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Capítulo 15
Insetos galhadores
G. Wilson Fernandes
Marco A. A. Carneiro
Introdução
Os primeiros registros de galhas remontam a Hipócrates (406–437 a.C.), Teofrasto
(371–286 a.C.) e Plínio (23–79 d.C.). Plínio, “o Piedoso”, foi o primeiro a usar a palavra
galha (galla) para designar a cecídia induzida por uma vespa da família Cynipidae em
carvalho, na sua Historia Naturalis XXIV, no século primeiro (MEYER, 1987). Mas, embora
eles tenham relatado naquela época a emergência dos insetos, só no século 17, com
os trabalhos de Marcello Malpighi (1628–1694), Anthony van Leeuwenhoeck (1632–
1723) e Jan Schwammerdam (1630-1680), que o conceito de desenvolvimento da
galha foi relacionado à oviposição do inseto.
Galhas, cecídias ou tumores vegetais são tecidos ou órgãos de plantas formados
por hiperplasia (aumento do número de células) e/ou hipertrofia (aumento do tamanho
das células) induzidos por organismos parasitas ou patógenos (MANI, 1964; DREGERJAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Galhas podem ser induzidas por uma grande variedade
de organismos (Fig. 1), como vírus, bactérias, fungos, algas, nematóides, rotíferos,
copépodos e plantas da família Loranthaceae (popularmente conhecidas como ervasde-passarinho), mas principalmente por insetos (MANI, 1964; RAMAN et al., 2005).
Entre os insetos herbívoros, os galhadores são provavelmente os mais sofisticados,
pois são capazes de controlar e redirecionar a planta hospedeira em seu benefício
(FERNANDES, 1990; SHORTHOUSE et al., 2005). As galhas representam um fascinante
fenômeno do mundo natural, reflexo de íntimas interações dos organismos, moldadas
ao longo de milhares de anos pela evolução orgânica. O inseto é capaz de modificar
os padrões de crescimento da planta hospedeira, alterando a natureza do tecido vegetal
e conduzindo o hospedeiro à formação de um alimento rico em nutriente e livre de
compostos químicos defensivos bem como de uma estrutura que o isola do meio
ambiente.
As galhas são também conhecidas e utilizadas por suas propriedades
farmacológicas reconhecidas desde a Antigüidade. As “galhas de Alepo” contêm 50 %
a 60 % de ácido galactotânico, além de teores significativos dos ácidos gálico e elágico,
substâncias usadas no tratamento de diarréias, inflamações bucais e hemorróidas.
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Fotos: G. Wilson Fernandes
Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
Fig. 1. Galhas induzidas por diferentes organismos: (A) Galha induzida por inseto; (B) Galha
induzida por ácaro; (C) Galha-de-ambrósia (induzida por fungo simbionte de um inseto);
(D) Galha (vassoura-de-bruxa) induzida por fungo; (E) Galha induzida por nematóide; e (F) Galha
induzida por Loranthaceae (erva-de-passarinho).
O aproveitamento comercial das galhas remonta ao século 17 com a extração de
substâncias corantes utilizadas para tingir cabelos, tecidos e como tinta para escrita
(FERNANDES; MARTINS, 1985). Na China, são extensivamente usadas há mais de
1.000 anos na medicina, indústria e alimentação humana. Na América do Sul, a
população indígena Aguaruna-Jívaro da Amazônia peruana utilizam galhas foliares na
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
espécie Licania cecidiophora (Chrysobalanaceae) na confecção de colares (BERLIM;
PRANCE, 1978).
A importância recente das galhas tem aumentado por causa do seu uso como
agentes de controle biológico de plantas invasoras e até como bioindicadores da
qualidade e da saúde ambiental (FERNANDES, 1987; JULIÃO et al., 2005). Além disso,
diversos autores sugeriram que o sistema planta-inseto galhador-parasitóides é ideal
para o teste de hipóteses sobre relações ecológicas e no desenvolvimento do
conhecimento em Ecologia (FERNANDES; PRICE, 1988; PRICE, 2003). A utilização de
insetos galhadores como “organismos-modelo” reflete suas facilidades metodológicas,
muitas delas decorrentes do seu hábito séssil. Comunidades de insetos galhadores
são freqüentemente compostas por muitas espécies de diferentes ordens; as galhas
são estruturas conspícuas, persistentes na planta, fáceis de serem observadas e
coletadas; e as interações entre o inseto indutor e outros organismos podem ser
facilmente manipuladas (FERNANDES; PRICE, 1988; STONE; SCHÖNROGGE, 2003).
Insetos herbívoros
Guildas de insetos herbívoros
Insetos herbívoros ou fitófagos são os que consomem partes vivas de vegetais e
compreende a maior parte das espécies de organismos existentes. Cerca de 50 % de
todos os organismos herbívoros são insetos (GULLAN; CRANSTON, 2005). Insetos
herbívoros são encontrados nas ordens: Phasmatodea, Orthoptera, Thysanoptera,
Hemiptera, Coleoptera, Diptera, Lepidoptera e Hymenoptera (TRIPLEHORN; JONHSON,
2005).
Diante da grande diversidade de espécies, diferentes classificações podem ser
utilizadas para diferenciar formas de utilização e distribuição de insetos e suas plantas
hospedeiras. Na maioria das vezes, essas classificações se prestam apenas a fins didáticos
porque não são suficientes para englobar a grande variabilidade das interações entre
os organismos, ou porque os limites não são precisos entre as diferentes classes de
interações. Insetos herbívoros podem ser agrupados quanto à variação do número de
táxons de plantas hospedeiras utilizadas. Dessa forma, insetos monófagos são aqueles
que utilizam um único táxon de planta; oligófagos utilizam poucos táxons de planta,
geralmente próximos filogeneticamente, ou seja, de um mesmo gênero ou família; e
polífagos utilizam uma ampla variedade de espécies de plantas hospedeiras não
relacionadas filogeneticamente (PRICE, 1997).
Os insetos podem também ser separados em grupos funcionais de acordo com o
tipo e a forma de utilização de um determinado recurso. Esses grupos são chamados de
guildas (ROOT, 1967), isto é, são formados por um conjunto de espécies que exploram
a mesma classe de alimentos (ou outro tipo de recurso) de maneira semelhante, podendo
ou não ser filogeneticamente relacionados (e geralmente não são).
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
Os insetos herbívoros são divididos em cinco guildas principais: mastigadores,
sugadores, minadores, broqueadores e galhadores (PRICE, 1997). As duas primeiras
guildas, os mastigadores e os sugadores, são formadas por insetos que se alimentam
externamente sobre a planta hospedeira, e por isso são chamados de insetos herbívoros
de vida livre ou exofíticos. Os insetos mastigadores apresentam peças bucais do tipo
mastigador e consomem partes de tecidos de raízes, caules, folhas, flores e frutos.
São encontrados nas ordens Orthoptera, Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera.
Os insetos sugadores possuem peças bucais do tipo sugador e consomem a seiva dos
vasos ou o conteúdo líquido das células vegetais. Esses insetos podem se alimentar da
seiva bruta, conteúdo dos vasos que constituem o xilema (vasos que levam nutrientes
e sais minerais do solo para a planta), da seiva elaborada, conteúdo dos vasos que
constituem o floema (vasos que distribuem os carboidratos e os aminoácidos para os
tecidos da planta) ou do conteúdo intracelular das células vegetais de diferentes órgãos
da planta hospedeira. Insetos sugadores são encontrados nas ordens Hemiptera
(percevejos e cigarrinhas). Muitos insetos mastigadores e sugadores são alimentadores
especializados em sementes, um recurso nutritivamente muito rico em nutrientes
comparados a outros tecidos da planta, é comumente referido como predadores de
sementes. Insetos predadores de sementes são encontrados nas ordens Hymenoptera,
Coleoptera, Hemiptera e Lepidoptera. Entre os coleópteros uma das subfamílias mais
importantes é representada pelos Bruchinae (Chrysomelidae) que atacam
principalmente espécies de plantas da família Fabaceae.
As três guildas restantes, os insetos formadores de minas e de brocas e os
indutores de galhas são formados por insetos cujas larvas se alimentam internamente
dos tecidos da planta, e por isso são chamados de insetos endofíticos. Os insetos
formadores de minas são aqueles cuja fase larval vive e se alimenta dos tecidos vegetais
entre as camadas da epiderme (DEMPEWOLF, 2005). De acordo com essa definição,
insetos minadores geralmente se alimentam do parênquima de folhas, frutos e do
córtex de ramos, mas não incluem alimentadores de tecidos medulares ou profundos.
À medida que o inseto se locomove e se alimenta forma um túnel característico e
visível externamente, chamado de mina, semelhante a uma faixa esbranquiçada nas
folhas. As minas são definidas como canais de alimentação formados pelos insetos
dentro do parênquima ou tecido epidérmico da planta, cujas paredes externas
permanecem intactas. Esses canais podem assumir uma série de formas diferentes de
acordo com a espécie de inseto formador da mina (DeCLERCK; SHORTHOUSE, 1985).
O tecido mais consumido é o parênquima paliçado do mesófilo, mas muitas espécies
podem também consumir preferencialmente algum outro tipo de tecido (DeCLERCK;
SHORTHOUSE, 1985). Os insetos formadores de minas são encontrados nas ordens
Lepidoptera, Hymenoptera, Coleoptera e Diptera (DEMPEWOLF, 2005).
Os insetos formadores de brocas são diferenciados dos indutores de galhas por
não induzirem a formação de um tecido modificado, e dos formadores de minas por
viverem mais internamente, alimentando-se profundamente dentro do tecido vegetal,
formando uma cavidade chamada de galeria. Os broqueadores podem se alimentar
de tecido vivo ou morto. Galerias podem ser formadas em caules (com maior
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
freqüência), botões florais, raízes, frutos e sementes. Insetos formadores de brocas
são encontrados nas ordens Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera (COULSON;
WITTER, 1984).
Fotos: G. Wilson Fernandes
Finalmente, os insetos indutores de galhas são muito abundantes, mas
ecologicamente e taxonomicamente são ainda pouco conhecidos, ou seja, a maioria
das suas espécies é nova para a ciência (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). De
maneira geral, indutores de galhas são definidos como uma guilda alimentar de insetos
herbívoros que, para completar o seu ciclo de vida, obrigatoriamente desenvolve uma
modificação patológica no tecido da planta hospedeira (galha), em decorrência da
hipertrofia e/ou hiperplasia do tecido vegetal, que surge da interação entre o inseto e
a planta hospedeira (WEIS et al., 1988). Os insetos indutores de galhas são encontrados
em todas as ordens de insetos herbívoros (Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera,
Hymenoptera, Lepidoptera e Diptera), com exceção da ordem Orthoptera (Fig. 2).
Fig. 2. Ordens de insetos com espécies indutoras de galhas: (A) Galha induzida por Diptera:
Cecidomyiidae (Paradasineura admirabilis Maia) na planta da espécie Erythroxylum suberosum
(Erythroxylaceae); (B) Hemiptera: Psyllidae (Baccharopelma dracunculifoliae Burkhardt) na planta
hospedeira Baccharis dracunculifolia (Asteraceae); (C) Galha induzida por Lepidoptera (espécies
desconhecidas) em Macairea radula (Melastomataceae); (D) Galha induzida por Hymenoptera:
Cynipidae (espécie desconhecida) na planta Quercus turbinela (Fagaceae); (E) Galha induzida
por Thysanoptera (espécie desconhecida) na planta hospedeira (não identificada); e (F) Galha
induzida por Coleoptera: Brentidae: Apioninae na planta hospedeira Diospyrus hispida
(Ebenaceae).
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
Táxons dos insetos galhadores
Em todo o mundo são conhecidas cerca de 13.000 espécies de insetos
cecidógenos, o que representa cerca de 2 % do número total de insetos (DREGERJAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; RAMAN et al., 2005). Contudo, as estimativas recentes
extrapolam esses valores para cerca de 120.000 espécies de galhadores (ESPÍRITOSANTO; FERNANDES, 2007). O hábito de induzir galhas em plantas evoluiu várias
vezes e independentemente entre os insetos fitófagos (ROSKAM, 1992; GULLAN et al.,
2005), ocorrendo em pelo menos 51 famílias distribuídas em seis ordens diferentes
(Fig. 3) e são encontrados em todas as regiões biogeográficas. Todavia, alguns grupos
parecem ser mais ricos em espécies em algumas regiões do que em outras. Por causa
da grande diversidade de insetos indutores de galhas e suas plantas hospedeiras, e
também da grande variabilidade dessas estruturas, apresentamos a seguir algumas
generalizações sobre a história natural, biologia e a ecologia desses organismos.
Informações mais detalhadas sobre cada grupo poderão ser encontradas na recente
revisão realizada por Raman et al. (2005).
1. Ordem Hemiptera
Subordem Heteroptera
Família Tingidae
Subordem Sternorrhyncha
Família Psyllidae
Família Aleyrodidae
Família Aphididae
Família Phylloxeridae
Família Adelgidae
Família Eriococcidae
Família Kermisidae
Família Asterolecaniidae
Família Coccidae
Família Diaspididae
2. Ordem Thysanoptera
Subordem Tubulifera
Família Phlaeotripidae
Subordem Terebrantia
Família Thripidae
3. Ordem Coleoptera
Subordem Polyphaga
Família Cerambycidae
Família Chrysomelidae
Família Brentidae
Família Curculionidae
Família Buprestidae
Família Mordellidae
Família Nitidulidae
Família Scolytidae
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
4. Ordem Hymenoptera
Subordem Symphyta
Família Tenthredinidae
Subordem Apocrita
Família Agaonidae
Família Pteromalidae
Família Erytomidae
Família Cynipidae
5. Ordem Lepidoptera
Família Nepticulidae
Família Heliozelidae
Família Prodoxidae
Família Cecidosidae
Família Bucculatricidae
Família Gracillariidae
Família Yponomeutidae
Família Ypsolophidae
Família Glyphipterigidae
Família Elachistidae
Família Oecophoridae
Família Coleophoridae
Família Cosmopterigidae
Família Gelechiidae
Família Sesiidae
Família Tortricidae
Família Alucitidae
Família Pterophoridae
Família Crambidae
Família Thyrididae
6. Ordem Diptera
Subordem Nematocera
Família Cecidomyiidae
Subordem Cyclorrhapha
Família Tephritidae
Família Chloropidae
Família Agromyzidae
Família Anthomyzidae
Família Clythiidae
Fig. 3. Ordens e famílias de insetos que apresentam espécies indutoras de galhas.
Fonte: Raman et al. (2005).
Hemiptera
A ordem Hemiptera apresenta grande número de espécies de insetos galhadores
distribuídos em 11 famílias, principalmente na Subordem Sternorrhyncha (SCHAEFER,
2005). Na subordem Heteroptera são conhecidas menos de uma dúzia de espécies de
insetos galhadores, todos da família Tingidae (SCHAEFER, 2005).
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
A superfamília Psylloidea apresenta cerca de 3.000 espécies descritas, encontradas
principalmente nas regiões tropicais e temperadas do Hemisfério Sul, principalmente
na Ásia Tropical e na Região Australiana (GULLAN et al., 2005). Na Região Neotropical
esse táxon ainda é pouco estudado, mas, provavelmente, representa a região mais
rica em espécies de psilídeos galhadores (BURCKHARDT, 2005). Os Psylloidea induzem
galhas de formas variadas e conspícuas em espécies de plantas das famílias Asteraceae,
Myrtaceae, Melastomataceae, Fabaceae, Lauraceae, Polygonaceae, Moraceae e
Salicaceae. Como exemplo, Ferreira et al. (1990) relatam a biologia e a história natural
de Euphaleurus ostreoides Crawford em uma espécie de Fabaceae, enquanto Lara e
Fernandes (1994) e Espírito-Santo e Fernandes (2002) descrevem a história natural e a
ecologia de Baccharopelma dracunculioliae Burckhardt em Baccharis dracunculifolia
(Asteraceae). Galhas induzidas por psilídeos são encontradas em vários gêneros de
plantas, mas são particularmente abundantes em espécies de Baccharis (BURCKHARDT
et al., 2004) e Eucalyptus (BURCKHARDT, 2005).
Os coccídeos são parasitos de plantas especializados de plantas encontrados
em todas as regiões biogeográficas exceto na Região Polar. Os coccídeos são
classificados em cerca de 20 famílias, das quais 230 espécies são indutoras de galhas
(3 % das espécies de coccídeos conhecidas) encontradas em 10 famílias (GULLAN
et al., 2005). Coccídeos induzem galhas em 20 famílias de angiospermas,
principalmente em Myrtaceae (cerca de 130 espécies), Fagaceae, Asteraceae, Ericaceae
e Verbenaceae. Os relatos de galhas de coccídeos na Região Neotropical são ainda
raros, embora Gonçalves et al. (2005) tenham apresentado alguns aspectos biológicos
e anatômicos da galha causada por Pseudotectococcus rolliniae Hodgson e Gonçalves
(Eriococcidae) em Rollinia laurifolia (Annonaceae).
Entre os afídeos, as espécies indutoras de galhas são cerca de 440 espécies
(WOOL, 2004). Eles apresentam ciclos de vida complexos, apresentando alternância
entre hospedeiros primários e secundários, e entre reprodução sexual e partenogenética
(holociclo). A galha é induzida por um único indivíduo, a fundadora, que se reproduz
por partenogênese (WOOL, 2005). Dessa forma, todos os indivíduos são geneticamente
idênticos. Os demais indivíduos encontrados na galha conseguem seu alimento sugando
o sistema vascular da planta dentro da galha, mas não são capazes de induzi-la. Eles
se alimentam sugando o conteúdo do floema. A quantidade de ninfas por galha é
extremamente variável, mas pode atingir milhares. Por exemplo, a planta hospedeira
Rhus glabra (Anacardiaceae) pode abscisar suas folhas em resposta às galhas induzidas
por Melaphis rhois Ficht (Aphididae), que chegam a ter mais de 1.700 ninfas contidas
em apenas uma “loja” (FERNANDES et al., 1999).
Thysanoptera
Existem cerca de 5.500 espécies de tisanópteros distribuídos em nove famílias,
mas espécies indutoras de galhas são encontradas principalmente na subfamília
Phlaeothripinae (MOUND; MORRIS, 2005). Tisanópteros indutores de galhas são
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
encontrados em todas as regiões biogeográficas, sobretudo na Ásia Tropical e na Região
Australiana (MOUND; MORRIS, 2005). Esses insetos vivem em colônias formadas por
diferentes indivíduos. Comumente encontramos mais de uma espécie associada com
a galha, tornando difícil a separação da espécie responsável pela sua indução. As galhas
são formadas principalmente nas folhas, em frutos ou flores. Os registros de galhas de
tisanópteros na Região Neotropical são raros, embora sejam comum em algumas
espécies do Cerrado (GWF, observação pessoal).
Coleoptera
Em relação à grande riqueza de espécies de besouros associados a espécies
vegetais, existem poucas espécies de besouros galhadores. Besouros indutores de galhas
são encontrados principalmente na família Curculionidae. O hábito de induzir galhas
é quase exclusivamente encontrado nas superfamílias mais derivadas (Chrysomeloidea,
Curculionoidea). Nesses grupos, as larvas tornaram-se mais sedentárias, com reduzida
habilidades sensorial (ocelos e antenas) e locomotora (pernas) e despigmentação do
corpo (KOROTYAEV et al., 2005).
As larvas de besouros, que apresentam o aparelho bucal do tipo mastigador,
causam grande dano estrutural dentro das suas galhas, acarretando rápida destruição
dos tecidos em contato com a larva (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992).
As galhas induzidas por coleópteros podem ser reconhecidas por apresentarem câmaras
(lojas) amplas. Podem ser uma ou múltiplas câmaras ou lojas hospedando geralmente
uma só larva por câmara. A fase de pupa pode ocorrer no interior da galha ou no solo;
nesse caso, a larva perfura a parede da galha e alcança o solo para dar início à fase de
pupa. As galhas são induzidas principalmente em ramos e raízes, mas alguns insetos
da superfamília Curculionoidea induzem galhas em folhas e flores (KOROTYAEV et al.,
2005). As galhas dos coleópteros variam de simples intumescência até estruturas com
aparência de frutos, que são muito diferentes dos órgãos sadios da planta (SOUZA
et al., 1998; KOROTYAEV et al., 2005). Não há diferenciação de um tecido nutritivo.
Coleópteros induzem galhas em várias famílias de plantas, destacando-se Asteraceae,
Solanaceae, Brassicaceae e Fabaceae. Por exemplo, Collabismus clitelae Boheman induz
galhas globulares no caule de Solanum lycocarpum (Solanaceae) no Cerrado (SOUZA
et al., 1998, 2001) enquanto um Apion sp. (Brentidae) induz galhas em brotos de
Diospyrus hispida (Ebenaceae) (ARAÚJO et al., 1995; SOUZA et al., 2006). No Cerrado,
as galhas de coleópteros são freqüentemente utilizadas por uma grande comunidade
de formigas que as utilizam como abrigo e para construção de ninhos (CRAIG et al.,
1991; ARAÚJO et al., 1995).
Hymenoptera
Juntamente com a ordem Diptera, os himenópteros apresentam as galhas
entomógenas mais complexas. Os himenópteros indutores de galhas estão distribuídos
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
em cinco famílias (Tenthredinidae, Cynipidae, Agaonidae, Tanaostigmatidae e
Eurytomidae) e são encontrados em todas as regiões biogeográficas (DREGER-JAUFFRET;
SHORTHOUSE, 1992; STONE et al., 2002).
A família Tenthredinidae (Subordem Symphyta) é formada por espécies
primitivamente fitófagas e suas larvas se adaptaram à utilização de grande variedade
de recursos, alimentando-se externamente ou internamente em tecidos vegetais de
ramos, folhas e frutos (GAULD; BOLTON, 1988). A distribuição das espécies galhadoras
está restrita principalmente ao Hemisfério Norte, com registro nas regiões Paleártica,
Neártica e Oriental (ROININEN et al., 2005). As vespas da família Tenthredinidae são
espécies-específicas com algumas poucas exceções conhecidas, induzindo galhas em
poucas plantas hospedeiras relacionadas (PRICE, 2003). Tentredinídeos induzem galhas
em folhas, ramos e botões florais em 11 gêneros e seis famílias de Angiospermas
(Salicaceae, Rosaceae, Caprifoliaceae, Pinaceae e Grossulariaceae), e em espécies de
Salix (Salicaceae) principalmente na Região Neártica (PRICE, 2003). Existe uma vasta
bibliografia sobre a biologia e ecologia das espécies indutoras de galhas em Salix
(PRICE, 2003).
Existem cerca de 1.000 espécies de cinipídeos em 41 gêneros predominantemente
encontrados no Hemisfério Norte (RONQUIST, 1995; LILJEBLAD; RONQUIST, 1998).
O maior número de espécies conhecidas está na Região Neártica, particularmente no
México, onde se estima 700 espécies dessas vespas em 29 gêneros (KINSEY, 1936;
STONE et al., 2002). Os cinipídeos são encontrados em todos os continentes, exceto
na Austrália. Em número de espécies, elas só perdem para os Cecidomyiidae, mas se
igualam na complexidade e na variedade de tipos morfológicos (STONE et al., 2002).
Induzem galhas em uma grande variedade de famílias de plantas hospedeiras, em
especial, Fagaceae, Fabaceae, Rosaceae e Aceraceae (CSÓKA et al., 2005).
Chalcidoidea é uma grande superfamília de vespas parasitóides que atacam um
grande número de hospedeiros. Atualmente, são conhecidas mais de 20.000 espécies
(NOYES, 2002, 2003). Espécies indutoras de galhas em Chalcidoidea são encontradas
em seis famílias: Agaonidae, Eulophidae, Eurytomidae, Pteromalidae, Tanaostigmatidae
e Torymidae (La SALLE, 2005). A seguir, comentamos alguns aspectos da biologia das
três principais famílias dentro da Região Neotropical.
As vespas da família Agaonidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) incluem muitas
espécies de vespas intimamente associadas às inflorescências de espécies do gênero
Ficus (Moraceae) (GALIL; EISIKOWITCH, 1968; WIEBES, 1979; WEIBLEN, 2002).
Os agaonídeos podem induzir as galhas internamente, penetrando nos figos como os
polinizadores, ou então induzindo a formação das galhas externas (KERDELHUÉ et al.,
2000; KJELLBERG et al., 2005). O número de espécies de agaonídeos supera
900 espécies e são encontradas nas regiões tropicais (PRICE, 1997). As interações
íntimas e específicas entre agaonídeos e suas plantas hospedeiras representam, talvez,
os exemplos mais claros de coevolução.
Tanaostigmatidae é uma pequena família de vespas cuja distribuição é
principalmente Neotropical. Atualmente, são conhecidas 92 espécies de Tanaostigmatidae
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
em nove gêneros em todo o mundo (La SALLE, 2005). A grande maioria das espécies de
Tanaostigmatidae induz a formação de galhas ou são inquilinos em galhas de outros
insetos (HARDWICK et al., 2005; La SALLE, 2005). Tanaostigmatidae induzem galhas
em arbustos e árvores de Fabaceae, Polygonaceae, Lecythidaceae e Rhamnaceae (La
SALLE, 1987, 2005). Em galhas induzidas por uma espécie Anadiplosis (Diptera:
Cecidomyiidae) na leguminosa Machaerium aculeatum, Fernandes et al. (1987)
registraram a primeira ocorrência de inquilinismo em Tanaostigmatidae.
A família Eurytomidae apresenta 1.420 espécies descritas em 87 gêneros (NOYES,
2002). Os Eurytomidae apresentam espécies parasitóides, fitófagas indutoras ou
inquilinas de galhas. As formadoras de galhas são reunidas na subfamília Eurytominae.
As galhas são induzidas em espécies de plantas das famílias Myrtaceae, Campanulaceae,
Boraginaceae, Orchidaceae e Pinaceae (La SALLE, 2005). O número de galhas induzidas
pelos eurytomídeos deve ser aumentado na região tropical à medida que mais estudos
sejam realizados (LEITE et al., 2007).
Lepidoptera
Existem cerca de 180 espécies de lepidópteros indutores de galhas identificados,
distribuídos em 20 famílias de plantas. As famílias com maior número de espécies são
Gelechiidae e Tortricidae, com 47 e 39 espécies, respectivamente. Lepidópteros
indutores de galhas são igualmente encontrados em todas as regiões biogeográficas
(MILLER, 2005).
Em razão do seu hábito alimentar e do aparelho bucal mastigador, ocorre uma
rápida destruição dos tecidos em contato com a larva. Não há diferenciação em um
tecido nutritivo. A maior parte das galhas apresenta uma única câmara hospedando
uma só larva. As galhas são induzidas pelas larvas, exceto a espécie Heliozela staneella
(Fischer Von Röslerstamm) (Heliozelidae), a qual a fêmea injeta uma substância durante
a oviposição (MILLER, 2005). Além da identificação dos imaturos, as galhas induzidas
por lepidópteros podem ser reconhecidas pela grande quantidade de fezes deixadas
pela larva.
As galhas dos lepidópteros mostram uma grande variedade de formas, de simples
intumescência até estruturas mais complexas parecidas com frutos, que são muito
diferentes dos órgãos sadios da planta (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992).
As galhas são predominantemente induzidas nos ramos, embora sejam também
comuns em folhas de Melastomataceae (GONÇALVES-ALVIM et al., 1999). Lepidópteros
induzem galhas em pelo menos 41 famílias de plantas hospedeiras, destacando-se
Asteraceae, Salicaceae e Fabaceae (MILLER, 2005).
Diptera
Dípteros indutores de galhas ocorrem em sete famílias diferentes, principalmente
nas de Cecidomyiidae e Tephritidae. Os cecidomiídeos são os mais importantes
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
artrópodes indutores de galhas, amplamente distribuídos em todas as regiões
biogeográficas, com 5.451 espécies descritas em 598 gêneros (GAGNÉ, 2004). Todavia,
seu número pode chegar a mais de 100.000 espécies (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES,
2007). A maioria das espécies de cecidomiídeos descrita está associada a plantas
induzindo ou vivendo como inquilinos em galhas enquanto poucas espécies são
predadoras (GAGNÉ, 1994). As espécies da subfamília Porrycondilinae alimentam-se
de fungos, condição considerada ancestral em relação ao hábito de induzir galhas
(GAGNÉ, 1994). Algumas espécies podem induzir galhas em espécies de plantas
relacionadas de um mesmo gênero ou de uma mesma família. É rara a existência de
espécies polífagas de cecidomiídeos que utilizam plantas hospedeiras em famílias
diferentes. Os cecidomíideos são particularmente ricos em espécies em algumas famílias
e gêneros de plantas, de acordo com a região biogeográfica. Cecidomíideos são ricos
em espécies em plantas hospedeiras do gênero Baccharis (Asteraceae) e Solidago
(Asteraceae) nas regiões Neotropical e Neártica, respectivamente (GAGNÉ, 1989;
FERNANDES et al., 1996). Os cecidomiídeos são pouco conhecidos na Região
Neotropical com 500 espécies e 170 gêneros registrados (MAIA, 2005). No Brasil existem
159 espécies descritas e 75 gêneros (MAIA, 2005). Inúmeras espécies descritas no
Brasil são de vegetação de restinga no Estado do Rio de Janeiro (MAIA, 2001 a, b),
onde 95 espécies e 47 gêneros foram relatados (MAIA, 2005). Todavia, os registros de
cecidomiídeos na vegetação de Cerrado e de outras regiões brasileiras têm aumentado
consideravelmente nos últimos anos (MAIA; FERNANDES, 2004, 2006).
Aproximadamente, 5 % das 4.300 espécies descritas de tefritídeos são indutoras
de galhas, a maioria é da subfamília Tephritinae (FREIBERG, 1998; KORNEYEV et al.,
2005). As galhas são induzidas principalmente em ramos, flores, folhas e raízes; e
mais de 90 % das galhas conhecidas são induzidas em espécies de plantas hospedeiras
da família Asteraceae (FREIBERG, 1998). Por exemplo, Tomoplagia rudolphi (Lutz &
Lima) forma galhas em Vernonia polianthes (Asteraceae), planta hospedeira
amplamente distribuída na Região Sudeste do Brasil (SILVA et al., 1996). As famílias
Melastomataceae, Aquifoliaceae, Acanthaceae, Fabaceae e Onagraceae também são
atacadas por tefritídeos galhadores (FREIBERG, 1984).
Até onde é conhecido, os indutores de galhas da família Chloropidae são
confinados a plantas hospedeiras da família Poaceae, com exceção das espécies do
gênero Eurin que induzem galhas em espécies de Cyperaceae do gênero Scirpus
(DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Como em outros dípteros ciclorrafos
indutores de galhas, a formação da galha não se inicia com a oviposição. Os ovos são
colocados externamente sobre os ramos ou nas lâminas foliares e, após a eclosão, as
larvas abrem uma abertura nos ramos com suas peças bucais penetrando-o ativamente
(BRUYN, 2005). Uma vez dentro dos ramos a larva inicia a alimentação sobre as folhas
que estão envolvendo o meristema. Embora a família seja amplamente distribuída, os
trabalhos sobre espécies indutoras de galhas estão concentrados nas regiões Paleártica
e Neártica.
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
Padrões de utilização do alimento
Especialização
Insetos indutores de galhas são definidos como uma guilda alimentar de insetos
herbívoros que, para completar o seu ciclo de vida, obrigatoriamente, desenvolve
uma modificação patológica no tecido da planta hospedeira, a galha. De maneira
geral, cada espécie de inseto induz uma galha em um único órgão de determinada
espécie de planta hospedeira (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; FLOATE et al.,
1996). Algumas poucas espécies podem induzir galhas em espécies de plantas
relacionadas, espécies de um mesmo gênero ou de uma mesma família; é rara a
existência de espécies polífagas, que utilizam plantas hospedeiras em famílias diferentes
(RAMAN et al., 2005). Dessa forma, as espécies de insetos indutores de galhas são,
muitas vezes, separadas com base na morfologia externa da galha, em combinação
com o órgão e a espécie da planta hospedeira (FERNANDES; PRICE, 1988; PRICE et al.,
1998). Esse fato sugere que a morfologia da galha pode ser um fator-chave na evolução
do inseto galhador e da sua planta hospedeira (STONE; SCHÖNROGGE, 2003).
A especificidade dos insetos galhadores é tão alta que, em alguns casos, eles
têm sido utilizados como agentes taxonômicos. Insetos apresentam uma relação tão
estreita com suas plantas hospedeiras que eles são sensíveis a pequenas diferenças no
genótipo da planta e podem, assim, discriminar indivíduos dentro de populações no
campo (ASKEW, 1962; FRITZ; PRICE, 1988; SCHOWALTER; HAVERTY, 1989; AKIMOTO,
1990; FLOAT et al., 1996). Por exemplo, por meio do conhecimento da distribuição de
insetos galhadores foi possível separar parcialmente ou quase completamente híbridos
da geração parental em zonas de sobreposição de carvalhos (Quercus) (AGUILAR;
BOECKLEN, 1992), de salgueiros (Salix) (FRITZ et al., 1994) e de Populus (FLOATE;
WHITHAM, 1995). A espécie de Asteraceae Chrysothamnus nauseosus possui mais
de duas dezenas de subespécies no oeste da América do Norte de difícil separação
por métodos taxonômicos convencionais. FLOATE et al. (1996) utilizaram com sucesso
a comunidade de insetos galhadores para separar duas subespécies cuja distribuição
se sobrepõe no deserto de Sonora, Arizona (C.n. hololeucus e C.n. consimilis) (Fig. 4).
Assim, dado o grau de especificidade dos insetos galhadores e do conhecimento
diferencial da sua distribuição, pode-se até separar categorias intrapopulacionais de
genótipos de plantas (McARTHUR, 1986). Alguns taxonomistas no Brasil têm também
utilizado galhas de insetos para auxiliar no reconhecimento de espécies de plantas de
difícil separação (RIBEIRO et al., 1999).
Táxons de plantas hospedeiras
As espécies de plantas vasculares são as principais hospedeiras de artrópodes
indutores de galhas, variando de Gimnospermas (principalmente coníferas) a
dicotiledôneas. De maneira geral, as plantas com flores (Angiospermas) apresentam
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Fotos: G. Wilson Fernandes
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Fig. 4. Algumas galhas da comunidade de insetos em Chrysthamnus nauseosus hololeucus e
Chrysthamnus nauseosus consimilis no deserto de Sonora, EUA.
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
mais espécies de insetos galhadores associados a elas. Por exemplo, no Brasil, as famílias
destacadamente com maior número de insetos galhadores associados são: Asteraceae,
Myrtaceae, Malpighiaceae, Fabaceae, Rubiaceae e Bignoniaceae (FERNANDES, 1987,
1992); FERNANDES et al., 1988, 1996; 1997; JULIÃO et al., 2002; MAIA, 2001b; MAIA;
FERNANDES, 2004). Em uma área do Cerrado brasileiro, em Minas Gerais, as famílias
Fabaceae, Myrtaceae, Malpighiaceae, Bignoniaceae e Malvaceae englobam 65 % das
espécies de plantas hospedeiras e 70 % das espécies de insetos galhadores
(GONÇALVES-ALVIM; FERNANDES, 2001 a, b). Todavia, uma análise breve indica grande
variação na freqüência de famílias atacadas, de acordo com o bioma. Talvez uma
explicação seja a freqüência de ocorrência das famílias. Contudo, uma idéia conclusiva
deve emergir após estudos mais amplos em todos os biomas brasileiros.
Quando se consideram regiões biogeográficas, a riqueza de espécies de insetos
galhadores varia amplamente, mas com a ocorrência de elevado número de galhas
em alguns táxons de plantas. Espécies de plantas do gênero Baccharis (FERNANDES
et al., 1996), por exemplo, apresentam grande número de espécies de insetos
associados (Tabela 1). Na região de Ouro Preto, Baccharis pseudomyriocephala (Fig. 5)
sustenta 11 espécies de organismos indutores de galhas (ARAÚJO et al., 2003). Além
de espécies do gênero Baccharis, espécies de Copaifera (Região Neotropical GWF,
observação pessoal), de Solidago, e Chrysothamnus (Região Neártica, GAGNÉ, 1994;
FERNANDES, 1992) são ricos em espécies de Cecidomyiidae; Quercus e Rosa (Região
Neártica) e Acacia (Região Etiópica) são ricos em espécies de Cynipidae (SHORTHOUSE,
1992, STONE et al., 2002); e Eucalyptus (Região Australiana) são ricos em espécies de
Chalcidoidea e Coccoidea (BLANCHE, 1994). No deserto de Sonora, Atriplex,
Chrysothamnus e Larrea representam táxons com altíssima diversidade de insetos
galhadores (McARTHUR, 1986; McARTHUR et al., 1979; WARING; PRICE, 1990;
FERNANDES; PRICE, 1988). Esses dados indicam a existência de super-hospedeiros, ou
seja, táxons de plantas hospedeiras que sustentam grande número de insetos
galhadores associados (FERNANDES; PRICE, 1988; VELDTMAN; McGEOCH, 2003;
ESPÍRITO-SANTO et al., 2007). Essa conclusão é apoiada no fato de que alguns poucos
táxons de plantas hospedeiras concentram grande número de espécies de insetos,
independentemente da amostragem (HAWKINS; COMPTON, 1992). Contudo, os
mecanismos ecológicos e as pressões seletivas que influenciam esses padrões dentro
de determinados táxons ainda permanecem sem explicações ou estudos adequados.
Galhas
Morfologia interna e fisiologia
Com relação à sua estrutura, as galhas mais bem estudadas são as induzidas
por Cecidomyiidae e Cynipidae. Morfologicamente as galhas de cinipídeos são
caracterizadas por uma região interna, formada pelos tecidos nutritivos e pela larva
do inseto em desenvolvimento; e uma região externa constituída por uma epiderme e
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
Tabela 1. Espécie do gênero Baccharis e o número de espécies de insetos galhadores.
Plantas hospedeiras
Riqueza de galhadores
Baccharis aphylla
1
Baccharis artemisioides
1
Baccharis bogotensis
2
Baccharis boyacensis
1
Baccharis capitalensis
1
Baccharis cf. bacchridastrum cabr.
1
Baccharis concinna
15
Baccharis confertifolia
1
Baccharis coridifolia
2
Baccharis dracunculifolia
17
Baccharis effusaaphylla
1
Baccharis elaegnoides
1
Baccharis eupatorioides
3
Baccharis genistelloides
1
Baccharis glutinosa
1
Baccharis latifolia
5
Baccharis lineares
1
Baccharis macrantha
2
Baccharis microphylla
1
Baccharis myrsinites
1
Baccharis nitida
2
Baccharis paucidentata
2
Baccharis platypoda
3
Baccharis poeppigiana
1
Baccharis prunifolia
1
11(1)
Baccharis pseudomyriocephala
Baccharis rosmarinifolia
7
Baccharis salicifolia
13
Baccharis schultzii
2
Baccharis serrulata
4
Baccharis spartioides
2
Baccharis subulata
2
Baccharis tricuneata
1
Baccharis trimera
1
Baccharis trinervis
2
Baccharis vulnerave
1
Total
125
(1)
Araújo et al. (2003).
Fonte: Fernandes et al. (1996).
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Ilustração : Miriam Duarte
Capítulo 15 – Insetos galhadores
Fig. 5. Galhas induzidas por diferentes espécies em Baccharis pseudomyriocephala Teodoro.
As galhas G1 até a G8 são induzidas por espécies de insetos da família Cecidomyiidae (Diptera),
a galha G 9 é induzida por uma espécie de Lepidoptera e G10 por uma espécie de inseto da
família Psyllidae (Hemiptera) (as espécies são desconhecidas).
Fonte: Araújo et al. (1993).
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
uma camada de parênquima cortical (REY, 1992). A região interna é formada por um
‘parênquima nutritivo’ e por um ‘tecido nutritivo’, que é formado a partir do
parênquima. A larva do inseto está em contato com o tecido nutritivo que limita a
parede interna da câmara larval. A diversificação da região externa é a responsável
pela grande variabilidade de tipos morfológicos de galhas (STONE et al., 2002; STONE;
COOK, 2003). Em galhas induzidas por muitos cinipídeos, a região interna e externa
está separada por uma camada fina de esclerênquima. O número de larvas ou ninfas
por câmara pode variar de um a centenas (Fig. 6).
Fotos: G. Wilson Fernandes
Insetos indutores de galhas não controlam apenas os padrões de desenvolvimento
da planta hospedeira, mas também a sua fisiologia. Diferentes estudos mostram a
existência de gradientes fisiológicos dentro e fora dos tecidos da galha (BRONNER,
1992; HARTLEY, 1998; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). A galha atua como um
dreno de nutrientes da planta hospedeira mobilizando-os de outros tecidos da planta
(KIRST; RAPP, 1974; FAY et al., 1993; WHITHAM, 1992). Um grande conjunto de
evidências sustentam a afirmação de que o inseto indutor é capaz de manipular a
Fig. 6. Galhas apresentam de uma a várias larvas por câmara ou loja e de uma a várias lojas
por galha: (A) Galha unilocular de Cecidomyiidae contendo uma larva em Chrysothamnus
nauseosus holeleucus (Asteraceae); (B) Galha com duas lojas contendo uma larva de
Cecidomyiidae por loja em Chrysothamnus nauseosus hololeucus; (C) Galha multilocular
contendo uma larva por loja em Chrysothamnus nauseosus hololeucus; e (D) Centenas de
ninfas e adultos de Melaphis rhois Ficht (Aphididae) em galha unilocular em Rhus glabra
(Anacardiaceae).
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
planta hospedeira, induzindo a formação de um tecido nutricionalmente superior a
outros tecidos sadios da planta, o tecido nutritivo (MANI, 1964; SHANNON; BREWER,
1980; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1992; BRONNER, 1992). As células desse tecido
apresentam alta concentração de lipídios, glicose, aminoácidos, e uma alta atividade
de enzimas estruturais e enzimáticas, incluindo fosfatases, proteases e aminopeptidases
ricas em RNA ribossômico e RNA do nucléolo (BRONNER, 1992).
As células do parênquima nutritivo desempenham o papel de células de reserva
ou estoque, caracterizando-se por apresentarem uma alta concentração de amido,
baixa concentração de lipídeos e glicose, e pouca atividade enzimática. À medida
que a larva do inseto se alimenta das células do tecido nutritivo, há reposição destas
pelas células do parênquima nutritivo circundante (BRONNER, 1992). Dessa forma,
ocorre a formação de um gradiente que parece desempenhar papel fundamental na
manutenção do suprimento de nutrientes para a larva do inseto em desenvolvimento
(BRONNER, 1992). Além disso, o tecido nutritivo não apresenta compostos
secundários defensivos (HARTLEY; LAWTON, 1992; HARTLEY, 1998; NYMAN;
JULKUNEN-TIITTO, 2000). Estudo realizado em galhas induzidas por tentredinídeos
em espécies de salgueiro (Salix) mostrou que as substâncias defensivas são comuns
nos tecidos externos das galhas, sugerindo que o inseto pode se beneficiar de suas
propriedades defensivas contra outros insetos (NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000).
No Brasil, ainda existem poucos estudos dessa natureza, mas na espécie de
Melastomataceae, Tibouchina pulchra, análises químicas de galhas induzidas por
uma espécie de Lepidoptera revelaram que compostos defensivos foram menos
abundantes nos tecidos nutritivos e mais freqüentes nos tecidos externos da galha,
enquanto carboidratos e lipídeos foram mais abundantes nos tecidos da galha do
que nos tecidos sadios da planta (MOTTA et al., 2005).
Entretanto, em algumas galhas não ocorre a formação de um tecido nutritivo,
este é o caso de algumas galhas formadas por poucos representantes da família
Cecidomyiidae (BRONNER, 1992). Dois tipos de galhas podem ser identificadas: as
galhas rudimentares que apresentam uma morfologia simples e suas larvas se alimentam
diretamente do conteúdo celular, ou então as galhas de ambrósia induzidas por
cecidomiídeos pertencentes a três tribos: Asphondyliini, Alycaulini e Lasiopterini (MEYER,
1987; YUKAWA; ROHFRITSCH, 2005). As galhas são chamadas de ambrósia em
referência às similaridades do hábito alimentar desses cecidomiídeos com os besourosde-ambrósia (MEYER, 1987). Nessas galhas, o tecido nutritivo está geralmente ausente
e as larvas se alimentam das hifas de fungo que revestem a câmara larval (BRONNER,
1992). As hifas de fungos são introduzidas nos tecidos da planta durante a oviposição
nos Asphondyliini, ou então pelo primeiro ínstar larval nos Alycaulini e Lasiopterini
(YUKAWA; ROHFRITSCH, 2005). Até o momento, foram registradas galhas de ambrósia
nas espécies Baccharis concinna, B. dracunculifolia (ARDUIM; KRAUS, 2001) e Bauhinia
brevipes (SÁ et al., 2007) no Brasil. Estas galhas não se diferem na morfologia externa
das galhas nas quais não há associação com fungos.
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
Desenvolvimento da galha
O processo de desenvolvimento das galhas passa por quatro fases diferentes:
iniciação, crescimento e diferenciação, maturação e deiscência (DREGER-JAUFFRET;
SHOURTHOUSE, 1992; ARDUIM et al., 2005). A fase de iniciação é caracterizada por
uma sucessão de eventos que definem o reconhecimento do sítio de oviposição (tecido,
órgão e planta hospedeira) e o comportamento do inseto indutor. É uma fase crítica e
os eventos durante a oviposição e/ou alimentação introduzem importantes modificações
nos tecidos da planta hospedeira.
De maneira geral, os insetos indutores de galhas necessitam de um tecido reativo,
o tecido meristemático para a formação da galha (MANI, 1964; WEIS et al., 1988;
DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Poucos são os exemplos conhecidos de
formação de galhas em tecidos não meristemáticos, por exemplo, as galhas-deambrósia em B. concinna e dracunculifolia (ARDUIM; KRAUS, 2001). Como a base
molecular dos mecanismos de indução permanece desconhecida para as galhas
induzidas por insetos há grande debate sobre o papel do inseto e da planta hospedeira
no processo de formação da galha.
De maneira geral, os estímulos de indução da galha têm origem durante a
atividade alimentar do primeiro ínstar larval e mais raramente durante a oviposição
(fluidos corporais da fêmea ou do ovo). Em alguns grupos, o papel da alimentação
larval pode ter maior ou menor participação durante o seu desenvolvimento. Por
exemplo, em tentredinídeos, a indução da galha é iniciada pelos fluidos produzidos
pelas glândulas acessórias do sistema reprodutor feminino, e que são injetados na
planta durante a oviposição juntamente com os ovos (MEYER, 1987). Em cinipídeos, o
processo de iniciação da galha pode ter sua origem nos fluidos da fêmea, do ovo ou
da larva (BRONNER, 1973; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982). Em Coleoptera, as
galhas podem ser induzidas pelas larvas (p. ex., Buprestidae) ou durante a oviposição,
quando os ovos são postos em uma cavidade preparada pela fêmea (KOROTYAEV
et al., 2005). Em hemípteros galhadores, Psiloidea (BURCKHARDT, 2005) e Coccoidea
(GULLAN et al., 2005) as galhas, em geral, são iniciadas pela atividade alimentar das
ninfas de primeiro ínstar, embora o mecanismo exato ainda seja desconhecido. Há
evidências de que a alimentação dos afídeos por meio do sistema vascular da planta
modifica os hormônios, iniciando a formação da galha (WOOL, 2005). Em tisanópteros
a formação da galha é o resultado da atividade alimentar do inseto. Por se alimentar
do conteúdo de células vegetais, uma de cada vez, com a expansão foliar, a folha
torna-se distorcida por causa da presença de células mortas em conseqüência da
alimentação dos insetos (MOUND; MORRIS, 2005). No caso dos tisanópteros indutores
de galhas, as células vizinhas (geralmente do mesófilo, ANANTHAKRISHNAN; RAMAN,
1989) das células mortas, por causa da alimentação dos insetos, são estimuladas por
um mecanismo ainda desconhecido (MOUND; KRANZ, 1997) a se tornarem
meristemáticas e a produzirem uma nova estrutura. Um terceiro organismo pode
participar do processo de formação da galha, como no caso descrito para a galha-de-
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
ambrósia ou então a morfologia da galha pode ser modificada por inquilinos e
parasitóides, como acontece em cinipídeos (STONE et al., 2002).
A fase de crescimento e diferenciação da galha é o período no qual a biomassa
da galha aumenta extraordinariamente em decorrência do aumento do número de
células – hiperplasia celular (divisão celular) e/ou do aumento do tamanho celular –
hipertrofia. O aumento é definido pela atividade alimentar da larva. Fluidos da saliva
do inseto modificam a parede celular e dissolvem o conteúdo celular. A atividade
larval define então a forma da câmara larval e possivelmente a forma externa da galha
(ROHFRITISCH; SHORTHOUSE, 1982).
A fase de maturação da galha ocorre quando o inseto está no seu último ínstar
larval, período no qual consome grande quantidade de alimento. Essa é a principal
fase alimentar do inseto, ele ingere ativamente uma massa de tecido nutritivo, ricamente
vascularizado, a qual divide a galhas em duas regiõe: uma interna controlada pelo
inseto indutor e uma outra externa ou o córtex da galha, que está mais sob a influência
da planta (DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Finalmente, a fase de deiscência
ou a abertura da galha ocorre no final do período de maturação, quando acontece a
maior mudança fisiológica e química dos tecidos da galha. Durante essa fase, o fluxo
de nutrientes e de água cessa para as galhas.
Classificações
As galhas podem ser classificadas como organóides ou histióides em relação ao
grau de expressão das potencialidades de desenvolvimento manifestadas pelas células
(MEYER, 1987; DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas do tipo organóides
são as que pouco diferem estruturalmente do padrão de crescimento normal da planta
e o órgão da planta, mesmo atacado, não perde sua identidade. As galhas organóides
são representadas pelas intumescências, calos formados normalmente por insetos e
fungos. As galhas do tipo histióides exibem grande variedade de fenômenos de
crescimento anormal, onde os padrões de crescimento do órgão da planta hospedeira
são alterados e ocorre o rearranjo e o aparecimento de novos tipos de tecidos. As galhas
histióides podem ser divididas em cataplasmas ou prosoplasmas. As galhas do tipo
cataplasmas são amorfas e variáveis em volume e extensão. São menos organizadas e
diferenciadas do que o órgão hospedeiro e consistem principalmente de diferentes
camadas de células de parênquima histologicamente indiferenciadas. Geralmente, as
galhas induzidas por hemípteros são do tipo cataplasma. As galhas do tipo prosoplasmas
são altamente organizadas, apresentando tamanho e forma definidos.
Histologicamente, são mais complexas e formadas por tecidos diferenciados, embora
o grau de diferenciação do tecido seja variável e dependente do inseto indutor. As galhas
são induzidas principalmente por cecidomiídeos e cinipídeos. Os animais que causam
esse tipo de galhas são usualmente sedentários e conseqüentemente o sítio de
estimulação e controle da morfogênese é localizado.
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
Diferentes sistemas de classificação dos tipos morfológicos de galhas são
adotados. Uma das primeiras classificações foi proposta por E. Kuster em 1903 (LAREW,
1982) baseada na posição do galhador e no tipo de desenvolvimento da galha. De
acordo com essa classificação existem seis principais modelos de formação da galha
(Fig. 7):
Galhas de cobertura (covering galls): nelas o inseto torna-se encapsulado dentro
da galha, podendo apresentar uma abertura (ostíolo/opérculo) ou não.
Galhas felpudas (filz galls): são caracterizadas basicamente pela densa pilosidade
nas suas paredes externas (usualmente em folhas) onde se abrigam os indutores.
Galhas de enrolamento ou dobramento (roll and fold galls): apresentam
crescimento diferencial provocado pelo hábito alimentar do inseto, resultando no
enrolamento, torção ou dobramento de folhas e ramos, que são freqüentemente
intumescidas.
Galhas em bolsa (pouch galls): nas quais ocorre crescimento de tecidos em uma
área restrita em torno da larva, produzindo uma invaginação pelo crescimento diferencial
em um dos lados da lâmina foliar. Seus tecidos podem ter diferentes graus de
diferenciação, sendo o revestimento da câmara larval originado da epiderme do órgão.
Fig. 7. Tipos morfológicos de galha tendo por base a posição do inseto galhador e o
desenvolvimento da galha (LAREW, 1982): (A) Lâmina foliar sadia; (B) Galhas felpudas;
(C) Galhas em ponto; (D) Galha discóide ou em vesícula; (E e F) Galhas em bolsa; (G) Galhas
de enrolamento; (H e I) Galhas de dobramento; (J e K) Galhas de cobertura; (L) Ramo sadio;
(M) Galha de cobertura; (N) Galhas típicas com várias câmaras; (O) Ramo terminal sadio; (P)
Galha em roseta (com aumento do número de folhas); e (Q) Galha em botão (diminuição do
número de folhas).
Fonte: Dreger-Jauffret e Shorthouse (1992).
Ilustração: Miriam Duarte.
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
Galhas típicas (mark galls): são as galhas nas quais os ovos do inseto indutor são
depositados no exterior; as larvas de primeiro ínstar penetram no tecido que se prolifera
em torno da larva e a envolve completamente.
Galhas em ponto (pit galls): são caracterizadas por uma leve depressão onde o
inseto se alimenta, algumas vezes, circundando um halo protuberante. Algumas vezes,
a epiderme forma uma vesícula (galha discóide ou em vesícula blister galls).
Galhas de gema e em roseta (bud and rosette galls): são as que causam o
crescimento de botões ou, algumas vezes, a multiplicação e a miniaturização de novas
folhas. Há marcante encurtamento dos entrenós. A Fig. 8 ilustra alguns tipos de galhas
encontradas em várias plantas hospedeiras no Brasil.
Morfologia das galhas
As galhas podem ser formadas em todos os órgãos da planta hospedeira,
entretanto a folha é o órgão da planta mais suscetível ao desenvolvimento da galha e,
relativamente, poucas galhas ocorrem em ramos, botões vegetativos ou florais (DREGERJAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Na Estação Ecológica de Pirapitinga, uma reserva
natural de vegetação de Cerrado em Minas Gerais, em torno de 60 % das galhas é
formada nas folhas (GONÇALVES-ALVIM; FERNANDES, 2001 a,b). Em vegetação de
Campo Rupestre, a porcentagem de galhas nas folhas também foi semelhante. Na Serra
de São José, cerca de 70 % das galhas foram induzidas nas folhas (MAIA; FERNANDES,
2004). Outros estudos realizados no Brasil mostram que galhas em ramos podem ser
mais freqüentes do que normalmente apontado pela literatura. Por exemplo, Baccharis
concinna, B. pseudomyriocephala e B. dracunculifolia apresentam mais espécies de
galhas caulinares do que foliares (FERNANDES et al., 1996; ARAÚJO et al., 2003).
Estudos morfológicos, bioquímicos e filogenéticos em afídeos (STERN, 1995),
cinipídeos (STONE; COOK, 1998), vespas-de-serra (NYMAN et al., 2000) e em
Thysanoptera (CRESPI; WOROBEY, 1998) sustentam a afirmação de que a morfologia
das galhas é definida pelo inseto indutor e não pela planta hospedeira. Dessa forma,
a galha pode ser entendida como um fenótipo estendido (DAWKINS, 1982) do inseto
indutor. Além da morfologia, o inseto indutor é capaz também de controlar as
propriedades químicas das galhas (NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000).
O desenvolvimento da galha é regulado pela atividade alimentar do inseto, indicando
que a morfologia da galha depende do comportamento do inseto. Insetos que se
alimentam deslocando-se em círculo produzem uma galha arredondada; insetos que
se alimentam em uma das extremidades da galha (geralmente na base) produzem
uma galha cônica, enquanto em galhas lenticulares, os insetos se alimentam nas
margens laterais (ROHFRITISCH; SHORTHHOUSE, 1982). Dessa forma, é razoável supor
que a galha tenha uma função ou um significado adaptativo para o inseto indutor.
A forma da galha parece ser independente da planta hospedeira. A galha é
uma entidade fenotípica que representa a interação entre o genótipo do inseto, o
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Fig. 8. Diversos tipos morfologicamente distintos de galhas em várias plantas hospedeiras:
(A) Galhas amorfas de trips em Myrtaceae de Cerrado; (B) Galhas discóides de Cecidomyiidae
em Davilla rugosa no Cerrado; (C) Galhas discóides de Cecidomyiidae em Sacoglotis
matogrossensis na Amazônia; (D) Galha de folha colabada de Cecidomyiidae em Vismia latifolia
na Amazônia; (E) Galhas de inseto na planta hospedeira Trattinickia rhoifolia (Burseraceae) da
Amazônia; (F) Galhas elípticas na borda foliar de Vismia latifolia da Amazônia; (G) Galhas
elípticas em caule de Baccharis cf. trimera em Ouro Preto, MG; (H) Galhas de Cecidomyiidae
em Anacardium occidentale na Amazônia; (I) Galhas em brotos de planta não identificada na
Amazônia; (J) Galhas cilíndricas de Cecidomyiidae em planta não identificada no Cerrado;
(K) Galhas de Parkiamyia paraensis Maia em Parkia pendula; (L) Galhas esferóides com pêlos
de Cecidomyiidae em Mimosa sp. na Amazônia; (M) Galhas em esféricas ou em forma de
abacaxi em Chrysothmanus nauseosus no deserto de Sonora, EUA; (N) Galhas de Hymenoptera
em Mimosa sp. na Amazônia; e (O) Galhas de Paradasineura admirabilis Maia em folhas de
Erythroxylum suberosum (Erythroxylaceae) no Cerrado.
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genótipo da planta hospedeira e o meio ambiente (WEIS et al., 1988). Estudos recentes
(STERN, 1995; CRESPI; WOROBEY, 1998; STONE; COOK, 1998; NYMAN et al., 2000;
NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000) sustentam a afirmação de que a maioria dos aspectos
morfológicos das galhas é controlada pelos insetos indutores de galhas. Diferentes
aspectos da morfologia da galha podem influenciar a sobrevivência do inseto indutor.
Se essa característica fornece uma sobrevivência diferencial e a população do inseto
mostra uma variação hereditária na capacidade de definir essa característica, então a
seleção pode atuar sobre ela. Um dos insetos mais bem estudados é a mosca Eurosta
solidaginis Fitch (Tephritidae), que induz galhas em Solidago altissima (Solanaceae) e
em poucas espécies relacionadas (ABRAHAMSON; WEIS, 1997). Para esse inseto, o
tamanho da galha é importante para a sua sobrevivência, embora o genótipo da
planta hospedeira tenha um papel importante sobre a determinação das características
da galha. É o genótipo do inseto indutor que explica a maior parte da variação da
morfologia da galha. Dessa forma, a morfologia da galha deve ser entendida como o
fenótipo estendido do inseto e explicações adaptativas podem ser relacionadas ao
fitness do inseto.
Significado adaptativo
O significado adaptativo do hábito de induzir galhas foi revisto (PRICE et al.,
1986, 1987; STONE; SCHONROGGE, 2003). Poucos pesquisadores admitem a hipótese
de a galha não ter valor adaptativo nem para o inseto indutor e nem para a planta
(BEQUAERT, 1924). Outra hipótese é a de que a galha pode ter valor adaptativo apenas
para a planta (MANI, 1964). Segundo essa hipótese, a galha limita o deslocamento do
inseto localizando-o no espaço e no tempo. Dessa forma, a galha seria uma estrutura
defensiva. A maior parte das evidências não sustenta essa hipótese uma vez que a
galha atua como um dreno, “sugando” nutrientes de outras partes da planta e
limitando o crescimento e a reprodução das plantas atacadas. Essas duas hipóteses
apresentam poucos defensores hoje por que os estudos nas últimas décadas mostram
que a galha provavelmente tem um significado adaptativo e é uma estrutura prejudicial
à planta hospedeira. Várias evidências ilustram o impacto das galhas no fitness das
plantas hospedeiras (FERNANDES, 1987; FERNANDES et al.,1993). Outras três hipóteses
advogam que a galha seria uma estrutura com valor adaptativo para o inseto:
nutricional, do espaço livre de inimigos e a do microambiente.
A hipótese nutricional é sustentada por vários estudos que evidenciam que o
inseto indutor é capaz de manipular a planta hospedeira, induzindo a formação de
um tecido nutricionalmente superior (ver item Morfologia interna e fisiologia) a outros
tecidos sadios da planta hospedeira (SHANNON; BREWER, 1980; ROHFRITSCH;
SHORTHOUSE, 1982; BRONNER, 1992) e livres de compostos secundários defensivos
(LAREW, 1982; PRICE et al., 1986, 1987; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). Estudo
realizado em galhas induzidas por tentredinídeos, em espécies de salgueiro (Salix) nos
EUA, mostrou que as substâncias defensivas, principalmente compostos fenólicos,
são comuns nos tecidos externos das galhas, sugerindo que o inseto pode se beneficiar
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de suas propriedades defensivas contra outros insetos (LAREW, 1982; CORNELL, 1983;
TAPER; CASE, 1987). A galha atua como um dreno de nutrientes da planta hospedeira,
que mobiliza nutrientes de outros tecidos (FAY et al., 1993; LARSON; WHITHAM, 1991).
A hipótese do espaço livre de inimigos afirma que insetos indutores de galhas
são menos predados e/ou parasitados comparativamente com outros insetos
filogeneticamente próximos, mas com outro hábito alimentar. Por exemplo, galhas de
tendrenídeos são atacadas por menos espécies de parasitóides e apresentam baixa
taxa de mortalidade do que tendrenídeos de vida livre (PRICE; PSCHORN-WALCHER,
1988).
As diferenças morfológicas encontradas nas galhas, principalmente características
externas, fornecem evidências de que essas características atuam na redução das taxas
de ataque por inimigos naturais. Por exemplo, o aumento do tamanho (STONE et al.,
2002; WEIS et al., 1985; ROSSI et al.; 1992) ou da dureza (WEIS, 1982; STONE et al.,
2002) da galha ou a presença de pêlos externamente poderiam reduzir o ataque de
parasitóides e de outros inimigos naturais. Um sistema que pode ajudar a entender
essas diferentes estratégias e que vem sendo amplamente estudado nas últimas décadas
na América do Norte é o tephritideo Eurosta solidaginis Fitch, que induz galhas
caulinares em poucas espécies do gênero Solidago, mas principalmente S. altissima
(ABRAHAMSON; WEIS, 1997). O sucesso de Eurytoma gigantea Walsh em parasitar o
inseto galhador E. solidaginis depende da razão entre o tamanho do seu ovipositor e
a espessura da galha. Quando a razão ultrapassa 0,95 (um parasitóide com um
ovipositor de 10 mm de comprimento consegue ovipositar em uma galha com uma
parede de no máximo 9,5 mm) o parasitóide não consegue fazer a oviposição com
sucesso (WEIS et al., 1985). Ademais, galhas com maior diâmetro de Eurostoma têm
maior chance de serem atacadas por pássaros p. ex., o pica-pau da espécie Picoides
pubescens), do que galhas menores (WEIS et al., 1992). Dessa forma, parasitóides e
predadores agem como força seletiva (“direcional”) sobre o tamanho da galha em
direções diferentes, o primeiro no sentido de aumentar o tamanho da galha e o segundo
no sentido de diminuí-la. Assim, ocorre uma seleção estabilizadora favorecendo a
sobrevivência e reprodução diferenciais das galhas de tamanho intermediário.
Entretanto, outros trabalhos não sustentaram estatisticamente essa afirmação (para
uma análise completa veja ABRAHAMSON; WEIS, 1997).
O besouro curculionídeo Collabismus clitelae Boheman, comumente encontrado
no Cerrado de Minas Gerais, induz galhas com várias lojas em Solanum lycocarpum
(Solanaceae) (SOUZA et al., 1998, 2001). Embora o coleóptero ataque
preferencialmente plantas pequenas, o tamanho das suas galhas e o número de larvas
por galha aumentam com o tamanho do ramo. Como no caso de E. solidaginis, as
galhas maiores de C. clitelae são mais freqüentemente predadas pelo pica-pau-docerrado Colaptes campestres.
A hipótese do microambiente afirma que insetos indutores de galhas, por serem
sésseis e estarem protegidos pela estrutura das galhas, são menos suscetíveis às
variações abióticas ambientais, principalmente temperatura e umidade (FERNANDES;
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MARTINS, 1985; PRICE et al., 1987). O estresse higrotérmico e nutricional, definido
aqui como altas temperaturas e baixa umidade e baixa qualidade nutricional das plantas
(FERNANDES; PRICE, 1988), pode ter sido fator ambiental seletivo importante na
evolução de insetos galhadores. A análise dos danos causados por herbívoros em suas
plantas hospedeiras e preservadas no registro fóssil mostraram que os danos causados
por insetos galhadores alcançaram valores máximos no Eoceno Médio (período
caracterizado por ter um clima subtropical, menos úmido, um período seco definido e
frio), indicando uma alta diversidade de galhadores em ambientes xéricos (WILF et al.,
2001). Trabalhos recentes sustentam a afirmação de que insetos indutores de galhas
são mais ricos em espécies e mais abundantes em ambientes estressados
nutricionalmente e higrotermicamente, com vegetação esclerófila em regiões tropicais
e temperadas (PRICE et al., 1998).
Inicialmente proposta por Fernandes e Price (1988) a hipótese do estresse
higrotérmico prevê que a riqueza em espécies e a abundância de insetos indutores de
galhas é maior em habitats estressados higrotermicamente, ou seja, em habitats secos
e ensolarados, geralmente cobertos por uma vegetação esclerófila, com folhas de alto
conteúdo de compostos fenólicos e baixos teores de nutrientes (TURNER, 1994;
FERNANDES; PRICE, 1991). A hipótese do estresse higrotérmico combina argumentos
das três hipóteses sobre a natureza adaptativa do hábito de induzir galhas para explicar
os padrões de distribuição de insetos indutores de galhas no tempo ecológico
(FERNANDES et al., 2005).
Fernandes e Price (1991) observaram que a relação negativa entre a altitude e a
riqueza de espécies de insetos galhadores era dependente do tipo de habitat. A riqueza
de espécies de insetos é relacionada com a altitude em habitats xéricos, mas não em
habitats mésicos nas mesmas altitudes, sugerindo que a relação entre altitude e riqueza
de espécies é espúria, e que o estresse higrotérmico é o fator-chave determinante da
riqueza de espécies de insetos indutores de galhas. Essa conclusão é corroborada pelo
padrão latitudinal: a riqueza de espécies de insetos galhadores é maior nas latitudes
intermediárias (25°–40° Norte ou Sul), coincidindo com habitats sobre estresse hídrico
e nutricional com vegetação esclerófila (p.ex., Cerrado, Chaparral e vegetação do tipo
mediterrânea; FERNANDES; PRICE, 1988, 1991; BLANCHE; WESTOBY, 1995; LARA;
FERNANDES, 1996; WRIGHT; SAMWAYS, 1998; PRICE et al., 1998).
Alguns poucos mecanismos foram propostos: primeiro, a galha pode ser uma
proteção efetiva contra variação climática (PRICE et al., 1987). Segundo, considerando
que os nutrientes das plantas tornam-se tóxicos em altos níveis (NYMAN; KULKUNENTITTO, 2000) e que a galha atua como um dreno mobilizando nutrientes de outras
partes da planta (NYMAN; KULKUNEN-TITTO, 2000), insetos indutores podem ter mais
sucesso em habitats estressados onde plantas tendem a apresentar baixo estado
nutricional (FERNANDES; PRICE, 1991), com baixa concentração de nutrientes e com
excesso de compostos secundários (MULLER et al., 1987). Além disso, insetos indutores
de galhas são hábeis para sobrepujar esses compostos defensivos, induzindo um tecido
livre de compostos fenólicos e ricos em nutrientes (LAREW, 1982; NYMAN; KULKUNEN-
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TITTO, 2000). O terceiro fator que pode moldar o padrão de riqueza de espécies é a
pressão seletiva diferencial infringida por inimigos naturais e pela resistência da planta
entre habitats xéricos e mésicos sobre herbívoros galhadores (FERNANDES, 1990, 1998;
FERNANDES; PRICE, 1988, 1992).
Em resumo, provavelmente, a galha tem um valor adaptativo para o inseto.
A evolução do hábito de induzir galhas pode ser explicada pela ação de diferentes
forças seletivas. O resultado final é a formação de um tecido rico em nutrientes (de
acordo com o previsto pela hipótese nutricional) e o desenvolvimento de galhas com
estruturas externas e tamanho variável em resposta às pressões ambientais (de acordo
com o previsto pelas hipóteses do microambiente e do espaço livre de inimigos).
A reação de hipersensibilidade
contra a indução das galhas
A reação de hipersensibilidade (HR) é uma importante defesa induzida contra
patógenos, mas que tem sido raramente estudada como fonte de resistência contra
insetos herbívoros (FERNANDES, 1990). HR é uma resistência localizada que pode ser
observada na área imediatamente adjacente ao local de penetração tentada pelo
invasor. Essa resposta do hospedeiro inclui mudanças morfológicas e histológicas que
causam a morte do tecido atacado. Especificamente, conduz a um rompimento do
suprimento de nutrientes ao organismo invasor, como também inicia a produção de
metabólitos tóxicos que resulta na interrupção do crescimento do organismo. A provisão
de água e de oxigênio também fica reduzida e diminui as probabilidades de estabelecimento e sucesso pelo organismo invasor. Além disso, substâncias antimicrobianas
chamadas fitoalexinas (3-deoxyanthocyanidina flavonóides) são sintetizadas nas células
epidérmicas atacadas (SNYDER; NICHOLSON, 1990). Conseqüentemente, o local
invadido é destruído pela morte dos tecidos circunvizinhos. A resposta necrótica é o
resultado de uma perturbação no equilíbrio entre os processos de oxirredução que
conduzem a uma oxidação excessiva de compostos polifenólicos e um desarranjo das
estruturas celulares e intracelulares (GOPALAN, et al., 1990; BAKER et al., 1997). A Fig. 9
ilustra várias reações de plantas hospedeiras à indução de galhas de insetos.
A HR foi postulada como o mecanismo de resistência de plantas mais comum
contra alguns grandes grupos de insetos, isto é, aqueles que têm associação íntima
com as plantas hospedeiras, como os insetos galhadores, besouros de casca e
broqueadores de madeira (FERNANDES, 1990). Estudos recentes mostraram que a HR
é muito comum (FERNANDES; NEGREIROS, 2001; SHUKLE JUNIOR et al., 1992; BENTUR;
KALODE, 1996; FERNANDES et al., 2003) e que pode ter uma base genética
(ANDERSON et al., 1989; FERNANDES, 1998; CORNELISSEN; FERNANDES, 1999).
Uma descrição preliminar, mas inédita, das mudanças morfológicas e anatômicas
que acontecem nos tecidos de folha do legume tropical Bauhinia brevipes quando
resiste ao ataque causado por Schizomyia brevipes Maia (Diptera: Cecidomyiidae) foi
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
Fig. 9. Galhas e reações de hipersensibilidade (HR) contra insetos galhadores: (A) HR contra
Cecidomyiidae em Pouteria torta; (B) HR contra Cecidomyiidae em Sacoglotis matogrossensis;
(C) HR contra Cecidomyiidae em Davilla rugosa; D) HR contra Cecidomyiidae em Ouratea
floribunda; (E) HR contra Cecidomyiidae em Terminalia brasiliensis; e (F) HR contra Schyzomia
macrocapillata Maia (Diptera: Cecidomyiidae) em Bauhinia brevipes (Fabaceae).
realizada por Fernandes et al. (2000). A HR dos tecidos da folha de B. brevipes contra
a formação da galha é observada como um halo arredondado ao redor do local de
indução da galha. Substâncias polifenólicas, de origem ainda desconhecida, de cor
preta começam a se acumular ao redor das células atacadas depois da penetração
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pela larva. Depois, a área que cerca a larva invasora se torna marrom-escura. As células
se tornam obliteradas e necróticas, resultando então no afinamento do tecido no
local de HR. Uma reação peculiar acontece na proximidade da nervura central onde as
células se dividem dando lugar a um tecido semelhante ao câmbio, que forma uma
capa protetora ao redor dos tecidos condutivos. Esse fenômeno bloqueia o fluxo de
seiva para o local da HR e então o isola completamente do tecido normal. Desse
modo, a planta localiza e termina com a invasão da larva indutora da galha (FERNANDES
et al., 2000).
A formação de tecidos danificados ao redor de insetos sugadores sedentários
separa os tecidos afetados, negando à larva suprimento nutricional. Parece haver pouca
dúvida de que a atividade oxidativa é uma parte natural desse fenômeno, mas ainda
não sabemos como oxidases produzidas por insetos e por plantas interagem. Foi
sugerido que quinonas, que são os primeiros produtos de oxidação de derivados
fenólicos, sejam as causas principais da toxidez, por causa das reações não enzimáticas
rápidas com proteínas (GALHATON et al., 1992; MILES; OERTLI; 1993).
A mortalidade induzida pelo hospedeiro é o fator mais importante na dinâmica
da população dos herbívoros galhadores em B. brevipes (FERNANDES, 1998;
FERNANDES et al., 2000; SANTOS et al., 2007). Em mais de 90 % dos casos de tentativa
para induzir tecidos, os tumores não iniciaram, indicando a grande eficácia dessa
defesa induzida pela planta hospedeira. A indução da galha deve ser detida na fase
inicial, para minimizar o dano causado à planta hospedeira, uma vez que as galhas
fazem uma drenagem de nutrientes e fotossintetizados de outros tecidos sadios da
planta. Assim sendo, uma planta hospedeira teria poucas horas para encontrar e
eliminar as células tumorais por meio da HR, pois em apenas 24 horas toda a maquinaria
genética da planta estaria sob o controle do inseto indutor (ROHFRITSCH; SHORTHOUSE,
1982).
Reações de hipersensibilidade podem ser dirigidas pelo genótipo do hospedeiro
e pelas interações com o meio ambiente. Um número crescente de estudos tem
mostrado que algumas defesas em plantas evoluem pelo processo de interação de
gene-para-gene. Nesse tipo de interação, o gene da população do hospedeiro sofrerá
uma mutação ou uma recombinação com genes próximos para reconhecer o patógeno
e resistir a ele. A população de hospedeiros permanece resistente até que ocorra uma
mutação no gene da população do patógeno que bloqueará ou superará a resistência
da planta (STASKAWICZ et al., 1995; LAMB, 1996; SCOFIELD et al., 1996). Dadas as
peculiaridades e semelhanças entre essa reação hipersensível para essas interações de
planta/patógeno, é possível que essas reações também sejam relacionadas de genepara-gene (FERNANDES, 1990). Não obstante, estudos detalhados são necessários
para responder essa questão de central relevância acadêmica e aplicada. Ainda não
são conhecidos os mecanismos que ativam a HR contra insetos galhadores, mas é
possível que a planta hospedeira possa responder às mesmas substâncias químicas
que normalmente induzem a formação da galha. Hipótese alternativa é o envolvimento
de fragmentos pécticos da parede celular da planta durante a penetração e a excitação
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Capítulo 15 – Insetos galhadores
do tecido de planta pela larva (RYAN, 1990), ou o envolvimento de patógenos que
mediaria a interação entre a planta de hospedeiro e os herbívoros galhadores
(FERNANDES, 1990; FERNANDES et al., 2000, 2003 ).
A HR a insetos galhadores pode ser comparada com a hipersensibilidade de
patógenos. A larva de insetos galhadores se alimenta sugando o conteúdo das células
da planta, mas eles não induzem ferimentos difundidos ou necrose celular. Plantas
sintetizam fitoalexinas e inibidores de proteinase contra microrganismos e insetos
invasores (BOWLES, 1990; RYAN, 1990). Reações de defesa que envolvem fitoalexinas,
barreiras estruturais e proteínas induzidas em resposta a sinais patógeno-relacionados
são bem caracterizadas atualmente sob o aspecto bioquímico e molecular (COLLINGE;
SLUSARENKO, 1987; HAMMERSCHMIDT, 1993). Os fatores que regulam a indução
dessas reações, porém são menos conhecidos e parecem ser mais complexos, já que a
regulação das reações de defesa difere com o material de planta escolhido para as
investigações e os mecanismos de defesa estudados.
A morte do tecido invadido pode ter valor adaptativo para a planta. Se a
destruição do tecido invadido é ruim para a planta, por sua vez, o perigo potencial
que um inseto indutor de galhas oferece em geral à planta é, de longe, maior que o
pequeno custo na perda de algumas células. As células que incluem uma galha madura
são anormais em estrutura, morfologia e função (ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982)
e, conseqüentemente, podem não servir à planta. Além disso, o dano continuado é
tremendamente caro para a planta (FERNANDES, 1987). Em vários estudos,
fotossintetizados importantes se deslocam de tecidos sadios do órgão atacado ou, até
mesmo, de órgãos adjacentes para a galha (KIRST, 1974; KIRST; RAPP, 1974; LARSON;
WHITHAM, 1991). A formação de galha e o estabelecimento de populações futuras
de galhadores podem ser prejudiciais para o fitness da planta hospedeira, já que a
galha intercepta, redireciona, prolonga e utiliza os nutrientes do hospedeiro para
alimentar, crescer e amadurecer mais herbívoros galhadores. Conseqüentemente, o
mecanismo de HR para incluir e matar o invasor pode ser uma adaptação poderosa
(FERNANDES et al., 2000). De fato, se essas reações não são detectadas, estudos prévios
em dinâmica de população e em análise de tabela de vida de insetos sésseis podem
ter menosprezado o valor da defesa induzida do hospedeiro. Além disso, pode ter
sido dada ênfase a outros fatores de mortalidade que influenciaram fortemente o
modo como foram descritos e interpretados esses padrões naturais. As conseqüências
negativas para o desenvolvimento da teoria do controle biológico e da dinâmica de
populações são, assim, drásticas (FERNANDES et al., 2000).
Considerações finais
Nas últimas décadas houve grande avanço do número de estudos de história
natural, ecologia e biogeografia de insetos indutores de galhas. Hoje, sabemos muito
mais do que há uns poucos anos. No Brasil, a maioria das espécies de insetos galhadores
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Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas
ainda não foi descrita. Há necessidade de um pequeno exército de taxonomistas nos
principais grupos de insetos indutores de galhas, como, por exemplo, os Cecidomyiidae.
Precisamos avançar também os estudos sobre a História Natural, uma vez que, de
poucas espécies, são conhecidos em detalhes os aspectos importantes, como por
exemplo, suas plantas hospedeiras e seus inimigos naturais. A maior parte dos estudos
com insetos indutores de galhas foi feito no domínio do Cerrado; são escassos os
estudos de insetos galhadores realizados em outras formações vegetais como a
Caatinga, a Floresta Amazônica e a Mata Atlântica. Estudos comparativos entre esses
diferentes tipos de formação vegetal podem contribuir para o entendimento dos
processos e mecanismos que determinam a distribuição de insetos galhadores e suas
plantas hospedeiras. Por último, também precisamos entender as bases moleculares
do processo de formação e de desenvolvimento das galhas. As galhas são tumores
vegetais, seriam esses tumores determinados por processos moleculares semelhantes
a outros tumores animais?
Referências
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