Brotamento assincrônico afeta a comunidade de insetos

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MONTES CLAROS
Centro de Ciências Biológicas e da Saúde
Departamento de Biologia Geral
Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas
____________________________________________________________________
Brotamento assincrônico afeta a comunidade de insetos
galhadores em Copaifera langsdorffii (Fabaceae)
Renata Cristiane Ferreira Xavier
Montes Claros – Minas Gerais
2014
RENATA CRISTIANE FERREIRA XAVIER
Brotamento assincrônico afeta a comunidade de insetos
galhadores em Copaifera langsdorffii (Fabaceae)
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação Stricto Sensu em Ciências
Biológicas da Universidade Estadual de
Montes Claros, como requisito parcial
necessário para a obtenção do título de mestre
em Ciências Biológicas.
Orientador: Prof. Dr. MARCÍLIO FAGUNDES
Montes Claros – Minas Gerais
2014
RENATA CRISTIANE FERREIRA XAVIER
Brotamento assincrônico afeta a comunidade de insetos
galhadores em Copaifera langsdorffii (Fabaceae)
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação Stricto Sensu em Ciências
Biológicas da Universidade Estadual de Montes
Claros, como requisito parcial necessário para a
obtenção do título de mestre em Ciências
Biológicas.
Orientador: Prof. Dr. MARCÍLIO FAGUNDES
Data: ______________ de ____________________ 2014
Orientador: _____________________________________________________
Dr. Marcílio Fagundes - UNIMONTES
Examinadores: ___________________________________________________
Dr. Ronaldo Reis Júnior – UNIMONTES
___________________________________________________
Dr. Germano Leão Demolin Leite – ICA / UFMG
Montes Claros – Minas Gerais
2014
A minha família
DEDICO
AGRADECIMENTOS
À Deus, pelo dom da vida e pelas inúmeras vezes que me enxergou melhor do que sou.
Ao meu orientador, Marcílio Fagundes, pela oportunidade, dedicação, disponibilidade,
paciência e clareza na orientação. Obrigada pelos ensinamentos e confiança.
Aos demais professores do PPGCB pelos ensinamentos, sugestões, ajuda e puxões de
orelha. A Marina Beirão, Janete Silva e Marcia Martins pelo incentivo.
À turma do Laboratório de Biologia da Conservação (Letícia, Vanessa, Kenedy,
Matheus) pelo companheirismo, colaboração, apoio e ajuda. Em especial a Hellen,
Camis que perderam seus dias de folga (Natal e Reveillon) para me acompanhar no
campo. Aos amigos dos demais laboratórios, aos colegas e amigos da graduação e da
pós, por tudo que compartilhamos nestes anos. Obrigada pelo companheirismo.
Aos meus pais (Dimas e Milva) pelo amor incondicional, carinho, amizade, por
compartilhar as horas de desconcentração e por vibrarem a cada conquista. Aos meus
irmãos (Rodrigo, Fernanda e Daniel), a Luisa, Sabrina e Vinícius. A toda a minha
família (os Ferreira e os Xavier), aos meus eternos amigos e companheiros de infância
(Kendson, Fabrícia, Nanda Moura, Nanda Costa, Tássio, Dani, etc.), a dona Zizi e
família, a todos que, mesmo distante, foram essenciais nesta etapa. Obrigada por tudo.
Agradeço especialmente a William, Alessandra, João Vítor, Pedro Lucas e Mariana que
me acolheram com muito carinho, não tenho palavras para expressar a imensa gratidão,
obrigada pelo incentivo e apoio, sempre serei grata.
RESUMO
Os padrões de distribuição dos insetos galhadores nas plantas hospedeiras são
fortemente dependentes da fenologia das mesmas. Este processo pode afetar a
quantidade de recurso disponível tanto para o crescimento reprodutivo quanto para o
vegetativo. Desse modo, a quantidade e a qualidade dos recursos alimentares
determinam a ocorrência dos insetos galhadores. A espécie Copaifera langsdorffii (pau
d’óleo) (FABACEAE), possui a mais rica fauna de insetos galhadores descrita para a
região Neotropical, no entanto a relação da sincronização dos galhadores com a
fenologia desta planta ainda não é bem conhecida. Diante disso, foi realizado um estudo
em um fragmento de Cerrado sentido restrito, saída norte da cidade de Montes Claros –
MG, para avaliar como a variação fenológica afeta a diversidade de insetos galhadores
associados. Foram monitorados a cada dois dias, de agosto de 2012 a maio de 2013, 109
indivíduos de C. langsdorffii. Os indivíduos da população estudada apresentaram uma
variação de 67 dias no tempo de brotamento, sugerindo assim uma variação fenológica
assincrônica, padrão que pode estar relacionado com a variação climática local ou às
diferenças no método de caracterização da fenologia das plantas em campo. Observouse também que o tempo de brotamento afeta a biomassa de folíolos, o número de
folíolos e o comprimento dos ramos e não afeta o desenvolvimento vegetativo e a
produção de fenóis totais. A riqueza de galhas foi afetada pelo tempo de brotamento das
plantas e a abundância de galhas foi afetada pelo tempo de brotamento, pela fenologia,
pelo comprimento dos ramos e pelo número de folíolos. Os insetos galhadores
sincronizaram sua emergência com o aparecimento dos órgãos alvo (folhas novas) das
hospedeiras. Sendo assim, insetos galhadores associados são influenciados pela
fenologia, justificando a maior abundância e riqueza de galhas em plantas com brotação
precoce.
Palavras-chave: variação fenológica, sincronização, adaptação, formação de demes,
alocação de recursos.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Variação temporal na emissão de folhas (brotamento) entre as plantas
de Copaifera langsdorffii com diferentes investimentos reprodutivos....................
13
Figura 2: Biomassa de Folíolos (A), Número de Folíolos (B), Comprimento dos
Ramos (C), Biomassa dos Ramos (D), Compostos Fenólicos (E) em função do
tempo de brotamento das plantas de Copaifera langsdorffii...................................
15
Figura 3: Relação entre a riqueza de galhas e o tempo de brotamento das plantas
de Copaifera langsdorffii em uma área de Cerrado em Montes Claros – MG........
18
Figura 4: Análise de Componentes Principais (PCA) mostrando as relações entre
os morfotipos de galhas associadas à Copaifera langsdorffii e os dois primeiros
eixos da análise.......................................................................................................... 19
Figura 5: Abundância total de galhas do grupo G1 presentes em Copaifera
langsdorffii em relação ao tempo de brotamento (A) e ao comprimento dos ramos
(B).............................................................................................................................. 20
Figura 6: Abundância total de galhas do grupo G2 em função do tempo de
brotamento (A) e em função da biomassa total (ramos e folíolos) (B) em
Copaifera langsdorffii..............................................................................................
21
Figura 7: Abundância total de galhas do grupo G3 em função do tempo de
brotamento e a fenologia de Copaifera langsdorffii................................................
21
Figura 8: Abundancia total de galhas do grupo G4 em função do tempo de
brotamento (A) e número de folíolos (B) das plantas de Copaifera langsdorffii...... 22
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Modelos mínimos adequados utilizados para avaliar o tempo de
brotamento e o investimento e reprodutivo no desenvolvimento e produção de
fenóis em Copaifera langsdorffii (n= 109) ............................................................
14
Tabela 2: Modelos mínimos adequados utilizados para avaliar as respostas da
fenologia de Copaifera langsdorffii sobre a riqueza e abundância de insetos
galhadores associados em relação ao tempo de brotamento, biomassa total (ramos
e folíolos), fenologia, número de folíolos, biomassa de folíolos, biomassa de
ramos (n= 109) .......................................................................................................... 17
Tabela 3: Análise de Escalonamento Multidimensional Não Métrico (NMDS),
baseado na matriz binária.........................................................................................
18
SUMÁRIO
Introdução ............................................................................................................... 05
Material e Métodos ................................................................................................
09
Área de estudo .......................................................................................................... 09
Trabalho de campo ..................................................................................................
09
Época de brotamento e Investimento Vegetativo e de Defesa .................................
10
Riqueza e Abundância de Galhas ...........................................................................
11
Resultados ...............................................................................................................
13
Brotamento Assincrônico e Investimento Reprodutivo ............................................
13
Brotamento Assincrônico vs Investimento Vegetativo e Produção de Fenóis ......... 14
Brotamento Assincrônico e Ataque de Insetos Galhadores em Copaifera
langsdorffii ............................................................................................................
15
Discussão ................................................................................................................
22
Referências ..............................................................................................................
27
Anexo 1 ...................................................................................................................
34
INTRODUÇÃO
A fenologia é o estudo da ocorrência de eventos biológicos repetitivos e das
causas de sua ocorrência em função de fatores bióticos e abióticos (D’Eça-Neves e
Morellato 2004). Geralmente a precipitação, a temperatura, o fotoperíodo e as
interações com predadores e dispersores influenciam diretamente a fenologia das
plantas, determinando a época de brotamento, floração, frutificação e queda das folhas
(Larcher, 2000; Hamann, 2004). Contudo, muitas plantas apresentam eventos
fenológicos assincrônicos entre e dentro das populações e as causas destas variações
ainda são pouco conhecidas (Dahlgren et al. 2007).
A variação fenológica entre indivíduos de uma população de plantas afeta a
quantidade e qualidade de recursos disponíveis para o crescimento vegetativo ou
reprodutivo dos indivíduos (Ehrlén e Munzbergova 2009). Plantas com florescimento
precoce podem não ter tempo para investir no crescimento vegetativo e acumular
reservas suficientes para a formação dos frutos (Koptur et al. 2002; Elzinga et al. 2007).
Por
outro
lado,
indivíduos
com
florescimento
tardio
apresentarão
maior
desenvolvimento vegetativo e produzirão maior quantidade de frutos porque
acumularão mais recursos durante a fase vegetativa prolongada (Koptur et al. 2002;
Elzinga et al. 2007).
A sincronia ou assincronia dos eventos fenológicos também determina a
qualidade e quantidade de recursos alimentares disponíveis para os consumidores
(Yukawa, 2000). Por exemplo, a sincronia na produção de folhas novas em uma
população de plantas aumenta a quantidade de recurso para os herbívoros. Assim, as
plantas regulam a herbivoria através da saciação dos herbívoros (Van Schaik et al.
1993; Coley e Barone 1996). Por outro lado, a falta de sincronia entre indivíduos de
5
uma população de plantas produz manchas temporais de recursos, permitindo que
muitos indivíduos escapem do ataque de herbívoros (Coley e Barone 1996). Os padrões
de distribuição no tempo e no espaço de insetos herbívoros são fortemente dependentes
das suas plantas hospedeiras (Novotny e Basset 2000; Lewinsohn et al. 2005; Novotny
et al. 2006). Muitos herbívoros têm seu estádio larval sincronizado com o aparecimento
de órgãos-alvo na planta. Portanto, a sincronização dos herbívoros com a fenologia da
planta hospedeira é um evento crítico para os herbívoros, porque falha na sincronia afeta
a qualidade e quantidade dos recursos alimentares disponíveis e, consequentemente, a
abundância desses organismos (Yukawa, 2000; Yukawa e Akimoto 2006).
Os insetos herbívoros podem ser divididos em várias guildas alimentares (e.g.
insetos galhadores, sugadores, mastigadores e predadores de sementes) com potencial
para responderem de forma distinta a características da planta hospedeira (Neves et al.
2010; Fagundes e Fernandes 2011). Insetos herbívoros com hábito generalista são
menos afetados pela fenologia das plantas, mas são dependentes de efeitos indiretos
como variações na concentração de compostos de defesa em função da fenologia da
planta (Fox et al. 1997). Por outro lado herbívoros com hábitos especialistas como os
galhadores são dependentes de um determinado recurso da planta. Assim, a
sincronização do seu ciclo de vida com o aparecimento do órgão-alvo das plantas é
crucial para o sucesso destes herbívoros (Yukawa, 2000).
Os insetos indutores de galhas são herbívoros altamente especializados
(Fernandes et al. 2012). Esta guilda de herbívoros é pouco afetada pelos compostos de
defesa produzidos pelas plantas porque os insetos galhadores manipulam as plantas a
seu favor (Shorthouse et al. 2005; Ramalho e Silva 2010). Assim, ao induzir a formação
de galhas, os insetos galhadores conseguem maior proteção e fonte de alimento de alta
6
qualidade (Araújo et al. 2006). Contudo, diversos estudos mostram que algumas
características da planta hospedeira como arquitetura (Neves et al. 2010), taxa de
crescimento (Price, 1991; Price e McGeoch 2004), concentração de recurso (Root,
1973; Costa et al. 2014) e fenologia (Fagundes, 2014) podem afetar a preferência e
performance dos insetos galhadores.
A fenologia da planta hospedeira afeta os insetos galhadores direta e
indiretamente. De fato, a ocorrência de órgão alvo (e.g. gemas) é imprescindível para o
sucesso dos galhadores, porque estes insetos ovipositam em tecidos meristemáticos
indispensáveis para a formação das galhas (Fernandes, 1987; Harris, 2002; Yukawa,
2008). Variações temporais na ocorrência dos órgãos alvo afetam a qualidade dos
tecidos da planta (Price, 1997; Ehrlén e Munzbergova 2009) e a performance dos
insetos galhadores (Fernandes et al. 2000; Coyle et al. 2010). Por exemplo, plantas
precoces geralmente apresentam maior desenvolvimento vegetativo porque possuem
mais tempo para acumular reservas (Fox et al. 1997) e são mais atacadas por galhadores
(Fox et al. 1997).
A natureza e a dinâmica dos tecidos meristemáticos em uma população de
plantas gera uma janela temporal de vulnerabilidade na qual os insetos galhadores
realizam a oviposição e apresentam maior performance. Contudo, a natureza desta
janela, seja ela estreita (plantas sincrônicas) ou larga (plantas assincrônicas) afeta
diretamente a performance dos galhadores (Bernays e Chapiman 1994; Marquis, 2012;
Trigo et al. 2012), abrindo uma oportunidade para a especialização e formação de
demes de galhadores entre plantas precoces e tardias (Edmunds e Alstad 1978; Mopper,
2005; Egan e Ott 2007; Yukawa, 2008).
7
Copaifera langsdorffii é uma espécie arbórea que apresenta a maior riqueza de
insetos galhadores descrita (Costa et al. 2014; Fagundes, 2014). A espécie apresenta
frutificação supra-anual e deciduidade completa. Contudo, variações fenológicas
intrapopulacional da espécie ainda é pouco conhecida em ambientes sazonais. Neste
estudo nós caracterizamos a variação fenológica intra-anual e a diversidade de galhas
em uma população de C. langsdorffii no semi-árido mineiro testando as hipóteses: (i)
plantas com enfolhamento precoce apresentam maior desenvolvimento vegetativo e
maior concentração de compostos fenólicos totais, e (ii) plantas com enfolhamento
precoce são mais atacadas por insetos galhadores.
8
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
O estudo foi desenvolvido em um fragmento de cerrado sentido restrito (16 o
40’26’’ S e 43o 48’44’’ W) localizado na saída norte da cidade de Montes Claros, norte
do Estado de Minas Gerais, Brasil. A região encontra-se entre domínios do Cerrado e da
Caatinga, apresenta clima semi-árido, com estações secas e chuvosas bem definidas. A
temperatura média anual é de 23°C e a precipitação é aproximadamente 1.100 mm/ano,
com verão quente e úmido e o inverno é frio e seco (Costa et al. 2011). O solo é
distrófico apresentando árvores tortuosas de cascas grossas e folhas esclerófilas
(Fagundes et al. 2013).
Trabalho de Campo
Durante o mês de março de 2012 foram marcados 109 indivíduos de C.
langsdorffii na área de estudo. Estes indivíduos apresentavam de quatro a sete metros de
altura e bom estado (copa abundante, ausência de lianas). Todas as plantas selecionadas
para o estudo foram monitoradas a cada dois dias, de agosto de 2012 a maio de 2013,
para determinação do período de emissão de folhas novas, flores e frutos, caracterizando
assim a época exata do brotamento de cada planta. Estes indivíduos também foram
divididos em três grupos de acordo com o investimento reprodutivo: (F1) indivíduos
que não entraram em atividade reprodutiva; (F2) indivíduos que apresentaram flores e
não frutificaram e (F3) indivíduos que apresentaram frutos.
9
Época de Brotamento e Investimento Vegetativo e de Defesa
Durante o mês de maio de 2013 (período que antecede a queda de folhas), foram
coletados dez ramos terminais (30 cm de comprimento) de cada árvore para se avaliar o
efeito da época de brotamento no investimento vegetativo das plantas. Os ramos foram
coletados em pontos diferentes da copa da árvore para obter amostras de todo o
indivíduo e evitar possíveis efeitos do microhábitat no desenvolvimento dos ramos. Os
ramos foram levados ao Laboratório de Biologia da Conservação, onde foram
analisados os parâmetros: biomassa dos folíolos, número de folíolos, biomassa dos
ramos e crescimento dos ramos. A biomassa dos folíolos e ramos foi determinada com o
auxílio de balança analítica após secagem de todo o material vegetal em estufa a 90°C
durante 72 horas. O crescimento dos ramos foi determinado dividindo-se o
comprimento dos ramos pelo seu número de nós.
Foi coletado um total de 50 folíolos por árvore para determinação da
concentração de compostos fenólicos totais nos tecidos foliares. Essa quantificação foi
realizada segundo metodologia proposta por Follin Ciocalteau e descrita por (Swain e
Hillis 1959). Assim, foram preparadas amostras em tubos de ensaio com 3,5 mL de
água destilada, aos quais foram acrescidos 500 μL do extrato (0,50 g de folhas moídas
diluídos em 1 mL de metanol 50% deixados em descanso por 24 horas e depois
centrifugados a 15000 RPM) e 250μL do reagente de Follin Ciocalteau. Após três
minutos foram adicionados 500 μL de solução de carbonato de sódio (10%), e por fim
700 μL de água. Após uma hora as absorbâncias das soluções foram lidas em
espectrofotômetro UV 2550 (Schmadzu) a 725nm, tendo como “branco” o metanol e
todos os reagentes que foram utilizados, exceto o extrato. O teor de fenóis totais (FT)
foi determinado por interpolação da absorbância das amostras e a curva de calibração. A
10
curva de calibração foi construída com a utilização do padrão ácido gálico (20, 30, 40,
60, 80μg/mL). A quantidade de compostos fenólicos foi expressa em mg de ácido
gálico/g de matéria seca.
Para avaliar os efeitos da época de brotamento do investimento reprodutivo das
plantas no desenvolvimento vegetativo e na produção de compostos fenólicos foram
construídos modelos lineares generalizados (GLM), onde o número de folíolos, a
biomassa dos folíolos, a biomassa dos ramos, o crescimento dos ramos e a concentração
de fenóis foliares totais foram usados como variáveis respostas e a época de brotamento
e o investimento fenológico reprodutivo (folha, flor e fruto) foram as variáveis
explicativas. Para caracterizar o tempo de brotamento, a primeira planta a emitir folhas
representou a data um e as demais plantas foram sequenciadas conforme a data de
brotamento.
Riqueza e abundância de Galhas
A riqueza e abundância de galhas foram determinadas contando-se o número de
galhas presentes nos dez ramos coletados das 109 árvores (veja acima). A determinação
de cada morfotipo de galhas está de acordo com Costa et al. (2010) (Anexo 1). Os
efeitos da época de brotamento e do investimento reprodutivo das plantas na riqueza de
galhas foram testados com modelos lineares generalizados (GLM) onde a riqueza de
galhas foi a variável resposta e a época de brotamento, o investimento fenológico
reprodutivo (folha, flor e fruto) foram usados como variáveis explicativas.
Posteriormente, o efeito da época de brotamento das plantas na composição de galhas
associadas com C. langsdorffii foi avaliado através do escalonamento multidimensional
não métrico (NMDS) seguido de Anosim. Neste caso, o índice de Jaccard foi usado
para construir a matriz de similaridade a partir dos dados de presença e ausência de
11
galhas em três grupos de plantas (precoces, intermediárias e tardias). Os indivíduos com
brotamento precoce brotaram entre o primeiro e o vigésimo segundo dia. Indivíduos
caracterizados como intermediários brotaram entre o vigésimo terceiro e o
quadragésimo quarto dia e as plantas tardias brotaram entre o quadragésimo quinto e o
sexagésimo sétimo dia.
Os efeitos da época de brotamento, da fenologia reprodutiva e do
desenvolvimento reprodutivo das plantas na abundância de galhas foram testados com a
construção de modelos lineares generalizados (GLM). Contudo, como as espécies de
galhas podem responder diferentemente a estas variáveis explicativas, primeiramente foi
realizada uma Análise de Componentes Principais (PCA) baseada na matriz de
abundância de todos os 24 morfotipos de galhas coletados em C. lagsdorffii. Assim,
pode-se agrupar estes morfotipos de galhas em quatro subgrupos (G1, G2, G3 e G4), de
acordo com suas relações com os dois primeiros eixos da análise. Finalmente, pode-se
construir os modelos lineares generalizados (GLM) para cada grupo de galhas em
função de suas mais prováveis variáveis explicativas. Por exemplo, para a abundância
de galhas de grupo G1 usou-se o tempo de brotamento, a fenologia e o crescimento dos
ramos como variáveis explicativas porque estas galhas ocorrem em ramos. No modelo
de galhas do grupo G2 usou-se o tempo de brotamento, a fenologia e a biomassa total
como variáveis explicativas porque estas galhas podem ser encontradas nas folhas ou
nos ramos. Finalmente, usou-se a data de brotamento, a fenologia e o número de
folíolos dos ramos como variáveis explicativas para as plantas dos grupos G3 e G4
porque estas galhas são típicas das folhas.
12
RESULTADOS
Brotamento Assincrônico e Investimento Vegetativo
O tempo de emissão de folhas (brotamento) entre os 109 indivíduos da
população de C. langsdorffii variou por um intervalo de 67 dias. Dentre estas 109
plantas, 42 não entraram em fase reprodutiva, 24 produziram flores, mas não
produziram frutos e 43 produziram frutos. Além disso, observou também que a época de
emissão de folhas não afetou o investimento reprodutivo das plantas. Assim, as plantas
precoces ou tardias apresentaram a mesma probabilidade de entrar em fase reprodutiva,
produzindo flores e/ou frutos (Fig.1).
Flor
Fruto
Fenologia
Folha
0
10
20
30
40
50
60
70
Tempo (dias)
Figura 1: Variação temporal na emissão de folhas (brotamento) entre as plantas de C.
langsdorffii com diferentes investimentos reprodutivos (n=109).
13
Brotamento Assincrônico vs Investimento Vegetativo e Produção de Fenóis
O tempo de brotamento afetou a biomassa de folíolos, o número de folíolos e o
comprimento dos ramos das plantas de C. langsdorffii (Tab. 1). De fato, plantas com
brotação precoce apresentaram menor biomassa de folíolos, menor número de folíolos e
maior comprimento dos ramos (Fig. 2 A-C). Além disso, observou-se também que o
investimento reprodutivo ou a interação tempo de brotamento vs investimento
reprodutivo não afetou o desenvolvimento vegetativo (biomassa de ramos) ou a
produção de compostos fenólicos pelas plantas (Tab. 1, Fig. 2 D-E).
Tabela 1: Modelos mínimos adequados utilizados para avaliar o tempo de brotamento e
o investimento vegetativo e reprodutivo no desenvolvimento e produção de fenóis em
C. langsdorffii (n= 109).
Variáveis
Explicativas
Fenologia
Biomassa de Folíolos
Tempo
Fenologia * Tempo
Fenologia
Números de Folíolos
Tempo
Fenologia * Tempo
Comprimento dos Ramos Fenologia
Tempo
Fenologia * Tempo
Fenologia
Biomassa dos Ramos
Tempo
Fenologia * Tempo
Fenologia
Compostos Fenólicos
Tempo
Variáveis Resposta
Distribuição de
Erro
Normal
Normal
Normal
Normal
Normal
P
0,971
0,030
0,541
0,994
0,004
0,856
0,369
0,017
0,337
0,188
0,759
0,210
0,901
0,731
14
18
300
B
A
16
250
Número de Folíolos
Biomassa de Folíolos (g)
14
12
10
8
200
150
6
100
4
2
50
0
10
20
30
40
50
60
70
0
10
20
Tempo (dias)
3.0
40
50
60
70
Tempo (dias)
14
C
D
12
Biomassa de Ramos (g)
2.5
Comprimento dos Ramos (cm)
30
2.0
1.5
10
8
6
1.0
4
0.5
2
0
10
20
30
40
50
60
0
70
10
20
Temp o (dias)
85
30
40
50
60
Tempo (dias)
E
Compostos Fenólicos (mg/g)
80
75
70
65
60
55
0
10
20
30
40
50
60
70
Tempo (dias)
Figura 2: Biomassa de Folíolos (A), Número de Folíolos (B), Comprimento dos Ramos
(C), Biomassa dos Ramos (D), Compostos Fenólicos (E) em função do tempo de
brotamento das plantas de Copaifera langsdorffii (n= 109).
Brotamento Assincrônico e Ataque de Insetos Galhadores em Copaifera langsdorffii
Neste estudo foi amostrado um total de 5421 galhas distribuídas entre 24 morfotipos
(Anexo 1). Os morfotipos mais abundantes foram 13, 3, 21 e 5 enquanto os menos
15
70
abundantes foram 18, 19, 22, 12. As galhas associadas com C. langasdorffii podem ser
encontradas nas folhas (morfotipos 1, 2, 4, 7, 8, 9, 11, 12, 13, 14, 15, 18, 20, 21, 22, 23,
24), ramos (morfotipos 3, 5, 6, 10, 16, 17) ou em folha e ramos (morfotipos 3, 5, 6, 16).
A riqueza de galhas associadas com C. langsdorffii foi afetada apenas pelo
tempo de emissão de folhas (Tab. 2). De fato, observou-se uma relação negativa entre a
riqueza de galhas por planta e o tempo de emissão de folhas (brotamento), indicando
que plantas que emitiram folhas precocemente foram atacadas por um maior número de
insetos galhadores (Fig. 3).
16
Tabela 2: Modelos mínimos adequados utilizados para avaliar as respostas da fenologia
de C. langsdorffii sobre a riqueza e abundância de insetos galhadores associados em
relação ao tempo de brotamento, biomassa total (ramos e folíolos), fenologia, número
de folíolos, biomassa de folíolos, biomassa de ramos (n= 109).
Variáveis Resposta
Variáveis Explicativas
Riqueza de Galhas
Fenologia
Tempo
Fenologia*Tempo
Fenologia
Tempo
Comprimento
Fenologia*Tempo
Fenologia*Comprimento
Tempo*Comprimento
Fenologia*Tempo*Comprimento
Fenologia
Tempo
Biomassa Total
Fenologia*Tempo
Fenologia*Biomassa Total
Tempo*Biomassa Total
Fenologia
Tempo
Fenologia*Tempo
Fenologia
Tempo
Número de Folíolos
Fenologia*Tempo
Fenologia*Número de Folíolos
Tempo*Número de Folíolos
Abundância de Galhas (G1)
Abundância de Galhas (G2)
Abundância de Galhas (G3)
Abundância de Galhas (G4)
Distribuição
de Erro
Normal
Normal
Normal
Normal
Normal
P
0,453
0,001
0,795
0,010
0,046
0,004
0,010
0,026
0,038
0,013
0,763
0,023
0,087
0,157
0,881
0,038
0,001
0,001
0,009
0,836
0,002
0,150
0,661
0,785
0,005
17
18
16
Riqueza de Galhas
14
12
10
8
6
4
2
0
0
10
20
30
40
50
60
70
Tempo (dias)
Figura 3: Relação entre a riqueza de galhas e o tempo de brotamento das plantas de
Copaifera langsdorffii em uma área de Cerrado em Montes Claros – MG.
O resultado da análise de Escalonamento Multidimensional Não Métrico
(NMDS), baseada na matriz binária de dados, sugere que a composição da comunidade
de galhas muda em função do tempo de brotamento das plantas (Stress= 0,325, p=
0,086). Contudo, esta diferença ocorreu apenas entre as plantas com fenologia precoce e
tardia (Tab. 3).
Tabela 3: Análise de Escalonamento Multidimensional Não Métrico (NMDS), baseado
na matriz binária
Forma de Brotação
Precoce
x Intermediária
Intermediária x
Tardio
Tardio
x
Precoce
P value
0.1472
0.9981
**0.0016
R
0.048
0.085
0.085
18
A análise de Componentes Principais (PCA), baseada nas relações entre a
abundância de galhas e os dois principais eixos da análise, sugere a formação de quatro
grupos de galhas: G1, G2, G3 e G4 (Fig. 5). As galhas do grupo G1 são formadas pelos
morfotipos (3, 5, 6, 24) e caracterizam-se por ocorrem principalmente em ramos. As
galhas do grupo G2 são formadas pelos morfotipos (10, 15, 16, 17, 22, 23)
caracterizam-se por serem galhas típicas de ramos e folhas. O grupo G3 é formado pelos
morfotipos (4, 7, 8, 11, 14, 18, 20) e são tipicamente de folhas. As galhas que formam o
grupo G4 (1, 2, 9, 12, 13, 19, 21) também são galhas foliares, mas apresentam
dimensões menores comparativamente às galhas do grupo G3.
0.8
G3
0.6
4
0.4
14
24
20
18
11
0.0
21
3
5
7
8
0.2
Fator 2
G1
6
12
2
22
19
9
1
-0.2
16 15
17
23
10
-0.4
13
-0.6
G4
-0.8
-0.8
-0.6
G2
-0.4
-0.2
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
Fator 1
Figura 4: Análise de Componentes Principais (PCA) mostrando as relações entre os
morfotipos de galhas associadas à Copaifera langsdorffii e os dois primeiros eixos da
análise.
A abundância total de galhas do grupo G1 foi afetada pelo tempo de emissão de
folhas (brotamento), pela fenologia e pelo crescimento dos ramos. Além disso, as
19
interações entre estas variáveis também afetaram a abundância de galhas do grupo G1
(Tab. 2). Por exemplo, as galhas do grupo G1 foram mais abundantes em plantas que
frutificaram, produziram folhas tardiamente e apresentaram menor comprimento de
ramos (Fig. 5).
100
Folha
Flor
Fruto
100
A
B
80
Abundância Total (G1)
Abundância Total (G1)
80
Folha
Flor
Fruto
60
40
20
60
40
20
0
0
0
10
20
30
40
50
Tempo (dias)
60
70
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
Comprimento dos Ramos (cm)
Figura 5: Abundância total de galhas do grupo G1 presentes em C. langsdorffii em
relação ao tempo de brotamento (A) e ao comprimento dos ramos (B).
A abundância de galhas do grupo G2 foi afetada pelo tempo de brotamento das plantas e
pela interação tempo de brotamento vs biomassa total (ramos e folíolos) (Tab. 2).
Assim, plantas que brotaram tardiamente e apresentaram maior biomassa foram mais
atacadas por este grupo de galhas (Fig. 6).
20
60
60
B
A
50
Abundância Total (G2)
Abundância Total (G2)
50
40
30
20
10
40
30
20
10
0
0
0
10
20
30
40
50
60
70
6
8
10
12
Tempo (dias)
14
16
18
20
22
24
26
28
30
32
Biomassa Total (g)
Figura 6: Abundância total de galhas do grupo G2 em função do tempo de brotamento
(A) e em função da biomassa total (ramos e folíolos) (B) em Copaifera langsdorffii.
A abundância total de galhas do grupo G3 presentes em Copaifera langsdorffii variou
em função da interação entre tempo de brotamento vs fenologia (Tab. 2). Assim, plantas
que emitiram folhas tardiamente e não frutificaram foram menos atacadas pelas galhas
do grupo G3 (Fig. 7).
80
Folha
Flor
Fruto
70
Abundância Total (G3)
60
50
40
30
20
10
0
0
10
20
30
40
50
60
70
Tempo (dias)
21
Figura 7: Abundância total de galhas do grupo G3 em função do tempo de brotamento e
a fenologia de Copaifera langsdorffii.
A abundância total de galhas do grupo G4 variou em função do tempo de
brotamento das plantas e da interação tempo de brotamento vs número de folíolos (Tab.
2). Com isso, plantas que brotaram precocemente e produziram maior número de
folíolos apresentaram maior abundância de galhas deste grupo G4 (Fig. 8).
110
A
100
100
90
90
80
80
Abundância Total (G4)
Abundância Total (G4)
110
70
60
50
40
30
B
70
60
50
40
30
20
20
10
10
0
0
0
10
20
30
40
50
60
70
60
80
100 120 140 160 180 200 220 240 260 280 300
Tempo (dias)
Número de Folíolos
Figura 8: Abundancia total de galhas do grupo G4 em função do tempo de brotamento
(A) e número de folíolos (B) das plantas de Copaifera langsdorffii.
22
DISCUSSÃO
Estudo anterior realizado em uma floresta semidecídua indicou que C.
langsdorffii possui fenologia sincrônica (Pedroni et al. 2002). Neste estudo, a emissão
de folhas pelas plantas de C. langsdorffii variou por um período de 67 dias, sugerindo
uma assincronia no brotamento entre os indivíduos da mesma população.
Provavelmente esta discrepância está relacionada com as variações climáticas locais ou
às diferenças no método de caracterização da fenologia das plantas em campo. No
estudo realizado por Pedroni e colaboradores (2002), a observação da fenologia ocorreu
de quinze em quinze dias em uma floresta semidecídua, e, neste estudo a fenologia foi
observada a cada dois dias em um fragmento de Cerrado, obtendo assim o tempo exato
da emissão de folhas pela espécie.
Dentro de uma população, plantas com enfolhamento precoce geralmente
acumulam mais recursos e apresentaram maior desenvolvimento vegetativo e
reprodutivo (Elzinga et al. 2007). Neste estudo observou-se que plantas precoces
apresentaram menor número de folíolos, menor biomassa foliar e maior comprimento de
ramos. Assim, plantas precoces apresentaram maior estiolamento dos ramos que é
contrabalançado pela menor produção de folíolos, evidenciando um trade-off entre
alongamento e produção de folíolos. Portanto nossos resultados não suportam a hipótese
que plantas precoces apresentam maior desenvolvimento vegetativo.
Este estudo também sugere que plantas precoces ou tardias apresentaram a
mesma probabilidade de entrar em fase reprodutiva, produzindo ou não frutos. Além
disto, observou-se que o investimento em caracteres vegetativos (crescimento e
biomassa de folhas e ramos) não variou entre plantas que investiram diferentemente em
reprodução. Resultados similares foram observados por Costa et al. (2014) quando
23
notaram que a biomassa vegetativa das plantas de C. langsdorffii não variou entre anos
de alto e baixo investimento reprodutivo. Assim, é provável que as plantas invistam
prioritariamente no desenvolvimento vegetativo e em caso de alta disponibilidade de
recurso ocorre o desencadeamento da floração e frutificação.
Variações fenológicas podem afetar direta ou indiretamente a performance dos
herbívoros. Diretamente, o sincronismo entre a produção de órgãos alvo pelas plantas e
a emergência dos insetos galhadores é fundamental para o sucesso reprodutivo dos
insetos (Fernandes et al. 2000; Yukawa, 2000; Yukawa e Akimoto, 2006).
Indiretamente, variações fenológicas afetam a performance dos herbívoros porque
plantas precoces ou tardias diferem na qualidade dos tecidos. Por exemplo, plantas
precoces apresentam maior crescimento vegetativo porque tem mais tempo para crescer,
acumulando maior quantidade de recurso e geralmente são mais atacadas por insetos
galhadores (Yukawa e Akimoto, 2006; Coyle et al. 2010).
A comunidade de insetos galhadores associadas com C. langsdorffii variou em
função da época de brotação das plantas. De fato, a análise de composição de espécies
de galhas indicou a formação de dois grupos de galhas que ocorrem em plantas com
enfolhamento precoce ou tardio. Além disto, as galhas dos Grupos G1 e G2
apresentaram relação positiva com o tempo de produção de folhas enquanto as galhas
dos grupos G3 e G4 (tipicamente de folhas) apresentaram relação negativa com a época
de brotamento das plantas. Assim, é plausível considerar que o primeiro eixo da PCA
representa o tempo de brotamento das plantas, explicando a maior parte da variação
observada da distribuição de galhas em C. langsdorffii. Contudo, não foram observadas
relações entre variações fenológicas reprodutivas, a produção de compostos fenólicos
pelas plantas e o ataque dos insetos galhadores.
24
A grande riqueza de galhas associadas com C. langsdorffii permite classificar a
espécie como super-hospedeira de insetos galhadores (Costa et al. 2010). A distribuição
geográfica (Carvalho, 2003), o tamanho e a idade do gênero ou família (Lima et al.
2008; Maia, 2013), e a arquitetura (Araújo et al. 2006; Neves et al. 2010) da planta
hospedeira tem sido usada para explicar a existência de espécies super-hospedeiras de
galhas. Estudos recentes (e.g. Mopper 2005; Yukawa e Akimoto, 2006; Egan e Ott,
2007) mostraram que variação fenológica intrapopulacional na emissão de folhas pela
planta hospedeira também promove a especiação de galhadores. Assim, nós sugerimos
que a assincronia na emissão de folhas também deve ser considerada como fator que
afeta a organização da comunidade de insetos galhadores em suas plantas.
Insetos galhadores apresentam alto grau de especificidade a determinados órgãos
das plantas hospedeiras, o que confirma a especificidade de C. langsdorffii (Raman et
al. 2005). Segundo Isaias e colaboradores (2008), a interação de C. langsdorffii e seus
diferentes galhadores associados, permite verificar como os tecidos da hospedeira
respondem tanto a presença quanto a atividade alimentar dos galhadores. Cada galhador
utiliza, de maneira peculiar, as amplas potencialidades morfogênicas da hospedeira,
resultando em morfotipos distintos, devido às divergências qualitativas nas repostas
teciduais (Mani, 1992). Mecanismos de interação mecânica e química pode ser a chave
para entender o porquê desta divergência entre os organismos envolvidos (Isaias et al.
2008).
As folhas são os órgãos mais atacados por ser um recurso abundante e renovável
apresentam a maior incidência de galhas em todas as regiões zoogeográficas do mundo,
seguidos de caules e gemas, resultados encontrados em todos os inventários de Minas
Gerais (Maia, 2013). A estratégia de reprodução em indivíduos com maior número de
25
folhas diminui os riscos de ataque de inimigos naturais e parasitoides, e apresentam
maior disponibilidade de sítios de oviposição (Vrcibradic, 2000). Evidências
experimentais indicam que os insetos galhadores manipulam a alocação de recursos da
planta hospedeira para sua própria vantagem (Stone & Schönrogge, 2003).
É importante que os galhadores sincronizem seu desenvolvimento com o de suas
plantas hospedeiras, podendo adaptar-se rapidamente as mudanças na fenologia (Dixon,
2003). Populações de insetos galhadores têm sido propostas como localmente adaptadas
a plantas hospedeiras (Zovi et al. 2008). Foi demonstrado por Nitão e colaboradores
(1991), que uma ampla variação geográfica da hospedeira leva a formação de demes
regionais de insetos fitófagos. Estes insetos estão sujeitos a forte pressão de seleções
múltiplas que podem leva-los a adaptar-se localmente (Zovi et al. 2008).
Nossos resultados não apoiam a hipótese que plantas com enfolhamento precoce
apresentam maior desenvolvimento vegetativos, e, confirmam a hipótese que plantas
precoces são mais atacadas por insetos galhadores, pois apresentam mais meristemas
ativos quando comparadas as plantas com enfolhamento tardio.
26
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34
ANEXO 1
Anexo 1: Morfotipos de galhas associadas à Copaifera langsdorffii em uma área de
Cerrado em Montes Claros (MG). Modificado de Costa et al. (2010).
1
2
5
10
13
17
21
7
6
9
11
22
8
12
15
14
18
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