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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS CÁSSIO LÁZARO SILVA INACIO MOSQUITOS (DIPTERA, CULICIDAE) EM ÁREA DE CAATINGA DEGRADADA NA REGIÃO DO SERIDÓ, ESTADO DO RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL Natal, RN 2016 i CÁSSIO LÁZARO SILVA INACIO MOSQUITOS (DIPTERA, CULICIDAE) EM ÁREA DE CAATINGA DEGRADADA NA REGIÃO DO SERIDÓ, ESTADO DO RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito parcial para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas. Área de concentração: Diversidade Biológica Orientadora: Profª. Drª. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes. Natal, RN 2016 Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências Inácio, Cássio Lázaro Silva. Mosquitos (diptera, culicidae) em área de caatinga degradada na região Seridó, Estado do Rio Grande do Norte, Brasil / Cássio Lázaro Silva Inácio. – Natal, RN, 2016. 125 f.: il. Orientadora: Profa. Dra. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas. 1. Culicídeos. – Dissertação. 2. Insetos vetores. – Dissertação. 3. Ecologia – Dissertação. 4. Caatinga hiperxerófila. – Dissertação. I. Ximenes, Maria de Fátima Freire de Melo. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título. RN/UF/BSE-CB CDU 595.771 ii CÁSSIO LÁZARO SILVA INACIO MOSQUITOS (DIPTERA, CULICIDAE) EM ÁREA DE CAATINGA DEGRADADA NA REGIÃO DO SERIDÓ, ESTADO DO RIO GRANDE DO NORTE, BRASIL Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas do Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas. ___________________________________________________ Profa. Dra. Patrícia Batista Barra Medeiros Barbosa Universidade Estadual do Rio Grande do Norte (UERN) ____________________________________________________ Pofa. Dra. Renata Antonaci Gama Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) ____________________________________________________ Profa. Dra. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) Professora Orientadora – Presidente da Banca Examinadora Natal, RN 2016 iii AGRADECIMENTOS Agradeço imensamente a Deus inicialmente, por ter me dado forças, e a sabedoria necessária, além da coragem e da paciência para que eu pudesse finalizar mais uma etapa em minha vida. Obrigado Senhor por me proteger e principalmente por me guiar em todas as escolhas que fiz durante toda a vida, e agradeço principalmente por me auxiliar nos momentos de mais precisão, fraquezas e dificuldades. O meu muitíssimo obrigado aos meus pais, Maria da Guia e José Inacio, não somente pelo imenso apoio, mas também por sempre me ensinar o quão a vida é preciosa e valorosa. Obrigado pelas palavras, pelo apoio e pelo orgulho que sempre mostraram ter. Ao meu pai, que sem ele este trabalho estaria incompleto, meu mais sincero agradecimento, não tenho palavras para dizer o quanto agradecido estou pela grandiosa ajuda durante as coletas. Mãe, obrigado por dividir também seu precioso tempo com meus problemas diários. Amados pais, este trabalho é dedicado principalmente a vocês. Agradeço ainda, ao meu irmão Matheus, que sem dúvida foi mais uma fonte de força para que eu conseguisse alcançar mais este objetivo, e me apoiou sempre que precisei. Agradeço aos meus familiares por toda força e apoio dado. Ao Sr. Ricardo Toscano, pela disponibilização e autorização da utilização de seu sítio como área de estudo para a realização deste trabalho. À Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) por oferecer um ensino de qualidade durante a minha formação, bem como a ótima estrutura disponibilizada. À professora Fátima Ximenes, a qual desempenhou um papel excepcional como minha orientadora, e principalmente por me dar mais uma oportunidade de trabalhar com ela. Aos membros da banca de qualificação, Profª Fátima Ximenes, Profª. Renata Antonaci, Prof. Herbet Tadeu e a Profª Patrícia Batista, por aceitarem prontamente o convite para a avaliação deste trabalho e também pelas valiosas sugestões. O meu muito obrigado a Profa. Renata Antonaci, pelo auxílio e ensinamentos das análises estatísticas. Agradeço ainda, aos tantos professores que me ensinaram ao longo desse período que transmitiram novos conhecimentos. iv Aos colegas e amigos de laboratório (a família LABENT) em especial Hilário, Marcos, Juliana e Marcel pela companhia e pelo apoio e trocas de ideias. Acho que a experiência que tive na graduação foi bastante significante, mas essa do mestrado foi mais intensa, mais marcante em todos os sentidos. Hoje concluí mais uma etapa, mas não foi apenas “mais uma experiência”, foi na verdade uma lição aprendida para sempre, e espero ainda, que não seja a última. Meu muitíssimo obrigado a todos. v “ A menos que modifiquemos à nossa maneira de pensar, não seremos capazes de resolver os problemas causados pela forma como nos acostumamos a ver o mundo”. Albert Einstein vi RESUMO No Rio Grande do Norte os mais recentes estudos sobre a fauna de mosquitos têm sido realizados em unidades de conservação nos dois domínios morfoclimáticos presentes no estado, a Mata Atlântica e a Caatinga, tais estudos são limitados quanto a sua abrangência geográfica. O sítio Areias, no qual foi realizado o presente trabalho, está localizado no município de Currais Novos-RN, no Seridó potiguar. Em tal região é predominante a Caatinga Hiperxerófila Seridó, conhecida por ser a vegetação mais seca do estado, e está em processo de desertificação. Durante o período chuvoso, a caatinga pode apresentar hábitats propícios para a proliferação de mosquitos, pois é possível o acúmulo de água permitindo assim o desenvolvimento de mosquitos com hábitos comportamentais e hematofágicos diversos. Tais fatores aliados a escassez de conhecimento da entomofauna de culicídeos na caatinga instigaram a realização deste estudo. Para o estudo, foram feitas capturas mensais de mosquitos adultos, ovos e larvas pelos procedimentos com armadilha Shannon em três intervalos de horários (17h-18h, 18h-19h e 19h-20h) e ovitrampas (expostas durante três dias consecutivos), respectivamente. As coletas foram realizadas em dois períodos compreendidos a março-maio e agosto outubro dos anos de 2014 e 2015 respectivamente períodos chuvoso e seco. Foram coletados e identificados 2291 espécimes, apenas na armadilha Shannon, não sendo observado nenhum ovo ou larva nas ovitrampas instaladas. A classificação revelou 14 táxons: Anopheles marajoara; Anopheles argyritarsis; Anopheles braziliensis; Anopheles deaneorum; Aedes lepidus; Aedes scapularis; Aedes taeniorhynchus; Culex coronator; Culex (Cux.) spp.; Haemagogus spegazzinii; Mansonia indubitans; Mansonia wilsoni; Psorophora ferox e Uranotaenia lowii. Além da ocorrência de espécies no Rio Grande do Norte, são mostradas relações ecológicas dos mosquitos na Caatinga potiguar. Tal estudo registrou pela primeira vez no Estado a presença das espécies Culex (Cux.) coronator (Grupo) e Anopheles (Nys.) deaneorum (identificação por genitália). Vale ressaltar ainda, que, a presença de algumas espécies em áreas rurais pode ter alguma importância quando se considera insetos com capacidade vetorial em áreas próximas aos hospedeiros, o que pode gerar impacto na saúde pública. Palavras-chave: Culicídeos; Caatinga Hiperxerófila Seridó; insetos vetores; lista de espécies; ecologia. vii ABSTRACT In Rio Grande do Norte the latest studies on mosquito fauna have been carried out in protected areas in both morphoclimatic domains present in the state, the Atlantic Forest and Caatinga, these studies are limited in their geographical scope. The farm Areias, where this work was done, is located in the city of Currais Novos, RN, in the region of Seridó. On this region is predominantly Caatinga Hyperxerophilic Seridó, known by being driest vegetation of the state, in the process of desertification. During the rainy season, the caatinga can show habitats conducive to the proliferation of mosquitoes because the water accumulation is possible, allowing the development of mosquitoes with behavioral habits and several hematophagous. These factors associate with lack of knowledge of the insect fauna of mosquitoes in the bush, prompted this study. For the study, monthly mosquito, eggs and larvae collections were made through two procedures: the first with Shannon trap and the second with the egg trap during the period from march to may and august to october the years 2014 and 2015 in three intervals of time (17h-18h, 18h-19h and 19h-20h). They were collected and identified 2291 specimens, only the Shannon trap, eggs or larvae were not observed in ovitraps installed. The classification revealed 14 taxa: Anopheles argyritarsis; Anopheles braziliensis; Anopheles deaneorum; Anopheles marajoara; Aedes lepidus; Aedes scapularis; Aedes taeniorhynchus; Culex coronator; Culex (Cux.) spp.; Haemagogus Spegazzinii; Mansonia indubitans; Mansonia wilsoni; Psorophora ferox and Uranotaenia lowii. In addition to the occurrence of species in the Rio Grande do Norte state ecological relationships of mosquitoes are shown in Caatinga. This study recorded the first time in the state the presence of species Culex (Cux.) coronator (Group) and Anopheles (Nys.) deaneorum (identification male genitaly). It is worth noting also that the presence of some species in rural areas may have some importance when considering insects with vectorial capacity in areas close to the host, which may have an impact on public health. Keywords: Culicídeos; Caatinga Hyperxerophilic Seridó; insects vectors; list of species; ecology. viii LISTA DE ILUSTRAÇÕES FIGURA 1. Cladograma indicando as ligações entre as famílias de Culicoidea.............................................................................................. 16 FIGURA 2. Ciclo biológico de mosquitos da família Culicidae .............................. 18 FIGURA 3. Ovos de Culicidae, aspecto alongado. A – Ovo da subfamília Culicinae; B – Ovo de mosquitos da subfamília Anophelinae, com destaque apara os flutuadores................................................................. 19 FIGURA 4. Larvas de dípteros da família Culicidae: A – Larva de mosquitos da subfamília Culicinae (vista dorsal), com a presença do sifão respiratório; B – Larva de mosquitos da subfamília Anophelinae (vista lateral), com a presença das placas espiraculares.................................... 21 FIGURA 5. Pupa de Culicidae, com ênfase para as estruturas respiratórias............. FIGURA 6. Diferenças morfológicas cabeça de machos e fêmeas dos insetos da 22 família Culicidae. (A) Culicinae: 1-fêmeas com palpos mais curtos que a probóscide, 2- antenas pilosas, 3- Machos com palpos tão longos quanto a probóscide, 4- antenas plumosas; e, (B) Anophelinae: 1fêmeas com palpos tão longos quanto a probóscide, 2- antenas pilosas, 3- machos com último segmento do palpo clavado, 4- antenas plumosas................................................................................................ 23 FIGURA 7. Fêmea de Aedes aegypti, realizando o repasto sanguíneo..................... 25 FIGURA 8. Localização da área de coleta: A - Estado do Rio grande do norte destacado em amarelo; B - Município de Currais Novos, demarcado em vermelho; C - área do estudo destacada em laranja......................... FIGURA 9. 40 Delimitação de áreas e distribuição dos pontos de coleta. A área em verde claro corresponde a Área 1, em verde escuro a Área 2.............................................................................................................. 42 ix FIGURA 10. Delimitação (em verde claro) e flora da Área 1. A – Distribuição das ovitrampas e armadilha Shannon I; B – vegetação baixa e densa; C – presença de cactáceas ............................................................................. 43 FIGURA 11. Delimitação (em verde escuro) e flora da Área 2. A – Distribuição das ovitrampas e armadilha Shannon II; B – presença de bromeliáceas; C– vegetação de maior porte..................................................................... FIGURA 12. 44 Armadilha ovitrampa, instalada à um metro de altura do solo em galho de árvore................................................................................................. 45 FIGURA 13. Coleta de culicídeos em armadilha Shannon. A – Armazenamento dos insetos no pote de coleta; B – Esquema ilustrativo de uma armadilha Shannon.................................................................................................. 47 FIGURA 14. Sítio Areias, localização dos pontos de coleta com armadilhas do tipo Shannon e ovitrampas. A – Localização do Estado do Rio Grande do Norte; B – Município de Currais Novos destacado em vermelho; C – Área de estudo destacada em laranja; D – Distribuição das armadilhas Shannon e ovitrampas............................................................................ FIGURA 15. 48 Fêmea de Culicidae, da espécie Aedes scapularis em estágio final da montagem em alfinete entomológico .................................................... 49 FIGURA 16. Total de culicídeos capturados em área de caatinga nos períodos seco e chuvoso................................................................................................ 53 FIGURA 17. Número de mosquitos capturados e variáveis climáticas....................... 59 FIGURA 18. Criadouros potenciais naturais e artificiais de culicídeos imaturos em período seco. Criadouros artificiais: A, B e C; Criadouros em fenda de rochas e em baixas alagáveis no solo: D, E e F; Criadouros naturais em fendas de árvores e ocos de troncos G, H, I e J...................................... 60 FIGURA 19. Mapa do Rio Grande do Norte destacando as cidades com registros de espécies de culicídeos, em vermelho. Em verde e amarelo estão os limites do domínio Atlântico e das Caatingas, respectivamente............. 62 x FIGURA 20. Espécies de culicídeos encontradas exclusivamente na Mata Atlântica ou na Caatinga, e espécies encontradas em ambos domínios.................. 71 FIGURA 21. Distribuição geográfica das principais espécies de mosquitos com importância médica no Rio Grande do Norte. Destacadas em amarelo as cidades inseridas no domínio da Caatinga e, em verde, àquelas inseridas no domínio da Mata Atlântica.................................................. 72 xi LISTA DE TABELAS TABELA 1. Espécies da família Culicidae capturados em armadilha Shannon em área degradada de Caatinga, no município de Currais Novos, RN......... 52 TABELA 2. Valores do Índice de Simpson para a dominância de espécies de culicídeos coletadas em períodos chuvoso e seco no município de Currais Novos, RN................................................................................. 54 TABELA 3. Espécies de culicídeos coletados no Sítio Areias, valor absoluto e porcentagens de acordo com os pontos de coleta com armadilha Shannon.................................................................................................. 55 TABELA 4. Valores do Índice de Simpson para a dominância de espécies de culicídeos coletadas nas áreas I e II, no município de Currais Novos, RN.......................................................................................................... TABELA 5. Espécies de culicídeos capturadas em horário crepuscular e póscrepuscular em armadilha tipo Shannon............................................... TABELA 6. 57 Total de mosquitos coletados em armadinha Shannon no município de Currais Novos, RN e variáveis ambientais...................................... TABELA 7. 56 58 Lista das espécies de Culicidae presentes no Estado do Rio Grande do Norte, Brasil com descritor da espécie e a localidade............................ 64 xii SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO................................................................................................... 14 1.1 ASPECTOS GERAIS........................................................................................... 14 1.1.1 Biologia de culicídeos........................................................................................... 17 1.1.2 Formas imaturas.................................................................................................. 18 1.1.3 Formas adultas..................................................................................................... 23 1.2 ASPECTOS ECOLÓGICOS E BIOINDICADORES........................................... 26 1.3 PATÓGENOS VEICULADOS POR MOSQUITOS............................................ 27 1.3.1 Vírus Dengue...................................................................................................... 27 1.3.2 Vírus Chikungunya........................................................................................ 29 1.3.3 Vírus Zika.......................................................................................................... 30 1.3.4 Vírus da Febre Amarela.................................................................................. 31 1.3.5 Vírus da Febre do Nilo Ocidental....................................................................... 32 1.3.6 Filárias................................................................................................................. 33 1.3.7 Plasmódios da Malária....................................................................................... 34 1.3.8 Outras doenças relacionadas aos culicídeos...................................................... 35 1 INTRODUÇÃO................................................................................................... 14 1.1 ASPECTOS GERAIS........................................................................................... 14 xiii 1.4 A CAATINGA E OS INSETOS VETORES...................................................... 36 2 OBJETIVOS...................................................................................................... 39 2.1 OJETIVO GERAL............................................................................................... 39 2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS............................................................................... 39 3 MATERIAIS E MÉTODOS ............................................................................ 40 3.1 CARACTERIZAÇÃO DOS PONTOS DE COLETA........................................ 40 3.1.1 Área 1................................................................................................................... 42 3.1.2 Área 2................................................................................................................... 43 3.2 PROCEDIMENTOS DE COLETA...................................................................... 44 3.2.1 Ovos e imaturos.................................................................................................. 3.2.2 Adultos ............................................................................................................... 46 3.2.3 Pontos de captura............................................................................................... 3.3 MONTAGEM E IDENTIFICAÇÃO.................................................................... 48 3.4 CRIADOUROS DE MOSQUITOS..................................................................... 50 3.5 LISTAGEM DE ESPÉCIES OCORRENTES NO ESTADO DO RIO GRANDE DO NORTE........................................................................................ 50 3.6 ANALISES ESTATÍSTICAS.............................................................................. 50 4 RESULTADOS................................................................................................... 52 4.1 MOSQUITOS DA CAATINGA.......................................................................... 52 4.2 CRIADOUROS NATURAIS E ARTIFICIAIS DE LARVAS DE MOSQUITOS....................................................................................................... 59 4.3 LISTAGEM DE ESPÉCIES REGISTRADAS NO RIO GRANDE DO NORTE................................................................................................................. 61 5 DISCUSSÃO....................................................................................................... 6 CONCLUSÕES................................................................................................... 88 44 47 73 REFERENCIAS................................................................................................. 90 APENDICES....................................................................................................... 115 14 1 INTRODUÇÃO 1.1 ASPECTOS GERAIS O filo Arthropoda abrange cerca de 80% das espécies animais conhecidas. Os organismos deste filo são dotados de um corpo segmentado e articulado, e externamente, possuem o corpo dividido em cabeça, tórax e abdome. Possuem ainda, um exoesqueleto que recobre a parte externa do corpo, o qual é substituído periodicamente nos imaturos. A classe Insecta é pertence a este filo e seus membros possuem como principais características a presença de três pares de pernas, um par de antenas e dois pares de asas em sua fase adulta (AHID, 2009). Tal classe corresponde a um dos maiores grupos animais, e muitos de seus representantes possuem papel destacado na economia e na saúde pública, sendo também responsáveis pela transmissão de agentes etiológicos causadores de doenças (MACIEL et al., 2010). Os insetos são organismos que se destacam devido sua capacidade vetorial, principalmente as fêmeas de algumas espécies de dípteros, as quais necessitam se alimentar de sangue para a maturação ovariana e durante o repasto sanguíneo podem veicular patógenos como protozoários, bactérias e vírus. Esses organismos, ao longo do tempo, têm sido responsáveis por epidemias que foram capazes de destruir populações humanas de maneira a alterar o rumo da história (ZINSSER 1935, apud CARRERA, 1994). A ordem Diptera abrange diferentes representantes, como por exemplo as moscas e os mosquitos, e sendo de um grupo bastante variado em diversos aspectos. Tem como principal característica morfológica a presença de apenas um par de asas funcionais adaptadas para o voo. Os dípteros estão presentes nos diversos continentes e colonizam quase todos os hábitats, o que inclui o ambiente aquático, onde em muitos casos ocorrem os estágios larvais (COURTNEY & MERRITTI, 2008). Este grupo, possui variações morfológicas diversas em seus estágios larvais que as diferenciam das outras ordens de insetos (TESKEY, 1991; COURTNEY & MERRIT, 2008). Dentre os dípteros vetores é extremamente relevante a importância da família Culicidae. Esses insetos são conhecidos popularmente como mosquitos, pernilongos, muriçocas ou carapanãs. Tais organismos são bastante conhecidos tanto pelo incômodo que causam, quanto pelo papel epidemiológico que desempenham na transmissão de agentes infecciosos, quando as 15 fêmeas realizam o repasto sanguíneo em seres humanos e/ou em outros vertebrados. Em sua fase adulta são alados e possuem pernas e antenas alongadas, enquanto as fases imaturas são predominantemente aquáticas. Atualmente são conhecidas 3547 espécies de mosquitos, as quais se distribuem por cerca de 112 gêneros. No Brasil, já foram registradas 493 espécies de 23 gêneros (FORATTINI, 2002; HARBACK, 2007; MOSQUITO-TAXONOMIC- INVENTORY, 2015; RUEDA, 2008; SOUTO & PIMENTEL, 2005). Na família Culicidae, são encontrados insetos que possuem um grande destaque relacionado à saúde pública, devido alguns desses organismos serem vetores de agentes etiológicos de diversas doenças. A família Culicidae está presente na superfamília Culicoidea, juntamente com Dixidae, Corethrellidae e Chaoboridae. A família Cilicidae compartilha características em comum com Culicidae, como a presença de antenas fortes e robustas com cerdas no ápice em seus estágios larvais e distinguindo-se de Dixidae e Corethrellidae em seu estágio pupal, no qual os Culicidae e Chaoboridae apresentam ao final do abdome um par de paletas natatórias móveis. Já nos estágios adultos, o monofiletismo de Culicidae se dá por terem uma probóscide longa e os apêndices bucais em forma de estiletes perfurantes (Figura 1). A família Culicidae subdivide-se em duas Anophelinae e Culicinae (FORATTINI, 2002; HABRACH & KITCHING, 1998; HARBACH, 2007). Estes organismos formam um grupo monofilético, onde estima-se que a diversidade conhecida pode aumentar até cinco vezes, uma vez que não há uma taxonomia precisa formando complexos isomórficos o que possibilita algumas espécies serem confundidas por existir uma grande similaridade morfológica (RUEDA, 2008). 16 Fonte: Adaptado de Forattini (2002). Figura 1: Cladograma indicando as ligações entre as famílias de Culicoidea. A subfamília Anophelinae compreende três gêneros, Anopheles, Bironella e Chagasia, tendo apenas este primeiro, importância médica no Brasil; já a subfamília Culicinae compreende a maior dentre as duas subfamílias, possuindo algo em torno de 3000 espécies conhecidas, porém apesar de se saber da existência de tais espécies, a biologia de grande parte destas ainda é desconhecida. Atualmente é sabido que os mosquitos e outros membros da ordem Diptera são agentes transmissores de doenças que afetam cerca de 700 milhões de pessoas no mundo (FORATTINI, 2002; KNIGHT & STONE, 1977; WARD,1984). Até os primórdios do século XIX, os mosquitos eram vistos apenas como organismos desagradáveis, porém, antes deste século já mereciam devida atenção por já serem encontrados em ambientes humanos. Ainda no século XIX, surgiram as primeiras ideias relacionadas aos papéis desses insetos na transmissão de doenças. Desse modo a capacidade vetorial teve sua primeira comprovação quando Manson em 1877, na China, observou o crescimento de 17 Wuchereria bancofti em fêmeas de mosquitos que haviam realizado o repasto sanguíneo em pessoas infectadas, o que caracterizou a filariose bancroftiana como uma doença na qual o patógeno é veiculado por culicídeos do gênero Culex. A partir desse momento, surge como ciência a Entomologia Médica (CLEMENTS, 1992; FORATTINI, 2002). Esse táxon demonstra uma grande capacidade adaptativa das espécies aos diversos ambientes, partindo de florestas preservadas até áreas com intensa atividade antrópica. A influência da urbanização descontrolada em conjunto com as alterações no meio ambiente, em muitos casos acabam por favorecer algumas espécies de mosquitos em comparação com outras, que por sua vez podem acabar se extinguindo ou ainda se deslocando para outros habitats, o que acaba promovendo também a dispersão de agentes etiológicos. O conhecimento sobre a culicidofauna é de suma importância, pois possibilita o monitoramento de espécies presentes em determinadas áreas onde podem ser utilizadas como bioindicadoras de alterações ambientais. A riqueza e a abundância de mosquitos no ambiente, podem variar de acordo com os recursos disponíveis, alterações ambientais, inter-relações entre as populações e também com as mudanças climáticas (SOUZA et al., 2001; TAIPE-LAGOS & NATAL, 2003; LAPORTA et al., 2006; HUTCHINGS et al., 2012). 1.1.1 Biologia de culicídeos Os culicídeos são insetos holometabólicos, e assim, passam durante sua vida por quatro estágios biológicos diferentes, sendo eles: ovo, larva, pupa e adultos. No estágio larval, esses insetos realizam quatro ecdises representados por quatro estádios que vão de L1 à L4 (Figura 2). As fazes imaturas dos culicídeos podem ser encontradas em águas doces ou salobras, paradas e/ou com pouca movimentação, em coleções d’água presentes em ocos de árvores, internódios de bambus, e também em imbricações foliares (ALENCAR et al., 2013; FORATTINI, 1996; 1998; 2002). A mudança entre os estágios de vida dos culicídeos, do ovo até o adulto, pode corresponder à cerca de sete a trinta dias, o que pode variar de acordo com as espécies (Beserra et al., 2006). 18 Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 2: Ciclo biológico de mosquitos da família Culicidae A deposição dos ovos e a quantidade destes pode variar entre as posturas e entre as espécies, mas geralmente são entre 10 e 200 ovos depositados por ciclo gonotrófico. Tais ovos podem ser colocados individualmente ou de maneira agrupada, sobre a superfície da água ou em superfícies úmidas (LOPES et al., 1983; FORATTINI, 2002). Após a eclosão da larva dáse início o desenvolvimento do inseto. 1.1.2 Formas imaturas Os ovos dos mosquitos (Figura 3) possuem aspecto alongado, com simetria bilateral e são recobertos por uma membrana vitelina interna a qual tem função de envolver a célula que dará origem à larva, o endocório endurecido e espesso e o exocório fino e transparente que forma o envoltório externo do ovo (CONSOLI & OLIVEIRA, 1986). 19 A B Flutuadores Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 3: Ovos de Culicidae, aspecto alongado. A – Ovo da subfamília Culicinae; B – Ovo de mosquitos da subfamília Anophelinae, com destaque apara os flutuadores. Os ovos de culicídeos estão sujeitos às variações das condições ambientais e podem desenvolver adaptações para melhor superá-las. A postura dos ovos é realizada mais comumente em horários de baixa luminosidade, pois esta atividade pode representar maior risco de serem predados do que o repouso pós repasto sanguíneo (FORATTINI, 2002). Para Rozeboom et al. (1973) as fêmeas podem realizar postura de ovos não apenas uma única vez, mas, podem interromper uma postura para voar à procura de um outro local também ideal à postura, desse modo elas podem colocar os ovos agrupados ou isolados, o que implica numa estratégia de sobrevivência para a prole. Os culicídeos podem realizar a postura dos ovos de maneiras distintas, como por exemplo, fêmeas colocam os ovos isoladamente (como em Haemagogus) e a outra em aglomerados (em Culex). Neste último caso os ovos são colocados em conjunto sobre a água. Há ainda a classificação quanto ao local de postura dos ovos: quando a postura é realizada diretamente na superfície da água, difere-se a deposição feita isoladamente, como no gênero Anopheles, ou em conjuntos (formação denominada jangada), em Culex. Já a postura realizada fora do meio liquido, como em Aedes, ocorrem de modo que a larva possa chegar mais facilmente a água ou ser atingida por esta, geralmente a postura ocorre nas paredes dos recipientes ou criadouros (FORATTINI, 2002). Os ovos podem, ainda, serem resistentes à dessecação, mas tal resistência depende da resistência da própria espécie e também das condições ambientais (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994; FORATTINI et al., 1993; MATTINGLY, 1976). Em Anopheles punctimaculata tal período pode chegar a quatro semanas, enquanto em Aedes fluviatilis pode se manter viável por 20 até trinta dias. Já os ovos de Aedes aegypti podem ter um período de diapausa que corresponde a mais de um ano e quando em contato com água eclodir (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994). Logo após o estágio de ovo, o inseto passará à fase de larva, a qual é totalmente dependente do meio aquático para sobreviver. O estágio larval compreende a quatro estádios de vida livre, com grande capacidade de movimentação. São de aspecto vermiforme e a coloração pode variar entre tons esbranquiçados, verdes, avermelhados ou até enegrecidos. Possuem o corpo segmentado em cabeça, tórax e abdome, onde este último é dividido em cerca de nove segmentos. De acordo com Clements (1963), a cabeça possui um par de antenas e de olhos compostos por um ou cinco grupos de ocelos laterais. As peças bucais são robustas possuidoras de dentes e cerdas as quais são utilizadas na trituração dos alimentos (HARBACH & PEYTON, 1993). As larvas de culicídeos respiram oxigênio, do ar, e para isso sobem à superfície da água para respirar. As larvas da Subfamília Culicinae são dotadas de um sifão respiratório (Figura 4) (estrutura adaptada para ligar-se à superfície da água ou ainda ao aerênquima de plantas aquáticas), tal estrutura é ausente na Subfamília Anophelinae, então as larvas desta se colocam horizontalmente na superfície da água para respirarem com o auxílio das placas espiraculares. Ao mergulharem, as larvas fecham seus espiráculos, e de acordo com a espécie de culicídeo variam a permanência sob a superfície d’água. Com as condições biológicas e ambientais propícias, as larvas eclodem e seu desenvolvimento sofrer influência da temperatura, disponibilidade de alimento e quantidade de larvas em um mesmo ambiente (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994). 21 A ABDÔMEN CABEÇA PLACAS ESPIRACULARES TÓRAX B ABDÔMEN Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 4: Larvas de dípteros da família Culicidae: A – Larva de mosquitos da subfamília Culicinae (vista dorsal), com a presença do sifão respiratório; B – Larva de mosquitos da subfamília Anophelinae (vista lateral), com a presença das placas espiraculares. A maioria das espécies alimentam-se de partículas orgânicas e microplâncton presentes em seu habitat, o que segundo Forattini (1962) facilita a utilização de compostos larvicidas por ação digestiva. Há ainda, espécies cujas larvas são predadoras, como em alguns casos de Toxorhynchites (T. violaceus; T. brevipalpis; T. amboinensis), Trichoprosopon, Sabethes, Psorophora e Culex (Lutzia) (LANE, 1953. BATES, 1949; FORATTINI, 1962; SIMÕES et al.,2012). Depois de completo o estágio de larva, as mesmas se transformam em pupas (Figura 5), que é o estágio responsável pela metamorfose do estágio larval para o adulto. O estágio de pupa representa a transição entre a vida aquática da larva para a emergência para fora da água. É nessa fase que se dá a maior atividade de divisão celular associada à metamorfose. Nesse estágio o inseto não se alimenta. A morfologia das pupas se assemelha a uma vírgula e o corpo é dividido em cefalotórax (cabeça fundida ao tórax) e abdômen, onde, ao final deste, encontramse estruturas que auxiliam na movimentação e locomoção das pupas. A respiração nesse estágio 22 se dá através de trocas gasosas realizadas pelas trompas respiratórias que ficam localizadas na parte superior do cefalotórax (GADELHA & TODA, 1985; FORATTINI, 2002). TROMPAS ESPIRACULAR ES CEFALOTÓRAX ABDÔMEN Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 5: Pupa de Culicidae, com ênfase para as estruturas respiratórias. As larvas dos mosquitos possuem mecanismos alimentares variados, no passado eram classificadas apenas como filtradoras e predadoras e, posteriormente, classificadas de acordo com o papel desempenhado no ecossistema aquático, diferenciando as diversas formas de coleta alimentar (CUMMINS, 1973; SURTEES, 1959). Naturalmente as larvas de mosquitos se alimentam de bactérias, fungos, protozoários, algas, rotíferos e outras matérias orgânicas presentes no meio onde vivem, obtendo assim substancias fundamentais para seu desenvolvimento. As larvas, podem ainda, ter hábitos necrófago, predador, e ainda podendo se alimentar de detritos no fundo dos criadouros ou serem capazes de por meio de filtração, se alimentar de fito e zooplâncton. As substâncias orgânicas são levadas por meio de uma corrente produzida pelas peças bucais até seu aparelho digestivo, já há outras que possuem a capacidade de triturar ou morder o alimento, raspar o substrato ou predar seu alimento (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994; FORATTINI, 2002; GOUVEIA-DE-ALMEIDA, 2011; MERRIT et al., 1992). As pupas por sua vez, não se alimentam, mas são bastante ativas quando perturbadas, e é nessa fase que ocorre a transformação em mosquito (CONSOLI &, 1994; GOUVEIA-DEALMEIDA, 2011). 23 1.1.3 Formas adultas As formas adultas são dotadas de grandes olhos compostos que ocupam quase toda a cabeça. Possuem antenas com cerca de 15 artículos que são do tipo pilosas nas fêmeas e plumosas nos machos (Figura 6). O aparelho bucal apresenta uma probóscide longa e adaptado para sugar compostos açucarados tanto para machos quanto para fêmeas, mas, essas ultimas possuem ainda a capacidade de perfurar a pele de vertebrados para a realização do repasto sanguíneo. Apresentam palpos que podem ter o tamanho menor que a probóscide nas fêmeas (exceto em Anophelinae) (Figura 6 – A1 e B1) e tamanho igual a esta nos machos (Figura 6 – A3 e B3). Possuem o corpo dividido em três segmentos, sendo eles a cabeça, o tórax e abdômen. O tórax é dotado de escamas de colorido variado, possuem pernas longas e delgadas e o abdome segmentado onde os dois últimos segmentos são modificados, formando as genitálias em machos e fêmeas (CARRERA, 1994; PESSÔA, 1969). Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 6: Diferenças morfológicas cabeça de machos e fêmeas dos insetos da família Culicidae. (A) Culicinae: 1-fêmeas com palpos mais curtos que a probóscide, 2- antenas pilosas, 3- Machos com palpos tão longos quanto a probóscide, 4- antenas plumosas; e, (B) Anophelinae: 1- fêmeas com palpos tão longos quanto a probóscide, 2- antenas pilosas, 3machos com último segmento do palpo clavado, 4- antenas plumosas. 24 Após a emergência, os adultos buscam repouso em abrigos para evitar possíveis predadores que se localizam geralmente próximos aos criadouros. Os adultos, tanto machos quanto fêmeas, têm como principal fonte alimentar carboidratos, encontrados mais comumente em plantas, porém, somente as fêmeas, necessitam realizar o repasto sanguíneo (hematofagia), pois necessitam de proteínas sanguíneas para dar início ao processo de ovogênese (ALENCAR et al.,2005; BONA & NAVARRO-SILVA, 2008; FORATTINI, 2002). Barata e colaboradores (2001) afirmam que o repasso sanguíneo, maturação dos ovos e a postura podem ocorrer durante toda a vida das fêmeas dos mosquitos. Os adultos são os responsáveis pela dispersão e reprodução. Em regiões de clima temperado ou tropical possuem vida média de um mês, variando cerca de 10 a 40 dias, de acordo com as condições ambientais no local onde vivem e também de acordo com a espécie (FORATTINI, 2002). Quando adultos, os mosquitos precisam se manter vivos e desempenhar suas funções, e desse modo devem consumir alimentos ricos energeticamente além de água. Geralmente tais alimentos energéticos são compostos de hidrocarbonetos em quantidade suficiente para poderem voar, se dispersar, auxiliar na maturação ovariana, dentre outas atividades biológicas. Os adultos, tendo em vista essa necessidade energética, procuram substâncias ricas em açucares, como o néctar presente em flores e outros nectários, e também gotículas secretadas por pulgões e também frutas (FORATTINI, 2002; FOSTER, 1995; MARTINEZ-IBARRA et al., 1997; GARY & FOSTER, 2004; SPENCER et al., 2005; MÜLLER et al., 2011). Foster (1995) afirma que alguns tipos de flores proporcionam para os mosquitos vantagens para se alimentarem, devido a morfologia das flores, como aquelas com nectários, pequenas, aglomeradas e de estrutura aberta facilitam o pouso e a visibilidade, além da própria alimentação, o que as tornam mais propensas a serem utilizadas como fontes alimentares pelos mosquitos. As fêmeas dos culicídeos, perfuram o tecido cutâneo dos animais para a realização do repasto sanguíneo. Essa necessidade está intimamente ligada a ovogênese, pois normalmente esses insetos não conseguem ter um desenvolvimento adequado sem os produtos advindos da digestão do sangue que foi ingerido. Tal característica, de sugar o sangue do hospedeiro (Figura 7), admite esses insetos como vetores ou possíveis vetores de doenças (FORATTINI, 2002). 25 Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 7: Fêmea de Aedes aegypti, realizando o repasto sanguíneo. O hábito de sugar sangue do hospedeiro pode variar de acordo com as espécies de culicídeos, podendo estas se alimentarem preferencialmente em animais não humanos ou em seres humanos, ou ainda de ambos hospedeiros, onde estas são conhecidas respectivamente por espécies zoofílicas, antropofílicas ou ecléticas. A preferência alimentar dos mosquitos não está sujeita apenas aos fatores intrínsecos, e, sim, também aos fatores ambientais como a disponibilidade de alimento. Algumas espécies têm preferência por horários específicos para a realização do repasto sanguíneo, como o crepuscular e o noturno, havendo espécies diurnas (LOURENÇO-DE-OLIVEIRA et al., 1985; FORATTINI, 2002). Conforme Gomes et al. (2005), a escolha pelo ambiente onde habitam assim como o repasto sanguíneo, estão ligadas às interações dos fatores biológicos, químicos e físicos onde os ciclos vitais das espécies estão interligados. Outros fatores, como a pressão antrópica sobre o ambiente natural, fazem com que ocorra a migração para ambientes próximos aos domicílios pelo fato de encontrarem abrigo e alimento de forma facilitada. Os períodos nos quais a atividade hematofágica é mais intensa são os crepusculares e noturnos, com maior intensidade durante as primeiras horas da noite, podendo ainda ocorrer prolongamento da atividade durante a madrugada, de acordo com a estação e densidade populacional do vetor. Já com relação ao comportamento endofílico ou exofílico, há a hipótese dessa característica ter sido modificada devido aos métodos de prevenção e controle, os quais 26 consistiam em borrifar inseticida dentro das casas (LOURENÇO-DE-OLIVEIRA et al., 1989; AKHAVAN et al., 1999). 1.2 ASPECTOS ECOLÓGICOS E BIOINDICADORES Os mosquitos apesar de terem grande destaque quanto à transmissão de agentes etiológicos de diversas doenças, desempenham também papéis importantes na natureza, podendo-se citar alguns exemplos como a polinização de espécies vegetais, predação, reciclagem de nutrientes e controle de populações. Algumas espécies de peixes insetívoros utilizam as formas imaturas dos culicídeos como fonte alimentar, assim como outros vertebrados como anfíbios, répteis e invertebrados (ANDRADE & SANTOS, 2004; BORDA et al., 2001; PAMPLONA et al., 2007; SINGER, 2001; CANYON & HII, 1997; CÔNSOLI et al., 1984; RUSSEL et al., 1996; SEBASTIAN et al., 1990; SHERMAN et al., 1993; SPIELMAN & SULLIVAN, 1974). No interior do Rio Grande do Norte, há relatos do uso de peixes dulcícolas como predadores de insetos imaturos em tanques ou cisternas. Espécies encontradas naturalmente em reservatórios hídricos do Seridó, como a piaba (Astyanax bimaculatus) e o barrigudinho (Poecilia vivipara) são vorazes predadoras de larvas de Ae. aegypti, com destaque para a piaba (A. bimaculatus) que quanto maior for sua densidade no ambiente, mais rápida será também a predação das larvas (XIMENES et al., 2013). De certo modo, por habitarem tanto o ambiente aquático quanto extra aquático, os culicídeos e outros insetos holometabólicos tendem a possuir mais predadores naturais do que insetos que passam todo o seu ciclo de vida em apenas um habitat. Os mosquitos, tanto imaturos quando adultos fazem parte da teia alimentar natural, mostrando assim sua importância nos ecossistemas (XIMENES et al., 2013). Os culicídeos são vetores agentes patogênicos importantes tanto para humanos como para outros animais. A introdução de espécies de mosquitos exóticos e com alta capacidade vetorial, pode afetar drasticamente populações animais, que antes estavam livres de agentes infecciosos, podendo inclusive causar a extinção de espécies. A exemplo disso, no Havaí antes da introdução do Culex quinquefasciatus, um vetor bastante eficiente, havia a presença de aves migratórias que possivelmente carregavam consigo o parasita da malária aviária (Plasmodium relictum), no entanto, em Maui, uma das ilhas havaianas, não havia a presença de um vetor capaz de repassar o parasita para aves endêmicas. Em meados de 1926, com a introdução acidental do Culex pipiens fatigans (=quinquefasciatus Say) e também do avipoxvirus (causador da bouba ou 27 varíola aviária), tido como o principal vetor da malária aviária, o patógeno foi disseminado entre as aves locais e como consequência, as populações de aves endêmicas declinaram e algumas espécies chegaram a ser extintas. Com isso, a ação da transmissão desses patógenos via vetor acabou por declinar populações e extinguir espécies de aves endêmicas do Hawaii (EO et al., 2011; WARNER, 1968; VAN RIPER et al., 1986, 2002). Segundo Dorvillé (1996), os culicídeos também desempenham um papel importante no que diz respeito à degradação ambiental, sendo considerados bioindicadores de ambientes degradados. Dependendo das espécies presentes e da densidade populacional das mesmas, é possível inferir sobre o nível de degradação da área. Mosquitos dos gêneros Anopheles (Kertezia) são característicos de ambientes conservados, àqueles dos gêneros Haemagogus e os da Tribo Sabethini denotam um ambiente pouco alterado, enquanto os das Tribo Mansonini e Aedini, e espécies como Ae. scapularis e Cu. quinquefasciatus (Tribo Culicini) são fortes indicadores de áreas onde a ação antrópica se faz bastante presente. 1.3 PATÓGENOS VEICULADOS POR MOSQUITOS 1.3.1 Vírus Dengue A dengue é uma doença infecciosa e de origem viral causada por um arbovírus de cadeia simples de RNA, pertencente ao gênero Flavivirus, família Flaviviridae que possui 4 sorotipos diferentes, o DENV-1, DENV-2, DENV-3 e DENV-4. A doença ocorre principalmente nas regiões tropicais, subtropicais e temperadas do planeta (BANGS et al., 2007; GUBLER, 1998). Dentre as arboviroses a dengue é aquela com maior abrangência geográfica, cerca de 2,5 bilhões de pessoas correm o risco de infecção pelos vírus (TAUIL, 2002; GUBLER, 2012; SIMMONS et al., 2012). Anualmente, estima-se que 100 milhões de pessoas são infectadas pelos vírus, e 100 mil dos pacientes infectados evoluem para o óbito (FORATTINI, 2002; WHO, 2015). A transmissão do vírus ocorre pela picada da fêmea do mosquito Ae. aegypti (Linnaeus, 1762), que durante o seu período de repasto sanguíneo, e ao se alimentar do sangue infectado pelo vírus, torna-se um vetor biológico viral. Após um período de cerca de oito a doze dias, o 28 mosquito torna-se um transmissor apto do vírus responsável pela doença (MONATH, 1994; GUBLER, 1998). Conhecida por ser uma das mais comuns das doenças transmitidas por mosquitos aos seres humanos, no continente americano, apenas no ano de 2015, foram registrados em torno de 1.649.008 de casos da doença (SVS, 2016). Em 2016, até o final de janeiro, foram registrados e notificados mais de 73. 872 casos de Dengue no Brasil. Nesse intervalo de tempo, a região Sudeste apresentou 61,3% do total dos casos, enquanto a região Norte apresentou apenas 4,6% do total. No mesmo período foram descartados mais de 5.700 casos suspeitos da doença. A região Nordeste apresentou 10,6% dos casos notificados, no Rio Grande do Norte, foram registrados 785 casos suspeitos de dengue, gerando uma incidência de 22,8/100 mil habitantes (MS, 2015a). Os sintomas são variados, e a doença possui várias formas, a dengue - a qual apresenta manifestações de vômito, náuseas, manchas vermelhas pelo corpo, dores musculares e articulares e nos olhos além de dor de cabeça; dengue com sinais de alarme – é caracterizada por haver dores abdominais, vômito persistente, sangramento de mucosas, irritabilidade, hepatomegalia; e a dengue grave que pode apresentar um ou mais dos sintomas a seguir como o choque devido ao extravasamento grave do plasma sanguíneo, sangramentos graves, comprometimento grave de órgãos (OMS, 2009). Ao contrário da febre amarela, a qual foi controlada pela vacina, a dengue ainda é um grave problema de saúde pública em diversos países. A única abordagem efetiva para reduzir a sua incidência tem sido o combate ao vetor, o mosquito, impedindo seu desenvolvimento e reduzindo os criadouros uma vez que a obtenção do controle da população de indivíduos adultos do mosquito é bastante complexo (CORBEL et al., 2004; DHARMAGADDA et al., 2005; GUBLER ,1998). Recentemente, a Agencia Nacional de Vigilância Sanitária (ANVISA) aprovou uma vacina tetravalente para os quatro sorotipos circulantes do vírus da dengue, a Dengvaxia (ANVISA, 2015). Apesar dos hábitos e desenvolvimento do A. aegypti serem bastante conhecidos e estudados, as particularidades regionais e locais associadas ao clima e as mudanças antrópicas do ambiente interferem significativamente na dinâmica populacional do mosquito ao longo do tempo. Assim, o conhecimento dessas peculiaridades se torna essencial para o desenvolvimento e implementação de métodos de controle mais eficazes localmente e regionalmente (COSTA et al., 2008; DONALISIO & GLASSER, 2002; NATAL, 2002). 29 1.3.2 Vírus Chikungunya A febre do chikungunya é uma doença viral causada pelo CHIKV, um vírus de RNA pertencente ao gênero Alphavirus da família Togaviridae. A etimologia do nome da doença é derivada de uma palavra em um dialeto Makonde, que tem significado aproximado de “aqueles que se dobram”, o que descreve a aparência do indivíduo acometido por um dos sintomas da doença, a artralgia intensa (BRASIL, 2014a; POWERS & LOGUE, 2007; WEAVER, 2014). A transmissão desse arbovírus se dá por via vetorial, sendo os dois principais vetores o Ae. aegypti e o Ae. albopictus Skuse, 1894. Ambos mosquitos se distribuem amplamente nos trópicos e também em locais de clima temperado. A febre do chikungunya é caracterizada por quadros de febre associados a dor intensa nas articulações, cefaleia e dores musculares. Embora casos severos da doença não sejam comuns, e não ocorram hemorragias importantes como as que podem ocorrer na dengue, em bebês e idosos podem haver manifestações neurológicas, bolhas cutâneas e miocardite ocasionando gravidade aos casos, e também cronificação (DONALISIO & FREITAS, 2015; WEAVER, 2014). Nas américas, casos da febre do chikungunya foram registrados no Caribe em 2013, e em seguida foi confirmada a sua ocorrência no Brasil. No ano de 2014, até outubro foram registrados 828 casos da doença no país, sendo apenas 39 destes advindos de outros países. Provavelmente o vírus foi introduzido duas vezes nas Américas, pois àquele genótipo isolado no Oiapoque e Caribe é diferente do encontrado no estado da Bahia (DONALISIO & FREITAS, 2015). Em 2015, no Brasil, foram notificados mais de vinte mil casos autóctones suspeitos de febre do chikungunya, dos quais 7.823 foram confirmados por via clinico-epidemiológica e laboratorial, sendo que outros dez mil casos estão sendo investigados. Ainda em 2015, foram registrados três óbitos pela doença no país, sendo um no estado de Sergipe e outros dois na Bahia. No Rio Grande do Norte, em Natal, foram registrados nove casos da doença na zona norte da capital (SMS, 2016). Na ausência de uma vacina eficiente contra o vírus CHIKV, a única medida a ser tomada no combate à doença é a prevenção da infecção e a redução do contato entre o homem e o vetor, desse modo, o combate à doença assim como na dengue, é feito por meio do combate ao vetor (BRASIL, 2014a). 30 1.3.3 Vírus Zika A febre do Zika, é uma doença causada pelo ZIKAV, um vírus de RNA que pertence à família Flaviviridae. O vírus foi identificado pela primeira vez em macacos presentes na floresta de Zika, em Uganda, e isolado a partir de soro desses primatas em meados de 1947 (WONG et al., 2013). A transmissão do vírus se dá através da picada da fêmea de mosquitos, principalmente do gênero Aedes, incluindo assim, Ae. africanus Theobald, 1901, Ae. luteocephalus Newstead,1907, Ae. hensilli Farner, 1945, Ae. albopictus e Ae. aegypti (BRASIL, 2015; CAMPOS, 2015; LANCIOTTI et al., 2008; WONG et al., 2013). Em humanos, o primeiro caso de infecção pelo vírus Zika foi identificado na Nigéria no ano de 1954, nos anos seguintes, evidencias de infecção em seres humanos também foram relatadas em diversos países africanos e em alguns asiáticos (OPAS, 2016; WONG et al., 2013). No continente europeu, o primeiro caso confirmado em laboratório ocorreu em 2013, na Alemanha, provavelmente um caso importado, visto que o indivíduo havia viajado para a Tailândia (LANCIOTTI et al., 2008). No continente americano, o Zika vírus teve seu primeiro registro na Ilha de Páscoa, Chile, no ano de 2014 (OPAS, 2016). No Brasil, o vírus só foi identificado em maio de 2015, pelo Instituto Evandro Chagas com 16 pessoas com resultados positivos, sendo 8 amostras do estado da Bahia e outras oito provenientes do Rio Grande do Norte (BRASIL, 2015). Os indivíduos acometidos pela doença, geralmente apresentam febre baixa, olhos vermelhos com ausência de secreções ou coceiras, dores articulares, manchas avermelhadas no corpo, dores musculares, na cabeça e nas costas. O Zika vírus tem sido relatado em todos os estados do nordeste brasileiro, nos quais sua transmissão está intimamente ligada ao Ae. aegypti (MS, 2015), associado ao aumento de casos de microcefalia em recém-nascidos, além da síndrome de Guillan-Barré (MS, 2015; MARCONDES & XIMENES, 2016). Para a prevenção e o controle da doença são adotadas as mesmas medidas utilizadas para a dengue e a chikungunya, o controle e combate do vetor (BRASIL, 2015). 31 1.3.4 Vírus da Febre amarela A febre amarela (FA) é uma doença causada pelo vírus amarílico (gênero Flavivirus, família Flaviviridae). Sua transmissão se dá por via vetorial, através da picada de mosquitos infectados, em especial àqueles dos gêneros Aedes, Haemagogus e Sabethes. A FA é uma doença infecciosa, porém não contagiosa, endêmica das regiões tropicais do continente americano e da África. Tal doença, epidemiologicamente divide-se em febre amarela urbana (FAU) para a qual o principal inseto envolvido é o A. aegypti, e a febre amarela silvestre (FAS) que ocorre em zonas de mata e o vírus é veiculado por mosquitos dos gêneros Haemagogus e Sabethes (BENCHIMOL, 2001; BRASIL, 2014b; COSTA-VASNCONCELOS, 2003; FÉ et al., 2003; KASTNER et al., 1976; COSTA-VASCONCELOS, 2003). Até 1890 acreditava-se que a FA era causada por um germe, a partir desse período deuse início aos estudos focados em descobrir como ocorria a transmissão do patógeno para o homem. Nas décadas seguintes, surgiu a desconfiança de que os responsáveis pela transmissão do patógeno seriam os mosquitos, em especial Stegomyia fasciata Fabricius, 1805 (atualmente conhecido como Aedes aegypti), os quais foram coletados e devido a suposta infecção foram enviados para a França para análise posterior (BENCHIMOL, 2001). Ao final da década de 1920, no Rio de Janeiro ocorreu uma grande epidemia da doença, e já no início da década seguinte (1930) um pesquisador infectado pelo vírus amarílico no laboratório da Fundação Rockfeller na Bahia utilizou seu próprio soro em provas de neutralização em macacos e conseguinte em um outro pesquisador do mesmo laboratório, surgindo assim a primeira vacina para a doença. Dois anos mais tarde (1932) uma nova vacina contra o vírus amarílico foi testada e se mostrou eficiente. Na década seguinte (1940), surge um novo surto da FA no estado do Espírito Santo, e no mesmo período é criado o Serviço Nacional de Febre Amarela (SNFA), que visava a erradicação do principal vetor da FAU, o A. aegypti que foi considerado erradicado do país em 1942 (BENCHIMOL, 2001; TAUIL, 2010). Em meados de 1947, o SNFA começou a utilizar o DDT para acabar com focos esporádicos do mosquito, onde em 1955 o último foco foi encontrado e desfeito. Após doze anos considerado erradicado, ocorre a reinfestação do A. aegypti no estado do Pará. Entre 1980 e 2004, com a existência da vacina contra doença, foram registrados apenas casos de FAS, 662 casos que levaram a óbito 339 pessoas no país (BENCHIMOL, 2001; FRANCO, 1969; KASTNER, 1976; TASCO, 2012). 32 A sintomatologia da doença consiste em febre alta, calafrios, dores de cabeça e musculares, prostração, náuseas e vômitos. Nas formas mais graves, a doença acomete os rins e o fígado, com a diminuição da pressão arterial e hemorragias, e sangramentos que quando não tratados rapidamente podem levar ao óbito (COSTA-VASCONCELOS, 2003). Entre os anos de 2004 e 2007 em região de Mata Atlântica, no Parque Estadual das Dunas – Natal/RN, ocorreram mortes de saguís (Callitrix jacchus), no entanto não houve a confirmação de infecção dos primatas não humanos com o vírus amarílico. Apesar do Estado do Rio Grande do Norte, ter a presença de insetos competentes para a transmissão do vírus amarílico, como Ae. aegypti, Ae. albopictus, Haemagogus janthinomys Dyar, 1921 e Haemagogus leucocelaenus Dyar & Shannon, 1921, o estado ainda é considerado área indene para a doença (BRASIL, 2004; XAVIER, 1980; MEDEIROS et al., 2009; FERNANDES, 2011). No entanto, em julho de 2015, em Natal, próximo ao Parque das Dunas, foi registrado um óbito considerado como suspeito pelo Ministério da Saúde. Embora confirmado pelos laboratórios do Instituto Evandro Chagas (IEC) e pelo Instituto Adolfo Lutz (IAL) com infecção pelo vírus amarílico, a Secretaria Municipal de Saúde de Natal/RN e a Secretaria de Estado de Saúde Pública (SESAP) estão aguardando a contraprova por meio da investigação epidemiológica do caso, coleta de insetos e de material biológico de primatas para pesquisa viral e novos exames laboratoriais para esclarecer o ocorrido (MS, 2015; SESAP, 2015). 1.3.5 Vírus da Febre do Nilo ocidental O Vírus do Nilo Ocidental (WNV), é um flavivírus, responsável por causar grandes surtos de doenças tanto no Velho quanto no Novo Mundo. O vírus é capaz de infectar seres humanos, cavalos e aves (KILPATRICK, 2011; PETERSEN & HAYES, 2008). Tal vírus, associado à transmissão via insetos vetores, foi isolado de uma mulher que residia próximo à margem ocidental do rio Nilo, em 1937, sendo então nomeado como West Nile Vírus (WNV) (HOWARD-RUBEN, 2003; PROWSE, 2003). Nas américas, foi detectado pela primeira vez em 1999, no estado americano de Nova York, durante um surto de encefalite. O vírus se disseminou rapidamente pelas Américas do Norte e Latina (GODDARD, L.B. et al., 2002; KOMAR & CLARK, 2006). A primeira 33 evidencia da presença do vírus na América Latina foi detectada em equinos na Colômbia e posteriormente na Venezuela e Argentina (BOSCH et al., 2007; MATTAR et al., 2005). No Brasil a primeira ocorrência foi relatada no ano de 2010, em cavalos soropositivos no estado de Mato Grosso do Sul. No país, o primeiro caso humano foi relatado em dezembro de 2014 foi relatada a presença da doença em humanos no país, no estado do Piauí. (PAUVOLID-CORRÊA et al., 2011; SOARES et al., 2010; WHO, 2014). O Vírus do Nilo Ocidental pode infectar diversas espécies de pássaros e mosquitos, sendo que a espécie que aparenta ter maior envolvimento com a transmissão do vírus é o culicídeo Culex pipiens Linnaeus, 1758 e também aves migratórias (CDCP, 2003; KULASEKERA et al., 2001; JUPP, 2001). Diversos trabalhos apontam que os humanos, assim como outros animais domésticos, não estão envolvidos no ciclo do vírus no ambiente natural, tendendo assim a serem hospedeiros acidentais (CDC, 2003; KRAMER & BENARD, 2001; PAHO, 2002). O período de incubação viral pelo vírus do Nilo Ocidental dura em média seis dias, podendo estender-se a 14. A doença é caracterizada por um quadro gripal súbito inespecífico, apresentado febre alta com calafrios, cefaleia, astenia, dor retro orbitária, dores articulares e musculares. Na febre epidêmica pode ocorrer vermelhidão facial, congestão conjutival, linfadenopatia, diminuição dos números de linfócitos prolongada e lesões maculopapular em até metade dos pacientes, sendo mais frequentemente em crianças (NASH et al., 2001; PETERSEN et al., 2002). Os pacientes que possuem risco de desenvolver a doença grave são aqueles imunossuprimidos e em pacientes com idade superior a 50 anos (SOLOMON et al., 2003; NASH et al., 2001; PETERSEN et al., 2002; PETERSEN & HUGHES, 2002). 1.3.6 Filárias As filarioses são enfermidades crônicas causadas por agentes parasitários que infectam o sangue e o sistema linfático, no tecido conjuntivo, muscular e cavidades serosas de vertebrados. Cerca de três espécies de parasitas possuem importância médica, sendo elas Wuchereria bancroft, Oncocerca volvlus. A primeira espécie acomete os vasos linfáticos e os linfonodos, utilizando a linfa como fonte alimentar; já a segunda, parasita o tecido muscular subcutâneo, formando novelos emaranhados, constituindo-se em granulomas de origem imunológica. As microfilárias podem também migrar para outras regiões do corpo. Tal doença 34 tem como principais agentes veiculadores dos parasitos os mosquitos, dos gêneros Aedes, Anopheles e Culex (BRASIL, 2009; REGIS et al., 1996; SILVA-JÚNIOR et al., 2005) O mosquito Culex quinquefasciatus Say, 1823 é o principal vetor em todo o mundo, e nas américas é o vetor exclusivo, sendo este, responsável por aproximadamente 90% dos casos de filariose linfática (MELO, 2006; REGIS et al., 1996). Segundo o Ministério da Saúde (BRASIL, 2009), a filariose linfática é uma doença altamente incapacitante ao longo do tempo, podendo ser permanente. Estima-se que no mundo existam 112 milhões de pessoas infectadas por W. bancrofti. No Brasil, o caráter epidemiológico da doença foi instituído em 1950, e identificadas áreas prioritárias para a realização de intervenções, em 11 cidades distribuídas entre seis estados com focos de filariose (BRASIL, 2009). Atualmente, no país há apenas um foco da doença, no estado de Pernambuco, tendo sido interrompida a transmissão outros estados brasileiros (OPAS, 2014). A biologia do mosquito já é bem conhecida, sabe-se que a postura de ovos e o desenvolvimento das formas imaturas do inseto ocorrem em coleções hídricas poluídas, paradas e com alta carga de componentes orgânicos, como por exemplo em fossas e tanques (BRASIL, 2009; REGIS et al., 1996). No Brasil, C. quinquefasciatus foi incriminada como principal vetora de W. bancrofti. O mosquito está distribuído por todo o país, as áreas urbanas não saneadas são as mais propícias para o desenvolvimento da espécie, o que permite a formação de criadouros e consequentemente a proliferação dos mosquitos, e A. aquasalis tem sido considerada vetora secundária por já ter sido encontrada naturalmente infectada com W. bancrofti (BRASIL, 2009; CONSOLI & OLIVEIRA, 1994). 1.3.7 Plasmódios da Malária A malária é uma doença infecciosa, não contagiosa causada por protozoários. Estimase que todos os anos entre 1,5 a 3 milhões de pessoas desenvolvam a doença de forma grave e cheguem a óbito, levando a Organização Mundial de Saúde (OMS) a considerar a doença como um dos maiores problemas de saúde pública em diversos países, incluindo o Brasil (OPAS, 1997). 35 A malária é uma enfermidade causada por protozoários do gênero Plasmodium e quatro espécies infectam o homem, o Plasmodium vivax, P. falciparum, P. malariae e P. ovale, sendo que no Brasil os três primeiros se fazem presentes. Mas, estima-se que 20 espécies de plasmódios sejam específicas de primatas não-humanos (ACHA & SZYFRES, 2003; CAMARGO, 2003). Várias espécies de anofelinos são transmissoras dos plasmódios da malári. No Brasil, as principais espécies consideradas vetoras primárias da doença são An. darlingi Root, 1926, An. aquasalis Curry, 1932 e A. albitarsis s.l. Lynch Arribalzaga, 1878, sendo as outras espécies consideradas vetoras secundárias (FORATTINI, 2002; CONSOLI & OLIVEIRA, 1994). O Anopheles darlingi é considerado mais importante vetor devido estar amplamente distribuído, ser altamente antropofílico e com potencial de transmitir mais de uma espécie de Plasmodium. Geralmente os grupos de pessoas mais susceptíveis à infecção, são aqueles grupos que habitam regiões de florestas úmidas, como por exemplo madeireiros e garimpeiros (OLIVEIRA FERREIRA et al., 1990; FORATINNI, 2002). As principais manifestações clínicas da malária são a febre associada ou não a calafrios, tremores, sudorese intensa, dor de cabeça e dores pelo corpo. O período de incubação da doença compreende ao tempo entre a picada do inseto infectado e o início dos sintomas, variando entre 8 e 30 dias de acordo com a espécie do parasito e da carga parasitária inserida pelo mosquito, assim como a situação do sistema imunológico da pessoa infectada (CAMARGO, 2003). O combate à doença se dá principalmente pela eliminação dos vetores responsáveis, melhoria das condições sanitárias e do tratamento dos sintomas dos pacientes. Atualmente temse feito o uso também de telas e mosquiteiros impregnados com inseticidas, visando a prevenção do contato mosquito-homem, em algumas áreas endêmicas de malária (CAMARGO, 2003; FRANÇA et al., 2008). 1.3.8 Outras doenças relacionadas aos mosquitos Os culicídeos possuem um sistema de glândulas salivares, que auxiliam na ingestão sanguínea devido a presença de anticoagulantes, aglutininas e outras substâncias, e ainda, permitem sua utilização por vírus, protozoários e outras formas de vida como veículo de transmissão até os hospedeiros vertebrados (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994; FORATTINI, 2002). Além das doenças acima relatadas, há uma série de outras que são também transmitidas 36 por culicídeos gêneros como Aedes, Culex, Haemagogus, Anopheles, Psorophora, Wyeomyia, Sabethes, Limatus, Mansonia, Coquillettidia. Tais gêneros participam da transmissão de arbovírus, filárias, outros parasitas. Algumas das outras enfermidades são a dirofilariose, encefalite equina do oeste, encefalite equina venezuelana, febre do Oropouche, febre ilhéus, encefalite de Sant. Louis, encefalite do Rócio, encefalite japonesa, é relatada ainda na literatura a ocorrência de espécies vetoras mecânicas na veiculação de ovos de Dermatobia hominis Linnaeus Jr., 1781, causadora de miíase primária, e febre do Mayaro que entre os anos de 2014 e 2015 foram confirmados 70 casos da doença no estado brasileiro do Goiás, tal doença tem sido associada à mosquitos do gênero Haemagogus. Acredita-se ainda que haja risco de urbanização da doença, pois estudos têm demonstrado a capacidade de transmissão do vírus pelo Ae. aegypti. (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994; CAUSEY et al., 1944; FIGUEIREDO, 2007; FORATTINI, 2002; GOIÁS, 2016; HERVÉ et al., 1986; LOPES et al., 1981; NUNES et al., 2008; PAUVOLID-CORRÊA et al., 2015; PINHEIRO et al., 1981; VASCONCELOS et al., 2009). 1.4 A CAATINGA E OS INSETOS VETORES A Caatinga, considerado o único domínio exclusivamente brasileiro, possui uma diversidade biológica rica e com ocorrência de espécies endêmicas. Apesar de tal exclusividade, está entre os domínios brasileiros com maior interferência humana e um dos menos estudados no país. Como parte dessa realidade da caatinga como um todo, a região do Seridó do Rio Grande do Norte é apontada como uma área de extrema importância biológica (CASTELLETTI et al., 2000; MMA, 2002). Compreendendo 23 municípios, o Seridó está dentro da Depressão Sertaneja Setentrional, na qual é predominante o relevo suavemente ondulado e solos bastante pedregosos do tipo Bruno não Cálcico (MORAIS, 2005; VELLOSO et al., 2002). Varela-Freire (2002), descreve o clima da região como sendo do tipo Bshw de Köppen, semiárido quente e seco com estação chuvosa curta (de março a maio), cuja precipitação varia entre 500 e 800mm por ano, a temperatura média é de 30°C, umidade relativa do ar variando de 50 a 90% e médias de insolação de 2800/3200 horas anuais. Na região do Seridó, a vegetação é característica do domínio da Caatinga, apresentando alto grau de xerofilia devido ao clima com baixos índices pluviométricos e distribuição irregular 37 de chuvas, o que constitui segundo Medeiros (2003) e Oliveira (2012) alguns tipos de vegetação, sendo eles, a Caatinga Hiperxerófila e Subdesértica “Seridó” (Caatinga Hiperxerófila do Seridó), Floresta subcaducifólia (Catinga Hiperxerófila) e Mata Ciliar. A Caatinga Hiperxerófila e a Caatinga Subdesértica Seridó, abrangem boa parte da região do Seridó Oriental e predominam na maior parte do município de Currais Novos. A vegetação apresenta-se bem desenvolvida, e, em algumas áreas, bastante densa. No período seco, as ervas morrem e os arbustos e árvores perdem as folhas. A floresta subcaducifólia é caracterizada por plantas de porte arbóreo-arbustivo estando localizada no município na faixa próxima à Região da Serra de Santana. Já a Mata Ciliar está presente em áreas sob influência fluvial dos rios e riachos temporários que surgem no período chuvoso (OLIVEIRA & CESTARO, 2012). A vegetação da região é composta por plantas de baixo porte, mas, é possível identificar três extratos arbóreos distintos em algumas áreas. Segundo Costa (1982), o extrato arbóreo tem predominância de espécies esparsas na paisagem como Aspidosperma pyrifolium (pereiro), Astronium urundeuva (aroeira), Bursera leptophloeos (imburana), Prosopis juliflora (algaroba), Schinopsis brasiliensis (baraúna) e Tabebuia caraíba (craibeira); o extrato arbustivo contínuo, com plantas apresentando galhos retorcidos e com espinhos, onde as espécies possuem cerca de 2 e 3 metros de altura, com destaque para Caesalpinea pyramidalis (catingueira), Cnidoscolus phyllacanthus (faveleira), Croton sincorensis (marmeleiro), Jatropha pohliana (pinhão-bravo), Licania rígida (oiticica) e Mimosa acustistipula (jurema); e ainda um terceiro extrato rasteiro, com cerca de 50cm constituído por uma grande quantidade de malváceas, cactáceas como Opuntia monacantha (palma-de-espinhos), Pilosocereus geounellei (xique-xique) e bromeliáceas como a Echolirium spectabile (macambira) (Costa, 1982) De acordo com Silva (1999), a vegetação do Seridó apresenta-se bastante comprometida devido a extração vegetal para a produção de lenha em estabelecimentos como cerâmicas e olarias entre outros, o que contribui fortemente com o processo de desertificação naquela área. No município de Currais Novos, tal vegetação é predominante em quase todo o município. Devido apresentar uma grande quantidade de Mimosa tenuiflora Willd. Poir. (jurema preta) que é considerada uma espécie pioneira e que indica áreas com sucessão ecológica inicial, há a possibilidade de inferir que tal área está em processo de reconstituição vegetal (OLIVEIRA & CESTARO, 2012). 38 As ações humanas em florestas podem culminar em modificações das atividades de espécies de vertebrados e, consequentemente, no comportamento dos mosquitos (GUIMARÃES et al., 2003; HUNTER, 2007). Segundo Gomes e colaboradores (2010), em ambientes silvestres a relação entre os culicídeos com capacidade vetorial e os reservatórios naturais locais, acabam contribuindo para a cadeia enzoótica de doenças, que podem afetar os seres humanos que fazem uso de tais ambientes. O crescimento acelerado e desordenado das áreas urbanas, e a implementação de projetos agrícolas desorganizados em zonas rurais, podem aumentar o risco de doenças cuja transmissão se dá por via vetorial (QUEIROZ et al., 2001). A crescente urbanização vem causando a destruição de habitats naturais, o que resulta em alterações comportamentais dos insetos, inclusive daqueles de importância para a saúde pública, tornando-os assim passíveis a sobrevivência em ambientes peri-urbanos e urbanos, levando os seres humanos a participarem dos ciclos de doenças (PATZ et al., 2000; XIMENES et al., 2007). 39 2 OBJETIVOS 2.1 OBJETIVO GERAL Identificar e mensurar a diversidade da entomofauna de culicídeos em ambientes de Caatinga não preservada no Seridó Oriental do Rio Grande do Norte, com ênfase os mosquitos de importância médico-veterinária. 2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS Analisar a diversidade e dominância das espécies capturadas na área de estudo; Comparar a diversidade das espécies de culicídeos capturados nos períodos seco e chuvoso; Identificar diferenças na composição de espécies em locais distintos da caatinga; Verificar a influência de parâmetros climáticos sobre a densidade de mosquitos; Analisar a presença de culicídeos com potencial vetorial; Analisar possíveis influências das características fitofisionômicas da área na distribuição das espécies; Buscar possíveis locais que se configurem como criadouros naturais e/ou artificiais para larvas de culicídeos; Realizar diagnóstico da fauna culicidiana na área contribuindo para a elaboração de uma lista de espécies ocorrentes no Estado do Rio Grande do Norte. 40 3 MATERIAIS E MÉTODOS 3.1 CARACTERIZAÇÃO DOS PONTOS DE COLETA O município de Currais Novos (6°15’18’’S e 36°30’51’’O) está localizado na Microrregião do Seridó Oriental, no Estado do Rio Grande do Norte (RN), nordeste do Brasil e possui uma área aproximada de 864,344 Km2 (IBGE, 2010). O clima do município é caracterizado por temperaturas que variam de 18°C a 33°C, precipitação pluviométrica anual de 610,5mm, cujo período chuvoso se faz ente os meses de fevereiro e abril (CPRM, 2005). O local de coleta (Figura 8), localizado na zona rural do município, próximo à Serra da Umburana, apresentando diversas propriedades rurais, as quais possuem em sua maioria áreas de mata densa nas localidades mais afastadas das residências. A B C Fonte: Google Earth. (Adaptado). Figura 8: Localização da área de coleta: A - Estado do Rio grande do norte destacado em amarelo; B - Município de Currais Novos, demarcado em vermelho; C - área do estudo destacada em laranja. 41 As áreas de coleta estão dentro da região de Caatinga, denominada Caatinga Hiperxerófila e Subdesértica “Seridó” (Caatinga Hiperxerófila do Seridó). Esse tipo de vegetação é caracterizado por ter um porte arbóreo-arbustivo esparso que se fixa em solos rasos e pedregosos facilmente erodíveis. O extrato herbáceo é bastante desenvolvido, onde em algumas áreas é possível formar um “tapete” bastante denso, composto principalmente por capins do gênero Aristida e cactáceas de diversos gêneros, podendo ocorrer também variação na fisionomia devido ao porte e densidade vegetal (ANDRADE-LIMA, 1981; COSTA et al., 2002; IBAMA, 1993; LUETZELBURG, 1923). É a vegetação mais seca do estado, com arvores baixas e de xerofitismo bastante acentuado, espécies vegetais comumente encontradas na região são o pereiro, faveleira, facheiro, macambira, mandacaru, xique-xique e a jurema preta (CPRM, 2005). Para uma melhor caracterização da área de estudo, a área total foi dividida em duas subáreas menores distintas com relação aos estratos arbóreos nelas presentes (Figura 9). Abaixo, em verde mais claro (Área 1) estão os estratos arbóreos mais baixos, enquanto em verde escuro (Área 2), os estratos arbóreos mais altos. As áreas também diferem quanto a altitude com relação ao nível do mar, estando os pontos de coleta da Área 1 com uma elevação entre 361 e 370 metros com relação ao nível do mar, na Área 2 os pontos com elevações entre 365 e 391 metros com relação ao nível do mar. A vegetação também se mostra diferenciada, uma vez que a medida que a elevação aumenta, aumenta também o tamanho desta, havendo arvores mais altas na Área 2 e mais baixas na Área 1. 42 Fonte: Google Earth (Adaptado). Figura 9: Delimitação de áreas e distribuição dos pontos de coleta. A área em verde claro corresponde a Área 1, em verde escuro a Área 2. 3.1.1 Área 1 A área 1 é caracterizada por apresentar estratos arbustivos e rasteiros bem característicos, com a presença de cactáceas, a vegetação se mostra bastante densa (Figura 10). Nela foram instaladas as três primeiras ovitrampas e a armadilha Shannon I. A vegetação se mostra típica da Caatinga Hiperxerófila do Seridó com grande densidade de herbáceas e cactáceas, as plantas são de pequeno a médio-porte que dificilmente ultrapassam 3 ou 4 metros de altura, estando presentes espécies como jurema preta, catingueira, palma pequena, coroa de frade, pinhão bravo, jurema branca, nesta área dificilmente são encontradas bromeliáceas típicas da região, como por exemplo a macambira. 43 A B C Fonte: Google Earth e INACIO, C.L.S., 2016. Figura 10: Delimitação (em verde claro) e flora da Área 1. A – Distribuição das ovitrampas e armadilha Shannon I; B – vegetação baixa e densa; C – presença de cactáceas. 3.1.2 Área 2 A área 2 se constitui como do tipo arbóreo-arbustivo mais desenvolvido, também característica da formação da Caatinga Hiperxerófila Seridó. Nesta área, onde foram instaladas as ovitrampas 4, 5 e 6 e a Shannon II, há a presença de espécies vegetais que atingem 5 metros de altura, além de cactáceas e bromeliáceas, apresentando uma vegetação mais esparsa (Figura 11). Espécies comuns nessa área são umburana, macambira, catingueira, faveleira, cactáceas, pereiro, algaroba, jurema preta. 44 A B C Fonte: Google Earth e INACIO, C.L.S., 2016. Figura 11: Delimitação (em verde escuro) e flora da Área 2. A – Distribuição das ovitrampas e armadilha Shannon II; B – presença de bromeliáceas; C – vegetação de maior porte. 3.2 PROCEDIMENTOS DE COLETA 3.2.1 Ovos e imaturos Para a captura de culicídeos foram utilizadas armadilhas de ovos, durante os períodos de coleta compreendidos de fevereiro a maio (chuvoso) de 2014 e 2015, e agosto a outubro (seco) de 2014 e 2015. Seis ovitrampas foram distribuídas ao longo de um transecto com 45 intervalo de no mínimo 250m de distância entre cada uma, a um metro do solo, sendo três delas ao longo da estrada até o primeiro local (6°16'17.30"S e 36°28'39.20"O; 6°16'33.90"S e 36°28'33.80"O; 6°16'50.68"S e 36°28'23.65"O) de coleta com armadilha de Shannon e outras três distribuídas até o segundo ponto de coleta com armadilha de Shannon (6°16'55.90"S e 36°28'15.90"O; 6°16'57.40"S e 36°28'7.80"O; 6°16'59.40"S e 36°27'59.10"O), as armadilhas ficaram expostas durante três dias consecutivos. Um total de 144 ovitrampas (Figura 12) foram instaladas durante todo o período de coleta. A armadilha para ovos (ovitrampa) consiste em um recipiente plástico de coloração escura com abertura medindo 10cm de diâmetro por 12cm de profundidade, na qual é colocada uma palheta de madeira (tipo Eucatex) com 12cm de comprimento por 2cm de largura, que ficam presas à borda, dentro do recipiente. Com o intuito de tornar esta armadilha mais atrativa, colocou-se no interior do vaso um volume aproximado de 300 ml de solução de infusão de gramíneas. 1m Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 12: Armadilha ovitrampa, instalada à um metro de altura do solo em galho de árvore. 46 3.2.2 Adultos As coletas de adultos ocorreram em dois dias consecutivos, duas vezes por mês a cada 15 dias, nos períodos compreendidos entre: março–maio e agosto-outubro de 2014 e 2015, o que compreende aos três primeiros meses da estação chuvosa e os três seguintes à seca. O reconhecimento da área, padronização dos horários de coleta e pontos de coleta, bem como método de captura foram realizados no mês de fevereiro de 2014. Os dois pontos de coleta com a armadilha Shannon (6°16'50.60"S e 36°28'23.70"O; 6°16'57.80"S e 36°27'59.30"O) ficaram ambos em área de mata, sendo o primeiro próximo ao açude e o segundo ponto na faixa mais distante deste. Os culicídeos foram capturadas em horário crepuscular e início da noite entre as 17h e 20h, o que compreende a um total de 12 horas de coletas mensais e um total de 72 horas por ano, totalizando ao término das coletas 144 horas. As coletas foram realizadas em armadilha Shannon (Figura 13) a qual consiste em um tipo de tenda de tecido geralmente branco, dividida ao meio por um tecido, nesta armadilha são colocadas fontes luminosas (uma em cada lado da divisão central) objetivando a atração dos insetos, com o auxílio de um tudo de sucção manual (capturador de Castro) para a captura. Seguindo o modelo de FORATTINI (1962) e CONSOLI & OLIVEIRA (1994) os mosquitos que pousavam na armadilha Shannon ou nos coletores eram capturados rapidamente, buscando evitar que os insetos realizassem o repasto sanguíneo, e armazenados em potes plásticos, identificados para cada hora de coleta, no período compreendido entre as 17 e 20 horas. 47 B A Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 13: Coleta de culicídeos em armadilha Shannon. A – Armazenamento dos insetos no pote de coleta; B – Esquema ilustrativo de uma armadilha Shannon. Após coletados, os insetos foram armazenados nos recipientes, e em seguida colocadas em um freezer por um período de uma hora. Após mortos, foram cuidadosamente removidos e acondicionados em novos potes plásticos contendo naftalina e lenços de papel macios objetivando a diminuição do atrito e conservação de suas estruturas. 3.2.3 Pontos de captura As coletas de culicídeos foram realizadas em oito pontos, com ovitrampas instaladas a uma distância mínima de 250 metros. As armadilhas tipo Shannon foram instaladas a uma distância de 780 metros uma da outra. Os pontos foram distribuídos, em área de mata integrante da propriedade, seguindo um transecto do início da propriedade até a região mais próxima do cume da Serra da Umburana. As ovitrampas, foram distribuídas em 6 dos oito pontos, enquanto nos outros dois foram colocadas as armadilhas do tipo Shannon. As ovitrampas foram colocadas a um metro do solo, penduradas em galhos de árvores; já as armadilhas Shannon foram instaladas sob árvores, em dias diferentes consecutivos, para que uma não interferisse na outra. 48 A B C D Fonte: Adaptado do Google Earth Pro. Figura 14: Sítio Areias, localização dos pontos de coleta com armadilhas do tipo Shannon e ovitrampas. A – Localização do Estado do Rio Grande do Norte; B – Município de Currais Novos destacado em vermelho; C – Área de estudo destacada em laranja; D – Distribuição das armadilhas Shannon e ovitrampas. O sítio Areias possui uma área de 497 hectares (Figura 14) e apenas duas residências, ambas ocupadas por funcionários da propriedade, a região é predominantemente de Caatinga. 3.3 MONTAGEM E IDENTIFICAÇÃO Em laboratório (Laboratório de Entomologia – LABENT/UFRN) os espécimes capturados com o auxílio da armadilha de Shannon e capturador manual de Castro, assim como 49 os mosquitos adultos oriundos de ovos e larvas contidos nas ovitrampas, foram montados em triângulos de folhas plásticas transparentes transpassados por alfinetes entomológicos (nº 3) (Figura 15), e após a identificação, foram etiquetados, com informações referentes às devidas espécies, o local de coleta, dia de captura, nome do coletor. Fonte: INACIO, C.L.S., 2016 Figura 15: Fêmea de Culicidae, da espécie Aedes scapularis em estágio final da montagem em alfinete entomológico. Para a identificação dos mosquitos adultos, foram utilizados estereomicroscópio (ZEIZZ Stemi DV4) e chaves dicotômicas de identificação específicas (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994; FORATTINI, 2002; BARBOSA, 2007; FARAN & LINTHICUM, 1981; GALINDO et al., 1954; MARCONDES & ALENCAR, 2010 e SEGURA & CASTRO, 2007) por morfologia externa dos insetos para conhecimento das espécies capturadas. Foram utilizadas abreviaturas para gêneros propostas por Reinert (2009), considerando Aedes como um gênero abrangente (Wilkerson et al., 2015). Após devidamente identificados, os insetos foram armazenados em potes plásticos, contendo uma folha de isopor para a adição dos 50 mosquitos montados, e naftalina para a sua conservação, os mesmos encontram-se depositados no Laboratório de Entomologia da UFRN. 3.4 CRIADOUROS DE MOSQUITOS Criadouros de larvas de culicídeos são todo e qualquer recipiente de caráter natural ou artificial capaz de armazenar água permanentemente ou temporariamente (SILVA & LOZOVEI, 1996; FORATTINI, 2002). Diante disso, fez-se por meio de busca ativa a observação e registro fotográfico dos prováveis criadouros de larvas de mosquitos, considerando que estes possíveis criadouros sejam locais de caráter natural capazes de acumular água e, ainda, àqueles de caráter artificial ou construídos pelo homem. . 3.5 LISTAGEM DE ESPÉCIES OCORRENTES NO ESTADO DO RIO GRANDE DO NORTE Para realizar a listagem das espécies de culicídeos ocorrentes no Estado do Rio Grande do Norte foi realizada foram feitas buscas bibliográficas sobre a presença de culicídeos ocorrentes no estado. A lista dos organismos cataloga as tribos, os gêneros e as espécies em ordem alfabética, e a nomenclatura destes foi atualizada seguindo o proposto por Barbosa (2007), Consoli & Oliveira (1994), Forattini (2002), Galindo et al. (1954), Harbach (2015), Marcondes & Alencar (2010), Reinert (2009), Segura & Castro (2007) e na lista Mosquito Taxonomic Inventary (2016), considerando Aedes como um gênero abrangente (Wilkerson et al., 2015). 3.6 ANÁLISES ESTATÍSTICAS Na análise dos dados realizada por meio do teste de Kolmogorov-Smirno, para atestar a normalidade dos dados. O teste de Kruscal-Wallis foi utilizado para comparar as médias da 51 quantidade de culicídeos capturados entre os meses de coleta; a diferença entre os totais de espécies entre os horários de captura; também foram testados pelo mesmo método a diferença entre os horários de captura (17-18h, 18-19h, 19-20h) para os períodos chuvoso e seco. O teste de Mann-Whitney foi usado para verificar a diferença entre os períodos chuvoso e seco. Para o índice de diversidade das espécies nas áreas, foi calculado o índice de Shannon Wiener, onde valores próximos a 1 indicam uma maior diversidade, enquanto os próximos a 0 indicam uma menor diversidade. Com relação à dominância de espécies, foi utilizado o índice de Simpson, que mede a probabilidade de dois indivíduos selecionados ao acaso pertencerem a mesma espécie (BROWER & ZARR, 1984). Para a análise da influência das variáveis ambientais e o total de espécimes obtidos, utilizou-se a Regressão Linear Múltipla. Tais análises foram realizadas por meio do software estatístico BioEstat 5.3 e DivEs – Diversidade de Espécies v3.0. 52 4 RESULTADOS 4.1 MOSQUITOS DA CAATINGA Com o resultado da triagem e montagem dos insetos e posterior identificação foram obtidos 2291 espécimes, de 7 gêneros: Aedes, Anopheles, Culex, Haemagogus, Mansonia, Psorophora e Uranotaenia, distribuídos em 14 espécies (Tabela1). Tabela 1 - Espécies da família Culicidae capturados em armadilha Shannon em área degradada de Caatinga, no município de Currais Novos, RN. Subfamília Tribo Anophelinae Anophelini Gênero Anopheles Subgênero Espécie Nyssorhynchus An. argyritarsis Robineau-Desvoidy, 1878 An. braziliensis Chagas, 1907 An. deaneorum Rosa-Freitas, 1989 * An. marajoara Galvão & Damasceno, 1942 Culicinae Aedini Aedes Ochlerotatus Ae. lepidus Cerqueira & Paraense, 1945 Ae. scapularis Rondani, 1848 Ae. taeniorhynchus Wiedemann, 1821 Mansoniini Haemagogus Haemagogus Hg. spegazzinii Brethés, 1912 Psorophora Janthinosoma Ps. ferox vom Humboldt, 1819 Mansonia Mansonia Ma. indubitans Dyar & Shannon, 1925 Ma. wilsoni Barreto & Coutinho, 1944 Culicini Culex Culex Cx. coronator (Grupo) Dyar & Knab, 1906 Cx. spp. Uranotaeniini Uranotaenia Uranotaenia *espécie identificada pela montagem da genitália masculina. Ur. lowii Theobald, 1901 53 No período de chuvas, de março a maio, foram capturados 2266 mosquitos em contraste com o período seco, no qual 25 exemplares foram capturados (Figura 16). 1800 1602 1600 N° de mosquitos 1400 1200 1000 800 664 600 400 200 23 2 0 Período chuvoso 2014 Período seco 2014 Período chuvoso 2015 Período seco 2015 Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 16: Total de culicídeos capturados em área de caatinga nos períodos seco e chuvoso. O total de 2291 exemplares de Culicidae, está dividido em duas subfamílias: Anophelinae com 169 (7,4%) exemplares e Culicinae com 2132 (92,6%). Dentre os gêneros que merecem destaque na saúde pública, pode-se destacar: Anopheles, Aedes, Haemagogus, Mansonia e Psorophora por serem considerados vetores potenciais de agentes causadores de doenças. Foram observadas diferenças entre o total de espécimes coletados entre os períodos chuvoso e seco, ou seja, no período chuvoso há mais mosquitos que no período seco (p=0.0101). Também foram observadas diferenças (p<0.05) entre os períodos chuvoso e seco de 2014 e entre os períodos chuvoso de 2014 e seco de 2015. Para os períodos chuvoso e seco, o índice de Shannon-Wiener revelou uma maior diversidade de mosquitos no período chuvoso (H’=0.8281), enquanto o período seco apresentou uma menor diversidade (H’=0.6962). Com relação os períodos chuvosos de 2014 e 2015, observou-se que houve uma maior diversidade de mosquitos (H’=0.7409) neste primeiro ano, do que no ano seguinte (H’=0.5341); o mesmo foi observado para os períodos secos de 2014 (H’=0.7675) e 2015 (H’=0.000). Quanto à dominância de espécies para estes períodos, o Índice de Simpson (Tabela 2) mostra que a espécie dominante no período chuvoso foram Aedes scapularis (C=0.3752), Culex coronator (Grupo) (C=0.3149), enquanto para o período seco as 54 espécies dominantes foram Anopheles braziliensis (C=0.2917) e Culex coronator (Grupo) (C=0.2083). Tabela 2: Valores do Índice de Simpson para a dominância de espécies de culicídeos coletadas em períodos chuvoso e seco no município de Currais Novos, RN. Espécies Período chuvoso Período seco Anopheles argyritarsis 0.0205 0.0833 Anopheles braziliensis 0.0487 0.2917 Anopheles deaneorum 0.0039 0.0000 Anopheles marajoara 0.0144 0.0833 Aedes lepidus 0.0111 0.1250 Aedes scapulais 0.3752 0.0000 Aedes taeniorhynchus 0.1245 0.0000 Culex coronator (Grupo) 0.3149 0.2083 Haemagogus spegazzinii 0.0133 0.0000 Mansonia indubitans 0.0730 0.0833 Mansonia wilsoni 0.0000 0.0833 Psorophora ferox 0.0006 0.0000 Uranotaenia lowii 0.0006 0.0417 Os métodos de coleta demonstraram diferenças na captura dos insetos, uma vez que esses têm alvos diferentes. A utilização da armadilha ovitrampa mostrou que espécies como o Ae. aegypti e o Ae. albopictus, não estão presentes na área de estudo. Foram instaladas 144 armadilhas, sendo 12 armadilhas por mês de coleta, nas quais não foi observada a presença de ovos. Quanto às armadilhas tipo Shannon, foi observado que no primeiro ponto de coleta (Área 1 – Shannon I), foram capturados um total de 1002 culicídeos, enquanto no segundo ponto (Área 2 – Shannon II) foram coletados 1289 mosquitos. 55 Tabela 3 - Espécies de culicídeos coletados no Sítio Areias, valor absoluto e porcentagens de acordo com os pontos de coleta com armadilha Shannon. Área I Área II Táxons N n % n % % Anopheles argiritarsis 71 7.09 24 1.86 95 4.15 Anopheles braziliensis 4 0.40 3 0.23 7 0.31 Anopheles deaneorum 24 2.40 4 0.31 28 1.22 Anopheles marajoara 25 2.50 14 1.09 39 1.70 Aedes lepidus 5 0.50 18 1.40 23 1.00 Aedes scapularis 285 28.44 393 30.49 678 29.59 Aedes taeniorhynchus 37 3.69 188 14.58 225 9.82 Culex coronator 249 24.85 325 25.21 574 25.05 Culex (Cux.) spp. 254 25.35 206 15.98 460 20.08 Haemagogus spegazzinii 3 0.30 21 1.63 24 1.05 Mansonia indubitans 45 4.49 89 6.90 134 5.85 Mansonia wilsoni 0 0.00 2 0.16 2 0.09 Psorophora ferox 0 0.00 1 0.08 1 0.04 Uranotaenia lowii 0 0.00 1 0.08 1 0.04 1002 100 1289 100 2291 100 Total Houve numericamente, diferença na quantidade de culicídeos coletados entre as áreas 1 e 2 e suas respectivas armadilhas do tipo Shannon. Na primeira área, foram capturadas um total de 1002 espécimes distribuídos em 11 espécies e 5 gêneros, já na segunda área (Shannon II) foram capturados 287 exemplares de mosquitos a mais, gerando um total de 1289 espécimes, de 14 espécies e 7 gêneros (Tabela 3). Porém, esta diferença não foi constatada estatisticamente (p>0.05). Quanto à diversidade de organismos capturados nas armadilhas Shannon (I e II), foi obtido por meio do Índice de Shannon-Wiener os seguintes valores: H’=0.6873 e H’=0.6884, para Shannon I e Shannon II respectivamente. Foi observado que as duas áreas possuem uma diversidade de organismos semelhantes. O gênero com o maior número de espécimes coletados foi Culex (1034) seguido de Aedes (926), Anopheles (169) e Mansonia (136); já os com menores números de exemplares 56 foram Psorophora e Uranotaenia ambos com um exemplar cada, seguidos de Haemagogus com 24 exemplares. A espécie dominante segundo o índice de Simpson foi Ae. scapularis (C=0.3810; C=0.3629) para as duas armadilhas tipo Shannon. Já com relação a Shannon I, as três espécies mais dominantes foram Ae. scapularis (C=0.3810), Cx. coronator (C=0.3329) seguido por Anopheles argyritarsis (C=0.0949) e Mansonia indubitans (C=0.0602; para a Shannon II, as espécies mais dominantes foram Ae. scapularis (C=0.3629) seguida por Cx. coronator (C=0.3001), Ae. taeniorhynchus (C=0.1736) e Mansonia indubitans (C=0.0822) (Tabela 4). Tabela 4: Valores do Índice de Simpson para a dominância de espécies de culicídeos coletadas nas áreas I e II, no município de Currais Novos, RN. Espécies Shannon I Shannon II Anopheles argyritarsis 0.0949 0.0222 Anopheles braziliensis 0.0053 0.0028 Anopheles deaneorum 0.0321 0.0037 Anopheles marajoara 0.0334 0.0129 Aedes lepidus 0.0067 0.0166 Aedes scapulais 0.3810 0.3629 Aedes taeniorhynchus 0.0495 0.1736 Culex coronator (Grupo) 0.3329 0.3001 Haemagogus spegazzinii 0.0040 0.0194 Mansonia indubitans 0.0602 0.0822 Mansonia wilsoni 0.0000 0.0018 Psorophora ferox 0.0000 0.0009 Uranotaenia lowii 0.0000 0.0009 57 Tabela 5 - Espécies de culicídeos capturadas em horário crepuscular e pós-crepuscular em armadilha tipo Shannon. Total Espécies 17-18 18-19 19-20 n % Anopheles argyritarsis 23 30 42 95 4.15 Anopheles braziliensis 1 4 2 7 0.31 Anopheles deaneorum 10 8 10 28 1.22 Anopheles marajoara 6 22 11 39 1.70 Aedes lepidus 11 11 1 23 1.00 Aedes scapularis 248 398 32 678 29.59 Aedes taeniorhynchus 140 72 13 225 9.82 Culex coronator 211 267 96 574 25.05 Culex spp. 139 170 151 460 20.08 Haemagogus spegazzinii 21 3 0 24 1.05 Mansonia indubitans 39 92 3 134 5.85 Mansonia wilsoni 2 0 0 2 0.09 Psorophora ferox 0 1 0 1 0.04 Uranotaenia lowii 0 1 0 1 0.04 851 1079 361 2291 100 Total Entre os horários de coleta (Tabela 5), aquele que apresentou maior número de culicídeos coletados foi o intervalo entre as 18h e 19h, com 1079 espécimes, seguidos por 17h18h (851) e 19h-20h (361), todavia não houve significância estatística (p>0.05). A diversidade de espécies para os intervalos de captura foram: H’=0.7000, H’=0.6556 e H’=0.6812, respectivamente para 17-18h, 18-19h e 19-20h. Porém, quando analisou-se os horários por períodos chuvoso e seco de 2014 e chuvoso e seco de 2015, foi constatada diferença significativa (p<0.05) apenas entre os horários de captura 18-19h do período chuvoso de 2014 e 19-20h do período seco de 2015, e os demais não tiveram significância atestada (p>0.05). 58 Tabela 6: Total de mosquitos coletados em armadinha Shannon no município de Currais Novos, RN e variáveis ambientais. Precipitação Umidade Velocidade Total Acumulada do Temperatura Relativa do Períodos Meses/Ano Média do Vento Mosquitos mês anterior ao Média [%]** Ar (média) [m/s]* da coleta [mm]* [%]** Chuvoso Seco Chuvoso Seco Março/2014 41 3,6 28,3 28,4 38,0 Abril/2014 408 2,9 193,1 27,5 38,8 Maio/2014 1155 3,1 245,7 26,1 40,0 Agosto/2014 14 5,5 3,1 27,1 34,3 Setembro/2014 6 4,9 0,0 27,8 33,1 Outubro/2014 3 5,0 1,3 28,0 31,9 Março/2015 287 3,7 48,1 29,2 34,3 Abril/2015 373 3,6 83,0 26,6 45,7 Maio/2015 2 4,4 150,5 28,7 32,3 Agosto/2015 2 5,1 22,4 26,7 32,3 Setembro/2015 0 5,0 0,1 28,5 28,0 Outubro/2015 0 4,8 0,0 29,4 27,3 *Dados obtidos via INMET - Estação Convencional (82693-CRUZETA-RN) **Dados aferidos em campo pelo coletor. As variáveis ambientais estão correlacionadas com total de mosquitos capturados ambientais (p<0.05). Foram significativas as variáveis Velocidade média do vento (p=0.0004), Precipitação Acumulada do mês anterior ao da coleta (p=0.0117) e Temperatura Média (p=0.0180), no entanto, a Umidade Relativa do Ar não foi significativa (p=0.8233). Como pode ser visto na tabela (Tabela 6), nos meses e períodos que apresentaram precipitação mais elevada, o número de mosquitos coletados foi maior. Nos meses de março, abril e maio foram capturados mais mosquitos do que nos meses de agosto, setembro e outubro com índices pluviométricos menores (Figura 17). Comparando os meses de coleta, obteve-se resultados significativos (p<0.05) entre o mês de maio (2014) e os meses de setembro e outubro de 2014 e também entre os meses de maio, agosto, setembro e outubro de 2015. A temperatura média variou de 26,1°C a 29,2°C, a umidade relativa do ar variou entre 32,2 a 45% e a velocidade média dos ventos foi de 2,9 a 4,4 m/s nos meses mais chuvosos, o que ocasionou uma maior captura de culicídeos; enquanto no período seco a temperatura variou 59 de 26,7°C a 29,4°C, a média da umidade relativa do ar esteve entre 27,3% e 34,3%, já a velocidade do vento aumentou no período seco estando entre 4,8 e 5,5 m/s e com isso houve Precipitação [mm] / URA [%] / Nº de mosquitos uma diminuição da ocorrência e consequentemente captura de mosquitos. 1400 35.0 1200 30.0 1000 25.0 800 20.0 600 15.0 400 10.0 200 5.0 0 0.0 Precipitacao Acumulada [mm] Umidade Relativa do Ar [%] Total Mosquitos Velocidade Média do Vento [m/s] Temperatura Média [%] Fonte: INACIO, C.L.S. (2015). Figura 17: Número de mosquitos capturados e variáveis climáticas. 4.2 CRIADOUROS NATURAIS E ARTIFICIAIS DE LARVAS DE MOSQUITOS Ao longo de toda a área de coleta foram encontrados locais com características potenciais para o armazenamento de água de forma temporária, como açude, pneus, recipientes de armazenamento de água para consumo animal, ocos de árvores, fendas e buracos em rochas (Figura 18). 60 Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 18: Criadouros potenciais naturais e artificiais de culicídeos imaturos em período seco. Criadouros artificiais: A, B e C; Criadouros em fenda de rochas e em baixas alagáveis no solo: D, E e F; Criadouros naturais em fendas de árvores e ocos de troncos G, H, I e J. 61 4.3 LISTAGEM DE ESPÉCIES REGISTRADAS NO RIO GRANDE DO NORTE A partir da análise das informações foram reunidos dados do presente estudo juntamente com quatro outros realizados, em um total de 38 municípios (Figura 19), nas oito Zonas Homogêneas do estado do Rio Grande do Norte, inseridos em sua maioria no domínio da Caatinga, e também no domínio da Mata Atlântica. 62 Fonte: Adaptado de IDEMA. Figura 19: Mapa do Rio Grande do Norte destacando as cidades com registros de espécies de culicídeos, em vermelho. Em verde e amarelo estão os limites do domínio Atlântico e das Caatingas, respectivamente. 63 No contexto estadual, foram encontradas e registradas espécies de culicídeos em 38 municípios sendo eles: Acarí, Assú, Angicos, Apodi, Areia Branca, Arês, Caicó, Canguaretama, Caraúbas, Carnaúba dos Dantas, Ceará Mirim, Cruzeta, Currais Novos, Extremoz, Florânia, Goianinha, Grossos, Itaú, Lages, Macaíba, Macau, Martins, Mossoró, Nísia Floresta, Nova Cruz, Patu, Pau dos Ferros, Santana do Matos, Santo Antônio, São Gonçalo do Amarante, São José do Campestre, São José do Mipibu, São Paulo do Potengi, Serra Negra do Norte, Taipu e Touros. A tabela 7 mostra as informações atualmente disponíveis sobre os culicídeos do Rio grande do Norte, acrescidas das espécies identificadas no presente trabalho. Tabela 7: Lista das espécies de Culicidae presentes no Estado do Rio Grande do Norte, Brasil com descritor da espécie e a localidade. Subfamília Tribo Gênero Subgênero Espécie / Localidade Anophelinae Anophelini Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anophelinae Anophelini Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anopheles Anophelinae Anophelini Anopheles 64 An. intermedius Peryassú 6 Localidade: Natal. Anopheles An. mediopunctatus Lutz 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte. Anopheles An. minor da Costa Lima 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte. Anopheles An. peryassui Dyar & Knab 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte. Nyssorhynchus An. albitarsis s.l. Lynch Arribalzaga 2, 6 Localidade: Assú; Canguaretama; Ceará Mirim; Extremoz; Lages; Macaíba; Martins; São Gonçalo do Amarante; São José do Mipibu; Touros; Serra Negra do Norte. Nyssorhynchus An. deaneorum Rosa-Freitas 3 Localidade: Currais Novos. Anopheles Nyssorhynchus An. marajoara Galvão & Damasceno 3, 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte; Currais Novos. Nyssorhynchus An. aquasalis Curry 6 Localidade: Arês; Ceará Mirim; Canguaretama; Extremoz; Macaíba; Natal; São Gonçalo do Amarante; Santo Antônio; Touros. Nyssorhynchus An. argyritarsis Robineau-Desvoidy 3, 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte; Arês; Ceará Mirim; Caraúbas; Currais Novos; Extremoz; Macaíba; Mossoró; Natal; Patu; Pau dos Ferros; São Gonçalo do Amarante; Touros. Nyssorhynchus An. braziliensis Chagas 3, 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte; Currais Novos. Nyssorhynchus An. darlingi Root 6 Localidade: Natal. 65 Tabela 7: Lista das espécies de Culicidae presentes no Estado do Rio Grande do Norte, Brasil com descritor da espécie e a localidade. Subfamília Subfamília Subfamília Subfamília Subfamília Anopheles Nyssorhynchus An. evansae Brethes6 (sinonímia com An. noroestensis) Localidade: Estado do Rio Grande do Norte Anopheles Nyssorhynchus An. oswaldoi Peryassú 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte. Anopheles Nyssorhynchus An. parvus Chagas 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte. Anopheles Nyssorhynchus An. strodei Root 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte; Ceará Mirim. Anopheles Nyssorhynchus An. triannulatus davisi Peterson & Shannon 2, 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte; Serra Negra do Norte. Anopheles Nyssorhynchus An. triannulatus triannulatus Neiva & Pinto 6 Localidade: Arês; Canguaretama; Macaíba; Natal; Nova Cruz; São Gonçalo do Amarante; Touros. Culicinae Aedeomyiini Aedeomyia Aedeomyia Ad. squamipennis Lynch Arribalzaga 2, 6 Localidade: Natal; Serra Negra do Norte. Culicinae Aedini Aedes Ochlerotatus Ae. fluviatilis Lutz 6 Localidade: Santo Antônio. Culicinae Aedini Aedes Ochlerotatus Ae. lepidus Cerqueira & Paraense 3, 6 Localidade: Angicos; Currais Novos; Mossoró; Nova Cruz. Aedes Ochlerotatus Ae. scapularis Rondani 2, 3 Localidade: Assú; Arês; Currais Novos; Macaíba; Mossoró; Natal; Nísia Floresta; São José do Mipibu; São Gonçalo do Amarante; Serra Negra do Norte. Aedes Ochlerotatus Ae. serratus Theobald 6 Localidade: Natal. 66 Tabela 7: Lista das espécies de Culicidae presentes no Estado do Rio Grande do Norte, Brasil com descritor da espécie e a localidade. Subfamília Tribo Gênero Subgênero Espécie / Localidade Culicinae Aedini Aedes Ochlerotatus Ae. taeniorhynchus Wiedemann 3, 5, 6 Localidade: Assú; Angicos; Areia Branca; Arês; Canguaretama; Ceará Mirim; Cruzeta; Currais Novos; Extremoz; Grossos; Lajes; Macaíba; Macau; Mossoró; Natal; Nísia Floresta; Nova Cruz; Santana do Matos; São Gonçalo do Amarante; Taipu. Aedes Protomacleaya Ae. terrens Walker 6 Localidade: Santo Antônio. Culicinae Aedini Aedes Stegomyia Ae. aegypti Linnaeus 2, 4, 5 Localidade: Natal; Nísia Floresta; Serra Negra do Norte. Aedes Culicinae Culicinae Culicinae Aedini Aedini Culicini Stegomyia Haemagogus Conopostegus Haemagogus Haemagogus Haemagogus Haemagogus Psorophora Grabhamia Psorophora Janthinosoma Psorophora Psorophora Culex Culex Ae. albopictus Skuse 1, 4, 5 Localidade: Natal; Nísia Floresta; Parnamirim. Hg. leucocelaenus Dyar & Shannon 4 Localidade: Natal. Hg. janthinomys Dyar 6 Localidade: Acari; Carnaúba dos Dantas. Hg. spegazzinii s. l. Brèthes 3, 6 Localidade: Assú; Caicó; Ceará Mirim; Currais Novos; Florânia; Macaíba; Mossoró; Natal; São José do Campestre; São Paulo do Potengi. Ps. confinnis Lynch Arribálzaga 6 Localidade: Natal. Ps. ferox Von Humboldt 2, 3, 6 Localidade: Currais Novos; Natal; Nova Cruz; Serra Negra do Norte. Ps. ciliata Fabricius 6 Localidade: Goianinha; Macaíba. Cx. carcinoxenus de Oliveira Castro 6 Localidade: Canguaretama; Macaíba; Natal; São Gonçalo do Amarante. 67 Tabela 7: Lista das espécies de Culicidae presentes no Estado do Rio Grande do Norte, Brasil com descritor da espécie e a localidade. Subfamília Tribo Gênero Subgênero Espécie / Localidade Culex Culex Cx. coronator Dyar & Knab 3 Localidade: Currais Novos. Culex Culex Cx. declarator Dyar & Knab 5 Localidade: Nísia Floresta. Culicinae Culicini Culex Culex Culex Culex Culex Culex Culex Culex Culex Melanoconion Melanoconion Culicinae Culicini Culex Microculex Microculex Culicinae Culicini Culex Microculex Microculex Cx. foliaceus Lane 6 Localidade: Arês. Cx. maxi Dyar 6 Localidade: Natal. Cx. nigripalpus Theobald 5 Localidade: Nísia Floresta. Cx. quinquefasciatus Say 6 Localidade: Natal. Cx. elevator Dyar & Knab 6 Localidade: Estado do Rio Grande do Norte; Natal. Cx. spissipes Theobald 6 Localidade: Natal. Cx. pleuristriatus Theobald 6 Localidade: Arês. Cx. davisi Kumm 5 Localidade: Nísia Floresta. Cx. hedys Root 5 Localidade: Nísia Floresta. Cx. imitator Theobald 5 Localidade: Nísia Floresta. 68 Tabela 7: Lista das espécies de Culicidae presentes no Estado do Rio Grande do Norte, Brasil com descritor da espécie e a localidade. Subfamília Tribo Gênero Subgênero Espécie / Localidade Culicinae Culicini Culex Microculex Cx. inimitabilis Dyar & Knab 5 Localidade: Nísia Floresta. Culicinae Culicini Culicinae Mansoniini Culex Phenacomyia Coquillettidia Rhynchotaenia Rhynchotaenia Rhynchotaenia Rhynchotaenia Culicinae Culicinae Mansoniini Sabethini Mansonia Mansonia Mansonia Mansonia Mansonia Mansonia Mansonia Mansonia Limatus --------- Cx. corniger Theobald 6 Localidade: Macaíba. Cq. fasciolata Lynch Arribalzaga 6 Localidade: Arês. Cq. juxtamansonia Chagas 6 Localidade: Touros. Cq. nigricans Coquillett 2 Localidade: Serra Negra do Norte. Cq. venezuelensis Theobald 2, 5 Localidade: Nísia Floresta; Serra Negra do Norte. Ma. indubitans Dyar & Shannon 3, 5, 6 Localidade: Currais Novos; Goianinha; Macaíba; Nísia Floresta. Ma. humeralis Dyar & Shannon 2, 6 Localidade: Apodi; Itaú; Serra Negra do Norte. Ma. titillans Walker 2, 5, 6 Localidade: Areia Branca; Arês; Canguaretama; Caraúbas; Ceará Mirim; Extremoz; Goianinha; Macaíba; Martins; Mossoró; Nísia Floresta; Nova Cruz; Patu; São Gonçalo do Amarante; São José do Mipibu, Serra Negra do Norte. Ma. wilsoni Barreto & Coutinho 2, 3, 5 Localidade: Currais Novos; Nísia Floresta; Serra Negra do Norte. Li. durhamii Theobald 4, 5 Localidade: Natal; Nísia Floresta. 69 Tabela 7: Lista das espécies de Culicidae presentes no Estado do Rio Grande do Norte, Brasil com descritor da espécie e a localidade. Subfamília Tribo Gênero Subgênero Espécie / Localidade Culicinae Sabethini Runchomyia Runchomyia Ru. cerqueirai Stone 5 Localidade: Nísia Floresta. Culicinae Sabethini Wyeomyia Spilonynpha Decamyia Culicinae Toxorhynchitini Toxorhynchites Lynchiella Lynchiella Culicinae Uranotaeniini Uranotaenia Uranotaenia Uranotaenia Wy. bourrouli Lutz 4 Localidade: Natal. Wy. felicia Dyar & Nunez Tovar 5 Localidade: Nísia Floresta. Tx. mariae Bourroul 6 Localidade: Natal. Tx. theobaldi Dyar & Knab 5, 6 Localidade: Caraúbas; Natal; Nísia Floresta. Ur. geometrica Theobald 6 Localidade: Assú; Natal. Ur. lowii Theobald 3, 6 Localidade: Currais Novos; Natal. As espécies são aqui listadas com base nos trabalhos de 1Carvalho et al. (2014), 2Fernandes (2011), 3Inacio, 2016 (presente estudo), 4Medeiros et al. (2009), 5Silva (2014) e 6Xavier et al. (1980); não foram considerados insetos com identificação apenas em nível de gênero. 70 O maior número de registros captura de espécies ocorreu em Natal, capital do Rio Grande do Norte, com 27 espécies coletadas, sendo seis espécies de Anopheles, cinco de Aedes, cinco espécies de Culex, duas de Haemagogus, duas de Psorophora, duas de Toxorhynchites e de Uranotaenia, e uma espécie do gênero Limatus, assim como de Aedeomyia e Wyeomyia. O segundo município com o maior número de espécies foi Nísia Floresta, com 18 espécies distribuídas em oito gêneros: Aedes, Coquillettidia, Culex, Limatus, Mansonia, Runchomyia, Toxorhynchites e Wyeomyia. Ambos os municípios estão localizados em área de Mata Atlântica. Já na área onde o domínio da Caatinga é predominante, o município com maior registro de espécies foi Currais Novos, com 13 espécies coletadas e identificadas, distribuídas em sete gêneros: Aedes, Anopheles, Culex, Haemagogus, Mansonia, Psorophora e Uranotaenia; seguido de Serra negra do Norte, com onze espécies distribuídas em seis gêneros: Aedeomyia, Aedes, Anopheles, Coquillettidia, Mansonia e Psorophora. A espécie Aedes taeniorhynchus apresentou maior distribuição estando presente em 20 municípios, seguida por Mansonia titillans em 17 e An. albitarsis s.l. em 12; já as espécies com menor distribuição foram A. fluviatilis, A. serratus, A. terrens, A. darlingi, A. deaneorum, A. intermedius, C. corniger, C. coronator, C. davisi, C. declarator, C. foliaceus, C. hedys, C. imitator, C. inimitabilis, C. maxi, C. nigripalpus, C. pleuristriatus, C. quinquefasciatus, C. spissipes, C. fasciolata, C. juxtamansonia, C. nigricans, R. cerqueirai, W. bourrouli, W. felicia estiveram presentes cada uma em apenas um município. O presente estudo vem acrescentar dados de Currais Novos, município localizado na região do Seridó Oriental, estando este, inserido totalmente no domínio da Caatinga. Vale ressaltar ainda que no presente trabalho foi atestado o primeiro registro das espécies Culex (Culex) coronator (Grupo) Dyar & Knab, 1906 e Anopheles (Nyssorhynchus) deaneorum RosaFreitas, 1989 (identificação a partir de genitália masculina) para o Estado. 71 Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 20: Espécies de culicídeos encontradas exclusivamente na Mata Atlântica ou na Caatinga, e espécies encontradas em ambos domínios. Como se vê na figura 20, há um número considerável de espécies que habitam tanto o domínio da Mata Atlântica, quanto o da Caatinga, das 63 espécies registradas, onze foram encontradas exclusivamente no ambiente de Caatinga, enquanto no de Mata Atlântica foram encontradas 31, e as espécies comuns a ambos foram 16. Outras 5 espécies de anofelinos não tiveram o local de registro definido nas respectivas publicações. A seguir, tem-se a distribuição geográfica das principais espécies com importância médico-veterinária encontradas no Rio Grande do Norte (Figura 21). 72 Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Figura 21: Distribuição geográfica das principais espécies de mosquitos com importância médica no Rio Grande do Norte. Destacadas em amarelo as cidades inseridas no domínio da Caatinga e, em verde, àquelas inseridas no domínio da Mata Atlântica. 73 5 DISCUSSÃO A Caatinga apesar de se constituir um domínio de caráter único, e exclusivamente brasileiro, abrigar uma rica biodiversidade e possuir espécies endêmicas, tem sofrido com impactos ambientais e pode ser considerado o mais alterado pela ação antrópica. Tais alterações e a consequente degradação ambiental é provocada pelo mal uso dos recursos naturais, o que acaba ameaçando importantes serviços ecológicos que são necessários à população (LEAL et al., 2005; SILVA et al., 2004). A região que compreende a Caatinga é predominante no Rio Grande do Norte, porém é perceptível, principalmente na região do Seridó a degradação desse domínio que possui características únicas para aquela região. Apesar de haver esforços para se preservar e conhecer a Caatinga, sua biodiversidade ainda é muito pouco conhecida, principalmente quando se leva em consideração os insetos vetores (FERNANDES, 2011). Os estudos sobre a fauna de culicídeos podem facilitar a identificação de espécies por outros pesquisadores, assim como permitem acompanhar como se encontram as populações quanto à diversidade e abundância e, consequentemente contribuir para o controle da população quando alterações antrópicas no ambiente favorecem o aparecimento dos mosquitos. Além disso, seja no estudo sobre a degradação ou preservação de áreas e das suas implicações epidemiológicas, principalmente se tratando da Caatinga, cujos estudos sobre a culicidofauna ainda são escassos (DORVILLÉ, 1996; FORATTINI & MASSAD, 1998; MONTES, 2005). A vigilância entomológica dos mosquitos contribui com o fornecimento de dados que auxiliam no entendimento sobre a biologia e relações estabelecidas com outras espécies, bem como a capacidade vetorial dessas espécies (GOMES, 2002). Sendo assim, é de vital importância entender a dinâmica populacional desses organismos, que são importantes para o meio ambiente, assim como detêm destaque na saúde pública devido a transmissão de patógenos. O monitoramento desses insetos e os inventários, acabam por auxiliar nos processos para melhor entender a interação dessas comunidades com o meio ambiente e com a sociedade. Os trabalhos relacionados aos culicídeos em território norte-riograndense são realizados em sua maioria em áreas de proteção ambiental, tais áreas têm como principal característica a fauna e flora bem estruturada, além de apresentarem restrições com relação ao acesso, controlando assim o trafego de pessoas e as possíveis alterações no meio ambiente. No estado 74 do RN, Xavier et al. (1980) atesta a presença de várias espécies de mosquitos em diversas regiões do Estado, porém apesar de muito abrangente, tal trabalho não levou em consideração a densidade populacional desses organismos nem tão pouco a interação desses com as variáveis ambientais, em contraste com o presente estudo e com estudos realizados por Fernandes (2011), Medeiros (2009) e Silva (2014). O Seridó norte-riograndense é definido como uma região em processo de desertificação, e tal processo envolve principalmente os municípios de Currais Novos, Acari, Parelhas, Equador, Canaúba dos Dantas, Caicó, Jardim do Seridó e partes de municípios próximos (VASCONCELOS-SOBRINHO, 2002). No caso do município de Currais Novos, a produção mineral, agricultura e pecuária em larga escala, pode ter contribuído para o atual cenário do processo de desertificação. Apesar de tais atividades ainda se fazerem presentes no município, a cidade se estruturou em novas bases econômicas como os serviços, comércio e o turismo (TAVEIRA et al., 2014). Tal ideia corrobora com os princípios de que a pressão antrópica do passado, assim como a da atualidade mostram-se como a principal causa do processo de degradação da Caatinga no Seridó do RN (THOMAZ et al.,2009). A utilização de parte da propriedade estudada para a criação de gado, acaba gerando um impacto ambiental na área fruto de um processo antrópico que pode culminar, no futuro, na perda da flora e fauna local. Ao longo da existência humana, a transformação de paisagens naturais estruturadas em ambientes mais simples tem levado a diminuição da biodiversidade. E ainda como consequencia de tais transformações, pode ocorrer a exclusão de espécies-chave dos ecosssistemas, afetando assim grande parte da fauna e flora, as relações ecológicas entre os organismos e a diminuição da qualidade de vida do planeta (DIDHAM, 1997). De acordo com Brown (1997), insetos das ordens Diptera, Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Orthoptera possuem potencial para serem utilizados no monitoramento ambiental. Tais organismos participam ativamente de processos fundamentais para um ecosistema, como a ciclagem de nutrientes, decomposição, polinização, predação, disperção de sementes, e , ainda, a regulação de populações de vegetais e outros organismos (PRICE, 1984). Organismos sensíveis à mudanças ambientais, que acabam afetando diretamente a riqueza, distribuição, abundância e até a estrutura das populações. As mudanças comportamentais assim como na abundância sazonal dos insetos têm sido utilizados como ferramentas para explicar as perturbações no ambiente ( PEARCE & VENIER, 2006; FREITAS et al., 2007; NICHOLS et al., 2007). 75 Os estudos relacionados aos culicídeos no Estado são escassos, resumindo-se basicamente aos trabalhos de Xavier et al. (1980), Medeiros et al. (2009), Fernandes (2011) e Silva (2014). O presente estudo acrescenta um pouco mais de informações sobre esta família diversa, e com importância em processos ambientais e relacionados a saúde humana. O resultado negativo para Ae. aegypti nas ovitrampas em área rural de Caatinga, confirma a adaptação do mosquito aos ambientes degradados e urbanos, nos quais esse tipo de armadilha se mostra muito eficaz. Por outro lado, a ovitrampa se mostra bastante eficiente na captura de ovos desse mosquito em meio a ambientes urbanos como relatado em Torres (2014), Braga et al. (2000), Marques et al. (1993) e Reiter et al. (1991). Em estudo realizado em uma área de Caatinga mais conservada, na Estação Ecológica do Seridó-ESEC, em Serra Negra do Norte/RN, foi constatada a presença de ovos de Haemagogus nas ovitrampas (FERNANDES, 2011). Contrastando assim, com o resultado negativo para esse tipo de armadilha no presente estudo. Na área de estudo, foram capturadas em armadilhas Shannon, principalmente espécies de tribos consideradas importantes indicadoras de alterações ambientais de alto grau segundo Dorvillé (1996), sendo elas Aedini e Mansoninii, representadas por espécies dos gêneros Aedes (com destaque para Aedes scapularis) e Mansonia. Diversos estudos sobre A. scapularis têm atestado a grande capacidade adaptativa desta espécie a ambientes antropizados (MITCHAEL et al., 1985; FORATTINI et al., 1986 e 1995). A captura de mosquitos em armadilha Shannon, também realizada por Fernandes (2011) na ESEC-Seridó, atestou a presença de espécies semelhantes às capturadas no presente estudo, como Aedes scapularis, Ae. taeniorhynchus, Mansonia indubitans, Mansonia wilsoni, Psorophora ferox, foram também relatadas. No entanto, foram relatadas as presenças de Aedes lepidus, Anopheles braziliensis, An. argyritarsis, An. deaneorum e Uranotaenia lowii ausentes no estudo de Fernandes (2011) também realizado no Seridó potiguar, porém em uma unidade de conservação. A captura de mosquitos em armadilha Shannon, também realizada por Fernandes (2011) na ESEC-Seridó, atestou a presença de espécies semelhantes às capturadas no presente estudo, como Aedes scapularis, Ae. taeniorhynchus, Mansonia indubitans, Mansonia wilsoni, Psorophora ferox, foram também relatadas duas espécies do gênero Coquillettidia e Anopheles triannulatus, as quais, não foram capturadas no presente estudo. No entanto, foram relatadas as presenças de Aedes lepidus, Anopheles braziliensis, An. argyritarsis, An. deaneorum e 76 Uranotaenia lowii ausentes no estudo de Fernandes (2011) também realizado no Seridó potiguar, porém em uma unidade de conservação. A utilização de duas armadilhas Shannon em pontos de coletas diferentes propiciou a análise da diversidade de duas áreas cujos estratos arbóreos e os níveis de degradação são distintos. Foi observado que as duas áreas possuem diversidades semelhantes, apesar de na Área 2 possuir uma maior quantidade de espécimes e espécies capturadas. A tendência é de que em ambientes com menor grau de degradação e estratos arbóreos mais desenvolvidos acabem condicionando uma maior diversidade de organismos quando comparados com ambientes com estratos arbóreos menos desenvolvidos e com maior grau de degradação ambiental (FORATTINI, 2002; CONSOLI & OLIVEIRA, 1994). A diversidade de organismos, mostrou-se menor em horários com o maior número de espécies capturadas, obtendo assim uma menor diversidade quando comparado com os horários que tiveram uma menor captura de indivíduos por espécie; ocorrendo o mesmo para os períodos seco e chuvoso. O Índice de Shannon-Wiener atribui mais peso para as espécies consideradas raras, desse modo, as áreas com espécies com o menor número de indivíduos capturados possuem uma diversidade maior por possuírem um maior número de espécies raras e com uma dominância de espécies menor (BARROS, 2007). A espécie Ae. scapularis esteve presente principalmente nos meses onde ocorreram os maiores indices pluviométricos durante as coletas (períodos chuvosos), e diminuiu sua presença naqueles onde ocorreram menores precipitações (períodos secos), corroborando com Forattini et al. (1986; 2000). A presença bastante significativa dessa espécie pode ter relação com o rápido desenvolvimento até chegar a fase adulta, e também com a prefência para se alimentar de sangue em humanos e mamífeos não-humanos. (ALMIRON & BREWER, 1996; CASANOVA & PRADO, 2002; MACHADO-ALLISON, 1981; TEODORO et al., 1994; URBINATTI et al., 2001). A densidade das populações de A. scapularis é influenciada positivamente pelas chuvas, apesar de ocorrer em todos os meses do ano, sua densidade aumenta bruscamente na estação quente e chuvosa (FORATTINI et al., 1986; LOURENÇODE-OLIVEIRA et al., 1985). Aedes taeniorhynchus foi o mosquito que apresentou maior distribuição em todo o estado provavelmente por procriar preferencialmente em criadouros de solo como alagados, poças d’água e buracos no chão (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994), em geral com salinidade considerável (FORATTINI, 2002). 77 Todas as espécies de Mansoniini e Aedini atestadas no presente estudo, têm sido relatadas previamente em outros Estados do nordeste do Brasil (ARAGÃO et al., 2010; ARAGÃO et al.,2011; CARVALHO et al., 2014; KRAEMER et al., 2015; LANE, 1953; SANTOS, 2003; XAVIER et al., 1979; 1983). Anopheles albitarsis s.l. trata-se de um complexo de 6 espécies, A. marajoara, An. deaneorum, An. albitarsis sensu strictu, uma outra nominada temporariamente de An. albitarsis “B”, Anopheles janconnae e Anopheles oryzalimnetes. Dessas, An. daeneorum; Anopheles, An. marajoara possuem importância epidemiológica nas regiões Norte e Nordeste do Brasil (CONN et al., 2002; KLEIN et al., 1991; MOTOKI et al., 2009; REBÊLO et al., 2007). Anopheles albitarsis s.l, tem sido considerada como uma espécie eclética por suas características antropofílica e endofílica (Xavier & Rebêlo, 1999). Essa espécie foi encontrada no Rio Grande do Norte na ESEC-Seridó, Serra Negra do (FERNANDES, 2011) a 135 Km do local onde este estudo foi realizado. Anopheles aquasalis está presente na costa do país em regiões secas do Nordeste, Amapá e Pará (GALVÃO et al. 1942; DEANE, 1986; PÓVOA et al. 2003). Essa espécie pode ser encontrada em locais ensolarados com vegetação emergente, em água salobra ou fresca. (BERTI, et al., 1993; GRILLET, 2000; ZOPPI DE ROA et al., 2002). Possui um comportamento hematofágico variado, se alimentanto em equinos, bovinos, suínos, cães e aves, inclusive no homem. (FLORES-MENDOZA, 1994; SENIOR-WHITE, 1952). Em algumas ocasiões é capaz de transmitir a doença onde está em alta densidade, e quando oportuno, ataca o homem em maior número, e é considerado um vetor menos importante que An. darlingi (XAVIER & REBÊLO, 1999). Espécies como Cx. coronator (Grupo) e An. argyritarsis são reconhecidas por se adaptarem e se desenvolverem muito bem em recipientes com água acumulada, até mesmo em áreas onde a urbanização é mais notável (LOPES & LOZOVEI, 1995). O que pode indicar que, recipientes de caráter naturais, como por exemplo, poças d’água, ocos em troncos de árvores e alagadiços presentes na área de estudo, possam ser considerados criadouros dessas espécies. A espécie A. darlingi, relatada para o Rio Grande do Norte no trabalho de Davis (1931), é um dos vetores mais eficientes na transmissão da malária na região Neotropical, porém, desde então sua presença não tem sido relatada em trabalhos realizados no Estado (CAMARGO, 2003; FERNANDES, 2011; MEDEIROS et al., 2009; SILVA, 2014; SINKA et al., 2010), assim como não foi relatada no presente estudo. Tal espécie ainda foi relatada em outros 78 municípios/localidades do nordeste do Brasil, como em Sobral e São Benedito no estado do Ceará (DEANE et al., 1946; XAVIER et al., 1983), em Parnaíba estado do Piauí (CHAGAS et al., 1937) e também no estado do Maranhão (REBÊLO et al., 2007). A análise revela uma distribuição restrita das espécies de Culex (Microculex) e da tribo Sabethini, da qual sómente Limatus durhami, Ru. cerqueirai, Wy. bourrouli e Wy. felicia foram as únicas espécies registradas. Todas estas espécies têm suas formas imaturas em fitotelmata, os sabetinos são predominantemente diurnos, e se criam em coleções d’água que se desenvolvem nessas condições. Algumas espécies do gênero Haemagogus tendem a preferir as copas das árvores, e sua localização é dependente da umidade, que geralmente é menor nesse nível da vegetação (MARCONDES & ALENCAR, 2010). O encontro de Haemagogus spegazzinii em maior número na área 2, caracterizada por ter um porte arbóreo mais elevado, corrobora com os resultados observados por Bates (1947), em condições laboratoriais, onde tal espécie teve preferência por umidades mais baixas, quando comparada com outras espécies como Aedes serratus e Psorophora ferox. Em Currais Novos, foi verificada a presença da espécie Aedes lepidus, espécie anteriormente registrada na literatura em apenas três municípios do estado (XAVIER et al., 1980). Tal mosquito tem mostrado a capacidade de transmissão do Plasmodium gallinaceum, causador da malaria aviária, mostrando-se um excelente vetor para este parasito, que é mais próximo filogeneticamente do Plasmodium falciparum, causador da malária em humanos, quando comparado aos parasitas causadores da malária em roedores (PARAENSE, 1945; PAULMAN & MCALLISTER, 2005). As espécies bioindicadoras devem ter uma relação estreita com um ou mais fatores ecológicos, e quando presentes no ambiente, possam indicar uma condição ambiental particular ou estabelecida (ALLABY, 1992). Para um melhor entendimento do que se passa no ambiente, os bioindicadores devem ter sua biologia bem estudada, e ainda possuirem características comportamentais e ocorrência em diferentes locais (BÜCHS, 2003; THOMANZINI & THOMANZINI, 2000). Os bioindicadores devem ser sensíveis à mudanças no ambiente em que vivem, para que se possam traçar parâmetros para o monitoramento das perturbações ambientais, cada bioindicador faz parte de diferentes escalas de incidência de perturbações, o que culmina em informações sobre um dado distúrbio (BÜCHS, 2003). 79 Quanto aos aspectos ecológicos é possível avaliar o grau de alterações ambientais ocorridas em determinada localidade, seja pelo aumento da densidade populacional ou mesmo a ausência de espécies de culicídeos, de acordo com sua capacidade adaptativa a ambientes com ou sem interferência humana. Algumas espécies podem funcionar como indicadores biológicos de degradação. A ação antrópica em áreas de floresta primária, propicia mudanças que podem favorecer o aparecimento de algumas espécies de mosquitos, ao contrário de outras que tendem a se deslocar para outras áreas ou acabam se extinguindo (FORATTINI & MASSAD, 1998). Os culicideos do gênero Anopheles (Kertezia) caracterizam ambientes conservados, os grupos que se criam em buracos de árvores, como espécies do gênero Haemagogus e da Tribo Sabethini, apontam para um ambiente silvestre com pouca alteração antrópica, já para ambientes cuja ação antrópica é mais presente, estão os insetos da Tribo Mansonini, e espécies como Aedes scapularis e principalmente Culex quinquefaciatus. A presença de insetos que se criam em ocos de árvores como os da tribo Sabethini indicam que o ambiente sofreu ação antropica. A presença de mosquitos das Tribos Mansoniini e Aedini indicam que o ambiente está com alto grau de alterações ambientais Ae. scapularis, se destaca pela presença em abientes alterados como por exemplo matas residuais, onde a sua baixa abundância pode indicar que o local é de natureza primitiva (DORVILLÉ, 1996; FORATTINI et al., 1995; FORATINNI & MASSAD, 1998; FORATTINI, 2002). As espécies da tribo Mansoniini, sobretudo no Sudeste do Brasil, tem sido observadas, em ambientes com diferentes níveis de degradação tais como a instalação de sistemas de irrigação, abertura do terreno para fins agropecuários, com vegetação aquática flutuante com água parada ou pouco movimentada (FORATTINI & MASSAD, 1998; FORATTINI, 2002; LOURENÇO-DE-OLIVEIRA, 1984). Já os indivíduos da tribo Sabethini, não possuem tendência habitual de sair do meio silvestre, e menos ainda de se manterem em um ambiente antropizado. São mosquitos especializados, as larvas se desenvolvem geralmene em água armazenada em plantas, sendo representados por ocos em troncos de árvores, bromélias ou folhas caídas em ambientes silvestres em número reduzido sugerem um grau elevado de degradação ambiental (DORVILLÉ, 1996; FORATTINI, 1965, 2002; LANE, 1953; LANE & WHITMAN, 1951). Assim como ocorre em Sabethini, no gênero Haemagogus (Culicinae: Aedini) e Culex (Microculex) as posturas de ovos das fêmeas são realizadas em recipientes de carater natural em sua maioria, podendo estes serem representados por cascas de coco, bromélias, internódios de bambus, bambus cortados e ocos de troncos de árvores. Os adultos desse gênero são 80 essencialmente silvestres e ativos nas copas das árvores. Quando encontrados em grandes densidades próximos ao solo, podem indicar que houve derrubada da vegetação local (DORVILLÉ, 1996; FORATTINI, 2002). Tomando como base tais estudos, pode-se inferir sobre as alterações ambientais nas áreas sobre o Domínio da Caatinga, nas quais foram capturados em sua maioria, insetos das tribos Aedini e Mansonini, provavelmente caracterizando um ambiente com alto grau de antropização. Tais aspectos podem vir a fortalecer o pensamento de Magalhães (2006), de que o semiárido necessita de uma estratégia de conservação ampla, que englobe não somente o zoneamento econômico e agroecológico, mas também a criação de novas áreas de proteção ambiental bem como o uso sustentável dos recursos naturais. Entretanto, o as diferenças de habitat, como também a disponibilidade de recursos essenciais para os mosquitos são distintas entre os dois domínios morfoclimáticos do estado. Para a Caatinga, ainda não há estudos com culicídeos que comparem áreas degradas com áreas preservadas, e atestem de fato, que as espécies alí presentes podem indicar um ambiente com diferentes graus de degradação. Para que se possa esboçar um panorama do estado de conservação ambiental da Caatinda do Rio Grande do Norte, é necessário ainda, entender as adaptações das espécies envolvidas com esse ambiente de características áridas e com a disponibilidade de recursos essênciais para a sobrevivência, como abrigos, criadouros larvais e as mudanças comportamentais, visto que, um dos poucos estudos realizados utilizando culicídeos como indicadores da qualidade ambiental foi realizado em um ambiente bastante distinto da Caatinga, a Mata Atlântica (DORVILLÉ, 1996). Além disso, para se traçar o cenário concreto da conservação da Caatinga, com base na fauna de culicídeos, é necessário que sejam realizados estudos sobre a densidade das populações destes organismos para que se tenha um panorama confiável. Em relação a presença das mesmas espécies nos domínios da Mata Atlântica e da Caatinga, com características fitofisionômicas distintas, porém podem ser semelhantes quanto a estrutura fitogeológica, por exemplo, os Brejos de Altitude, considerados fragmentos de Floresta Atântica em meio a Caatinga situados em serras e planaltos de regiões semi-áridas (OLIVEIRA-FILHO & RATTER, 2000; TAVARES et al., 2000). Tais Brejos, formam ilhas úmidas em pleno semiárido cercadas por vegetação caatingueira, apresentam uma forte semelhança com a floresta úmida do litoral, no que diz respeito a espécies vegetais e animais comuns para ambos ecossistemas e dessa forma consideradas formações disjuntas de Mata Atlântica (SALES et al., 1998; RODAL, 1998). Além desses aspectos há estruturas que 81 propiciam a formação de criadouros de culicídeos, como a presença de bromeliáceas que se tornam resevatórios de água temporários, alagadiços com abundante vegetação aquática em períodos chuvosos e outras coleções hídricas temporárias. Além disso, a presença de buracos em troncos de árvores e arbustos caídos onde na mesma estação tornam-se potenciais criadouros para culicídeos. Há ainda a presença de criadouros artificiais como cisternas, açudes e reservatórios abertos utilizados para a criação de animais (CRUZ, 2013; FERNANDES & XIMENES, 2011). Outros estudos demonstram criadouros que podem ser encontrados em áreas de Caatinga. Na Mata Atântica também é possível encontrar criadouros de mosquitos em bromeliáceas que acumulam água, entrenós de bambus, ocos de árvores, e criadouros artificiais (LOZOVEI, 1998; MARQUES & FORATTINI, 2008; MULLER & MARCONDES, 2007; SILVA & LOZOVEI, 1999). Além dos criadouros, outro aspecto que influencia diretamente no ciclo de vida dos culicídeos é a temperatura, na Caatinga norte-riograndense a média anual se situa entre 28 e 30°C e na Mata Atlântica variando entre 25 e 30°C (MEDEIROS, 2009; NIMER, 1972; VARELA-FREIRE, 2002). Os diferentes ambientes podem oferecer uma melhor condição de sobrevivência para um número menor ou maior de espécies em ocasiões diferentes. A interferência antrópica em ambientes naturais primitivos podem gerar alterações comportamentais em espécies silvestres com capacidade vetorial, levando-as a se adaptarem aos meios urbanos o que pode acarretar na inclusão do homem no ciclo de transmissão de doenças. Algumas espécies, possuem uma tendência adaptativa aos ambientes impactados pela ação antrópica (FORATTINI et al., 1994;1995), e a exemplo dessas tem-se a espécie Aedes scapularis capturada em ambiente de Mata Atlântica por Paterno & Marcondes (2004) em Florianópolis, Montes (2005) na Serra da Cantareira em São Paulo, Sant’Ana & Lozovei (2001) no Paraná; já para a Caatinga a presença desta espécie foi relatada por Fernandes (2011) na Estação Ecológica do Seridó no Rio Grande do Norte e por Xavier et al. (1979; 1983). Os imaturos de culicídeos podem ser encontrados em diversos ambientes de natureza aquática. Os criadouros de culicídeos podem ser classificados como de caráter natural ou artificial, podendo estes, estarem no solo ou em recipientes. Tais criadouros, podem ter o armazenamento de água de forma permanente ou temporária (LOURENÇO-DE-OLIVEIRA et al., 1985). No presente estudo, foram identificados criadouros naturais e artificiais de culicídeos, tais como baixas alagáveis, fendas em rochas, árvores caídos no solo, ocos em troncos de árvores, reservatórios de água como coxos de água para o gado, pneus entre outros. 82 A preferência pelo criadouro é diferente entre as várias espécies, as quais acabam se especializando e preferindo por exemplo criadouros com água salobra, alagadiços com vegetação, fendas em troncos de árvores buracos no solo, bromélias, resíduos sólidos, pneus, açudes, cisternas entre outros (FERNANDES & XIMENES, 2011). A disponibilidade de diferentes criadouros em um ambiente propicia também uma maior ou menor diversidade de organismos, visto que os culicídeos possuem preferência por criadouros com características específicas. De acordo com a diversidade de criadouros encontrados no estudo, é possível dizer que a Caatinga oferece uma grande quantidade de locais com potencialidades de serem criadouros de mosquitos. As estações secas e chuvosas na Caatinga norte-riograndense são bem definidas, o que admite a formação de duas paisagens bem diferenciadas, permitindo uma gama de criadouros para mosquitos. A chuva, segundo Lourenço-de-Oliveira (1985), é o principal fator que influencia e controla a densidade dos culicideos, e acaba garantindo o abastecimento dos criadouros naturais ou artificiais durante a estação chuvosa. Os aspéctos hidrológicos, bem como o desenvolvimento da vegetação da Caatinga presente no nordeste, podem auxiliar no entendimento da presença de diversas espécies presentes nessa região (ANDRADE-LIMA, 1981; 1982). Grande parte dos insetos capturados foi no período chuvoso, e tal influência foi atestada estatisticamente, mostrando que a precipitação influencia na presença e captura dos mosquitos. A precipitação mensal pode ser resultante das chuvas que ocorreram dias antes ou após o período de coleta em campo (MIYAZAKI et al., 2009), influenciando assim na presença ou ausência de mosquitos nos dias que foram realizadas as coletas. A grande quantidade de culicídeos capturados no período chuvoso vai em desencontro com as afirmações de NavarroSilva et al. (2004) onde a precipitação pluviométrica pode diminuir a procura por criadouros e também por hospedeiros. Diferentemente da maioria das espécies Uranotaenia lowii, apareceu somente na época seca, talvez por existir animais de sangue frio pelas imediações do local de coleta ou atraídos pela luz da armadilha, em consonância com o afirmado por Consoli & Oliveira (1994). As chuvas são importantes no ciclo de vida dos mosquitos, uma vez que proporcionam o surgimento de criadouros nos mais diversos ambientes. A pluviosidade mensal foi um dos fatores limitantes para a presença e captura de culicídeos no presente estudo. Para Pereira & Cuellar (2015) a seca prolongada entre 2012 e 2014 acabou por reduzir a disponibilidade de água. E tal fato pode talvez ter ocorrido também em 2015, onde os índices pluviométricos 83 também foram mais baixos do que no ano anterior, como o observado pelos dados obtidos do INMET para 2014 e 2015, período de realização do estudo. O vento, no presente estudo, parece ter sido também uma variável ambiental decisiva para a presença destes insetos, quando em maior velocidade (m/s) menor foi a captura de mosquitos. Kakitani et al. (2003), em um estudo sobre a influência do vento sobre a frequência de Anopheles marajoara, observaram que quanto maior a velocidade do vento, menor é a frequência de captura deste mosquito. Service (1980) declara que o vento pode acabar inibindo a procura dos mosquitos por um hospedeiro, podendo inclusive reduzir a capacidade de voo destes insetos. Outro gênero com importância na saúde pública é Aedes, tal gênero possui espécies responsáveis pela transmissão de diversas arboviroses como a dengue, febre amarela urbana e também a febre do chikungunyia, febre do zika, além de algumas filarioses e encefalites (BENCHIMOL & SÁ, 2006; CHIARAVALLDOTI et al., 1998; CONSOLI & OLIVEIRA, 1994; NATAL, 2002; SCHAFFNER et al., 2013). A dengue por exemplo, é a arbovirose com maior incidência no país e Estado do Rio Grande do Norte (RN), havendo a circulação dos quatro sotipos virais, o DENV-1, DENV-2, DENV-3 e DENV-4 (BRANCO et al., 2013). No início de 2015, os primeiros casos da febre do chikungunya no Estado do Rio Grande do Norte foram confirmados em Natal, os nove casos foram provenientes da zona norte do município, sendo dois casos no bairro do Potengi e outros sete do Nossa Senhora da Apresentação (SMS, 2016). No Estado as espécies Aedes aegypti e Aedes albopictus, foram coletadas tanto em ambiente de Caatinga quanto de Mata Atlântica. Mais recentemente, foi constatada em todos os Estados do nordeste a presença do vírus Zika, também transmitido por A. aegypti (MS, 2015), supostamente associado a uma alta incidência de microcefalia em recém-nascidos, além da síndrome de Guillan-Barré (MS, 2015; MARCONDES & XIMENES, 2016). No entanto, tais insetos não foram capturados na área de estudo, podendo-se inferir que tais espécies não se fazem presentes naquela localidade rural. Na maioria dos países asiáticos, origem da espécie, as populações de A. albopictus são mais facilmente encontradas em áreas rurais e florestadas e menos frequentes ou ausentes em áreas urbanas, com elevada densidade humana e pouca cobertura vegetal (HAWLEY, 1988; RUDNICK & HAMMON, 1960). No Brasil, no estado do Mato Grosso do Sul, a espécie se distribui de maneira padrão agregada, de modo que ao encontrar focos do vetor em uma determinada localidade, é provável que outros sejam encontradas em áreas próximas (DE ALMEIDA et al., 2006). Segundo Silva et al. (2006) os criadouros mais frequentes da espécie 84 são os ralos, latas, garrafas, recipientes naturais, caixas d’água e bromélias. Para todos os criadouros, o Ae. albopictus tendeu a procurar depósitos no peridomicílio (CHIARAVALLOTI et al., 1996). Já o Aedes aegypti está entre os mosquitos que passa mais rapidamente pela fase imatura, o que pode ser explicado por sua preferência por pequenos recipientes onde a água poderia evaporar rapidamente e comprometer sua prole. Relatos indicam que a transformação do estágio larval até o adulto pode demorar cerca de sete dias (NELSON, 1986), é um mosquito que possui hábitos diurnos. (TAVEIRA, 2001). Exceto na África, seu berço de origem e onde pode ser encontrado em ocos de arvores além de outras cavidades do meio natural (CROVELLO & HACKER, 1972 apud in NATAL, D., 2002), nas demais regiões esse inseto, está adaptado ao meio urbano. (TAVEIRA, 2001). Acredita-se que a dispersão da espécie pelo Brasil se deu pela própria ação antrópica, por meio do transporte dos ovos do mosquito. Atualmente o mosquito pode ser encontrado por todo o país (LIMA-CAMARA et al, 2006). Apesar de no Brasil as arboviroses serem um problema importante de saúde pública, onde destacam-se principalmente a dengue em seus 4 tipos e a febre amarela, febre do chikungunya, febre do zika, outras enfermidades têm sido relatadas no país como as encefalites japonesa, equina venezuelana, equina do leste, St. Louis, equina do oeste, febre do Rócio, febre do Mayaro, febre do Nilo ocidental entre outras (KARABASTOS, 1978), muitas destas doenças são negligenciadas sendo muitas vezes mal diagnosticadas ou confundidas com outras devido a semelhança dos sintomas (WILDE & SUANKRATAY, 2007). As febres hemorrágicas e as doenças exantemáticas apresentam uma grande variedade de apresentações clínicas e de agentes etiológicos que demandam identificações específicas para que se possa adotar medidas profiláticas e terapeuticas eficazes e diminuição do risco de surtos epidêmicos. Em regiões endêmicas para a a malária é comum confundi-la em seu estágio inicial com outras doenças febris agudas, como por exemplo a dengue (AZEVEDO, 2002; CARNEIRO, 2007; BRESSAM, 2010). Depois que Adolfo Lutz advertiu em 1928 sobre o risco de invação no nordeste brasileiro por insetos africanos (DEANE, 1986), cerca de 2.000 larvas de An. gambiae s.l., provavelmente transportado por navios franceses ou por aviões na década de 1920, foram encontrados num raio de 1km a partir do porto de Natal (SHANNON, 1930; 1932). Uma epidemia de malária, associada a este mosquito, causou mais de 500 mortes na cidade, de 1929 a 1931, e uma epidemia catastrófica ocorreu, posteriormente, no vale do rio Jaguaribe, no Ceará, tendo a erradicação do mosquito constatada em 1940 a partir de uma área de 24.000Km² depois de um grande esforço (KILLEEN et al., 2002). A espécie invasora com base em espécimes 85 provenientes de várias coleções, foi identificada como A. arabiensis Patton, 1905 (PARMAKELLIS et al., 2008). Apesar de, no Estado do Rio Grande do Norte não haver casos autóctones de malária nos dias atuais, é imprescindível o conhecimento da fauna e biologia desses insetos, uma vez que os mesmos são susceptíveis à infecção pelo plasmódio e se mostram capazes de transmiti-los. Os anofelinos desempenham um importante papel na transmissão da malária humana, sendo os principais vetores de tal doença. Espécies presentes na área de estudo, já foram encontradas em outros trabalhos naturalmente infectadas com agentes causadores da malária, como o Anopheles braziliensis, Anopheles marajoara, Anopheles argyritarsis e Anopheles deaneorum (RUBIO-PALIS, 1993; PIMENTA et al., 2015; TADEY & THATCHER, 2000). Algumas das espécies de culicídeos registradas no Rio Grande do Norte são apontadas como vetores de vírus, protozoários e helmintos responsáveis pela ocorrência de doenças em diferentes partes do mundo. Das 16 espécies de Anopheles encontradas, quatro delas Anopheles aquasalis, Anopheles albitarsis s.l., Anopheles darlingi (DAVIS, 1931), e Anopheles triannulatus s.l. já foram encontradas naturalmente infectadas pelos plasmódios da malária em outras regiões do país (LOUNIBOS & CONN, 2000; PIMENTA et al., 2015; SEGURA & CASTRO, 2007; SILVA et al., 2006). No Brasil, os mosquitos An. aquasalis são responsáveis pela transmissão da malária no litoral do país, em região de Mata Atlântica, sendo o principal vetor. As espécies An. cruzi, An. bellator são consideradas como vetores potenciais e An. darlingi como o principal vetor de plasmódios humanos na região amazônica no Brasil, Bolívia, Colômbia, Peru e Venezuela. Essa espécie está envolvida na transmissão de Plasmodium falciparum, P. malariae e P. vivax (CAMARGO, 2003; FLORES-MENDOZA et al., 1996; MARTINS et al., 2013). Anopheles argyritarsis, tabmém encontrada no município de Currais Novos, apesar de ser alvo de críticas quando a capacidade de transmitir os agentes causadores da malária humana, tem evidenciado eficiencia na transmissão do Plasmoruim vivax em laboratório (FARAN & LINTHICUM, 1981; FORATTINI, 2002). Essa espécie apesar de não se considerada vetor primário dos plasmódios da malária humana, é de grande importância com relação ao interesse epidemiológico devido sua abundância na natureza bem como sua antropofilia (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994). Além dos gêneros Anopheles e Aedes, o gênero Haemagogus representado no estado por três espécies, é responsável por transmitir a febre amarela no ambiente silvestre (CONSOLI 86 & OLIVEIRA, 1994). No estado, foram encontradas Haemagogus janthinomys e Haemagogus leucocelaenus, as principais espécies envolvidas na transmissão da febre amarela silvestre no Brasil (MEDEIROS et al., 2009) sendo este primeiro considerado o vetor mais importante no Brasil e em outros países, e Haemagogus leucocelaenus foi encontrado nos estados do Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul infectado com o vírus amarílico (LANE & WHITMAN, 1951; ARNELL, 1973; VASCONCELOS et al., 1997; VASCONCELOS et al., 2003). A Haemagogus spegazzinii apresenta ampla distribuição no Brasil, estando presente na região Nordeste, Centro-Oeste, Norte e Sudeste (KUMM & CERQUEIRA, 1951; ALENCAR et al., 2008; ROSSI et al., 2006). Em 1938 foi comprovado que Hg. spegazzinii, juntamente com Aedes scapularis, Aedes fluviatilis e Sabethes cloropterus são transmissores da FAS (MS, 1999). Apesar de já ser considerado um vetor pouco eficaz da febre amarela, já foi encontrado naturalmente infectado na Bahia e no Rio de Janeiro, provavelmente desempenhando um papel de transmissão secundário onde há a presença de Hg. janthinomys, ou tratado apenas como um vetor local. (CONSOLI & OLIVEIRA, 1994) É sabido que entre os anos de 2004 e 2007 foi observada uma epizootia em saguis em área de Mata Atlântica, mas que nenhuma infecção pelo vírus da FA foi encontrada (MS, 2004a). Embora a febre amarela urbana tenha sido relatada no estado do Rio Grande do Norte, em 1930, ele tem sido considerado como uma área indene (TRAVASSOS DA ROSA et al., 1998; VASCONCELOS, 2003); no entanto, um óbito recentemente tem sido associado a FA, tem sido investigado epidemiologicamente (MS, 2015). Conforme afirmam Forattini (1965) e Consoli & Oliveira (1994), as espécies Aedes serratus, Aedes scapularis, Coquillettidia venezuelensis, Culex spissipes, Mansonia titillans e Psorophora ferox, são vetoras de arbovírus Oropouche, enquanto Ae. scapularis também é vetora do vírus Rócio. Tais espécies citadas, já foram encontradas no estado, porém não há relatos na literatura de casos de infecções em humanos por tais vírus. Segundo o Ministério da Saúde (MS, 2004b), por meio de um inquérito sorológico realizado em aves migratórias e pessoas residentes no município de Galinhos, no Rio Grande do Norte, tiveram sorologia positiva para Mayaro, Caciporé, Oropouche e Encefalite Equina do Leste, e foram achadas aves infectadas pelos vírus da Influenza aviária e Newcastle. Mesmo tendo diversos arbovírus importantes no Brasil, como dengue e febre amarela, outros possuem potencial para ocorrer, devido à disponibilidade de boas condições epidemiológicas, que podem ser frequentemente diagnosticadas (WILDE & SUANKRATAY, 2007) e têm sido negligênciadas. Casos não-autóctones de malária pode ser diagnosticado (MARCONDES & MARCHI, 2010), devido a semelhança com outras doenças, principalmente 87 em suas fases iniciais, mesmo em regiões endêmicas (AZEVEDO, 2002; CARNEIRO, 2007; BRESSAN, 2010). O conhecimento das espécies presentes em localidades rurais permite a ampliação do entendimento sobre a adaptação dos insetos ao ambiente antrópico, propiciando o surgimento de questionamentos sobre a bioecologia desses insetos em um ambiente de características singulares como a Caatinga do semi-árido potiguar. Tal estudo vem adicionar informações sobre a ocorrência de espécies no Rio Grande do Norte, evidenciando a importância da área rural como um ambiente propício ao surgimento de doenças devito a presença de vetores competentes à transmissão de agentes etiológicos. As interações das espécies de culicídeos com o ambiente de Caatinga é algo ainda pouco estudado, tal domínio vem sofrendo alta pressão antrópica, o que pode levar a pressões seletivas que propiciem adaptações dos mosquitos à novos ambientes, podendo resultar na inclusão dos seres humanos em novos ciclos de doenças. 88 6 CONCLUSÕES A fauna de culicídeos no local estudado é considerável, uma vez que o estudo resultou na presença de 13 espécies, distribuídas entre os gêneros: Aedes, Anopheles, Culex, Haemagogus, Mansonia, Psorophora e Uranotaenia. A espécie mais frequente foi Aedes scapularis que representou 29,59% das espécies encontradas, seguida por Culex coronator (25,05%), a presença desta primeira talvez confirme a área de estudo como área degradada e antropizada. As espécies Culex (Culex) coronator (Grupo) Dyar & Knab, 1906 e Anopheles (Nyssorhynchus) deaneorum Rosa-Freitas, 1989 (identificação pela genitália masculina) foram capturadas pela primeira vez no Estado, no presente estudo, aumentando assim os conhecimentos da distribuição geográfica de dais espécies. A presença de espécimes do gênero Haemagogus (Hg. spegazzinii), é importante pois este está envolvido no ciclo silvestre da febre amarela, sendo considerado um vetor potencial ou secundário do vírus amarílico. Outras espécies como Anopheles argyritarsis, Anopheles braziliensis, Anopheles deaneorum, Anopheles marajoara, Culex coronator, Mansonia indubitans, Ochlerotatus scapularis, Ochlerotatus taeniorhynchus e Psorophora ferox representam um risco potencial para a disseminação de doenças diversas. O resultado das armadilhas do tipo ovitrampas mostrou que as espécies Aedes aegypti e Aedes albopictus não estão presentes naquela área, mesmo havendo a presença de criadouros potenciais para estas espécies. Os fatores climáticos característicos do semiárido potiguar, como chuvas presentes em apenas alguns meses do ano, revelam uma possível adaptação dos ovos dos organismos estudados ao período de estiagem, sendo possível observar durante as capturas uma grande quantidade de culicídeos nos meses chuvosos, desaparecendo drasticamente nos secos, e voltando a ocorrerem no ano seguinte após o período de seca, no período chuvoso. 89 O intervalo de coleta entre as 18 e 19 horas, em época chuvosa, é mais propício para a captura de mosquitos, muito provavelmente por coincidir com o mesmo período de tempo que ocorre uma maior atividade hematofágica das fêmeas, aliado também a atração dessas devido à presença dos coletores. As alterações antrópicas no meio ambiente podem levar a adaptação de espécies em novos habitats, o que do ponto de vista epidemiológico pode acarretar no favorecimento do contato entre vertebrados e os vetores invertebrados. 90 REFERÊNCIAS ACHA, P. N. & SZYFRES, B. Zoonosis and Communicable Dieseases Common to Man and Animals. Pan American Health Organization Press, Washington D.C., v.3, 2003. AHID, S. M. M. Apostila Didática em Entomologia Veterinária/ Sílvia Maria Mendes Ahid. Mossoró: UFERSA, 2009. 80p. AKHAVAN, D et al. Cost-effective malária control in Brazil. Cost-effectiveness of malária control program in the Amazon Basin of Brazil, 1988-1996. Soc. Sci. Med., v. 49, 1385-1399, 1999. ALLABY, M. The concise Oxford Dictionary of Zoology. Oxford: Oxford University Press, 1992. ALENCAR, J. et al. Fontes alimentares de Chagasia fajardi (lutz, 1904) (diptera: culicidae) de diferentes regiões do Brasil. Revista Brasileira de Zoociências, v.7, p.181-184, 2005. ALENCAR, J. et al.. 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Anopheles (Nyssorhynchus) argyritarsis Robineau-Desvoidy, 1878. Principais características da espécie: A – Primeira mancha escura da veia Costa menor que a mancha clara seguinte. B – tarsos posteriores com os últimos três artículos (III-V) inteiramente brancos, tarso posterior I sem anel claro apical. Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Anopheles (Nyssorhynchus) braziliensis Chagas, 1907. Principais características da espécie: A – Primeira mancha escura da veia Costa menor que a mancha clara seguinte; B – tarsos posteriores com os últimos três artículos (III-V) inteiramente brancos, tarso posterior I com anel claro apical; C – tergito abdominal II com tufos póstero-laterais de escamas escuras; D – tergito VIII densamente recoberto por escamas alvas. 116 Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Anopheles (Nyssorhynchus) deaneorum Rosa-Freitas, 1989. Principais características da espécie: A – Primeira mancha escura da veia Costa menor que a mancha clara seguinte; B – tarsos posteriores com os últimos três artículos (III-V) inteiramente brancos, tarso posterior I com anel claro apical; C – tufos póstero-laterais de escamas escuras iniciando a partir do segmento IV. Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Anopheles (Nyssorhynchus) marajoara Galvão & Damasceno, 1942. Principais características da espécie: A – Primeira mancha escura da veia Costa menor que a mancha clara seguinte; B – tarsos posteriores com os últimos três artículos (III-V) inteiramente brancos, tarso posterior I com anel claro apical; C – tufos póstero-laterais de escamas escuras iniciando a partir do segmento III. 117 APÊNDICE B – Culicideos do gênero Aedes. A B C D Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Aedes (Ochlerotatus) lepidus Cerqueira & Paraense, 1945. Principais características da espécie: A – fêmur e tíbia com anel claro no ápice(vista lateral); B – tegumento da pleura escuro(vista lateral); C – escudo com desenho constituído por manchas de escamas claras (vista dorsal); D – Tergitos abdominais com faixas apicais de escamas claras (vista dorso-lateral). A B C Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Aedes (Ochlerotatus) scapularis Rondani, 1848. Principais características da espécie: A – tergitos abdominais sem faixas claras basais, somente com áreas basolaterais claras (vista lateral); B – tegumento torácico do escudo de coloração escura, marrom ou enegrecido (vista lateral); C – mancha do escudo formada por escamas claras, com contorno regular e arredondado (vista dorsal). 118 A B C Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Aedes (Ochlerotatus) taeniorhynchus Wiedemann, 1821. Principais características da espécie: A – tarsos com anéis brancos nos artículos (vista lateral); B – probóscide com anel claro mediano (vista lateral); C – escudo recoberto por escamas escuras (vista dorsal). 119 APÊNDICE C – Espécie do gênero Culex e Haemagogus. A B C Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Culex (Culex) coronator Dyar & Knab, 1906. Principais características da espécie: A – pernas predominantemente escuras, fêmur posterior apresentando uma ampla mancha clara, articulações tíbio-tarsais com marcação clara (vista lateral); B – probóscide predominantemente escura, apresentando escamas de coloração clara na face ventral um pouco além do meio, palpos escuros, tegumento pleural de coloração marrom a marrom-claro (vista lateral); C – escudo coberto de escamas marrom-bronzeadas (vista dorsal). 120 APENDICE D – Espécie do gênero Haemagogus. A B C Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Haemagogus (Haemagogus) spegazzinii Brethés, 1912. Principais características da espécie: A – Probóscide com pelo menos 1,2º do fêmur anterior tarsos médios inteiramente cobertos por escamas escuras (vista lateral); B – abdome coberto por escamas de nuances azuis, verdes ou douradas (vista dorsal); C – escamas do mesonoto de coloração metálica (azul; verde; cobre; bronze), pleura com faixa larga de escamas prateadas; lobos antepronotais cobertos por escamas prateadas (vista lateral). 121 APÊNDICE E – Culicideos do gênero Mansonia. A B C Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Mansonia (Mansonia) indubitans Dyar & Shannon, 1925. Principais características da espécie: A – Pleura de coloração marrom escuro, tergitos abdominais sem marcações claras evidentes (vista lateral); B – Probóscide recoberta por escamas claras e escuras, sendo a porção mediana recoberta por escamas douradas claras, palpos medindo aproximadamente 1/4 do comprimento da probóscide (vista lateral); C – Margem posterior do VIII tergito sem espinhos evidentes ou cobertos por escamas (vista póstero-dorsal). A B II I C III IV V VI VII VIII Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Mansonia (Mansonia) wilsoni Barreto & Coutinho, 1944. Principais características da espécie: A – Pleura torácica com tegumento castanho claro, perna mediana com marcação clara nos tarsômeros(vista lateral); B – tergitos I-III predominantemente escuros com escamas douradas claras e brancas, tergitos IV-VII escuros com escamas douradas claras e brancas formando grupos apicais bem definidos (vista lateral); C – Margem posterior do VIII tergito apresentando uma fileira de espinhos evidentes ou cobertos por escamas (vista póstero-dorsal). 122 APÊNDICE F – Espécie do gênero Psorophora. A B C D Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Psorophora (Janthinosoma) ferox von Humboldt, 1819 Principais características da espécie: A – Probóscide recoberta por escamas amareladas; B – Pleura com coloração marrom-amarelado; C – escamas dos tergitos abdominais de coloração azulada/violeta; D – Tíbia e tarsos posteriores com escamas eriçadas, artículos tarsais (IV e V) inteiramente brancos. 123 APÊNDICE G – Espécie do gênero Uranotaenia. B A C 1-A Cu1 Cu2 Fonte: INACIO, C.L.S., 2016. Uranotaenia (Uranotaenia) lowii Theobald, 1901. Principais características da espécie: A – Segmentos terminais dos tarsos posteriores brancos, pelo menos 1/3 do tarso posterior III escuro; B – Mesonoto com uma pequena linha de escamas branco-peroladas em cada lado, mesonoto com tegumento amarelado com uma faixa mediana ampla de coloração marrom e manchas dessa mesma cor acima das raízes das asas; C – Veia anal 1-A curta, curvando-se e terminando antes ou ao nível da bifurcação das veias Cu1 e Cu2. APÊNDICE H – Tabela com os municípios e suas coordenadas geográficas. Tabela: Coordenadas geográficas das cidades. Município Coordenadas geográficas 124 Acari 6°28’00’’S 36°33’00’’W Assú 5°34’18’’S 36°54’36’’W Angicos 5°39’30’’S 36°55’00’’W Apodi 5°38’00’’S 37°48’00’’W Areia branca 4°18’00’’S 37°06’30’’W Arês 6°07’30’’S 35°’09’00’’W Caicó 6°27’49’’S 37°05’13’’W Canguaretama 6°20’30’’S 35°08’00’’W Caraúbas 5°45’00’’S 37°31’30’’W Carnaúba dos Dantas 6°33’13’’S 36°33’22’’W Ceará Mirim 5°39’00’’S 35°30’21’’W Cruzeta 6°24’44’’S 36°47’16’’W Currais Novos 6°15’18’’S 36°30’51’’W Extremoz 5°40’38’’S 35°16’37’’W Florânia 6°07’00’’S 36°45’40’’W Goianinha 6°12’30’’S 35°11’30’’W Grossos 4°56’55’’S 37°13’09’’W Itaú 5°48’01’’S 37°56’07’’W Lages 5°40’00’’S 36°10’25’’W Macaíba 5°48’54’’S 35°23’21’’W Macau 5°05’40’’S 35°28’20’’W Martins 6°09’00’’S 37°52’30’’W Mossoró 5°11’30’’S 37°20’42’’W Natal 5°46’00’’S 35°12’00’’W Nísia Floresta 6°05’12,4”S 35°11’04’’ W Nova Cruz 6°25’00’’S 35°23’30’’W Parnamirim 05°54’56’’S 35°15’46’’W Patu 6°07’30’’S 37°33’30’’W Pau dos Ferros 6°08’00’’S 38°10’00’’W Santana do Matos 5°57’30’’S 36°36’00’’W Santo Antônio 6°18’41’’S 35°28’50’’W São Gonçalo do Amarante 5°46’29’’S 35°21’34’’W São José do Campestre 6°18’02’’S 35°45’24’’W 125 São José do Mipibu 6°04’10’’S 35°14’33’’W São Paulo do Potengi 5°56’04’’S 35°45’32’’W Serra Negra do Norte 6°37’30’’S 37°14’30’’W Taipu 5°35’30’’S 35°32’30’’W Touros 5°10’08’’S 35°32’49’’W
