formigas
arbóreas (Fernandes et al. 1988; Araújo et al. 1995, Oliveira & Freitas 2004, Schoereder et al. 2010).
Entretanto, poucos trabalhos exploraram os efeitos da ocupação dessas galhas por formigas e seus
efeitos sobre a diversidade de artrópodes na região tropical (Fernandes et al 1988; Craig et al. 1991;
Araújo et al 1995; Bluthgen & Feldhaar 2010).
Sendo assim, esse estudo visa descrever a comunidade de formigas que utilizam galhas
caulinares senescentes induzidas por insetos em E. erythropappus e testar se o tamanho das galhas
afeta a riqueza, a composição e o tamanho das colônias de formigas.
51
Metodologia
Área de Estudo
O trabalho foi realizado no município de Ouro Preto em quatro regiões, a saber: Parque
Estadual do Itacolomi (PEI), na Serra do Ribeiro, Serra da Brígida e na área do trevo da cidade Ouro
Preto. O PEI situa-se nos municípios de Ouro Preto e Mariana (20°22'30'' S e 43°32'30'' W) com uma
área aproximada de 7.000 ha. O PEI apresenta como principais tipos de vegetação, as florestas
pluviais baixo-montana, riparias e os campos quartzítico e ferruginoso (Araújo et al. 2003). A Serra do
Ribeiro (20o27’55,4S e 43o35’59,2”W) apresenta formações rochosas, solo quartzítico e vegetação de
campos rupestres muito semelhantes (Borges et al. 2011). A Serra da Brígida, inserida na Área de
Proteção Ambiental (APA) Estadual da Cachoeira das Andorinhas, no entorno de Ouro Preto é uma
área de vegetação de canga que apresenta três diferentes fitofisionomias: vegetação herbáceoarbustiva, áreas com vegetação mais densa e de porte arbóreo e floresta estacional semidecidual
segundo o plano de zoneamento ecológico da área de proteção ambiental estadual Cachoeira das
Andorinhas, Ouro Preto Minas Gerais e Rezende et al. (2011). A região ao longo da rodovia MG 356
próximo ao trevo de Ouro Preto está a sudeste de Belo Horizonte e próximo a Estação Ecológica do
Tripuí (20º22'27,7”S e 43º32'22,3” W). É uma área de floresta mesófila perturbada que está passando
em processo de recomposição da vegetação, principalmente em decorrência do fogo, com predomínio
de E. erythropappus (Pedralli et al 1997; 2000).
52
Amostragem
As coletas foram realizadas em quatro diferentes populações (=representados por fragmentos
de candeais encontrados nas áreas descritas acima) da planta hospedeira. Eremanthus erythropappus
(DC.) Macleish (Asteraceae) é popularmente conhecida como candeia, uma espécie arbórea pioneira
de grande importância econômica (Pedralli et al. 2000). Esta espécie é comum nas regiões
montanhosas de Minas Gerais, especialmente na região de Ouro Preto e apresenta elevado potencial
econômico, tanto por sua madeira de alta resistência, durabilidade e poder energético, quanto por
possuir um óleo essencial (-bisabolol) que tem propriedades antiflogísticas, antibacterianas,
antimicóticas e dermatológicas (Pedralli et al. 2000). Até o momento são conhecidas sete morfotipos de
galhas foliares e caulinares induzidas por insetos (Maia & Fernandes 2004, Carneiro et al. 2009b) em
Eremanthus erythropappus (Fig. 1A). As galhas caulinares de candeias são normalmente ocupadas por
diferentes espécies de formigas (Carneiro obs. pers.). As populações de Eremanthus erythropappus
ocorrem como formações monodominantes nas áreas estudadas e são comumente encontradas em
ambientes degradadas de campo quartzítico das serras estudadas com uma vegetação secundária ao
longo das estradas e vias de acesso.
As amostragens foram realizadas nos meses de março de 2011 e março de 2012. Em cada
uma das 4 populações foram marcados, aleatoriamente, 25 indivíduos de E. erythropappus com até
três metros de altura para facilitar o acesso a copa da árvore. Em cada indivíduo da planta hospedeira
foram amostradas todas as galhas caulinares senescentes, que coletadas foram imediatamente
individualizadas em sacos plásticos. As galhas caulinares estudadas são induzidas por espécies não
descritas da família Tephritidae (Fig. 1B) e Cecidomyiidae (Fig.1C,1D).
No laboratório, em todas as galhas foram feitas três medidas (maior diâmetro, menor diâmetro,
altura da galha) para calcular o volume de uma esfera para galhas globosas (V= 4/3r3) e o volume do
cilindro para as galhas fusiformes (V= r²h). Também foram anotados o número e o tamanho (= no de
53
indivíduos) das colônias encontradas nas galhas ocupadas por formigas. As formigas foram
identificadas até o menor nível taxonômico possível pelo Dr. Rodrigo M. Feitosa do Museu de Zoologia
da USP.
Análise Estatística
As análises estatísticas foram feitas com o pacote estatístico R (R Development Core Team.
2012). Como os dados não se ajustaram as suposições de normalidade utilizamos métodos alternativos
para realizar teste de duas amostras (Sprent & Smeeton 2007). Foi utilizado o teste Wilcoxon para
comparar a utilização por formigas de galhas de tamanhos (= diâmetro e volume) e formas (globosa
fusiforme) diferentes.
Figura 1. Eremanthus erythropappus (DC.) Macleish (A); galha senescente de Tephritidae (B);
galha jovem e senescente de Cecidomyiidae (C e D); galha ocupada com colônias de formigas
do gênero Crematogaster (E e F).
54
RESULTADOS
Foram coletadas 227 galhas senescentes (132 globosas e 95 fusiformes) em 200 plantas,
sendo que 14% das galhas estavam ocupadas por formigas (19 globosas e 13 fusiformes) e nelas
foram encontradas sete espécies de formigas distribuídas em quatro gêneros (Tabela 1 e Figuras
1E;1F). Em seis dessas plantas foram encontradas duas galhas senescentes ocupadas por formigas
ao mesmo tempo. Dentre essas, três plantas apresentaram colônias com mesma espécie (uma planta
com duas galhas ocupadas com Myrmelachista sp.01 e duas plantas com duas galhas cada ocupadas
por Crematogaster complexo crinosa); e nas três plantas restantes foram observadas colônias de
espécies diferentes (Nesomyrmex pr. echinatinoides + Nesomyrmex sp. 01; Crematogaster complexo
crinosa + Myrmelachista nodigera e Crematogaster complexo crinosa + Crematogaster goeldii). A
maioria das espécies de formigas ocorreu em ambos os morfotipos de galhas, exceto Myrmelachista
sp.01 e Nesomyrmex spininodis (Mayr 1887) que foram encontradas exclusivamente nas galhas
fusiformes e Procryptocerus sp. apenas nas galhas globosas. Dentre as galhas colonizadas por
formigas, seis (19%) representadas pelas espécies Crematogaster complexo crinosa, Myrmelachista
nodigera e Nesomyrmex echinatinoides, apresentaram colônias contendo todas as castas. Das sete
espécies encontradas nesse estudo, apenas a Myrmelachista nodigera já havia sido registrada em
outro estudo, nidificando em galhas (tabela 2).
Tabela 1. Espécies de formigas arbóreas, número e tamanho (= número de indivíduos) de
colônias, que utilizam galhas caulinares senescentes em E. erythropappus na região de
Ouro Preto.
Táxons
Myrmicinae
Crematogaster complexo crinosa sp.
Crematogaster goeldii (Forel 1903)
Nesomyrmex spininodis (Mayr 1887)
Nesomyrmex pr. echinatinodis (Forel 1886)
Procryptocerus sp.
Número de
colônias
Tamanho
médio da
colônia
11
3
1
3
2
27,81
48,66
7
18
1,5
55
Formicinae
Myrmelachista nodigera (Mayr 1887)
Myrmelachista sp.
8
3
63
3,33
De maneira geral, mesmo sem ter havido a exclusão de espécies na planta ou nas populações,
as galhas maiores foram mais ocupadas por formigas do que as galhas menores (Volume: W = 3967; p
= 0.003; n = 227 Fig. 2A; Diâmetro W = 3917; p = 0.004; n = 227 Fig.2B). Quando cada forma de galha
foi analisada separadamente, verificou-se que as galhas globosas apresentaram o mesmo padrão, ou
seja, as galhas maiores foram mais ocupadas por espécies de formigas do que as galhas menores
(Volume W= 1487; p = 0.007, n = 132 Fig. 3A; Diâmetro W= 1487; p = 0.007; n = 132 Fig. 3B).
Entretanto, não foi encontrada nenhuma diferença de ocupação das galhas fusiformes em relação ao
seu tamanho (Volume W= 665; p = 0.15, n = 95; Diâmetro médio W= 624; p = 0.33; n = 95).
A
56
B
Figura 2: Volume geral das galhas ocupadas por formigas (volume: W = 2153; p =
0,005; n = 227) (A); Volume das galhas globosas ocupadas por formigas (Volume W=
1487; p = 0.007, n = 132) (B)
57
A
B
Figure 3: Diâmetro médio das galhas ocupadas por formigas (diâmetro
médio W =1487; p = 0.007, n = 132) (A) Diâmetro das galhas globosas
ocupadas por formigas (diâmetro médio W= 660; p = 0.007; n = 95) (B).;
58
DISCUSSÃO
As várias interações entre plantas e formigas são frequentes e evolutivamente antigas,
especialmente nos trópicos, onde o forrageamento e nidificação das formigas estão adaptadas à
estrutura física do estrato (Delabie et al. 2003). O dossel proporciona um grande número de habitats
diferentes com menor flutuação das condições abióticas tornando-se um ambiente mais favorável para
forrageamento e nidificação (Brühl et al. 1998; Fagundes et al 2010; Espírito-Santo et al 2012).
Galerias formadas por herbívoros e ocupadas por formigas são pouco estudadas na região neotropical.
A suposição de alguns autores é que a utilização de cavidades assim como a diversidade de recursos
alimentares pode explicar a alta diversidade de formigas arbóreas em vegetações tropicais, tal como
postulado para na vegetação de cerrado (Oliveira e Freitas 2004; Edwards et al 2009;Powell et al
2011).
Estudos prévios sobre ocupação de cavidades na vegetação por formigas foram resumidos na
Tabela 2. Neste estudo, as taxas de ocupação das galhas foram menores que em estudos anteriores
com apenas 14% das galhas senescentes ocupadas por sete espécies de formigas. Fernandes e
colaboradores (1988) encontraram 45,6% de formigas ocupando galhas, enquanto essa taxa foi 48,6%
e 30,5% nos estudos de Craig e colaboradores (1991) e Araújo e outros autores (1995)
respectivamente. O resultado observado no atual trabalho pode estar relacionado a área de coleta que
apresenta monodominância de E. erythropappus. Segundo Klimes e colaboradores (2012), numa
escala mais ampla, florestas primárias apresentam quase duas vezes mais espécies de formigas que
florestas secundárias, o que pode ser explicado pela densidade de plantas e complexidade estrutural
da vegetação existente nas florestas primárias que, por isso, oferecem mais locais para nidificação nas
plantas. Estudos demonstram a existência de uma relação positiva entre heterogeneidade do ambiente,
em particular a riqueza e densidade de plantas, e a riqueza de formigas, uma vez que a
heterogeneidade do local propicia maior quantidade de recursos e desse modo pode abrigar espécies
que explorem diferentes nichos (Ribas et al. 2003; Armbrecht et al., 2004).
59
As galhas globosas maiores foram preferencialmente ocupadas por formigas em relação as
galhas menores. Os gêneros mais comuns associados a cavidades formadas por herbívoros na
vegetação de cerrado são: Crematogaster, Camponotus e Pseudomyrmex. Além destes gêneros,
Cataulacus, Colobopsis, Lasius, Leptothorax e Olopsis foram apontados como os gêneros de formigas
mais comuns que utilizam galhas (Fernandes et al. 1988). Estudo realizado por Espírito-Santo (2008),
indicou que as espécies Linepithema humile Mayr e Camponotus rufipes Fabricius são espécies
arbóreas numericamente dominantes na região de Ouro Preto.
As espécies de formigas do gênero Azteca, Crematogaster, Camponotus e Wasmannia são
consideradas ‘verdadeiramente’ arbóreas, ou seja, aquelas que nidificam em árvores enquanto outras,
com o comportamento mais generalista utilizam diversos substratos tanto para nidificação incluindo
aqui cavidades em árvores, quanto para forrageamento (Brown 2000; Silvestre et al. 2003; Ribas 2003;
Palmer et al 2008).
Neste trabalho, a morfoespécie Crematogaster complexo crinosa sp. 01 apresentou maior
número de colônias seguida por Myrmelachista nodigera, no entanto, quando observado o número de
indivíduos da colônia, essa relação foi inversa (Tabela 1). O gênero Myrmelachista, que foi o mais
abundante, é restrito à região Neotropical, compreendendo formigas de pequeno tamanho corporal,
que forrageam e nidificam exclusivamente na vegetação (Silvestre et al. 2003; Longino 2006). O seu
tamanho corporal pode justificar a maior abundância nas colônias encontradas.
Algumas espécies de Cremastogaster nidificam na vegetação e são consideradas dominantes
e territorialistas em relação a fontes de alimento (Silvestre, 2003). Esse tipo de comportamento pode
determinar a hierarquia e ocupação das copas das árvores. Conforme observado por Palmer e
colaboradores (2008), nas savanas africanas, algumas espécies do gênero Crematogaster
desempenham papel chave sobre a estruturação da comunidade de artrópodes. Algumas comportamse agressivamente a ponto de inibir a presença de outros herbívoros na planta hospedeira como por
60
exemplo alguns cerambicídeos perfuradores, enquanto outras espécies desse gênero, ao contrário,
permitem tais presenças, pois utilizam as cavidades formadas por suas larvas para nidificação. Ao
mesmo tempo algumas espécies cortam as gemas axilares, matando os meristemas apicais da copa
como uma forma de impedir a invasão por outras espécies de formigas dominantes que eventualmente
encontram-se nas plantas vizinhas.
As colônias fundadas em galhas podem apresentar indivíduos de todas as castas (Longino
1987, Wheeler & Longino 1988). Neste trabalho também foram registradas colônias completas para as
espécies Crematogaster complexo crinosa sp. 01, Myrmelachista nodigera e Nesomyrmex pr.
echinatinodis, totalizando cerca de 20% das galhas colonizadas por formigas. Assim como sugerido
pelos autores citados acima, há um forte indicativo de que essas colônias vivem todo o ciclo dentro da
galha, não sendo necessária a busca por novos abrigos durante a existência da colônia. Na cadeia do
espinhaço (Carneiro et al 2009) e na Serra da Mantiqueira (Carneiro, obs. pess.), E. erythropappus e
suas galhas associadas, ocorrem ao longo de cotas altitudinais mais baixas no cerrado sensu stricto
até as altitudes mais elevadas, ocupando afloramentos rochosos e áreas degradadas com vegetação
de campos rupestres (Carneiro et al 2009). Dessa forma as galhas senescentes podem ser um recurso
importante e determinante na composição das espécies do mosaico de formigas arbóreas.
Embora formigas e planta exibam várias interações especializadas, Longino (1987) sugeriu que
na utilização de galhas por formigas não há processo coevolutivo, sendo provável que a competição
seja mais atuante.
Esse trabalho permite concluir que galhas induzidas em candeia representam um recurso
abundante e amplamente difundido, que pode ser importante para manter a diversidade de formigas e
outros artrópodes na copa dessa planta.
61
Tabela 2. Espécies de formigas arbóreas que nidificam em cavidades formadas por insetos herbívoros endofíticos em plantas do cerrado.
Espécies
Azteca bicolor (Emery1893)
Azteca bicolor (Emery1893)
Azteca sp.
Brachymyrmex sp.
Brachymyrmex spp. 1
Brachymyrmex spp. 2
Camponotus sp
Camponotus sp
Camponotus sp
Camponotus crassus (Mayr 1862)
Cephalotes pusillus (Klug 1824)
Crematogaster brevispinosa (Mayr 1870)
Crematogaster complexo crinosa sp. 01
Crematogaster curuspinosa
Crematogaster goeldii (Forel 1903)
Crematogaster sp.
lridomyrmex sp.
lridomyrmex spp. 1
lridomyrmex spp. 2
lridomyrmex spp. 3
Leptotorax sp
Leptotorax sp
Leptotorax wilda (Smith 1943)
Myrmelachista nodigera (Mayr 1887)
Myrmelachista nodigera (Mayr 1887)
Myrmelachista sp.
Myrmelachista sp. 01
Planta hospedeira (vegetação)
Xylopia aromatica
Xylopia aromatica
Xylopia aromatica
Vernonia polyanthes
Xylopia aromatica
Xylopia aromatica
Vernonia polyanthes
Diospyros hispida
Diospyros hispida
Xylopia aromatica
Espécie não identificada
Diospyros hispida
Eremanthus erythropappus
Xylopia aromatica
Eremanthus erythropappus
Vernonia polyanthes
Vernonia polyanthes
Xylopia aromatica
Xylopia aromatica
Xylopia aromatica
Xylopia aromatica
Diospyros hispida
Xylopia aromatica
Xylopia aromatica
Eremanthus erythropappus
Vernonia polyanthes
Eremanthus erythropappus
Cavidade
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Broca
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Galha
Referência
Fernandes et al.1988
Craig et al.. 1991
Fernandes et al.1988
Andrade et al. 1995
Craig et al.. 1991
Craig et al.. 1991
Andrade et al. 1995
Araújo et al.. 1995
Araújo et al.. 1995
Craig et al.. 1991
Schoereder et al. 2010
Araújo et al.. 1995
Este trabalho
Craig et al.. 1991
Este trabalho
Andrade et al. 1995
Andrade et al. 1995
Craig et al.. 1991
Craig et al.. 1991
Craig et al.. 1991
Fernandes et al.1988
Araújo et al.. 1995
Fernandes et al.1988
Craig et al.. 1991
Este trabalho
Andrade et al. 1995
Este trabalho
62
Tabela 2. Cont.
Espécies
Planta hospedeira (vegetação) Cavidade
Myrmelachista spp
Xylopia aromatica
Galha
Nesomyrmex pr. Echinatinodis (Forel 1886)
Eremanthus erythropappus
Galha
Nesomyrmex spininodis (Mayr 1887)
Eremanthus erythropappus
Galha
Pheidole sp.
Vernonia polyanthes
Galha
Procryptocerus sp. 01
Eremanthus erythropappus
Galha
Procryptocerus sp 2
Xylopia aromatica
Galha
Pseudomyrmex flavidus (Smith 1858)
Xylopia aromatica
Galha
Pseudomyrmex flavidus (Smith 1858)
Xylopia aromatica
Galha
Pseudomyrmex gracilis (Fabricius, 1804)
Diospyros hispida
Galha
Pseudomyrmex sp
Vernonia polyanthes
Galha
Pseudomyrmex sp
Xylopia aromatica
Galha
Pseudomyrmex sp.A
Xylopia aromatica
Galha
Pseudomyrmex sp.B
Xylopia aromatica
Galha
Pseudomyrmex subtilissimus (Emery 1890)
Xylopia aromatica
Galha
Solenopsis sp
Diospyros hispida
Galha
Solenopsis sp.
Vernonia polyanthes
Galha
Zacryptocerus pallens (Klug 1824)*
Xylopia aromatica
Galha
Zacryptocerus pavonii (Latreille 1809)*
Xylopia aromatica
Galha
Zacryptocerus pusillus (Klug, 1824)*
Diospyros hispida
Galha
Zacryptocerus pusillus (Klug, 1824)*
Xylopia aromatica
Galha
Zacryptocerus pusillus (Klug, 1824)*
Xylopia aromatica
Galha
Zacryptocerus sp *
Vernonia polyanthes
Galha
Zacryptocerus sp A*
Xylopia aromatica
Galha
Zacryptocerus sp B*
Xylopia aromatica
Galha
Zacryptocerus spp.4*
Xylopia aromatica
Galha
*O gênero Zacryptocerus, após revisão taxonômica é considerado Cephalotes (http://www.antweb.org)
Referência
Craig et al.. 1991
Este trabalho
Este trabalho
Andrade et al. 1995
Este trabalho
Craig et al.. 1991
Craig et al.. 1991
Fernandes et al.1988
Araújo et al.. 1995;
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Fernandes et al.1988
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Craig et al.. 1991
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Fernandes et al.1988
Craig et al.. 1991
Andrade et al. 1995
Fernandes et al.1988
Fernandes et al.1988
Craig et al.. 1991
63
Conclusão Geral:
Os resultados desse trabalho indicam que a população do inseto Asphondylia serrata indutor
de galhas foliares Eremanthus erythropappus responde aos fatores “bottom-up” e “top-down”. Foram
encontrados efeitos da complexidade arquitetônica, da densidade foliar, da concentração de
macronutrientes e uma alta incidência de parasitóides sobre a população do inseto galhador.
Entretanto, a população do galhador não respondeu a massa específica e a quantidade de fibras
foliares. Além disso, mesmo após a eclosão do inseto galhador, suas galhas continuam interferindo na
comunidades de outros insetos da copa das árvores, mostrando o importante papel dos galhadores
como engenheiros de ecossistemas, alterando o recurso e criando novas possibilidades para outros
insetos e em última análise permitindo a manutenção da diversidade da fauna sobre sua planta
hospedeira.
No primeiro capítulo, todos os resultados encontrados foram contrários ao esperado.
Possivelmente, existem outros fatores que interferem direta ou indiretamente nas populações e que
não foram estudados. Ainda sim, foi observado um importante efeito dos fatores “top-down” devido a
alta incidência de parasitóides presentes nas galhas. No segundo capítulo, foram observados padrões
que explicam tanto a quantidade, quanto a arquitetura e a qualidade da planta hospedeira. Esses
resultados suportam as hipóteses da complexidade arquitetônica das plantas e a do estresse hídrico e
nutricional. Assim, a pressão exercida pelos efeitos “bottom-up”, bem como a pressão dos fatores “topdown”. Embora não tenha sido encontrado um padrão que explica o ataque dos parasitóides, uma alta
incidência dos inimigos naturais foi encontrada dentro das galhas.
Finalmente o terceiro capítulo, mostrou a importância das galhas caulinares para a manutenção
das comunidades de artrópodes. O foco do trabalho foi dado às formigas que nidificam nessas galhas.
O volume e formato das galhas foram um fator de escolha para ocupação por esses artrópodes. Além
disso, as candeias e as galhas caulinares de candeia representaram um recurso importante e
abundante para a manutenção e diversidade de formigas e outros artrópodes na copa dessa planta.
64
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