variacao termica - Centro Científico Conhecer

VARIAÇÃO TÉRMICA DURANTE A INCUBAÇÃO DE OVOS E SEUS EFEITOS
SOBRE OS COMPONENTES IMUNOLÓGICOS DO EMBRIÃO
Fernanda Flores1*, Irenilza de Alencar Nääs2, Rodrigo Garófallo Garcia3
1
Doutoranda da Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP – Brasil
PVNS, Universidade Federal da Grande Dourados, Dourados, MS - Brasil
3
Docente e Pesquisador Universidade Federal da Grande Dourados, Dourados, MS Brasil
e-mail: *[email protected]
2
Recebido em: 30/09/2013 – Aprovado em: 08/11/2013 – Publicado em: 01/12/2013
RESUMO
Devido às exigências dos mercados consumidores nas últimas décadas, a avicultura
passou a buscar avanços na produtividade através da tecnificação da cadeia, mas
também, garantindo condições satisfatórias de bem-estar animal. Neste contexto, a
etapa de incubação de ovos adquire cada vez mais importância, pois corresponde a
mais de 30% da vida do frango. No entanto, encontra-se, na incubação artificial,
dificuldade em controlar um conjunto de fatores dos quais, muitos são ainda pouco
conhecidos e outros são de difícil mensuração, como, por exemplo, a manipulação
térmica e suas consequências. Esta revisão tem como objetivo avaliar os efeitos da
variação térmica durante a incubação de ovos em índices de produtividade pós-eclosão
e sobre o desenvolvimento do sistema imunológico e metabólico.
PALAVRAS-CHAVE: Desempenho zootécnico e sanitário, eclodibilidade, imunologia,
temperatura.
THERMAL VARIATION DURING INCUBATION OF EGGS AND ITS EFFECTS ON
INGREDIENTS IMMUNOLOGIC EMBRYO
ABSTRACT
Brazilian poultry industry began to seek improvements in productivity due to the
demands of consumer markets in recent decades. This was done by using new
techniques in the production chain, and also warranting satisfactory conditions to
welfare of the animals. In this context, the step of egg incubation is even more
significant because it corresponds to more than 30% of poultry's life. However, in
artificial incubation there is difficulty in controlling a set of factors, which are not yet well
known and not easy to assess, for instance, the thermal manipulation and their
consequences. This review aims to evaluate the effects of thermal variation during
incubation of eggs in productivity rates and post-hatching on the development of the
immune and metabolic systems.
KEYWORDS: Animal performance and health, hatchability, immunology, temperature.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2594
2013
INTRODUÇÃO
O Brasil é o terceiro maior produtor de carne de frango e é responsável junto
com os Estados Unidos e China por 54,5 % da produção mundial. Dentre as cadeias
produtivas de carne, a avicultura industrial é a mais organizada e estruturada do Brasil.
Responde por 1,5 % do PIB do Brasil, gera cerca de quatro milhões de empregos
diretos e indiretos, e contribui de forma significativa à balança comercial, rendendo ao
Brasil cerca de 3,5 bilhões de dólares em exportações (UBABEF, 2013).
Contudo, no panorama econômico e globalizado dos mercados atuais é
necessário buscar avanços em tecnologia, visando maior produtividade e rentabilidade
ao produtor, investindo-se na produção avícola com competitividade e dinamismo.
Durante essa evolução, a avicultura passou de uma quase indiferença às
questões de ambiência a uma preocupação intensa ao provimento de condições
ambientais adequadas de criação, para atender mercados consumidores mais
exigentes (PEREIRA, 2008). Este novo comportamento, atingiu significativamente a
etapa de incubação de ovos que visa produzir aves eficientes que resistam as
condições estressantes, utilizando pequenas quantidades de nutrientes para a
manutenção dos sistemas fisiológicos basais. Antigamente, o período de incubação
correspondia a 20% da vida do frango de corte, atualmente, devido ao melhoramento
genético, o período de desenvolvimento embrionário corresponde em média 37,5%
(CALIL, 2010).
A incubação é um processo dinâmico que requer um delicado equilíbrio entre
vários fatores, para o melhor desenvolvimento embrionário e qualidade do pintinho.
Esse processo pode afetar a viabilidade, a imunidade, a produtividade, e o
comportamento das aves, refletindo na qualidade física e microbiológica das carcaças
destinadas ao consumo humano ou a fabricação de subprodutos. Condições negativas
durante esse processo de incubação podem acarretar problemas que não são
solucionáveis na granja. Portanto, incessantes melhorias no processo de incubação são
necessárias para obterem-se aves mais eficientes, tanto em nível de embrião, quanto
nos índices de produtividade do incubatório, como por exemplo, na eclodibilidade.
Dentre os principais fatores que afetam a eclodibilidade na incubação, os mais
significativos são o tamanho do ovo incubado, a temperatura da casca durante a
incubação, a idade da matriz, a linhagem genética, a temperatura, a umidade dentro e
fora da máquina de incubação e as trocas de gases durante o processo (YALÇIN et al.,
2008; YASSIN et al., 2008). Segundo LOURENS et al. (2005), ovos de diferentes lotes
requerem diferentes condições ambientais para desenvolvimento do embrião,
eclodibilidade e desempenho pós-eclosão.
Entretanto, o principal fator físico que afeta a incubação de ovos e requer mais
investigações quanto sua importância na melhoria da produção de frangos de corte, é a
manipulação térmica durante o desenvolvimento embrionário. A estimulação térmica
tem capacidade de determinar e influenciar o desenvolvimento embrionário e a
eclodibilidade (WILLEMSEN, et al., 2010). Estudos mostram que o imprinting das
funções corporais estimula a eficiência nas granjas. Alguns autores citam a
adaptabilidade ao calor em frangos de corte expostos a alterações na temperatura de
incubação (MORAES et al., 2003; YALÇIN et al., 2008), enquanto, que outros
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2595
2013
(LOURENS et al., 2005; SENGOR et al., 2008) não encontraram efeito no desempenho
zootécnico.
Diversos estudos têm relatado as consequências de estresse térmico na produção
animal nos últimos anos, levando em consideração razões de bem-estar animal e
índices econômicos. Déficits fisiológicos, hormonais e imunológicos, bem como o
aumento de suscetibilidade dos animais a doenças são relatadas após a ocorrência de
diferentes mecanismos estressores nos frangos de corte. Portanto, níveis séricos de
corticosterona, parâmetros de desempenho, histologia intestinal, e atividade de
macrófagos são importantes indicadores de bem-estar e ajudam a elucidar as respostas
numa perspectiva neuroimmune (QUINTEIRO-FILHO et al., 2012a).
Entretanto, são poucos estudos que demostram as consequências do estresse
térmico, principalmente por temperaturas baixas no decorrer da vida da ave. Além do
que, nenhum estudo até o momento deu ênfase ao desenvolvimento do sistema
imunitário do embrião durante esses processos de manipulações térmicas. COLLIN et
al. (2007) relatam que termo manipulações durante o início da vida do pintinho quando
os mecanismos de regulação e feedback ainda são imaturos provocam alterações no
limiar de respostas termorreguladoras. Além de enfatizar que, expor embriões a
temperaturas altas e baixas durante a embriogênese melhora a sua capacidade de se
adaptar a ambientes quentes e frios na fase pós-nascimento.
Acredita-se que índices de produtividade no incubatório, tais como eclodibilidade e
viabilidade do pintinho, bem como melhor desempenho do frango de corte, podem ser
otimizados por manipulações pré-natais de temperatura, além de influenciar na
formação do sistema imunológico. O objetivo deste trabalho é revisar o processo de
incubação de ovos em escala comercial, bem como, o efeito da manipulação térmica,
visando otimizar a eclodibilidade dos ovos, viabilidade e sanidade do pintinho, além de
verificar as consequências destas no desempenho dos frangos de corte e na condição
imunitária.
Processo de incubação
Nos últimos anos, houve muitas mudanças no setor avícola e com elas,
começou-se a dar mais atenção a temas como a ambiência. Neste contexto, o ambiente
térmico composto pelas variáveis ambientais: temperatura do ar, umidade relativa do ar
e velocidade do vento (PEREIRA et al., 2008; VALE et al., 2008) e o ambiente aéreo,
gases e poluentes (NÄÄS et al., 2007) tornaram-se fundamentais nesse processo. No
entanto, ênfase está sendo dada a manejos de temperatura, visando maior
adaptabilidade das aves ao longo da vida produtiva.
Na moderna avicultura, em que se exige da ave o máximo de desempenho e
rendimento, é fundamental o processo de incubação artificial. Mesmo considerando
toda a especialização pertinente a esta área, a tarefa de transformar com qualidade o
ovo em um pinto de um dia, permanece carente de conhecimentos ou de aplicações
condizentes referentes às condições de incubação e sua relação com o processo de
desenvolvimento embrionário. Muitos dos fatores relacionados são difíceis de mensurar.
O controle de temperatura, umidade relativa, viragem, ventilação e concentração de
gases são parâmetros importantes nesse processo. Eles interagem para proporcionar
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2596
2013
ao embrião a formação de membranas extraembrionárias, que ajudem na respiração,
excreção de dejetos, e dissipação de calor (OVIEDO-RONDÓN & WINELAND, 2012).
Durante a incubação, os embriões passam pelo estágio de diferenciação celular,
desenvolvimento dos órgãos e dos sistemas fisiológicos de regulação, onde as fases se
interpõem em um processo contínuo. Finalmente, desenvolve-se de um organismo
ectotérmico, que precisa de calor do ambiente, para um organismo endotérmico, que
produz grande quantidade de calor (MARQUES, 1994; OVIEDO-RONDÓN &
WINELAND, 2012). O desenvolvimento normal pós-eclosão, somente é possível
quando ocorre à maturação funcional dos órgãos e o ajuste dos circuitos fisiológicos
integrados, que isso se dá nos dias finais da incubação. Um bom exemplo é o sistema
termo regulatório, que controla a temperatura corporal a partir do estágio final de vida
embrionária. Os órgãos envolvidos na termo regulação, como hipotálamo, tireoide, e
glândula pituitária, se desenvolvem durante a fase de crescimento. A maturação final do
sistema termo regulatório, entretanto, ocorre durante os últimos dias da fase de
maturação no embrião e nos dias pós-eclosão (BOERJAN, 2010).
O clima da incubação pode influenciar o desenvolvimento embrionário, a
eclodibilidade, a qualidade dos pintos e também a capacidade de adaptação após a
eclosão, prejudicando o desempenho posterior do frango de corte, principalmente
durante os chamados “pontos críticos” da incubação, ou seja, aqueles períodos com
rápido desenvolvimento e crescimento (início e fim da incubação) (CALIL, 2010).
Um conceito de incubação circadiana foi estudado por BOERJAN (2010), no qual
consistiu em um protocolo de incubação de estágio único, que incluiu estímulos
periódicos ao aumentar a temperatura durante certos períodos sensitivos do
desenvolvimento embrionário. Acredita-se que, pequenas variações de tempo no
ambiente do desenvolvimento embrionário, induzem variações na expressão gênica,
apresentando fenótipos diferentes a agentes indutores ambientais. A interação embriãoambiente é explicada muitas vezes pelo termo “adaptação epigenética” (GILBERTS &
EPEL, 2009). Atualmente o fator desencadeador de adaptação epigenética mais
estudado é exposição do embrião a períodos leves de baixa ou alta temperatura.
Períodos críticos, quando o embrião está predisposto à adaptação térmica foram
descobertos durante a fase inicial de desenvolvimento, quando a diferenciação de
diferentes estruturas foram induzidas e, novamente, na fase mais tardia do
desenvolvimento, quando os órgãos e os sistemas fisiológicos amadurecem. O
elemento-chave na indução da adaptação epigenética é encontrar o período exato, a
frequência correta, a duração e a amplitude da manipulação da temperatura
(WILLEMSEN et al., 2010).
Ambiência no incubatório
Segundo ONAGBESAN et al., (2007) as trocas gasosas também são de
fundamental importância para o desenvolvimento embrionário durante a incubação e
podem afetar a eclodibilidade. Os mesmos autores concluíram ainda que possa existir
um nível ótimo de CO2 e O2 para os embriões antes da incubação, e que esses níveis
são diferentes dos existentes no ar atmosférico. Neste contexto, a ventilação ajuda a
transferir ou dissipar calor e mobilizar esses gases.
Durante o platô de consumo de oxigênio, ou os últimos três ou quatro dias de
incubação, condições inadequadas afetam a utilização da gema, metabolismo da
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2597
2013
tireoide e outros sistemas hormonais (CHRISTENSEN et al., 2005; WINELAND et al.,
2006b; VAN de VEM et al., 2011), termo regulação (WEYTJENS et al., 1999;
TZSCHENTKE, 2011), maturação intestinal (CHRISTENSEN et al., 2004a; WINELAND
et al., 2006a, LEKSRISOMPONG et al., 2007), desenvolvimento cardíaco
(CHRISTENSEN et al., 2004a; LEKSRISOMPONG et al., 2007; MOLENAAR et al.,
2010), sistema imunológico (OZNURLU et al., 2010), muscular (CHRISTENSEN et al.,
2007) e ósseo (HAMMOND et al., 2007; YALÇIN et al., 2007, OVIEDO- RONDÓN et al.,
2008a, c, 2009a, b, c).
A umidade relativa apropriada que varia entre 40-70% em função da idade
embrionária, permite que a perda de água pelo ovo ajude a expelir gases nocivos e
calor passivamente, sem chegar a ser excessiva. A temperatura do ovo determina a
velocidade de crescimento do embrião, por isso, a temperatura efetiva que o embrião
percebe e a disponibilidade de oxigênio, são consideradas parâmetros críticos
importantes. O teor de oxigênio e de CO2 ótimos vão depender do estado de
desenvolvimento e velocidade de crescimento do embrião (OVIEDO-RONDÓN &
WINELAND, 2012).
Temperatura da Casca
É considerado que temperaturas da casca entre 37,5ºC e 38,06ºC (99,5 e
100,5ºF) são ótimas para o desenvolvimento dos embriões (OVIEDO-RONDÓN &
WINELAND, 2012). A temperatura da casca do ovo é influenciada pela produção e
transferência de calor, e a temperatura da máquina é um dos fatores que influenciam a
transferência de calor. Segundo LOURENS et al. (2005) é necessário ajustar a
temperatura da máquina de incubação durante a última semana, para evitar efeitos
adversos da alta temperatura da casca do ovo no desenvolvimento embrionário. Em
condições comerciais, o desafio é obter condições que permitam essa temperatura da
casca para todos os embriões dentro de uma máquina, especialmente no início e no fim
do processo de incubação.
Influência da manipulação ambiental na incubação
WILLEMSEN et al. (2010) relatam que a temperatura influencia tanto o tempo
necessário para o processo de incubação, como a porcentagem de eclosão.
Geralmente, altas temperaturas são conhecidas, por acelerar o desenvolvimento
embrionário, levando a um período menor de incubação, enquanto que temperaturas
baixas, teriam resultado oposto. Além de que, se a temperatura de incubação for muito
baixa ou muito alta, haverá aumento de mortalidade embrionária e, portanto, a eclosão
será reduzida.
Manipulações na primeira fase do desenvolvimento embrionário encurtam o
ciclo do desenvolvimento, segundo reações bioquímicas de Van’t Hoff (TZSCHENTKE,
2007). Entretanto, estímulos aplicados na última fase, tendem a aumentar o período de
incubação devido à anulação da reação de Van´t Hoff por processos fisiológicos do
embrião. Entretanto, essas ocorrências são dependentes da duração, da amplitude e do
tempo no qual ocorre a manipulação (MORAES et al., 2003; YALÇIN et al., 2008).
Os efeitos deletérios estão de acordo com os outros autores que realizam
manipulações de forma contínua (LOURENS et al., 2005; LEKSRISOMPONG et al.,
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2598
2013
2007; PIESTUN, 2008), entretanto, estímulos térmicos curtos (choques) não tem esses
efeitos (MORAES et al., 2003; YALÇIN & SIEGEL, 2003; COLLIN et al., 2007;
PIESTUN, 2008) e até podem aumentar o peso dos pintos ao nascer (YALÇIN et al.,
2008). Fatores como idade da matriz, tipo de máquina, condições de estocagem junto
com as variações de tempo e duração dos estímulos podem contribuir para resultados
diferentes como os encontrados na literatura.
YALÇIN et al. (2008) testaram a influência da aclimatação ao calor durante a
incubação, aumentando a temperatura de incubação para 38,5ºC/101,3ºF durante 6
horas/dia dos 10º ao 18º dia, os resultados mostraram um crescimento acelerado em
relação ao grupo controle, com maior peso do pintainho, efeito não encontrado por
YALÇIN & SIEGEL (2003), porém nesse estudo, a temperatura de aclimatação foi maior
(39,0ºC/102,2ºF). Nota-se que a diferença é de apenas 0,5ºC o que corresponde
praticamente a 1,0ºF, unidade normalmente usada em incubação.
Esses estudos sugerem que, diferente temperatura de aclimatação durante a
incubação, pode apresentar efeitos diferentes no peso dos frangos de corte após a
eclosão, que segundo TONA et al. (2004) e WILLEMSEN et al. (2008) está diretamente
correlacionada com o peso final de abate. Embriões de frango de corte podem ser
acondicionados termicamente durante a fase final na incubadora, tolerando desafios de
calor em idade jovem na granja (MORAES et al., 2003; COLLIN et al., 2007) portanto,
alterando o crescimento pós-natal (COLLIN et al., 2005; HALEVY et al., 2006). Curtos
períodos de exposição ao frio (60 minutos a 15ºC/ 59º F) no 18º e 19º dia de vida
embrionária mostraram melhor desempenho aos 38 dias de idade (SHINDER et al.,
2009).
Adaptações em longo prazo ocorrem quando a manipulação térmica periódica é
aplicada durante a última fase de maturação, quando o circuito integrado para o
sistema termo regulatório está bem desenvolvido e, portanto, mais responsivos ao
“treinamento” (TZCHENTKE, 2007, 2008; TZCHENTKE & HALLE, 2009). A
manipulação térmica durante essa última fase na incubadora e nascedouro mostram
melhorias de 1,5% em eclosão, 2,9% no crescimento de machos e melhor conversão
alimentar (TZCHENTKE & HALLE, 2009).
COLLIN et al. (2007) encontrou ausência de resposta em longo prazo e também
mortalidade elevada em grupos que receberam tratamentos térmicos, porém atribuiu
esse fato ao tempo, ao nível e a duração da estimulação não corresponder ao período
mais sensitivo do embrião. No entanto, percebeu que a manipulação térmica realizada
no final da incubação melhorou significantemente o rendimento muscular, sem afetar a
qualidade da carne do peito da ave.
Praticamente o desenvolvimento de todos os tecidos podem ser afetados pelas
condições de temperatura, durante a incubação. Isto indica o potencial para manipular o
desenvolvimento embrionário e pré-condicionar o metabolismo das aves às condições
ambientais pós-eclosão (AKSIT et al., 2010; TZSCHENTKE, 2011). Estes são os
chamados efeitos epigenéticos que tem dado origem a manejos de controle metabólico
específico para o desenvolvimento de tecidos ou de adaptação ao calor ou ao frio
(KÜHN et al., 1982; BOERJAN, 2010). A exposição dos ovos à temperaturas elevadas
(38,5ºC/101,3ºF) durante somente algumas horas (4-6 horas) entre o 10º e 16º dias de
incubação pode melhorar a capacidade de adaptação ao estresse pelo calor na 5º
semana (ASKIT et al., 2010). Dependendo como foi feita a incubação dos ovos, os
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2599
2013
frangos podem responder tanto na forma positiva, como negativa, conforme variação de
temperatura, durante a cria nos galpões (LEKSRISOMPONG et al., 2009).
Altas temperaturas da casca do ovo durante a incubação (38,9ºC/102,02ºF)
alteram o desenvolvimento do músculo cardíaco (CHRISTENSEN et al., 2004b;
LEKSRISOMPONG et al., 2007) e podem ocasionar hipertrofia ventricular direita e
aumento da mortalidade especialmente causada por ascite (MOLENAAR et al., 2011).
Temperaturas elevadas reduzem a massa de tecidos do trato gastrointestinal e
atividade enzimática (WINELAND et al., 2006a, b; LEKSRISSOMPONG et al., 2007).
Segundo CHRISTENSEN et al. (2004a) a atividade da maltase diminui drasticamente
em pintos que foram incubados em temperaturas altas em comparação com pintos que
foram incubados em temperatura ótima. Estes efeitos têm implicações na capacidade
digestiva dos pintos e provavelmente na incidência de problemas intestinais e
resistência a parasitas.
As temperaturas altas (39,6ºC/103,28ºF por 6 horas dia) entre o 10º e 18º dias
de incubação podem melhorar a adaptação à altas temperaturas em frangos entre 3ª e
6ª semana pós-eclosão, minimizando os efeitos negativos causados pelo estresse de
calor sobre o peso ao abate e rendimento do peito (YALÇIN et al., 2010). OVIEDORONDÓN & WINELAND (2012) relatam em estudos próprios degradação das fibras
musculares no peito de frangos submetidos a elevadas temperaturas durante a última
fase da incubação, que pode afetar a qualidade da carne ao abate. Também se
percebe que o desenvolvimento de penas e da pele podem ser afetadas pelas
condições de temperatura durante a incubação e o estresse do embrião.
Segundo WILLEMSEN et al. (2010) temperaturas superiores e inferiores de
pelo menos 3°C a temperatura de incubação padrão, a partir de embriões com idade
embrionária de 16 dias a 18,5 dias, tem efeitos diferentes sobre o desenvolvimento e
metabolismo embrionário, bem como ao processo de incubação. Embriões submetidos
à altas temperaturas de forma contínua, apresentaram desnutrição, crescimento
reduzido, e menor consumo de gema. Além de câmara de ar, e dos níveis de gases
sanguíneos estarem reduzidos, e do período de incubação ser maior. Houve aumento
de mortalidade embrionária e eclosão reduzida.
Poucos estudos investigam a eficiência da aplicação de estímulos térmicos sobbaixas temperaturas. WILLEMSEN et al. (2010) demonstraram que a temperatura
contínua do 16º dia ao 18,5º dia embrionário apresentam efeitos menores sob o
desenvolvimento do embrião em relação à aplicação de estímulos por calor e nenhum
efeito foi encontrado sobre eclodibilidade, assim como nos trabalhos de SHINDER
(2009). Entretanto, o mesmo autor encontrou aumento de peso ao nascer. O maior
efeito encontrado por WILLEMSEN et al. (2010) foi o atraso de 09 a 12 horas no
período de nascimento.
Segundo dados da literatura (YILMAZ et al., 2011) a incubação em diferentes
temperaturas e aplicada em períodos pré-determinados, também podem influenciar a
predisposição dos sexos das aves com maior nascimento de machos ou fêmeas, como
demonstrado em trabalhos realizados em codornas japonesas.
A dificuldade no momento é chegar ao consenso e a definição dos protocolos para
obter esses objetivos específicos na incubação em nível industrial e poder utilizá-los
para melhorar a produtividade avícola (BOERJAN, 2010). Por enquanto, ainda se
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2600
2013
observa no campo os efeitos de incubações sub-ótimas que causam problemas de
viabilidade e baixa sanidade nas granjas.
Sistema imunológico e metabólico
Durante a primeira semana de vida das aves, antes que o sistema imunológico
esteja suficientemente pronto para produzir seus próprios linfócitos B, a imunidade
humoral depende dos anticorpos maternos que recebeu a partir da gema de ovo.
Durante a incubação e após o nascimento a membrana do saco vitelínico transfere os
nutrientes, incluindo as imunoglobulinas para o desenvolvimento do embrião ou do
pintinho recém-nascido. Existem três classes de imunoglobulinas identificadas nas
galinhas domésticas, nas quais são homólogas as de mamíferos (IgM, IgA e IgG). A IgY
aviária corresponde a IgG e IgE de mamíferos e representa seu antepassado evolutivo,
no qual combina funções distintas: IgY é o principal mecanismo de defesa contra a
infecção sistêmica (similar a IgG) e também atua como barreira que pode mediar
reações anafiláticas (semelhantes à IgE). Sabe-se que a capacidade de transferência
dessas imunoglobulinas para o embrião/pintinho é dependente da idade da matriz
dentre outros mecanismos fisiológicos (ULMER- FRANCO, 2012). No entanto, pouco se
sabe sobre a influência da estimulação térmica durante a embriogênese no auxílio ou
não destes mecanismos.
Em um estudo de QUINTEIRO-FILHO et al. (2010) demostrou-se que o estresse
térmico na granja, aumentou os níveis de corticosterona no soro e diminuiu ganho de
peso vivo e ingestão de alimentos. Houve aumento da mortalidade e diminuição da
bursa de fabricius, do timo e do baço. Além de enterite aguda multifocal leve,
caracterizada por um aumento da presença de linfócitos e plasmócitos no jejuno. O
estresse induziu a ativação do eixo hipófise-hipotálamo-adrenal que foi apontada como
responsável pelos efeitos negativos observados sobre o desempenho dos frangos,
função imunológica e também nas alterações da mucosa intestinal. A partir destes
dados QUINTEIRO- FILHO et al. (2012a) estudaram esses resultados numa
perspectiva neuroimune e comprovaram que a neuroimunomodulação pode abrir novos
caminhos para a melhoria do bem-estar das aves comerciais e o seu desempenho
zootécnico e sanitário. Sendo assim, também se torna um mecanismo auxiliar para
compreensão do desenvolvimento embrionário de aves submetidas ao estresse térmico
durante a incubação.
Os níveis de glicose e lactato no sangue, glicogênio hepático, triglicerídeos
plasmáticos e os ácidos graxos não esterificados indicam metabolismo lipídico alterado
para aves submetidas a altas temperaturas de forma contínua durante a incubação.
Embora a incubação de embriões expostos a temperaturas menores (frio) de forma
contínua apresentam resultados não satisfatórios, o seu desenvolvimento e crescimento
embrionário é semelhante àqueles encontrados em incubações padrões (WILLEMSEN
et al., 2010), confirmando que os embriões de frangos de corte são mais sensíveis às
altas temperaturas de incubação do que as temperaturas baixas (FRENCH, 1997).
OZNURLU et al. (2010) ao relatarem sobre a influência no sistema imunológico,
ressalta que o desenvolvimento da bursa e timo é reduzido pelas temperaturas
elevadas (37,8ºC/100,04ºF, 38,8ºC/101,84ºF, 40,1ºC/104,8ºF e 40,6ºC/105,08ºF) na
casca, a 65 ± 2% de umidade relativa (UR) durante a incubação. Este efeito pode ser
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2601
2013
observado em pintos de uma semana pelos sinais clínicos de imunodepressão
(crescimento desuniforme, baixo ganho de peso, alta conversão alimentar, reações
respiratórias, surtos de diversas doenças, dentre outros). Fica evidente em seu trabalho
que existe morfologicamente imunossupressão induzida pela exposição às altas
temperaturas durante o desenvolvimento embrionário. Portanto, sugere que a
distribuição de temperatura e circulação de ar nas incubadoras deve ser questionada no
caso de baixa imunidade nos lotes de frango de corte.
Em uma revisão realizada por de SALAK-JOHNSON & MCGLONE (2007)
alguns trabalhos são relatados citando o efeito do estresse sobre a imunidade, como
supressão da resposta imune celular e humoral. Animais expostos a condições de
estresse (como frio, calor, transporte, mistura de lotes, etc.) desencadeiam um processo
de liberação de glicocorticoides e podem ser mais suscetíveis a doenças infecciosas.
Glicocorticoides são conhecidos como supressores da resposta imune, em geral, por
inibir as citocinas pró-inflamatórias e induzir a produção de citocinas com potencial
imunossupressivo (WIEGERS et al., 2005).
Segundo BRIDLE et al. (2006) pouco se conhece sobre o estado imunológico de
aves de produção, aparentemente saudáveis, e que são constantemente imunizadas e
passam por intensos processos de seleção de características zootécnicas
interessantes. De acordo com FLORES et al. (2012) populações de linfócitos do sangue
periférico parecem ser bons marcadores para avaliar a imunocompetência dos animais,
incluindo aves. Em situações de desafio, as subpopulações de linfócitos circulantes
ajudam a compreender a patogenia e evolução das infecções, e como controlá-las. Esta
é atualmente feita, sobre o sistema imune em situações comerciais, como sorologia e
aferição do tamanho de órgãos linfóides e podem não ser tão sensíveis quanto o
desejado, ou tampouco ter a capacidade de elucidar a mecânica das alterações
observadas (HECKERT et al., 2002; BOLIS et al., 2003; MENDONÇA et al., 2009). A
avaliação realizada na maior parte dos estudos voltados à imunofenotipagem de
linfócitos aviários está focada em amostras do baço e timo, havendo alguns poucos
estudos sobre as populações celulares circulantes, de mais fácil avaliação (BRIDLE et
al., 2006; FAIR et al., 2008).
O uso de técnicas como a citometria de fluxo para avaliar as subpopulações de
linfócitos de aves é considerado como altamente sensível, e os anticorpos disponíveis
comercialmente são bastante específicos sendo que a precisão da avaliação da
imunocompetência é superior a outros métodos (BRIDLE et al., 2006; FAIR et al.,
2008). No entanto, para um maior entendimento da formação do sistema imune também
é necessário avaliar nível de liberação do hormônio corticosterona, que influencia tanto
a imunidade humoral quanto celular. Pintos que produzem maior calor corporal devido à
temperatura da máquina respondem com maior liberação fisiológica de corticosterona.
A corticosterona atua no hipotálamo regulando a ingestão de alimentos e a
satisfação após ingestão, o que permite redução no consumo e, consequentemente,
diminuição do ganho de peso. Além de contribuir para redução da absorção intestinal,
induzindo lesões gastrointestinais. Em experimento realizado combinando a infecção
por Salmonella Enteritidis com estresse térmico percebeu-se distúrbios na barreira
intestinal, o que permitiria que as bactérias patogênicas migrassem através da mucosa
intestinal para o baço gerando um infiltrado inflamatório no intestino, diminuindo os
parâmetros de desempenho zootécnicos (QUINTEIRO- FILHO, 2012b).
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2602
2013
Concentrações plasmáticas de hormônio da tireoide, tanto triiodotironina (T3) e
tiroxina (T4), são referências para avaliar o nível do metabolismo embrionário. Além da
idéia de tensão produzida pelo tratamento térmico medida através do nível de
corticosterona no soro, como citado anteriormente. Estes hormônios desempenham um
papel importante no processo de incubação (WILLEMSEN et al., 2010).
PIESTUN (2008) em trabalho realizado com manipulação térmica aplicada no
momento da maturação do eixo hipófise-hipotálamo-tireoide (termo regulação) medindo
os níveis plasmáticos de hormônios T3 e T4 e o eixo hipófise-hipotálamo-adrenal
(estresse) medindo corticosterona para evidenciar o potencial das aves em suportar o
estresse térmico agudo na idade adulta, percebeu que a estimulação no período de
maturação desses eixos, tem efeito de longa duração e melhora a tolerância em aves
expostas ao estresse térmico.
Influência da idade da matriz
O efeito da idade da matriz é observado no peso do pinto. Segundo HAMIDU et
al. (2007) foi observado um aumento no peso relativo do embrião com a idade da
matriz. YALÇIN et al. (2008) estudaram a aclimatação na incubação de ovos de
matrizes de diferentes idades, e concluíram que os pintos foram mais pesados no
tratamento térmico no incubatório do que no tratamento controle em todas as idades
das matrizes, porém, com maior tempo para a eclosão. Isso pode ser explicado pela
maior proporção de gema nos ovos de matrizes mais velhas (PEEBLES et al., 2000).
HAMIDU et al. (2007) observaram que o peso final do ovo e a condutância da
casca não são influenciados pela idade da matriz, porém, foi observado um maior
consumo de O2 e maior produção de calor pelo embrião em matrizes mais velhas.
Existem diferenças em produção de calor, metabolismo e consumo de oxigênio entre
embriões de matrizes jovens (<35 semanas) e velhas comparadas com aquelas
provenientes de matrizes no período médio de produção (35 - 50 semanas) (LOURENS
et al., 2006; HAMIDU et al., 2007). A produção de calor dos pintos entre nascimentos
pode variar dependendo da idade das matrizes, sendo até 40% menos em pintos de
matrizes jovens comparados com matrizes velhas (WEYTJENS et al., 1999). Este é
outro fator que pode afetar no transporte até a granja, na qual não é levado em
consideração e os problemas tendem a agravar quanto maior for à distância até as
propriedades.
Com a idade da matriz, também aumenta o tamanho dos ovos o que pode
também interromper ainda mais o fluxo do ar e causar maior desuniformidade. Contudo,
as condições ótimas de incubação, segundo alguns autores, também parecem mudar
entre linhagens genéticas, no entanto esse assunto ainda á bastante discutido (CALIL,
2010; TRALDI, 2010). Dentro dos fatores da matriz que podem influenciar o
metabolismo do embrião, os hormônios tireoidianos, especialmente o T3 (triiodotironina)
parece ser de grande importância. Eles estão envolvidos com a condutância da casca e
com índices de eclodibilidade. Já o T4 (tiroxina) pode ter função ativadora celular
controlando o ritmo metabólico orgânico.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2603
2013
Máquinas incubadoras
Existem diferentes modelos de máquinas incubadoras disponíveis no mercado
brasileiro. Máquinas de tecnologia obsoleta (estágio múltiplo e único convencional)
necessitam da intervenção humana para ajustes no funcionamento para minimização
de efeitos adversos. Já as máquinas de incubação modernas são providas de sistemas
automatizados de eclosão, compostos por algoritmos que associam o controle de
temperatura, umidade relativa e gás carbônico (CO2) (estágio único modular),
monitorando, gerenciando e controlando em tempo real o processo de incubação e
ainda, permitindo históricos que auxiliam o contínuo aperfeiçoamento dos incubatórios
(CALIL, 2010).
Com isso é importante ressaltar que durante o período de nascimento, o embrião
passa por uma fase extremamente estressante que leva a uma condição de exaustão
energética e muscular. Essa condição fisiológica dos embriões durante todo o ciclo das
incubadoras e nascedouros foi extensivamente estudada por HAMIDU et al. (2007)
evidenciando que a tendência das linhas modernas é a mesma citada na literatura do
século passado. Porém, valores de consumo de O2, geração de CO2 e calor metabólico
são significativamente diferentes, exigindo sistemas de incubação capazes de lidar com
esse incremento metabólico.
Em nível comercial, geralmente se observa variabilidade de temperatura em
diferentes regiões da máquina (FRENCH, 1997; 2002), pois existem ovos de diversas
origens e às vezes é difícil agrupá-los em categorias adequadas. Além de que, em
incubadoras de estágios múltiplos existem ovos em diferentes fases de
desenvolvimento.
Por isso, que trabalhar com equipamentos que permitam uma ventilação
adequada e que garantam uniformidade do fluxo de ar entre os ovos é fundamental,
pois, permite homogeneizar a temperatura e as condições do ar em torno dos ovos e
evita a formação de microclimas dentro das máquinas. Microclimas também são
encontrados em máquinas modernas de estágio único, se a manutenção preventiva não
for adequada.
Existem máquinas com sensores precisos de temperatura que avaliam a casca
do ovo durante o desenvolvimento embrionário, como ferramenta de monitorar o
momento exato da eclosão dos ovos de maneira individual e facilitar a acurácia e
proporcionam uma medida confiável da janela de nascimento, possibilitando melhor
status sanitário e melhor manipulação dos fatores físicos durante o processo de
incubação (ROMANINI et al., 2013).
Pós-incubação
No incubatório ou durante o transporte, as condições ambientais podem ser
controladas de forma mais fácil e uniforme do que nas granjas. Diferentes métodos para
medir ou quantificar a qualidade do pintainho são utilizados após o nascimento, tais
como medição de peso corporal, comprimento do pintinho e peso da gema.
Pesquisadores afirmam que estes métodos podem (parcialmente) predizer o potencial
de crescimento do pinto com apenas um dia de idade. Contudo, as evidências de uma
relação linear entre estes métodos e desempenho pós-eclosão não é convincente ou
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2604
2013
mesmo inexistentes (WILLEMSEN et al., 2008). Existe um método bastante utilizado
pela indústria que se chama Pasgar Score (BOERJAN, 2002; VAN DE VEM et al.,
2012) e está baseado em avaliar a qualidade do pintinho de um dia, atribuindo pontos,
conforme a apresentação do reflexo (vitalidade), umbigo, pernas, bico e abdômen.
No entanto, a qualidade dos pintos também é comprometida frequentemente
pelas variações nas condições ambientais ótimas na sala de pintos e durante o
transporte, além das condições de ambiência e manejos que os mesmos vão receber
na granja.
CONSIDERAÇÕES FINAIS
A estimulação térmica traz benefícios como aumento de eclodibilidade, maior
peso do pintinho ao nascer, melhor qualidade e adaptabilidade a extremos; de
temperaturas nas granjas, entretanto, quando aplicada por períodos contínuos em fases
de desenvolvimento não responsivas, podem acarretar muitos prejuízos.
Portanto, mais pesquisas precisam ser realizadas para decifrar as fases e as
condições embrionárias mais específicas e sensitivas para incentivar o uso da
manipulação térmica. Além de que, grande parte das pesquisas é realizada em escala
experimental controlada e visam apenas estudar ou mensurar os índices de incubação
e o desempenho zootécnico. São necessários estudos voltados ao sistema
imunológico, ao metabolismo das aves e a interação destes, com o sistema nervoso
central.
REFERÊNCIAS
AKSIT, M.; YALÇIN, S.; YENISEY, Ç.; ÖZDEMIR D. Brooding temperatures for chicks
acclimated to heat during incubation: effects on post-hatch intestinal development and
body weight under heat stress. British Poultry Science, Cambridge, v.51, n. 3, p. 444452, 2010.
BOERJAN, M. Programs for single stage incubation and chick quality. Avian and
Poultry Biology Reviews, London, v. 13, p. 237–238, 2002.
BOERJAN, M. Circadian incubation for robustness. Proceeding of the XII European
Poultry Congress, Tours, France. http://epc2010.org/cd/ Abstracts/263.pdf. 2010.
BOLIS, D. A.; PAGANINI, F. J.; SIMON, V. A.; ZUANAZE, M.F.; SCANAVINI NETO, H.;
CORREA, A. R. A.; ITO, N. M. K. Gumboro disease: Evaluation of serological and
anatomopathological responses in vaccinated broiler chickens challenged with very
virulent virus strain. Brazilian Journal of Poultry Science, Campinas, v.5, n.2, p.137 146, 2003.
BRIDLE, B. W.; JULIAN, R.; SHEWEN, P. E.; VAILLANCOURT, J. P.; AZAD, K.;
KAUSHIK, A.K. T lymphocyte subpopulations diverge in commercially raised chickens.
Canadian Journal of Veterinary Research, Canadá, v.70, n.3, p.183-190, 2006.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2605
2013
CALIL, T. A. C. Ferramentas para redução da janela de nascimento de pintos. In:
CONFERÊNCIA APÍNCO, 2010, Santos, SP. Anais... Conferência FACTA de Ciência e
Tecnologia Avícolas, p. 215-230, 2010.
CHRISTENSEN, V.L.; WINELAND, M. J.; YILDIRUM. I.; ORT D.T.; MANN. K. M.
Incubator Temperature and oxygen concentration at the plateau stage affects intestinal
maturation of turkey embryos. International Journal of Poultry Science, Pakistan, v.
3, n.6, p.378-385, 2004a.
CHRISTENSEN, V. L.; WINELAND, M. J.; YILDIRUM, I.; ORT, D. T.; MANN, K. M.
Incubator temperature and oxygen concentration at the plateau stage affect cardiac
health of turkey embryos. Journal of Animal and Veterinary Advances, Pakistan, v. 3,
p. 52-65, 2004b.
CHRISTENSEN, V.L.; WINELAND, M.J.; YILDRUM, I.; FAIRCHILD, B.D.; ORT, D.T.;
MANN, K.M. Incubator temperature and oxygen concentrations during the plateau stage
in oxygen uptake affect turkey embryo plasma T3 and T4 concentrations. International
Journal of Poultry Science, Pakistan, v.4, p.268-273, 2005.
CHRISTENSEN, V.L.; WINELAND, M. J.; GRIMES, J. L.; OVIEDO, E. O.; MOZDZIAK,
P. S.; ORT, D.T.; MANN, K. M. Effect of incubator temperature and oxygen
concentration at the plateau stage in oxygen consumption on turkey embryo muscle
growth and development. International Journal of Poultry Science, Pakistan, v. 6, n.6,
p.406-412, 2007.
COLLIN, A.; PICARD, M.; YAHAV, S. The effect of duration of thermal manipulation
during broiler chick embryogenesis on body weight and body temperature of posthatched chicks. Animal Research, Les Ulis, v. 54, n.2, p. 105-111, 2005.
COLLIN, A.; BERRI, C.; TESSERAUD, S.; REQUENA RODÓN, F.E.; SKIBA-CASSY,
S.; CROCHET, S.; DUCLOS, M.J.; RIDEAU, N.; TONA, K.; BUYSE, J.; BRUGGEMAN,
V.; DECUYPERE, E.; PICARD, M.; YAHAV, S. Effects of thermal manipulation during
early and late embryogenesis on thermotolerance and breast muscle characteristics in
broiler chickens. Poultry Science, Raleigh, v. 86, n. 5, p. 795-800, 2007.
FAIR, J. M.; TAYLOR-MCCABE K.J.; SHOU, Y.; MARRONE, B.L. Immunophenotyping
of chicken peripheral blood lymphocyte subpopulations: individual variability and
repeatability. Veterinary Immunology and Immunopathology, Oxford, v. 125, p. 268273, 2008.
FLORES, F.; LOVATO, M.; WILSMANN, C.G.; GAZONI, F. L.; SILVEIRA, F.; CARON,
L.F.; BEIRÃO, B. C. B. Comportamento de células do sistema imune frente ao desafio
com Salmonella Enteritidis em aves tratadas e não tratadas com ácidos orgânicos.
Pesquisa Veterinária Brasileira, Brasília, v.32, n. 6, p. 495-502, 2012.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2606
2013
FRENCH, N. A. Modeling incubation temperature: The effects of incubator design,
embryonic development, and egg size. Poultry Science, Raleigh, v.76 p. 124–133,
1997.
FRENCH, N.A. Managing the incubation environment in commercial hatcheries to meet
the requirements of the embryo. Avian and Poultry Biology Reviews, London, v. 13, n.
3, p. 179 -185, 2002.
GILBERT, S.F., EPEL, D. Ecological Developmental Biology: integrating
epigenetics, medicine and evolution. Sinauer Associates, Massachusetts, p.462
2009.
HAMIDU, J. A.; FASENKO, G. M.; FEDDES, J. J. R.; O’DEA, E. E.; OUELLETTE, M. J.;
WINELAND, M. J.; CHRISTENSEN, V. L. The effect of broiler breeder genetic strain and
parent flock age on eggshell conductance and embryonic metabolism. Poultry Science,
Raleigh, v. 86, p. 2420-2432, 2007.
HAMMOND, C. L.; SIMBI, B.H.; STICKLAND, N.C. In ovo temperature manipulation
influences embryonic motility and growth of limb tissues in the chick (Gallus gallus).
Journal of Experimental Biology, Cambridge, v. 210, p. 2667-2675, 2007.
HALEVY, O.; PIESTUN, Y.; ROZENBOIM, I.; YABLONKA-REUVENI, Z. In ovo
exposure to monochromatic green light promotes skeletal muscle cell proliferation and
affects myofiber growth in posthatch chicks. American Journal of Physiology Regulatory, Integrative and Comparative Physiology, Saint Louis, v. 290, p. 10621070, 2006.
HECKERT, R.; ESTEVEZ, I.; RUSSEK-COHEN, E.; PETTIT-RILEY, R. Effects of
density and perch availability on the immune status of broilers. Poultry Science,
Raleigh, v.81, n.4, p. 451-457, 2002.
KÜHN, E.R.; DECUYPERE, E.; COLEN, L.M.; MICHELS, H. Posthatch growth and
development of a circadian rhythm for thyroid hormones in chicks incubated at different
temperatures. Poultry Science, Raleigh, v.61, n.3, p. 540-549, 1982.
LEKSRISOMPONG, N.; ROMERO-SANCHEZ, H.; PLUMSTEAD, P.W.; BRANNAN, K.
E.; BRAKE. Broiler incubation - 1. Effect of elevated temperature during late incubation
on body weight and organs of chicks. Poultry Science, Raleigh, v.86, n. 12 p. 26852691, 2007.
LEKSRISOMPONG, N.; ROMERO-SANCHEZ, H.; PLUMSTEAD, P.W.; BRANNAN, K.
E.; YAHAV, S.; BRAKE. Broiler incubation- 2. Interaction of incubation and brooding
temperatures on broiler chick feed consumption and growth. Poultry Science, Raleigh,
v. 88, n. 6, p.1321-1329, 2009.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2607
2013
LOURENS, A.; VAN DEN BRAND, H.; MEIJERHOF, R.; KEMP, B. Effect of eggs shell
temperature during incubation on embryo development, hatchability and post-hatch
development. Poultry Science, Raleigh v.84, p.914–920, 2005.
LOURENS, A.; MOLENAAR, R.; VAN DEN BRAND, H.; HEETKAMP, M. J. W.;
MEIJERHOF, R.; KEMP, B. Effect of Egg Size on Heat Production and the Transition of
Energy from Egg to Hatchling. Poultry Science, Raleigh, v. 85, p.770–776, 2006.
MARQUES, D. Fundamentos básicos de incubação industrial. 2. ed. São Paulo:
CASP, p. 22, 1994.
MENDONÇA, J. F. P.; MARTINS DA SILVA, N. R.; DE CARVALHO L. B.; PINHEIRO
DE SÁ, M.; DE MELO, C. B. Bronquite infecciosa das galinhas: Conhecimentos atuais,
cepas e vacinas no Brasil. Ciência Rural, Santa Maria, v.39, n.8, p.2559-2566, 2009.
MOLENAAR, R.; REIJRINK I.A.M.; MEIJERHOF, R.; VAN DEN BRAND, H. Meeting
embryonic requirements of broilers throughout incubation: A Review. Brazilian Journal
of Poultry Science, Campinas v.12, n.3, p.137 – 148, 2010.
MOLENAAR, R.; HULET, M.; MEIJERHOF, R.; MAATJENS, C. M.; KEMP, B.; VAN
DEN BRAND, H. High eggshell temperatures during incubation decrease growth
performance and increase the incidence of ascites in broiler chickens. Poultry Science,
Raleigh, v.90, p.624–632, 2011.
MORAES, V. M. B.; MALHEIROS, R. D.; BRUGGEMAN, V.; COLLIN, A.; TONA, K.;
VAN AS, P.; ONAGBESAN, O. M.; BUYSE, J.; DECUYPERE, E.; MACARI, M. Effect of
thermal conditioning during incubation embryo development on aspects of physiological
responses of broilers to heat stress. Journal of Thermal Biology, Durham, v. 28, p.
133–140, 2003.
NÄÄS, I.A.; MIRAGLIOTTA, M. Y.; BARACHO, M.S.; MOURAS, D.J. Ambiência aérea
em alojamento de frango de corte: poeira e gases. Engenharia Agrícola, Jaboticabal,
v.27, n.2, p.326-335, 2007.
ONAGBESAN, O.; BRUGGEMAN, V.; DE SMIT, L.; DEBONNE, M.; WITTERS, A.;
TONA, K.; EVERAERT, N.; DECUYPERE. Gas exchange during storage and incubation
of avian eggs: effects on embryogenesis, hatchability, chick quality and post-hatch
growth. World’s Poultry Science Journal, Amsterdam, v. 63, p. 557-574, 2007.
OVIEDO-RONDON, E. O.; SMALL J.; WINELAND, M. J.; CHRISTENSEN, V. L.;
GRIMES, J. L.; FUNDERBURK, S.V.L.; ORT, D.T.; MANN, K. M. Effects of incubator
temperature and oxygen concentration during the plateau stage of oxygen consumption
on Turkey embryo long bone development. Poultry Science, Raleigh, v. 87, n. 8, p.
1484-1492, 2008a.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2608
2013
OVIEDO-RONDON, E.O.; SMALL, N. J.; WINELAND, M. J.; CHRISTENSEN, V.L.;
MOZDZIAK, P. S.; KOCI, M.D.; FUNDERBURK, S.V.L.; ORT D.T.; MANN, K.M. Broiler
embryo bone development is influenced by incubator temperature, oxygen concentration
and eggshell conductance at the plateau stage in oxygen consumption. British Poultry
Science, Cambridge, v. 49, n. 6, p. 666-676, 2008b.
OVIEDO-RONDÓN, E. O.; ASHWELL, M.; WINELAND, M.J. Gene expression in
chicken and turkey tibia growth plates is affected by oxygen concentrations during the
plateau stage of incubation. Poultry Science, Raleigh, v. 88, supl. 1 Abstract 197, p.61,
2009a.
OVIEDO-RONDÓN, E. O.; WINELAND, M. J.; FUNDERBURK, S.; SMALL, J.;
CUTCHIN, H.; MANN, M. Incubation conditions affect leg health in large, high-yield
broilers. Journal of Applied Poultry Research, Raleigh, v. 18, p. 640–646, 2009b.
OVIEDO-RONDON, E. O.; WINELAND, M.J.; CUTCHIN, H.; McELROY, A.; BARRI, A.;
MARTIN, S. Effect of incubation temperatures and chick transportation conditions on
bone development and leg health. Journal of Applied Poultry Research, Raleigh, v.
18,n.4 p.671-678, 2009c.
OVIEDO-RONDÓN, E. O.; WINELAND, M.J. Manejo da incubação para melhorar a
performance, saúde e qualidade em frangos de corte. In: XIII Simpósio Brasil Sul de
Avicultura, IV Brasil Sul Poultry Fair, 2012, Chapecó, SC. Anais... p. 157-173, 2012.
OZNURLU, Y.; CELIK, I.; TELATAR, T.; SUR, E. Histochemical and histological
evaluations of the effects of high incubation temperature on embryonic development of
thymus and bursa of Fabricius in broiler chickens. British Poultry Science, Bristol, v.
51, n.1, p.43-51, 2010.
PEEBLES, E. D.; GARDNER, C. W.; BRAKE, J.; BENTON, C. E.; BRUZUAL, J. J.;
GERARD, P. D. Albumen height and yolk and embryo compositions in broiler hatching
eggs during incubation. Poultry Science, Raleigh, v. 79, p. 1373-1377, 2000.
PEREIRA, D.F.; BARATO, E. F.; TOGASHI, C.K.; GABRIEL FILHO, L.R.A.; SAMPAIO,
E.F. Eggs quality in function of the space heterogeneity of the intestinal environment
from the production shed. Brazilian Journal of Biosystems Engineering, Campinas,
v. 2, n.3, p. 253-262, 2008.
PIESTUN, Y.; SHINDER, D.; RUZAL, M.; HALEVY, O.; BRAKE, J.; YAHAV, S. Thermal
manipulations during broiler embryogenesis: Effect on the acquisition of
thermotolerance. Poultry Science, Raleigh, v. 87, p.1516-1525, 2008.
QUINTEIRO-FILHO, W.M.; RIBEIRO, A.; FERRAZ-DE-PAULA, V.; PINHEIRO, M.L.;
SAKA, I. M.; SÁ, L.R.; FERREIRA, A.J.; PALERMO-NETO, J. Heat stress impairs
performance parameters, induces intestinal injury, and decreases macrophage activity in
broiler chickens. Poultry Science, Raleigh, v. 89, n. 9, p.1905-1914, 2010.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2609
2013
QUINTEIRO-FILHO, W.M.; RODRIGUES, M.V.; RIBEIRO, A.; FERRAZ-DE-PAULA, V.;
PINHEIRO, M. L.; SÁ, L.R.; FERREIRA A.J, PALERMO-NETO J. Acute heat stress
impairs performance parameters and induces mild intestinal enteritis in broiler chickens:
role of acute hypothalamic-pituitary-adrenal axis activation. Journal of Animal Science,
South African, v. 90, n. 6, p. 1986-1994, 2012a.
QUINTEIRO-FILHO, W.M.; GOMES, A.V.; PINHEIRO, M. L.; RIBEIRO, A.;FERRAZ-DEPAULA, V.; ASTOLFI-FERREIRA, C.S; FERREIRA, A.J; PALERMO-NETO, J. Heat
stress impairs performance and induces intestinal inflammation in broiler chickens
infected with Salmonella Enteritidis. Avian Pathology, Abingdon, v. 41, n. 5, p.421-427,
2012b.
ROMANINI, C. E. B.; EXADAKTYLOS, V.; TONG, Q.; MCGONNEL,I.; DEMMERS,
T.G.M.; BERGOUG,H.; ETERRADOSSI, N.; ROULSTOUN, N.; GARAIN, P.; BAHR,C.;
BERCKAMANS, D. Monitoring the hatch time of individual chicken embryos. Poultry
Science, Raleigh, v. 92, p. 303-309, 2013.
SALAK-JOHNSON, J.J; MCGLONE, J. Making sense of apparently conflicting data:
Stress and immunity in swine and cattle. Journal of Animal Science, South African, v.
85, p.E81-E88, 2007.
SENGOR, E.; YARDIMCI, M.; OKUR, N.; CAN, U. Effect of short-term pre-hatch heat
shock of incubation eggs-on subsequent broiler performance. Journal of Animal
Science, South African, v. 38, n. 1, p. 58-64, 2008.
SHINDER, D.; RUSAL, M.; GILOH, M.; YAHAV, S. Effect of repetitive acute cold
exposures during the last phase of broiler embryogenesis on cold resistance through the
life span. Poultry Science, Raleigh, v. 88, p. 636-646, 2009.
TONA, K.; ONAGBESAN, O.; DE KETELAERE, B.; DECUPERE, E.; BRUGGEMAN, V.
Effect of age of broiler breeders and egg storage on egg quality, hatchability, chick
quality, chick weight and chick post hatch growth to forty-two days. Journal of Applied
Poultry Research, Raleigh, v. 13, p.10-18, 2004.
TRALDI, A. B. Influência da idade da matriz, peso do ovo e processo de incubação no
desempenho do frango. In: Conferência Apinco, 2010, Santos, SP. Anais... Conferência
FACTA de Ciência e Tecnologia Avícolas, Campinas, p. 203-214, 2010.
TZSCHENTKE, B. Manipulação da temperatura embrionária e impacto na performance
dos frangos de corte. In: Conferência Apinco, 2011, Santos, SP. Anais... Conferência
FACTA de Ciência e Tecnologia Avícolas, Campinas, p. 137-152. 2011.
TZSCHENTKE, B.; HALLE, I. Influence of temperature stimulation during the last 4 days
of incubation on secondary sex ratio and later performance in male and female broiler
chicks. British Poultry Science, Bristol, v. 50, n.5, p. 634-640, 2009.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2610
2013
TZSCHENTKE, B. Attainment of thermoregulation as affected by environmental
factors (Conference Paper). Poultry Science, Raleigh, v. 86, n 5 p. 1025-1036. 2007.
TZSCHENTKE, B.; PLAGEMANN, A. Imprinting and critical periods in early
development. World's Poultry Science Journal, Amsterdam, v. 62, n.4, p. 626-637,
2006.
UBABEF – União Brasileira de Avicultura – São Paulo - www.ubabef.com.br.
Publicado em 2012. Acesso em: 15 ago. 2013.
ULMER-FRANCO, A. M.; CHERIAN, G.; QUEZADA, N.; FASENKO, G. M.;
MCMULLEN, L. M. Hatching egg and newly hatched chick yolk sac total IgY content at
broiler breeder flock ages. Poultry Science, Raleigh, v. 91, p. 758–764, 2012.
VALE, M.M.; MOURA D.J.; NÄÄS, I.A.; OLIVEIRA, S.R. M.; RODRIGUES, I.H. Data
mining to estimate broiler mortality when exposed to heat wave. Scientia Agricola,
Piracicaba, v. 65, n.3, p. 223-229, 2008.
VAN DE VEN, L.J.; VAN WAGENBERG, A.V.; DEBONNE, M.; DECUYPERE, E.;
KEMP, B.; VAN DEN BRAND, H. Hatching system and time effects on broiler physiology
and posthatch growth. Poultry Science, Raleigh, v. 90, p.1267-1275, 2011.
VAN DE VEM, L. J. F., VAN WAGENBERG, A. V., UITDEHAAG, K. A., GROOT
KOERKAMP P. W. G., KEMP, B., VAN DEN BRAND. H. Significance of chick quality
score in broiler production. Animal, Cambridge, v. 6, n.10, p. 1677-1683, 2012.
WEYTJENS, S.; MEIJERHOF, R.; BUYSE, J.; DECUYPERE, E. Thermoregulation in
chicks originating from breeder flocks of two different ages. Journal of Applied
Poultry Research, Raleigh, v. 8, p.139-145, 1999.
WIEGERS, G. J.; STEC, I. E. M.; STERZER, P.; RUEL, J. M. H. M. Glucocorticoids and
the immune response. In: Handbook of stress and the brain. T. Steckler, N. H. Kalin,
J. M. H. M. Reul, ed. Elsevier, Amsterdam, the Netherlands, p.175–191, 2005.
WILLEMSEN, H.; EVERAERT, N.; WITTERG, A.; DE SMIT, L.; DEBONNE, M.;
VERSCHUERE, F.; GARAIN, P.; DERCKMANS, D.; DECUYPERE, E.; BRUGGEMAN,
V. Critical assessment of chick quality measurements as an indicator of posthatch
performance. Poultry Science, Raleigh, v. 87, p. 2358-2366, 2008.
WILLEMSEN, H.; KAMERS, B.; DAHLKE,F.; HAN, H.; SONG, Z.;PIRSARAEI,
ANSARI.;TONA, K.; DECUYPERE, E.; EVERAERT, N. High- and low- temperature
manipulation during late incubation: Effects on embryonic development, the hatching
process, and metabolism in broilers. Poultry Science, Raleigh, v. 89, p. 2678-2690,
2010.
WINELAND, M.W.; CHRISTENSEN, V.L.; YILDRUM, I.; FAIRCHILD, B.D.; MANN, K.M.;
ORT. D.T. Incubator temperature and oxygen concentration at the plateau stage in
oxygen consumption affects intestinal maturation of broiler chicks. International
Journal of Poultry Science, Pakistan, v. 5, n. 3, p. 229-240, 2006a.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2611
2013
WINELAND, M.J.; CHRISTENSEN, V.L.; YILDRUM, I.; FAIRCHILD, B.D.; ORT, D.T.;
MANN, K.M. Incubator environment interacts with genetic line of broiler at the plateau
stage to affect embryo plasma thyroxine and triiodothyronine concentrations.
International Journal of Poultry Science, Pakistan, v. 58, p. 714-722, 2006b.
YALÇIN, S.; SIEGEL, P.B. Exposure to cold or heat during incubation on developmental
stability of broiler embryos. Poultry Science, Raleigh, v. 82, p. 388–1392, 2003.
YALÇIN, S.; MOLAYOGLU, H. B.; BAKA, M.; GENIN, O.; PINES, M. Effect of
temperature during the incubation period on tibial growth plate chondrocyte
differentiation and the Incidence of tibial dyschondroplasia. Poultry Science, Raleigh, v.
86, p.1772–1783, 2007.
YALÇIN, S.; ABUK, M. C.; BRUGGEMAN, V.; BABACANOG, E.; BUYSE, J. ;
DECUYPERE, E.; SIEGEL, P.B. Acclimation to heat stress during incubation: 1. Effects
on embryonic morphological traits, blood biochemistry, and hatching performance.
Poultry Science, Raleigh, v. 87, p. 1219–1228, 2008.
YALÇIN, S.; BABACAONOGLU, E; GÜLER, H.C; AKSIT, M. Effects of incubation
temperature on hatching and carcass performance of broilers. World's Poultry Science
Journal, Amsterdam, v.66, p. 87- 93, 2010.
YASSIN, H.; VELTHUIS, A. G. J.; BOERJAN, M.; VA-N RIEL, J.; HUIRNE, R.B.M. Field
study on broiler eggs hatchability. Poultry Science, Raleigh, v. 87, p. 2408-2417, 2008.
YILMAZ, A.; TAPELI, C.; GARIP, M.; ÇAGLAYAN, T. The effects of incubation
temperature on the sex of Japanese quail chicks. Poultry Science, Raleigh, v. 90, p.
2402-2406, 2011.
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, n.17; p. 2612
2013