UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS ESCOLA DE VETERINÁRIA E ZOOTECNIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIA ANIMAL Disciplina: SEMINÁRIOS APLICADOS ESTÁGIO ÚNICO VERSUS ESTÁGIO MÚLTIPLO DE INCUBAÇÃO DE OVOS FÉRTEIS PARA PRODUÇÃO DE FRANGOS DE CORTE Mariana Alves Mesquita Orientador: Prof. Dr. Emmanuel Arnhold GOIÂNIA 2011 ii MARIANA ALVES MESQUITA ESTÁGIO ÚNICO VS ESTÁGIO MÚLTIPLO DE INCUBAÇÃO DE OVOS FÉRTEIS PARA PRODUÇÃO DE FRANGOS DE CORTE Seminário apresentado junto à Disciplina Seminários Aplicados do Programa de Pós-Graduação em Ciência Animal da Escola de Veterinária da Universidade Federal de Goiás. Nível: Mestrado Área de Concentração: Produção Animal Linha de pesquisa: Manejo e avaliação do sistema de produção Orientador: Prof. Dr. Emmanuel Arnhold – UFG Comitê de Orientação: Prof.ª Dr.ª Elisabeth Gonzales – UFG Prof.ª Dr.ª Nadja Susana Mogyca Leandro - UFG GOIÂNIA 2011 iii SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO.................................................................................. 1 2 REVISÃO DA LITERATURA............................................................ 4 2.1 O desenvolvimento embrionário....................................................... 4 2.2 Estocagem de ovos incubáveis........................................................ 5 2.3 Requisitos físicos para a incubação artificial.................................... 6 2.3.1 Temperatura..................................................................................... 7 2.3.2 Umidade Relativa............................................................................. 8 2.3.3 Trocas gasosas................................................................................ 10 2.3.4 Viragem dos ovos............................................................................. 11 2.4 Estágio único vs estágio múliplo...................................................... 11 3 CONSIDERAÇÕES FINAIS............................................................. 22 REFERÊNCIAS.......................................................................................... 23 iv LISTA DE FIGURAS FIGURA 01 Temperatura da máquina durante incubação de ovos em estágio único (-) e estágio múltiplo (-)......................... 13 FIGURA 02 Percentual de eclodibilidade em máquina de estágio único e estágio múltiplo.................................................... 15 FIGURA 03 Percentual de mortalidade embrionária nas fases inicial, intermediária e final de incubadoras de estágio único e estágio múltiplo................................................................. 16 FIGURA 04 Resultados Zootécnicos (Peso aos 7 dias) de pintos nascidos em sistema estágio múltiplo e estágio único..... 17 FIGURA 05 Ganho de peso de machos e fêmeas Ross 708 aos 56 dias de idade segundo o sistema de incubação............... 19 v LISTA DE TABELAS TABELA 01 TABELA 02 TABELA 03 TABELA 04 Análise comparativa do desenvolvimento de órgãos internos de embriões incubados em situação de estágio Múltiplo e estágio Único ...................................................... Resultados zootécnicos de aves incubadas em estágio único e estágio múltiplo e criadas a 2.700 metros de altitude.................................................................................. 17 18 Parâmetros de qualidade de perna de frangos de corte aos 56 dias de idade submetidos a 2 tipos diferentes de sistemas de incubação........................................................ 20 Percentual de frangos de corte de cada categoria de gait score aos 56 dias de idade submetidos a 2 tipos diferentes de sistemas de incubação.................................. 20 1 INTRODUÇÃO O mercado avícola obteve nas últimas décadas uma posição extremamente representativa dentro das atividades agroindustriais do Brasil. A cadeia produtiva da avicultura possui uma trajetória marcada por constantes evoluções técnicas condicionadas pela elevada articulação entre os diferentes elos que compõem esse complexo agroindustrial. Com isso, gradativamente efetivou-se a conquista dos mercados interno e externo superando os diversos concorrentes na oferta de proteína animal. A produção brasileira de carne de frango no ano de 2010 foi estimada em 12,230 milhões de toneladas, representando um crescimento de 11,38% em relação ao ano de 2009, quando foram produzidas 10,980 milhões de toneladas. Esse crescimento foi impulsionado pelo aumento de consumo da carne de frango no mercado interno e pela expansão das exportações. Esse desempenho fez com que o Brasil se tornasse o terceiro maior produtor mundial, abaixo apenas da China cuja produção de 2010 foi de 12,550 milhões de toneladas e Estado Unidos com uma produção de 16,648 milhões de toneladas (UBABEF, 2010). A produção industrial de pintos de corte é um dos setores de fundamental importância no cenário da avicultura moderna. A incubação de ovos para produção de frangos de corte é a origem da cadeia de produção sendo, portanto, de fundamental importância para a rentabilidade final de todo segmento. Dessa forma, o estudo e aprimoramento desse processo são imprescindíveis para a continuidade do desenvolvimento setorial. Nos últimos anos a avicultura de corte nacional aumentou significativamente sua produção de pintos de um dia. No ano de 2010, a produção alcançou aproximadamente seis bilhões de cabeças, crescimento de 7,9% sobre o ano de 2009 (APINCO, 2011). O processo produtivo do incubatório é descrito por BOERJAN (2006a) como a entrada de ovos incubáveis e subseqüente transformação biológica desses ovos em pintos de um dia, sendo necessário para isso fornecer condições ótimas de manejo. O autor ainda reforça que as condições ambientais relacionadas ao manejo interferem diretamente no desenvolvimento do embrião e na qualidade do produto final. 2 A evolução da ciência avícola promoveu um encurtamento do período total de produção de frangos de corte promovendo uma mudança acentuada na proporção do tempo que o processo de incubação representa no período total entre o início e o final de todo o ciclo de produção, que é de aproximadamente 64 dias. Atualmente, o processo de incubatório representa 34% de todo o ciclo de produção das aves. Sendo assim, o desempenho final de frangos de corte está diretamente relacionado com os resultados obtidos na primeira semana pós-eclosão que, por sua vez, depende da qualidade do desenvolvimento embrionário obtida durante o processo de incubação. Em virtude da intensificação da produção animal, da dinâmica dos processos produtivos e das exigências impostas pelo mercado internacional, a avicultura brasileira enfrenta um desafio constante que é a redução de perdas. Analisando os maiores estados produtores de pintos de corte o custo médio de produção é de aproximadamente R$ 0,80 por pinto. Baseando-se nesses dados, a redução de perdas de até 1% com mortalidades, refugagem ou descartes provocados por ambientes inadequados ou manejo incorreto poderiam ter gerado no ano de 2010 um aumento de R$ 48.000.000,00 para a produção brasileira (CAMARGO, 2011). O incremento de 1% de pintos vendáveis poderiam ter gerado aproximadamente 57 milhões de frangos de corte (5% de mortalidade) com 2,3 Kg de peso vivo correspondendo a cerca 1,60 Kg de carne por ave. Sabe-se que em julho do ano de 2010 a cotação no mercado do quilo de carne frango abatido foi de R$ 2,19 (APINCO, 2011). Sendo assim, a avicultura de corte nacional obteria um acréscimo de aproximadamente R$199.728.000,00. As indústrias responsáveis pela incubação de ovos de frangos de corte buscam constantemente maneiras para aumentar sua produtividade através do aumento da eclodibilidade e melhora da qualidade e uniformidade dos pintos de um dia. Uma possível solução para aprimorar esses resultados seria a mudança do sistema de incubação em estágio múltiplo para a incubação em estágio único. No sistema tradicional de incubação em estágio múltiplo uma mesma máquina de incubação comporta embriões em diferentes estágios de desenvolvimento. Em contrapartida, na incubação em estágio único a máquina é carregada a cada ciclo comportando embriões em um mesmo estágio de desenvolvimento. A presença de uma única idade cronológica dentro da máquina de 3 incubação possivelmente proporciona ao modelo de estágio único vantagens em relação ao estágio múltiplo. Dessa forma, objetivou-se com este seminário realizar uma revisão da literatura sobre as principais diferenças existentes entre os sistemas de incubação em estágio único e estágio múltiplo. 4 2 REVISÃO DA LITERATURA 2.1 O desenvolvimento embrionário O desenvolvimento embrionário se inicia aproximadamente três horas após a fecundação no interior do oviduto da ave. O zigoto passa por sucessivas divisões celulares, através de um processo de clivagem, originando os blastômeros. A partir dessa etapa o embrião é referido como mórula. A clivagem continua até formar um pequeno disco denominado de blastodisco e finaliza com a formação de uma cavidade, a blastocele. Neste momento, o desenvolvimento embrionário entra para o estágio de blástula e o blastodisco passa a ser denominado de blastoderma, sendo formado de diversas células organizadas em uma espessa camada. Em seguida, o blastoderma começa a se diferenciar em duas camadas germinativas, iniciando a fase de gastrulação (GONZALES & CESARIO, 2003). A gastrulação é o momento mais importante desde a fecundação e é caracterizado principalmente, pelo início da transição de uma estrutura bidimensional (2D) para uma estrutura tri-dimensional (3D), sendo a formação do eixo central do embrião o fenômeno mais importante, pois a partir daí terá início a linha primitiva e a formação dos somitos, os quais originarão os órgãos da ave até a fase adulta (BOERJAN, 2006a). Durante a gastrulação três camadas de células se estabelecem: endoderma, ectoderma e mesoderma. A camada de células denominada endoderma origina o sistema respiratório, órgãos secretores e também contribuem para a formação de várias partes do trato gastrintestinal. A ectoderma é a base principal para a formação da pele, bico, cloaca, olhos e sistema nervoso. E a mesoderma é a camada a partir da qual se originam os ossos, o sistema circulatório, excretório e os órgãos reprodutores (GONZALES & CESARIO, 2003). No momento da postura o blastoderma está em fase de pré-gástrula ou gástrula e caso seja fornecido condições físicas ideais para que o processo de incubação se inicie, o embrião passará por três fases distintas. Inicialmente ocorre a diferenciação celular em que as células se tornam especializadas e inicia-se a formação dos órgãos vitais do embrião. Posteriormente, cada grupo celular específico diferenciado inicia uma sequência de multiplicação e crescimento que leva a formação de tecidos e órgãos. Uma vez que tecidos e órgãos vitais estejam 5 formados, tem início a maturação dos mesmos e o estabelecimento de suas funções (DECUYPERE & MICHELS, 1992). Para a consolidação das três etapas descritas acima, todo o processo de desenvolvimento embrionário é dependente de reações bioquímicas, no qual ocorre transformação de substrato em energia. O embrião utiliza principalmente o substrato da gema para realização dessas conversões energéticas e sua composição permite que os processos bioquímicos principais se resumam, em condições normais, à transformação de lipídeos em energia (ATP), para que todos os outros processos sejam realizados com eficiência pelo embrião. Todas as reações necessárias para o desenvolvimento embrionário são dependentes de fatores físicos, como temperatura, umidade relativa e trocas gasosas, sendo a temperatura o parâmetro mais importante. Todos os outros fatores físicos são secundários e atuam sinergicamente com a temperatura (CALIL, 2007). 2.2 Estocagem de ovos incubáveis Após a postura, os ovos férteis podem ser estocados por alguns dias sob condições apropriadas sem perder a viabilidade e eclodibilidade (BOLELI, 2003). O armazenamento dos ovos férteis é uma prática necessária nos incubatórios, pois evita a mistura de ovos de diferentes lotes, idades, ou de lotes com status sanitário duvidoso, além de permitir incubar uma maior quantidade de ovos por vez (SCHMIDT et al., 2002). Para assegurar o correto armazenamento dos ovos deve-se levar em consideração o período de estocagem e principalmente, condições adequadas de temperatura e umidade. (WILSON, 2002). Após a postura, o ovo, que estava submetido a uma temperatura no corpo da ave entre 40 e 41ºC, sofre um resfriamento. Essa queda de temperatura se deve ao fato do embrião nas fases iniciais de desenvolvimento sofrerem influência direta da temperatura do ambiente. Nos casos em que a temperatura ambiente for abaixo de 24ºC o desenvolvimento embrionário é paralisado. Essa temperatura capaz de paralisar o desenvolvimento do embrião é denominada zero fisiológico e é a temperatura abaixo da qual os ovos devem ser mantidos durante o período de estocagem (GONZALES & CESARIO, 2003). 6 Existem, entretanto, diversos estudos e algumas discordâncias entre os autores com relação à temperatura ótima a ser utilizada durante o armazenamento dos ovos. Segundo CARTWRIGHT (2001), a temperatura de estocagem não deve ser maior que 22ºC e menor que 8ºC e a umidade relativa deve ficar na faixa de 70 a 80%. SCHMIDT et al. (2002) afirmam existir uma relação direta entre tempo e temperatura de estocagem sendo que para períodos curtos, os benefícios são maiores em temperaturas relativamente altas (19 a 22ºC), enquanto que para períodos superiores a 5 dias os benefícios são maiores a temperaturas mais baixas ao redor de 16ºC. Além da temperatura, a umidade da sala de armazenamento também é considerada um ponto crítico. Para SCHMIDT et al. (2002) a umidade da sala de estocagem deve estar entre 70 e 85%, para ajudar no controle da evaporação. O tempo de armazenamento está diretamente relacionado com a taxa de eclosão. Recomenda-se que o tempo de armazenamento seja de 2 a 4 dias. Períodos longos de estocagem ocasionam aumento no período de incubação e afetam negativamente a qualidade dos pintos de um dia e também o desempenho dos mesmos na primeira semana de criação (TONA et al., 2003). PEDROSO et al. (2006) estudaram o efeito do período de estocagem de ovos de codornas e encontraram que os ovos armazenados durante seis dias apresentaram cerca de 48,76% de mortalidade embrionária, valor bem superior aos ovos estocados por três dias, que apresentaram 23,83% de mortalidade. SCHMIDT et al. (2002) citam que ovos estocados por períodos curtos (2 a 4 dias) não requerem manejo especial, entretanto, para períodos mais longos é necessária a utilização do sistema de viragem, idêntico ao da máquina de incubação. 2.3 Requisitos físicos para a incubação artificial A principal meta do incubatório é transformar biologicamente ovos férteis em pintos de um dia no volume, prazo e qualidade desejados, minimizando a incidência de anormalidades e contaminação, de forma a atender às necessidades e expectativas da produção avícola, ao menor custo. Entretanto, a tecnologia de 7 incubação não foi desenvolvida no mesmo ritmo de áreas como nutrição, sanidade, manejo e ambiência. Nos últimos anos é que fatores relacionados à incubação foram reconhecidos como essenciais para o bom desempenho da ave (TONA et al., 2003). As máquinas de incubação artificial devem proporcionar controle de temperatura, umidade relativa e fluxo constante de O2 e CO2. Desvios desses fatores em relação aos respectivos valores ótimos para a espécie ou linhagem e a duração dos mesmos podem inviabilizar o desenvolvimento embrionário, resultando em um aumento da mortalidade do embrião e conseqüentemente a diminuição da eclodibilidade (PIAIA, 2005). 2.3.1 Temperatura A temperatura é um dos fatores físicos que determinam o sucesso da incubação. Conseqüentemente, é essencial determinar uma temperatura que promova uma eclodibilidade mais elevada, garantindo a qualidade da incubação (NAKAGE et al., 2002). Durante a primeira metade do período de incubação, a taxa metabólica embrionária é baixíssima, a temperatura do ovo é menor que a da incubadora, e o embrião ganha calor da incubadora. Na segunda metade, a produção de calor metabólico pelo embrião aumenta, ficando a temperatura do ovo acima da temperatura da incubadora, ou seja, o ovo perde calor (PIAIA, 2005). O ajuste da temperatura em incubadoras de estágio múltiplo deve ser de 37,8ºC e se a temperatura oscilar mais que 0,28ºC (0,5ºF) poderá causar problemas de eclosão (CARTWRIGHT & POWERS, 2001). LEANDRO et al. (2000) estudaram a incubabilidade e qualidade de pintos de ovos de matrizes de frangos de corte submetidos a estresse de temperatura. Nesse estudo os ovos obtidos de um lote de matrizes 42 semanas de idade foram distribuídos em três incubadoras, reguladas para manter uma temperatura de 37,8ºC (100,04ºF), umidade relativa de 60% e viragem mecânica a cada duas horas. Aos 16 dias de incubação (D16), aplicou-se uma temperatura de 104ºF (40ºC) em uma incubadora e 89,6 ºF (32ºC) em outra durante cinco horas. Os embriões da terceira máquina foram mantidos na temperatura padrão (37,8ºC). A alteração da temperatura normal de incubação (37,8ºC), com resfriamento ou aquecimento por 5 8 horas no décimo sexto dia não foi suficiente para prejudicar a eclodibilidade e a qualidade dos pintos, mas causou uma dilatação do período total de incubação. De acordo com os resultados obtidos houve um aumento médio do tempo total de incubação de 10 e 8 horas para frio e calor, respectivamente, indicando que mesmo um breve período de variação da temperatura normal de incubação em um período crítico de desenvolvimento é suficiente para terminar estresse nos embriões de frangos de corte e prejudicar seu desenvolvimento. THOMPSON et al. (1976), testando vários desvios de temperaturas (40,6; 43,3; 46,1 ou 48,9ºC) aos 16 dias de incubação, durante vários tempos de exposição, verificaram que a manutenção por 24 horas de 40,6ºC não causou danos à taxa de eclodibilidade, mas 6 horas a 43,3 ºC diminuiu a eclodibilidade, o que tornou-se ainda mais severa a partir de 9 horas de exposição. A 46,1ºC durante 3 horas e 48,9ºC por 1 hora causaram 100% de mortalidade embrionária. Os mesmos autores relataram que os pintos sobreviventes de ovos submetidos a elevadas temperaturas eram fracos, com alta incidência de defeitos de pernas e andar inseguro. O estresse pelo frio também causa alterações de eclosão e qualidade das aves. Estudos têm demonstrado que episódios breves de resfriamento dos ovos durante a incubação não afetam a eclosão, o peso corporal ou a mortalidade embrionária (LANCASTER & JONES, 1988). Entretanto, ovos resfriados durante longos intervalos de tempo apresentam danos no peso dos pintos e em outros parâmetros de incubação. SUAREZ et al. (1996) indicaram que embriões de ovos resfriados (temperatura de 24ºC e duração do estresse de 12 a 96 horas) perderam mais peso, tiveram incubação mais longa e maior mortalidade embrionária, quando comparados aos obtidos de ovos não resfriados. 2.3.2 Umidade Relativa A umidade relativa é outro fator importante para a incubação e eclodibilidade. Diferentemente da temperatura, a umidade relativa pode ter maior amplitude na sua variação, entretanto, é recomenda-se que esteja entre 50% e 60% (BOLELI, 2003). 9 Um ovo perde de 11 a 13% de peso durante a incubação. Em situações em que a umidade relativa encontra-se baixa observa-se uma perda excessiva de peso atrasando a eclosão. A situação inversa, em casos de alta umidade, os embriões tendem a eclodir precocemente com o aspecto molhado e pegajoso, chegando até em alguns casos extremos a eclodir sem alcançarem o pleno desenvolvimento (PEEBLES et al.; 2001). Entretanto, observa-se que a perda de água não é uma variável independente, mas um constituinte do embrião que é influenciado por fatores como temperatura, movimentos iônicos, concentração protéica, porosidade da casca, além de ser produto do metabolismo energético. Por sua vez a perda de água é influenciada pela temperatura do ovo, bem como o processo de eclosão. A perda de água dos ovos para o ambiente também irá influenciar os movimentos de água dentro do ovo e isso é um processo fisiológico complexo, que ocorre por via passiva e ativa envolvendo diferentes compartimentos (DECUYPERE et al., 2003). A perda de água não é a mesma em todo o período de incubação. Ela é mais rápida nos três primeiros dias de incubação, após esta fase será mais lenta e volta a incrementar entre o 15º e o 18º dia de incubação. A rápida perda de água nos primeiros dias de incubação é necessária devido à falta do completo desenvolvimento sanguíneo, sendo preciso à eliminação de água pela casca, à medida que se degrada o albúmen; isso permite a entrada de ar na câmara e propicia oxigênio para o desenvolvimento do embrião (ALDA, 2003). BRUZUAL et al. (2000) estudaram o efeito da umidade relativa durante os últimos cinco dias de incubação sobre a performance dos pintos, utilizaram-se até o décimo sexto dia de incubação UR 53% e temperatura de 37,5ºC, sendo que após esse período variaram-se as condições em três níveis, 43, 53 e 63%UR. Os autores concluíram que a eclodibilidade foi aumentada utilizando 53%UR em relação aos outros dois experimentos. No experimento onde UR=43% a eclodibilidade foi 87,2%, enquanto no realizado a UR=63% a eclodibilidade foi igual a 87,5%. No ensaio com UR=53% o valor relatado foi de 89,2%. 10 2.3.3 Trocas gasosas No primeiro período de desenvolvimento embrionário que se estende até o décimo oitavo dia de incubação, a respiração ocorre por difusão através dos poros na casca do ovo, provocada pela diferença de concentração entre o interior e exterior dos ovos, capturando O2 e liberando CO2. No segundo período, que vai do décimo oitavo ao vigésimo primeiro dia, a câmara de ar funciona de forma semelhante aos alvéolos pulmonares dos mamíferos, ou seja, o embrião passa a respirar a partir do ar contido na câmara, inflando os pulmões e os sacos aéreos pela primeira vez (DECUYPERE et al., 2003). A embriogênese é um processo fisiológico bastante sensível à hipóxia. A distribuição de oxigênio dentro dos ovos é influenciada pelo suprimento de oxigênio por difusão e pelo consumo de oxigênio pelos embriões. Sob temperaturas mais elevadas de incubação o consumo de oxigênio aumenta mais rapidamente do que o suprimento, o que provoca aumento da mortalidade (WOODS, 1999). A adequada ventilação durante a embriogênese foi estudada por MAXWELL et al. (1990), os quais demonstraram que pintos sujeitos à hipóxia durante a incubação apresentaram lesões pulmonares e cardíacas precoces. JAENISCH et al. (1997) constataram que após a suplementação com 2pp de oxigênio, totalizando 23% molar de oxigênio durante a incubação de ovos, conferiu a redução parcial no grau de lesões no pulmão e coração das aves. MAULDIN (2003) afirma que aproximadamente 1.000 ovos requerem 4m³ de ar fresco por dia até o 18º dia de incubação. Sendo assim, uma incubadora com capacidade de 40.000 ovos necessitaria 162m³ de ar fresco por dia, ou aproximadamente 8 m³/h. Conseqüentemente, deve-se renovar o ar na incubadora aproximadamente oito vezes em um dia ou uma vez a cada 3 horas. Esta taxa da troca de ar é o mínimo requerido. O CO2 é um composto natural de processos metabólicos durante o desenvolvimento embrionário. A fração molar de dióxido de carbono (CO2) no ar atmosférico é de aproximadamente 0,0314. Os níveis do dióxido de carbono aumentam no ar dentro da incubadora quando há uma troca de ar insuficiente no ambiente de incubação. Embriões mais novos têm um nível de tolerância mais baixo ao CO2 do que os mais velhos. O nível de tolerância parece ser linear do primeiro dia de incubação até o vigésimo primeiro dia. Durante os primeiros 4 dias, o nível de 11 tolerância ao CO2 está abaixo de 0,3%. Os níveis do dióxido de carbono acima de 0,5% reduzem a eclodibilidade, com reduções que podem chegar a 1,0%. A mortalidade de todos os embriões ocorre em concentrações de 5,0% de CO2. Quando os pintos eclodem o nível de tolerância no nascedouro é de aproximadamente 0,75% de CO2 (MAULDIN, 2003). 2.3.4 Viragem dos ovos A viragem ou alteração da posição do ovo durante a incubação tem alta influência sobre a taxa de mortalidade do embrião. Um sistema adequado de viragem dos ovos é fundamental para o bom desenvolvimento embrionário durante a primeira metade da incubação. Na ausência de um sistema circulatório, nos primeiros dias de incubação, a viragem dos ovos facilita a difusão dos gases pelo albúmen e as trocas gasosas entre o embrião e o meio externo. Além disso, previne a aderência do embrião à membrana interna da casca e promove o desenvolvimento correto das membranas extraembrionárias (WILSON, 1991). A viragem do ovo durante a incubação envolve diversos parâmetros como a freqüência, o eixo em que o ovo é acondicionado na máquina como também o eixo de viragem do mesmo, o ângulo de viragem, o plano de rotação e o estágio da incubação em que é necessária a viragem dos ovos (WILSON, 1991) De acordo com NEVES (2005) o procedimento de viragem deve ser feito 24 vezes ao dia, com o ângulo entre 20º a 45º no plano horizontal. Na prática são utilizados 45º ± 5º a cada hora. 2.4 Estágio único versus estágio múltiplo Sabe-se que um desempenho satisfatório e um bom crescimento de frangos de corte são diretamente influenciados por fatores relacionados ao processo de incubação. Sendo assim, os incubatórios têm buscado se manter atualizados com as últimas tecnologias disponíveis no mercado. A incubação moderna está migrando do conceito de estágio múltiplo para estágio único. Esse conceito já é realidade em alguns países, porém apenas cerca 12 de 10% dos incubatórios brasileiros adotaram esse novo modelo de incubação (BOERJAN, 2006b). O estágio único é a melhor escolha para as atuais linhagens que detêm alto rendimento e metabolismo (BOERJAN, 2004). De acordo com CALIL (2007) os equipamentos de incubação em estágio único são capazes de melhorar ainda mais os resultados zootécnicos dos incubatórios, pois conseguem atender de forma mais eficiente as necessidades fisiológicas do embrião moderno. Os avanços genéticos resultaram em mudanças no metabolismo embrionário, aumentando, principalmente, as taxas de calor metabólico produzidas. Esse fato interfere diretamente nas condições físicas que devem ser disponibilizadas para o embrião durante o processo de incubação. Em estudo realizado por BOERJAN (2006b) constatou-se que no 18º dia de incubação a produção de calor metabólico, baseado no consumo de oxigênio, foi aproximadamente 20% maior em uma linhagem moderna comparada a uma linhagem tradicional, comumente utilizada em décadas passadas. Na incubação em estágio múltiplo, uma mesma máquina é utilizada para comportar embriões em diferentes estágios de desenvolvimento, normalmente três ou seis lotes de ovos são incubados em diferentes dias do período de incubação. Nesse sistema as cargas com embriões em desenvolvimento mais avançado cedem calor aos embriões mais jovens, proporcionando um equilíbrio térmico dentro da máquina (GONZALES, 2008). Por outro lado, na incubação em estágio único a máquina é carregada completamente a cada ciclo. Dessa forma todos os embriões contidos em uma máquina, num determinado momento, estão no mesmo estágio de desenvolvimento cronológico. Esse sistema possui um programa que permite alterações na temperatura, ventilação e umidade, a fim de produzir a mais alta eclodibilidade e qualidade dos pintos. À medida que prossegue a incubação, ao invés de se manter uma temperatura única dentro da máquina de incubação, faz-se reajustes que atendam as reais necessidades do embrião, medida através da temperatura da casca (MOLENAAR et al., 2010). As necessidades fisiológicas do embrião variam em função do seu estágio de desenvolvimento sendo, portanto, a manutenção da temperatura de desenvolvimento embrionário o fator mais importante durante o processo de incubação. A temperatura embrionária é o que determina se haverá ou não 13 homeostase e desenvolvimento embrionário e, consequentemente, determinará os resultados de incubação e influenciará positivamente nos resultados de campo do frango (CALIL, 2009). No sistema de estágio múltiplo, durante a primeira fase de incubação a temperatura é programada para 100,04°F (37,8°C), permitindo pequenas variações de acordo com a idade da matriz e com o tempo de estocagem dos ovos. Na segunda fase de incubação é extremamente importante impedir que a temperatura dos ovos ultrapasse 101°F (38,33°C) com o intuito de evitar uma mortalidade embrionária na fase final. No estágio único, a presença de uma só idade nas máquinas permite com que os embriões ganhem ou percam calor. Sendo assim, as configurações de temperatura serão mais elevadas no início do processo de incubação e progressivamente será diminuída a partir da metade até o final da incubação, com o objetivo de manter a temperatura da casca do ovo constante e em aproximadamente 100,04°F (37,8°C) (MOLENAAR et al., 2010). As curvas de temperaturas das máquinas de estágio único e estágio múltiplo durante o processo de incubação estão representadas na Figura 1. FIGURA 1 – Temperatura da máquina durante incubação de ovos em estágio único (-) e estágio múltiplo (-) Fonte: Adaptado de METZER, 2009 A ventilação é um ponto crítico dentro do processo de incubação artificial. Segundo CALIL (2009) os equipamentos de estágio múltiplo apresentam uma demanda de ventilação bem maior do que os equipamentos de estagio único. Isso 14 ocorre porque a ventilação desempenha papéis diferentes nos dois modelos de incubação. No sistema estágio múltiplo, a ventilação do incubatório participa ativamente do sistema de refrigeração da máquina, ao passo que no sistema estágio único, a ventilação funciona principalmente como agente de troca de gases (O2, CO2 e vapor de H2O), não como agente de troca térmica. Na realidade, o consumo de oxigênio dos embriões é muito baixo, sendo até possível dizer que praticamente não há necessidade de trocas gasosas até o final da primeira semana de incubação, sendo o consumo aumentado gradativamente até o final do período. Portanto, como a necessidade de oxigênio do embrião é baixa, fica evidente que os sistemas de estágio múltiplo absorvem maior volume de ar para que esse desempenhe outros papéis, que não o suprimento de gases. Essas funções extras estão principalmente relacionadas à refrigeração dos ovos, uma vez que normalmente, esses equipamentos de incubação em estágio múltiplo não têm sistema de refrigeração, contando única e exclusivamente com o adequado condicionamento do ar, ou seja, do sistema de ventilação. GONZALES (2008) afirma que além de conservar a temperatura ótima do embrião e ajustar as trocas gasosas para a adequada atividade metabólica, as máquinas de estágio único permitem melhorar a condição sanitária da incubação, manter constante a perda de umidade e, ainda, possibilita a revisão técnica da máquina com uma periodicidade maior, minimizando as perdas de incubação por quebra do equipamento no meio do período de desenvolvimento embrionário. É importante ressaltar também que projetos com máquinas modernas apresentam consumo de energia inferior aos equipamentos convencionais de estágio múltiplo, resultando em menor custo de produção, item tão crítico atualmente nos incubatórios. Os incubatórios são uma importante via de multiplicação e disseminação de salmonela e outras doenças. Temperatura e umidade adequada nos incubatórios, juntamente com excesso de matéria orgânica cria condições perfeitas para o crescimento de bactérias, vírus e fungos. Com a incubação em múltiplo estágio é difícil manter o risco sob controle visto que as máquinas dificilmente são esvaziadas. Não somente a limpeza e desinfecção são tarefas difíceis, mas o movimento contínuo de ovos entrando e saindo da incubadora, aumenta enormemente o risco de contaminação cruzada se a higiene dos ovos e a condensação não estiverem sob controle. Entretanto, na incubação em estágio único, as portas não são abertas 15 constantemente para a introdução de novas cargas de ovos e entre cada incubação as máquinas são limpas e desinfetadas (MEIJERHOF, 2008). MAULDIN (2006) conduziu experimento com o intuito de comparar diversos parâmetros de incubação obtidos de sistemas de incubação de estágio único e estágio múltiplo e obteve como resultados melhor desempenho para a maioria dos parâmetros nas máquinas de estágio único. Na Figura 2 estão dispostos os resultados comparativos de eclodibilidade entre as máquinas de estágio único e estágio múltiplo. Observa-se que no início do experimento houve queda de eclodibilidade no sistema de estágio múltiplo. Segundo o autor essa queda ocorreu devido a um problema de viragem dos ovos durante o processo de incubação. Durante o período de junho houve uma queda brusca de eclodibilidade no sistema de estágio único. Esta queda ocorreu devido a problemas no sistema de refrigeração das máquinas. Em geral, pode-se concluir que as máquinas de estágio único obtiveram desempenho superior na maioria dos períodos estudados do que as incubadoras de estágio múltiplo. FIGURA 2 – Percentual de eclodibilidade em máquina de estágio único e estágio múltiplo Fonte: Adaptado de MAULDIN, 2006 A Figura 3 revela os resultados comparativos de mortalidade embrionária obtido de máquinas de estágio único e estágio múltiplo. Durante as três fases de 16 desenvolvimento embrionário (inicial, intermediário e final) as taxas de mortalidade foram superiores nas máquinas de estágio múltiplo. Na fase inicial observa-se uma mortalidade embrionária de 4,12% no estágio múltiplo contra 3,44% no estágio único, sugerindo que as máquinas de estágio único proporcionam melhores condições físicas durante o processo de incubação. FIGURA 3 – Percentual de mortalidade embrionária nas fases inicial, intermediária e final de incubadoras de estágio único e estágio múltiplo Fonte: Adaptado de MAULDIN, 2006 CALIL (2009) também realizou diversos estudos em diferentes países latino-americanos, utilizando-se ovos de linhagens atuais (Cobb e Ross). Os resultados alcançados com incubação em estágio único foram consistentes e refletiram índices positivos no percentual de nascimentos e também no desempenho das aves no campo. Uma análise comparativa do desenvolvimento de embriões incubados em sistema de estágio único e múltiplo foi realizado (Tabela 1). Os ovos utilizados no experimento foram provenientes de um mesmo lote de reprodutoras Cobb, com peso do ovo de 66g + 1g para ambos os grupos. As aves foram necropsiadas e foram coletados saco da gema, coração, duodeno, juntamente com o pâncreas, e o trato gastrintestinal completo. Os órgãos foram pesados em balança digital e os resultados revelam que a gema residual dos pintos nascidos em estágio único é 10% menor que a gema residual dos pintos nascidos em estágio múltiplo. 17 Essa diferença na utilização da gema para metabolizar tecido embrionário culmina com um melhor desenvolvimento de órgãos internos, na ordem de 9% para coração e duodeno e 4% para o trato Intestinal completo (do proventrículo até a cloaca) dos pintos recém nascidos. TABELA 1 – Análise comparativa do desenvolvimento de órgãos internos de embriões incubados em situação de estágio múltiplo e estágio único Gema Residual % Coração %Duodeno+Pâncreas %Trato Intestinal 90% 109% 109% 104% Fonte: Adaptado de CALIL, 2009 Os resultados zootécnicos de frangos de corte aos sete dias de idade e com 5 semanas, respectivamente, oriundos de ovos incubados em sistema de estágio único e estágio múltiplo estão descritos na Figura 4 e Tabela 2. Observa-se valores superiores de peso e menor conversão alimentar para as aves oriundas de ovos incubados em sistema de estágio único. Em relação à mortalidade (Tabela 4) observa-se uma menor mortalidade das aves que foram incubadas em estágio único. FIGURA 4 - Resultados Zootécnicos (Peso aos 7 dias) de pintos nascidos em sistema de estágio múltiplo e de estágio único Fonte: Adaptado de CALIL, 2009 18 TABELA 2 - Resultados zootécnicos de aves incubadas em estágio único e estágio múltiplo. Estágio Múltiplo Estágio Único Diferença Peso 5 semanas (g) 1.702 1.742 40 Conversão Alimentar 1.710 1.640 0,070 5,75 5,14 0,61 Corrigida (1.700g) Mortalidade % Fonte: Adaptado de CALIL, 2009 Problemas relacionados com o sistema locomotor das aves constituem uma das principais causas de mortalidade tardia, condenação em abatedouros e perda de bem estar das aves gerando grandes impactos sobre a produção avícola. A origem dessas afecções podem ser mutações genéticas, desequilíbrios nutricionais, doenças infecciosas ou estressores ambientais (SANOTRA et al., 2001). Durante a fase de incubação o embrião pode sofrer estresse ambiental causado, principalmente, por condições inadequadas de temperatura, umidade e ventilação afetando diretamente o desenvolvimento de diversos tecidos, incluindo os tecidos do sistema locomotor. Estudos recentes indicam que condições inadequadas durante o processo de incubação podem aumentar a incidência de discondroplasia tibial (YALÇIN, 2007) e atraso no desenvolvimento dos ossos em frangos de corte (OVIEDO-RONDÓN et al., 2008). OVIEDO-RONDÓN et al. (2009) realizaram experimento em incubatório comercial utilizando dois sistemas de incubação artificial, o sistema de estágio único e estágio múltiplo, com o intuito de avaliar qual modelo seria capaz de proporcionar melhores condições para o desenvolvimento embrionário e consequentemente reduzir os problemas de locomoção em frangos de corte. Os resultados encontrados demonstraram que as condições oferecidas durante o processo de incubação podem afetar o desenvolvimento dos ossos e gait score em frangos de corte. Os resultados de ganho de peso de machos e fêmeas da linhagem comercial Ross 708 aos 56 dias de idade incubados em estágio único e estágio múltiplo estão apresentados na Figura 5. Observa-se que o sistema de incubação influenciou no ganho de peso aos 56 dias de idade. As fêmeas oriundas de ovos incubados em máquinas de estágio único foram mais pesadas do que as de estágio 19 múltiplo. Com relação aos machos, não houve diferença estatística entre os pesos dos machos oriundos de ovos incubados em sistema de estágio único e estágio múltiplo. FIGURA 5 – Ganho de peso de machos e fêmeas Ross 708 aos 56 dias de idade segundo o sistema de incubação Fonte: Adaptado de OVIEDO-RONDÓN et al. (2009) Na Tabela 3 foram descritos a qualidade de perna de frangos de corte através do percentual de dedos e pernas tortas aos 56 dias de idade incubados em estágio único e estágio múltiplo e na Tabela 4 estão retratados os percentuais de cada categoria de gait score (escore de andadura) de frangos de corte aos 56 dias de idade. 20 TABELA 3 – Parâmetros de qualidade de perna de frangos de corte aos 56 dias de idade submetidos a 2 tipos diferentes de sistemas de incubação Sistema de Incubação Estágio Múltiplo Sexo Macho Fêmea Média Macho Fêmea Média Estágio Único a,b Dedos tortos 1,38a 0,13b 0,75 0,01b 0,00b 0,006 Pernas tortas 0,13 0,00 0,06 0,63 0,00 0,31 - Médias na mesma coluna, com letras diferentes, são significativamente diferentes (P<0,05). Fonte: Adaptado de OVIEDO-RONDÓN et al. (2009) TABELA 4 – Percentual de frangos de corte de cada categoria de gait score aos 56 dias de idade submetidos a 2 tipos diferentes de sistemas de incubação Sistema de Incubação Estágio Múltiplo Estágio Único a,b Sexo Macho Fêmea Média Macho Fêmea Média 0 34,00 72,38 53,22b 48,88 77,98 63,38a 1 Gait score 2 50,75 23,63 37,19a 43,63 19,63 31,63b 12,25 2,63 7,44a 6,63 1,13 3,88b 3 4 5 2,00 0,75 1,38 0,63 0,38 0,50 0,50 0,00 0,25 0,25 0,38 0,31 0,00 0,00 0,00 0,00 0,13 0,06 - Médias na mesma coluna, com letras diferentes, são significativamente diferentes (P<0,05). Fonte: Adaptado de OVIEDO-RONDÓN et al. (2009) Nesse estudo os machos tiveram uma maior incidência de dedos tortos e gait escore de 1 e 2 em relação as fêmeas (Tabelas 2 e 3). Segundo OVIEDORONDÓN et al. (2009) machos geralmente possuem ganho de peso final maior do que as fêmeas aos 56 dias de idade e índices altos de crescimento foram associados a maiores incidência de problemas esqueléticos. A alta percentagem de dedos tortos (0,8 vs 0,1%) e gait score de 1 e 2 foram observados em frangos nascidos em máquina de estágio múltiplo (Tabelas 2 e 3), enquanto os frangos nascidos em máquina de estágio único obtiveram maior percentual de gait score de 0 (63,4 vs 53,2%). 21 Pesquisadores indicaram que hipóxia e elevadas temperaturas durante os últimos dias de incubação ou temperaturas baixas em outros períodos de incubação afetam o desenvolvimento dos ossos (OVIEDO-RONDÓN et al., 2008). Portanto, é interessante observar que a prevalência de deformação nos dedos foi maior nas aves nascidas em máquina de estágio múltiplo,que geralmente oferecem maiores temperaturas se comparada com os de estágio único. O percentual de pernas tortas e de aves com problemas mais graves de locomoção (gait score 4 ou 5) foram raramente encontrados durante o estudo e não houve foram significativamente afetados pelas variáveis estudadas. 22 3 CONSIDERAÇÕES FINAIS A busca constante pelo aumento da rentabilidade por parte das empresas os fazem ir em busca das inovações tecnológicas disponíveis no mercado. O sistema de incubação de estágio único apresenta vantagens claras sobre o sistema mais tradicional de incubação em estágio múltiplo, uma vez que promove melhores resultados de eclodibilidade e desempenho zootécnico das aves. Além disso, com o aumento da conscientização e exigências de higiene e controle de doenças, a incubação de estágio único é o caminho a se seguir nos sistemas modernos de produção de aves. 23 REFERÊNCIAS 1. ALDA, T. R. B. L. Causa de mortalidade embrionária e deformidades do embrião. In: MACARI, M.; GONZALES, E. Manejo da Incubação. Campinas: FACTA, 2003. p. 169 - 176. 2. ASSOCIAÇÃO BRASILEIRA DOS PRODUTORES DE PINTOS DE CORTE. Informativo diário [online], 2011. Disponível em: http://www.avisite.com.br/economia/ cotacoesmed.asp?acao=frangoabatido. Acesso em: 23 ago. 2011. 3. BOERJAN, M. Single Stage is the most natural choice. Pas Reform Academy [online], 2004. Disponível em: http://www.pasreform.com/academy.html. Acesso em 15 ago. 2011. 4. BOERJAN, M. Incubation for uniformity. Australian Poultry Science, nº 18, p.174-181, 2006a. 5. BOERJAN, M. Early Embryogenesis of the chick. In: Post Graduation Course in Incubation Biology and Management. University of Wageningen, Holland, 2006b. 6. BOLELI, I.C. Estresse, mortalidade e malformações embrionárias. In: MACARI, M.; GONZALES, E. Manejo da incubação. Campinas: FACTA, 2003. Cap. 4.4, p. 394-434. 7. BRUZUAL J.J.; PEAK, S.D.; BRAKE, J.; PEEBLES, E.D. Effects of Relative Humidity During the Last Five Days of Incubation and Brooding Temperature on Performance of Broiler Chicks from Young Broiler Breeders. Poultry Science . v.79, nº.6, p.1385-1391, 2000. 8. CALIL, T.A.C. Princípios básicos de incubação. In: CONFERÊNCIA APINCO DE CIÊNCIA E TECNOLOGIA AVÍCOLAS, 2007. Santos, Anais... Santos: FACTA, 2007. 9. CALIL, T.A.C. Incubação estágio único e estágio múltiplo. In: Simpósio Goiano de Avicultura, 9, 2009, Goiânia. Anais... Goiânia, 2009. 10. CAMARGO, J. R. Ambiência pré-porteira: o tempo de espera no incubatório e sua influência sobre o desempenho inicial de frangos de corte. 2011. 189f. Dissertação (Mestrado) – Universidade de São Paulo, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Piracicaba. 11. CARTWRIGHT, A.L.; POWERS, T.G. Hatching Eggs in the Classroom: A Teacher’s Guide . Department of Poultry Science. Texas Agricultural Extension Service, the Texas A&M University System. p. 1-10. 2001. 24 12. DECUYPERE, E.; MICHELS, H. Incubations temperature as a management tool: a review. World’s Poultry Science Journal, vol 48, pg 29-38, 1992. 13. DECUYPERE, E.; MALHEIROS, R.D.; MORAES, V.M.B.; BRUGGEMAN, V. Fisiologia do embrião. In: MACARI, M.; GONZALES, E. Manejo da Incubação. Campinas: FACTA, 2003. Cap. 1.4, p.67-86. 14. GONZALES, E.; CESARIO, M. D. Desenvolvimento embrionário. In: MACARI, M.; GONZALES, E. Manejo da Incubação. Campinas: FACTA, 2003. Cap. 1.3, p.51-54. 15. GONZALES, E. Comentário avícola: incubação. Revista Avicultura Industrial, 2008. Disponível em: http://www.aviculturaindustrial.com.br/PortalGessulli/ WebSite/Notícias/ comentarioavicola-bincubaçãob,20090831081247_Y_742.aspx. Acesso em: 20 ago. 2011. 16. JAENISCH, F.R.F.; BITTENCOURT, G.; SONCINI, R.; CUCCHI, V.; JR. BARIONI, W. Resposta histológica no coração e pulmão de frangos submetidos a suplementação de oxigênio durante incubação. In: Reunião da sociedade Brasileira de Zootecnia, 38, 1997. Juiz de fora, Anais... Juiz de Fora, 1997. 17. LANCASTER, F.M.; JONES, D.R. Cooling of broiler hatching eggs during incubation. British Poultry Science. v. 29, p.597-604, 1988. 18. LEANDRO, N.S.M.; GONZALES, E.; VALORI, JR.; J.C.V. et al. Incubabilidade e Qualidade de Pintos de Ovos Matrizes de Frangos de Corte Submetidos a Estresse de Temperatura. Revista Brasileira de Ciência Avícola. v.2, nº1, p.39-44. 2000. 19. MAULDIN, M.J. Air requirements during incubation. College of Agricultural and Environmental Sciences. Georgia, 2003. 20. MAULDIN, M.J. Hatchery breeder tips Results from a study of single stage vs multistage incubation in a Georgia Hatchery. College of Agriculture and Environmental Sciences. Georgia, 2006. 21. MAXWELL, M.H., SPENCE, S., ROBERTSON, G.W., MITCHELI, M.A. Hematological and morphological responses of broiler chicks to hypoxia. In: Avian Pathology. v.19, p. 23- 40. 1990. 22. MEIJERHOF, R. fluxo de ar contolado como ferramenta de higiene e biosseguridade. Hatchtech Tecnologia de Incubação, 2008 [online]. Disponível em: http://www.hatchtech.nl/html/br/pdf/articles/Fluxo%20de%20ar%20controlado%20co mo%20ferramenta%20de%20higiene%20e%20biosseguridade.pdf. Acessado em 05 set. 2011. 25 23. METZER, J. First-hand experiences with single stage incubation. Published articles on Metzer farms hatchery, 2009 [online]. Disponível em: http://www.metzerfarms.com /Articles.cfm. Acesso em: 29 ago. 2011. 24. MOLENAAR, R.; REIJRINK, I.A.M.; MEIJERHOF, R.; VAN DER BRAND, H. Meeting embryonic requirementes of broilers thoughout incubation: a review. Brazilian Journal of Poultry Science. V. 12, n.3, p.137-148, 2010. 25. NAKAGE, E. S.; TOLLON, P.; QUEIROZ, S.A.; BOLETI, I.C. Efeito de incubação sobre a duração da mesma e a eclodibilidade em ovos de perdiz (Rhynchotus rufescens). Revista Brasileira de Ciência Avícola. v.3. 2002. 26. NEVES, A. C. R. S. Maximização do Fluxo Operacional em Incubatório Comerciais. In: VII Simpósio Goiano de Avicultura e II Simpósio Goiano de Suinocultura - Avesui Centro-Oeste Anais eletrônicos... [online]. Goiânia, 2005. Disponível em: http://www.cnpsa.embrapa.br/downphp?tipo=publicações&cod_ publicacao=497. Acesso em: 02 set. 2011. 27. OVIEDO-RONDÓN, E. O.; SMALL , J.; WINELAND, M. J.; CHRISTENSEN, V.L.; MOZDZIAK , P. S.; KOCI, M. D.; FUNDERBURK, S. V. L.; ORT, D. T.; MANN, K. M. Broiler embryo bone development is influenced by incubator temperature, oxygen concentration and eggshell conductance at the plateau stage in oxygen consumption. British Poultry Science. v.49, p.666–676, 2008. 28. OVIEDO-RONDÓN, E.O.; WINELAND, M. J.; FUNDERBURK, S. V. L.; SMALL , J.; CUTCHIN, H.; MANN, M. Incubation conditions affect leg health in large, hightyield broilers. Poultry Science. v. 18. P. 640-646, 2009. 29. PEDROSO, A.A.; CAFÉ, M.B.; LEANDRO, N.S.M.; STRINGHINI, J.H.; CHAVES, L.S. Desenvolvimento embrionário e eclodibilidade de ovos de codornas armazenados por diferentes períodos e incubados em umidades e temperaturas distintas. Revista Brasileira de Zootecnia, Viçosa, v. 35, n. 6, p. 2344-2349, 2006. 30. PEEBLES, E.D.; BURNHAM, M.R.; GARDNER, C. W.; BRAKE, J.; BRUZUAL, J.J.; GERARD, P.D. Effects of incubational humidity and hen age on embryo composition in broiler haching eggs from young breeders. Poultry Science, Champaing, v.80, n. 9, p.1299-1304, 2001. 31. PIAIA, J.C.Z. Aplicação da inteligência artificial no monitoramento do processo de incubação. 2005. 70f. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis. 32. SANOTRA, G. S.; LUND, J. D.; ERSBOLL, A. K.; PETERSEN, J. S; VESTERGAARG, K. S. Monitoring leg problems in broilers: A survey of commercial broiler production in Denmark. World’s Poult. Science Journal. V. 57, p. 55–69, 2001. 26 33. SCHMIDT, G.S.; FIGUEIREDO, E.A.P.; ÁVILA, V.S. Incubação: estocagem dos ovos férteis. Comunicado Técnico Embrapa, n. 303, Embrapa Suínos e Aves, 2002. 34. SUAREZ, M.E.; WILSON, H.R.; MCPHERSON, B.N.; MATHER, F.B.; WILXCOX, C.J. Low temperature effects on embryonic development and hatch time. Poultry Science, v. 75, p.924-926, 1996. 35. THOMPSON, J.B.; WILSON, H.R.; VOITLE, R.A. Influence of high temperature stress of 16-day embryo on subsequent hatchability. Poultry Science. v.55, p.892894, 1976. 36. TONA, K.; BAMELIS, F.; DE KETELAERE, B.; BRUGGEMAN, V.; MORAES, V.M.B.; BUYSE, J.; ONAGBESAN, O.; DECUYPERE, E. Effects of egg storage time on spread of heatch, chick quality and chick juvenile growth. Poultry Science, v. 82, p. 736-741, 2003. 37. UNIÃO BRASILEIRA DE AVICULTURA (UBABEF). Relatório anual 2010/2011 [online], 2011. Disponível em: http://www.ubabef.com.br. Acesso em: 24 ago. 2011. 38. WILSON, H.R. Physiological requirements of the developing embryo: temperature and turning. In: Avian incubation, Tullet, S.G.(ed.) Poultry Science Symposium. v.22, p.145- 156. 1991. 39. WILSON, J.L. Factors Affecting Chick Quality. The Poultry Informed Profissional.v.58, p.1-7. 2002. 40. WOODS, H. A. Egg-mass size and cell size: effects of temperature on oxygen distribution. American Zoology. v.39. p 244-252. 1999. 41. YALÇIN, S., MOLAYOĞLU, H. B.; . BAKA, M.; GENIN, O.; PINES, M. Effect of temperature during the incubation period on tibial growth plate chondrocyte differentiation and the incidence of tibial dyschondroplasia. Poultry Science, v.86, p.1772–1783, 2007.