Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 145 Capítulo 3 pragas que Atacam Plântulas, Hastes e Pecíolos DA SOJA Clara Beatriz Hoffmann-Campo Lenita Jacob Oliveira† Flavio Moscardi† Beatriz Spalding Corrêa-Ferreira Ivan Carlos Corso 1. INTRODUÇÃO A cultura da soja [Glycine max (L.) Merrill] é atacada por diversos organismos, desde a semeadura até a colheita. Até o início da década de 1990, as pragas mais importantes se resumiam a insetos que se alimentavam de folhas e vagens. Porém, com a rápida expansão da cultura rumo a novas regiões, em especial aquelas cultivadas pela primeira vez no país, verificou-se um aumento na ocorrência de pragas que habitam outros nichos ecológicos (plântulas, hastes e pecíolos). Estes organismos aparentemente substituíram seus hospedeiros preferenciais anteriores, adaptando-se à soja e redundando no surgimento de novas pragas. † † Lenita Jacob Oliveira – autora falecida em dezembro de 2008. Flavio Moscardi – autor falecido em julho de 2012. 146 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga Utilizando outra linha de raciocínio, avalia-se que o uso de inseticidas de amplo espectro para o controle de insetos desfolhadores e sugadores de sementes, porém com ação limitada sobre aqueles que utilizam fontes de alimento e habitam nichos ecológicos diferentes como as hastes da soja, podem ter sido responsáveis pela mudança da condição de algumas pragas secundárias para pragas chaves. Adicionalmente, a monocultura ou a sucessão soja-trigo, praticada por anos seguidos, nas mesmas áreas, acompanhadas da mudança do sistema de manejo convencional para semeadura direta, favoreceram o aumento populacional de insetos e outros organismos que passam, pelo menos, uma das fases de seu ciclo no solo. Em geral, esses insetos usam o solo apenas para se proteger, considerando-se que atacam no início do desenvolvimento da cultura da soja (V1-V3). Entretanto, dependendo da intensidade do ataque, o dano pode ser irreversível, exigindo replantio total da área ou de parte dela, quando o ataque ocorre em reboleiras. A maioria dos insetos que atacam plântulas, hastes e pecío­los pertencem às ordens Coleoptera e Lepidoptera. Na ordem Coleoptera, são relatados gêneros e espécies pertencentes às famílias Curculionidae, Chrysomelidae e Tenebrionidae. Na ordem Lepidoptera, são citados gêneros e espécies pertencentes às famílias Pyralidae, Noctuidae e Tortricidae. Além de insetos de diferentes ordens e famílias, as plântulas, as hastes e pecíolos da planta de soja, também têm sido atacadas por outros artrópodes, como os piolhos-decobra, ou moluscos (caracóis), pertencentes à classe Diplopoda e Gastropoda, respectivamente. A seguir, descrevem-se as pragas mais importantes que atacam plântulas hastes e pecíolos da planta de soja, juntamente com sua distribuição geográfica, plantas hospedeiras e danos. Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 147 2. INSETOS-PRAGA QUE ATACAM PLÂNTULAS, HASTES E PECÍOLOS 2.1. Sternechus subsignatus Boheman, 1836 (Coleoptera: Curculionidae) J.J. da Silva Bicudo-da-soja, cascudo-da-soja ou tamanduá-da-soja são os nomes comuns de S. subsignatus (Figura 1). Esse coleóptero pertence à tribo Sternichini (MENDES, 1957) e, segundo Silva et al. (1968), foi inicialmente descrito como Sternechus mrázi Voss, 1934. O potencial de danos de S. subsignatus é grande, pois tanto as larvas como os adultos causam danos que, dependendo da época do ataque, podem ser irreversíveis, (HOFFMANN-CAMPO et al., 1990). O adulto, principalmente o macho, raspa o caule e desfia os tecidos no local do ataque. Quando a população é alta e ocorre na fase inicial da cultura, ocorre ruptura do caule na região do ataque, interrompendo a circulação de seiva (Figura 2), ocasionando morte das plantas e podendo redundar em perda total de partes da lavoura. Quando o ataque acontece mais tarde, com o caule lignificado, e com o desenvolvimento das larvas na haste principal, forma-se uma galha de tecido modificado e muito frágil, podendo o caule Figura 1. Adulto de Sternechus subsignatus. (a) Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga (b) C.B. Hoffmann-Campo 148 Figura 2. Característica de danos causados por Sternechus subsignatus: raspa­ gem (a) e quebra de haste (b). quebrar pela ação do vento e das chuvas, causando desde o acamamento até a morte de plantas e, consequentemente, diminuindo a população de plantas da cultura. Distribuição geográfica e estacional S. subsignatus é nativo do Brasil e apresenta ampla distribuição geográfica, ocorrendo em parte da Mata Atlântica e do Cerrado, especialmente nos estados do Rio Grande do Sul, Santa Catarina, Paraná, São Paulo, Minas Gerais, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Goiás, Espirito Santo e Bahia (Rosado-Neto, 1987). O primeiro registro desse curculionídeo em soja data de 1973, atacando lavouras no Rio Grande do Sul (CORSEUIL et al., 1974). Na década de 1990, foi relatado causando problemas na região tradicional de cultivo da soja, nos Estados do Paraná, de Santa Catarina e do Rio Grande do Sul, principalmente em áreas de semeadura direta ou cultivo mínimo, onde são comuns, além de monocultura, temperaturas mais amenas, principalmente à noite (HOFFMANN-CAMPO et al., 1991). Na Argentina, S. pinguii (Fabricius, 1787), um inseto fenotipicamente semelhante à S. subsignatus, foi observado em soja Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 149 nas províncias de Salta, na safra 1987/88 (COSTILLA; VENDITTI, 1990), Tucuman, em 1998 (SALAS et al., 2002) e em Santa Fé, safra 1999/00 (SOSA, 2002). Entretanto, o polimorfismo molecular intraespecífico, obtido através de análises de RAPD e DNA mitocondrial, sugerem que os exemplares relatados na Argentina são, de fato, pertencentes à espécie S. subsignatus (SOSA-GÓMEZ et al., 2008). Em 2009, S. subsignatus foi considerada uma das pragas mais importantes do noroeste argentino (CAZMUZ et al., 2009). No Brasil, S. subsignatus se expandiu muito e atingiu lavou­ras de soja, no Oeste da Bahia, na safra 1997/98 (HOFFMANNCAMPO et al., 1999), no sul do Maranhão, na safra 2003/2004 (M. C. Meyer, comunicação pessoal), e no Mato Grosso do Sul (GOMEZ, 2000). No Oeste da Bahia, o inseto tem sido observado em locais onde ocorrem temperaturas mais baixas, principalmente à noite, o que, aparentemente, favoreceu a sua adaptação, considerando-se que na safra 1998/99 já infestava uma área de aproximadamente 16.000 ha, ainda antes da semeadura da soja, sobre uma planta invasora, o feijão miúdo (Vigna sp). O inseto apresenta uma geração por ano, que se inicia no final de outubro (Figura 3), quando os primeiros adultos aparecem no campo. Porém, em amostras de solo, foram encontrados adultos imóveis, nas câmaras pupais, desde o início de outubro, na região Sul, enquanto na Bahia são observados desde meados de agosto (M. Tamai, dados não publicados). Na região Sul, dependendo da época de semeadura, o pico populacional dos adultos ocorre no mês de dezembro (HOFFMANN-CAMPO et al., 1988a, 1988b, 1989; HOFFMANN-CAMPO; GARCIA, 1993), mas são encontrados, embora com menor intensidade, até a maturação da soja. No Rio Grande do Sul, os picos populacionais em safras diferentes (1991/92 e 1992/93) ocorreram do final de outubro até o fim de dezembro (LORINI et al. 1997, 2000). Na safra seguinte, Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga G.L.M. Rosa 150 Figura 3. Ciclo de desenvolvimento de Sternechus subsignatus. Fonte: Hoffmann-Campo et al. (1991), Lorini et al. (2000). a emergência dos adultos iniciou em meados de novembro, não sendo possível registrar a densidade populacional durante a safra (1993/94). Os primeiros ovos, dependendo da época de semeadura, são encontrados em novembro e dezembro e, após alguns dias, são encontradas as primeiras larvas, que são observadas em idades variadas durante o ciclo da soja (HOFFMANN-CAMPO et al., 1990; LORINI et al., 2000). Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 151 Em Mauá da Serra-PR, onde grande parte dos resultados de flutuação e comportamento foi obtida, a hibernação das larvas inicia em fevereiro (HOFFMANN-CAMPO et al., 1991), enquanto, no Rio Grande do Sul, a hibernação pode ocorrer a partir de janeiro (HOFFMANN-CAMPO et al., 1999; LORINI et al., 2000). Essa diferença de início de hibernação possivelmente está relacionada com a época de semeadura e a temperatura do solo, porém os trabalhos disponíveis não confirmam estas hipóteses. A transformação em pupas ocorre no solo. Nos levantamentos realizados, as primeiras pupas foram encontradas, no Paraná, de meados de outubro até meados de dezembro (HoffmannCampo et al., 1991) e, na Bahia, do início de julho ao final de agosto (M. TAMAI, dados não publicados). Plantas hospedeiras É um inseto oligófago, cuja alimentação é restrita a apenas algumas espécies de leguminosas (HOFFMANN-CAMPO et al., 1991; SILVA, 1997), sendo os hospedeiros preferenciais a soja, o feijoeiro (Phaseolus vulgaris L.), o lab-lab (Dolichos lablab L.), o feijão-bravo-do-Ceará ([Canavalia brasiliensis (Mart)] e o guandu (Cajanus cajan L.). A literatura sobre plantas hospedeiras de S. subsignatus é escassa. Inicialmente, o inseto foi considerado praga da cultura do feijão (SILVA et al.,1968) e, mais tarde, praga esporádica (CORSEUIL et al. 1974) ou secundária da soja (PANIZZI et al., 1977). Em estudos realizados no campo experimental da Embrapa Soja, em Londrina-PR, para avaliar o desempenho do tamanduáda-soja em 23 leguminosas, com testes de múltipla escolha, obser­vou-se que, embora o inseto tenha se alimentado e ovipositado em 13 das plantas testadas, o número de galhas (indicador de desenvolvimento de larvas) foi expressivo apenas em feijão-bravodo-Ceará e soja (HOFFMANN-CAMPO et al., 1991). No Rio Grande 152 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga do Sul, segundo Silva (1997), na condição de campo, o inseto se reproduziu e desenvolveu em feijão (Phaseolus vulgaris L.), guandu anão (Cajanus sp L.), lab-lab e soja. Porém, em crotalária (Crotalaria juncea L.), girassol (Helianthus annus L.), milheto [Pennisetum glaucum (L.)], milho (Zea mays L.), mucuna-preta (Stizolobium aterrimum Piper et Tracy) e sorgo [Sorghum bicolor (L.) Moench], o inseto não completou o seu ciclo de vida. Segundo Lorini et al. (2000), plantas como o milho, o sorgo, o girassol, a mucuna-preta, a mucuna-cinza (Mucuna cinerea Piper & Tracy), a fava (Vicia faba L.) e a crotalária não são atacadas pelo inseto. No feijoeiro, S. subsignatus tem causado dano na região de Barreiras-BA, Unaí-MG, no Estado do Mato Grasso do Sul e na região Sul do Brasil (QUINTELA, 2002b). Segundo os mesmos autores, os aspectos biológicos e os danos de S. subsignatus no feijoeiro são semelhantes aos da soja. Aspectos bioecológicos e comportamentais Os adultos (Figura 1) são gorgulhos de, aproximadamente, 8 mm de comprimento, de coloração preta, com faixas amarelas na parte dorsal do tórax próximo à cabeça (pronoto) e nos élitros (asas duras), formadas por pequenas escamas. Em situações de excesso de umidade, essas listras podem assumir a coloração creme. Habitualmente, durante o dia, os adultos são encontrados sob a folhagem da soja, nas partes baixas da planta ou sob restos da cultura anterior, movimentando-se para as partes mais altas das plantas durante a noite, para o acasalamento (SILVA et al., 1998). Entretanto, Guedes et al. (1999) observaram, na região de Pinhal Grande-RS, que a movimentação de adultos para a parte superior da planta se inicia às 15 h, com pico entre 20 e 22 h. Em laboratório, a longevidade média das fêmeas e dos machos foi de 118,7 e 69,4 dias, respectivamente (HOFFMANNCAMPO et al., 1991); em avaliações realizadas aos 60 dias, 80% das fêmeas e 40% dos machos estavam vivos. A longevidade Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 153 (a) (b) C.B. Hoffmann-Campo das fêmeas foi semelhante (119 dias) nos experimentos realizados por Lorini et al. (2000), porém, nessa situação, os machos duraram, em média, 109 dias. A infestação do inseto na lavoura é relativamente lenta. Inicialmente, os adultos se alimentam próximo ao local onde emergem do solo (HOFFMANN-CAMPO et al., 1996a), provavelmente constituindo-se em uma estratégia usada pelo inseto para economizar energia, depois do longo período de hibernação sem se alimentar. Ainda, é preciso considerar a ocorrência de um feromônio de agregação, com cinco compostos específicos de machos, que atraem ambos os sexos (AMBROGI; ZARBIN, 2008; AMBROGI et al., 2009; BERGMANN et al., 2009). O hábito alimentar de machos e fêmeas é diferente. Os machos desfiam a epiderme no sentido longitudinal (Figura 2a) e, às vezes, atingem o córtex. As fêmeas fazem um anelamento característico na haste principal da planta, onde são postos os ovos (Figura 4a), de coloração amarela, que são protegidos por fibras do tecido cortado. Em laboratório, o número médio de ovos por fêmea foi de 291,2, em 160 dias. O número médio diário de ovos foi de 1,7, sendo observada a maior quantidade de ovos nos primeiros Figura 4. Anelamento causado pelas fêmeas e detalhe do ovo (a) e larva (b) de Sternechus subsignatus. 154 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga 100 dias (HOFFMANN-CAMPO et al., 1991). O período médio de incubação dos ovos foi de 11 dias, com variação de 8 a 14 dias (LORINI et al., 2000). As larvas têm o corpo cilíndrico, levemente curvado (curculioniformes) (Figura 4b), são ápodes (sem patas), com coloração geral branco-amarelada e cabeça castanho-escura. Com o crescimento das larvas, formam-se galhas caulinares, que podem ultrapassar o diâmetro da haste ou dos ramos. Devido ao canibalismo, dificilmente é encontrada mais do que uma larva por galha; quando isto ocorre, elas são separadas por barreiras feitas com restos de tecidos e dejetos (HOFFMANN-CAMPO et al., 1999). A maioria dos ovos e das larvas é encontrada na parte mediana da haste principal, normalmente entre o quinto e o sexto entrenó da soja, com menor intensidade nos ramos laterais e pecíolos da planta (Tabela 1). Tabela 1. Número de ovos e larvas de Sternechus subsignatus, em diferentes estruturas e seções das plantas de soja, em condições de campo. Estrutura da planta Número Ovos Larvas Haste principal 1,50 ± 0,80 a 1,61 ± 0,85 a Ramos laterais 0,20 ± 0,45 b 0,22 ± 0,47 b Pecíolos 0,02 ± 0,15 c 0,01 ± 0,12 c 22,1 21,7 Terço superior 0,14 ± 0,35 b 0,09 ± 0,29 b Terço médio 1,36 ± 0,66 a 1,46 ± 0,65 a Terço inferior 0,23 ± 0,47 b 0,32 ± 0,57 b CV (%) 22,8 22,7 CV (%) Seção da planta 1 Médias seguidas pela mesma letra, na coluna, não diferem estatisticamente pelo teste de Duncan (P ≤ 0,05). Fonte: Silva et al. (1998). Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 155 Em avaliações realizadas no campo e em casa de vegetação, em Londrina-PR, as larvas na fase ativa passaram por cinco ínstares (Tabela 2). A determinação do número de ínstares foi feita através de modelo linear obtido pela constante de Dyar (1890), devido à dificuldade de visualização do desenvolvimento das larvas, que ficam protegidas no interior das galhas (HOFFMANN-CAMPO et al., 1991). Nesses experimentos, o período em que a larva ativa se alimenta no interior da galha, durou, aproximadamente, 25 dias. Entretanto, em ensaios de laboratório, desenvolvidos em Passo Fundo-RS, a duração média das larvas nas plantas foi de 44 dias (LORINI et al., 2000). Tabela 2. Largura da cápsula cefálica das larvas de cada instar e razão média de crescimento, durante o desenvolvimento larval de S. subsignatus (material biológico do campo). Largura da cápsula cefálica (mm) Ínstar Intervalo de variação Média ±EP Razão de crescimento I 0,39 – 0,60 0,521 ± 0,046 (272)* 1,372 II 0,61 – 0,86 0,716 ± 0,065 (186) 1,389 II 0,87 – 1,17 0,994 ± 0,075 (193) 1,506 IV 1,18 – 1,78 1,498 ± 0157 (372) 1,317 V 1,79 – 2,24 1,971 ± 0114 (316) Média da Razão de crescimento 1,396 Constante de Dyar (calculada) 1,438 Coeficiente de determinação 99,99 Fonte: Hoffmann-Campo et al. (1991). No quinto ínstar, a larva movimenta-se para o solo, onde hiberna em câmaras (Figura 5a), geralmente entre 5 e 10 cm de profundidade, podendo ser encontrada em até 25 cm (HOFF­MANNCAMPO et al., 1990; SILVA 1999). As larvas hibernantes não se alimentam, mas, quando perturbadas ou expostas ao sol, se movimentam muito, pois apresentam fototropismo negativo. (a) Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga (b) C.B. Hoffmann-Campo 156 Figura 5. Larva hibernante (a) e pupa (b) de Sternechus subsignatus. As pupas são branco-amareladas, do tipo livre e, quando vistas dorsalmente, mostram os primórdios das asas (Figura 5b). O período pupal médio foi de 17 e 14 dias, em ensaios realizados no Paraná (HOFFMANN-CAMPO et al., 1991) e no Rio Grande do Sul (LORINI et al., 2000), respectivamente. 2.2. Crocidosema (Epinotia) aporema (Walsingham, 1914) (Lepidoptera: Tortricidae) Crocidosema aporema, até 1994, citada na literatura como Epinotia aporema (POWELL et al., 1995), é uma praga popularmente chamada de broca-das-axilas. Devido aos seus hábitos alimentares em plantas de soja, o inseto pode causar danos econômicos consideráveis à cultura, quando ocorre em plantas com 25 a 30% de ponteiros atacados (TECNOLOGIAS..., 2011). Nos estádios iniciais, a larva ataca os brotos foliares. À medida que as larvas se desenvolvem, os folíolos apicais atacados permanecem ligados entre si por fios de seda, formando uma espécie de cartucho (Figura 6a) que caracteriza o ataque do inseto (CORRÊA-FERREIRA, 1980); os folíolos atacados podem secar e morrer. As larvas, então, se locomovem dos tecidos em decomposição para as axilas das folhas, onde penetram nos pecío­los e haste, obstruindo o fluxo de seiva da planta. As larvas podem também atacar botões florais (LILJESTHRÖM et al., 2001) (b) (c) 157 J.J. da Silva (a) Embrapa Soja Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja Figura 6. Dano (a), larva (b) e adulto (c) de Crocidosema aporema. e, eventualmente, vagens. Quando em alta incidência durante o estádio vegetativo, a praga pode reduzir a altura da planta, aumentando a formação de ramos secundários e diminuindo a altura de inserção das primeiras vagens, o que aumenta as perdas na colheita (FOERSTER et al., 1983; IANNONE et al., 1987). Entretanto, esses parâmetros parecem ser menos afetados quando o inseto ocorre em estádios subsequentes da soja (FOERSTER et al., 1983; GAZZONI; OLIVEIRA, 1979; IANNONE; PARISI, 1978). Distribuição geográfica e estacional A broca-das-axilas ocorre nas Américas, sendo encontrada desde o sudeste dos Estados Unidos até a Argentina (BIEZANKO, 1961; CLARK, 1954; OLALQUIAGA FAURÉ, 1953; RIPA, 1981). No Brasil, Biezanko (1961) fez o primeiro relato dessa espécie, no Rio Grande do Sul. Entretanto, até 1973, o inseto foi considerado como de baixa importância econômica para a cultura da soja, mas, a partir desse ano, sua importância aumentou nos estados do Sul do País (CORRÊA-FERREIRA, 1980; CORRÊA; SMITH, 1976). Atualmente, C. aporema é considerada como praga secundária da soja, apresentando maior incidência em áreas localizadas na região Sul, com temperaturas mais amenas, como ocorre em Ponta Grossa-PR e algumas regiões de Santa Catarina e do Rio Grande do Sul. 158 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga A praga apresenta quatro gerações por ano: as duas primeiras em plantas hospedeiras cultivadas ou espontâneas e as duas últimas em soja (CORRÊA-FERREIRA, 1980). De meados de 1970 a meados de 1980, o inseto foi registrado causando danos econômicos, desde a região central até o sul do Brasil (entre 16o S e 32o S) (CORRÊA-FERREIRA, 1980); em algumas áreas, foi considerada a praga mais frequente. Entretanto, a partir da década seguinte, a praga passou a ter menos importância em soja. Um dos primeiros levantamentos populacionais do inseto foi realizado em Ponta Grossa-PR, mostrando que larvas de C. aporema são detectadas desde 26 de dezembro, durante o estádio vegetativo V5, até o estádio de maturação da soja (R8), sendo a maior incidência larval verificada em fevereiro, durante o estádio de florescimento (R2) (CORRÊA; SMITH, 1976). Nesse levantamento, C. aporema foi a segunda espécie mais abundante entre 16 espécies de lepidópteros detectadas nas amostragens. Entretanto, outros estudos mostraram que a abundância e a incidência estacional do inseto podem se alterar entre os anos, provavelmente devido à prevalência de fatores bióticos e abióticos, os quais variam em cada safra. Como exemplo, um inverno rigoroso pode reduzir a disponibilidade de plantas hospedeiras para a multiplicação do inseto, antes de sua invasão às lavouras de soja. Outros aspectos que podem afetar a praga são as datas de plantio, práticas culturais, ocorrência de inimigos naturais, entre outros fatores. Durante a safra de 1975/76, em levantamentos conduzidos em sete áreas experimentais de soja em Ponta Grossa, Tibagi e Castro-PR, C. aporema foi mais abundante nos estádios vegetativos, com incidência baixa desde o início do florescimento até o final do ciclo da cultura (SANTOS, 1978; SANTOS et al., 1979). Nessa mesma região, na safra seguinte, Calderon e Foerster (1974) observaram que o número médio de larvas de C. aporema em soja aumentou no início de janeiro, atingindo o pico no final de Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 159 fevereiro (final do estádio vegetativo), mas decrescendo substancialmente nos estádios subsequentes da cultura. As infestações do inseto foram mais severas em cultivares semeadas mais tarde do que naquelas semeadas mais cedo (SANTOS, 1978). Plantas hospedeiras A incidência de C. aporema, aparentemente, é restrita a plantas leguminosas (CORRÊA-FERREIRA, 1980). No Peru, foi citada como praga de amendoim (Arachis hypogaea L.) (MONTERO, 1967). No Uruguai, foi encontrada alimentando-se de alfafa (Medicago sativa L.), fava, soja, feijão, ervilha (Pisum sativum L.) e trevo (Trifolium polymorphum Poir.) (BIEZANKO et al., 1974; MOREY, 1972). No Chile, foi considerada praga importante de alfafa e trevo (CABALLERO, 1972). Na Argentina, tem importância econômica em soja (KOCH; WATERHOUSE, 2000; RIZZO, 1972), sendo também observada em grãos armazenados (HAYWARD, 1958), em trevo branco (Melilotus alba Medik) (PEREYRA; SANCHEZ, 1998), em tremoço (Lupinus albus L.), em duas espécies de caupi [Vigna unguiculata (L.) Walp e V. radiata L.] e duas espécies de siratro (Macroptilium atropurpureum L. e M. lathyroids L.) (IANNONE et al., 1987), feijão, ervilha, fava, amendoim, além de soja (KOCH; WATERHOUSE, 2000). No Brasil, Biezanko (1961) citou como plantas hospedeiras do inseto a alfafa, o feijão, a soja e o trevo. No Estado do Paraná, o tremoço foi observado como planta hospedeira preferencial do inseto, durante os meses de inverno (F. Moscardi, comunicação pessoal). A adequação nutricional de plantas hospedeiras de C. aporema tem sido pouco estudada. Na Argentina, Pereyra e Sanchez (1998) conduziram estudos em laboratório comparando tremoço, feijão, fava, trevo branco e soja. O inseto apresentou melhor desempenho (eficiência de conversão alimentar e peso de pupas) nos três primeiros hospedeiros, indicando que a 160 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga soja e o trevo branco podem ser considerados como hospedeiros menos adequados ao desenvolvimento do inseto. Os autores sugerem que os hospedeiros mais adequados podem ser utilizados como culturas armadilhas, para o manejo do inseto em agroecossistemas de produção de soja. Aspectos bioecológicos e comportamentais O ciclo biológico de C. aporema consiste de ovo, cinco estádios larvais, pupa e adulto. Em V. faba (fava), segundo dados obtidos por Morey (1972), o estágio de ovo dura cerca de cinco dias, a fase larval de 14 a 20 dias e a fase pupal de 12 a 16 dias. Em temperaturas entre 21 oC e 24 oC, o período de ovo a adulto dura 35 e 40 dias, respectivamente. As durações de cada fase do inseto, alimentando-se de soja, no laboratório, a 25 oC, são apresentadas na Tabela 3. Tabela 3. Duração média das diferentes fases de Crocidosema aporema em laboratório a 25 ± 1 oC. Fase larval alimentada com folhas da cultivar de soja Davis. 1 Fase Duração média (dias) Intervalo (dias) Pré-oviposição 5,9 3–9 Oviposição 8,7 1 – 15 Pós-oviposição 2,3 0–7 Ovo 4,0 NI1 Estágio larval 15,0 NI Primeiro ínstar 2,9 2–5 Segundo ínstar 1,9 1–3 Terceiro ínstar 2,0 1–4 Quarto ínstar 2,3 1–4 Quinto ínstar 4,1 3–6 Pré-pupa 1,9 NI Pupa 9,6 NI Ovo a adulto 28,1 NI NI = Não informado pelos autores. Fonte: Adaptada de Iede e Foerster (1982). Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 161 Quando o inseto foi alimentado com a dieta artificial de Greene et al. (1976) modificada, a duração do estádio larval foi menor, ou seja, 11,64±0,49 dias. A duração da fase pupal, que variou conforme o sexo dos indivíduos foi de 8,51±0,69 e 9,41±0,65 dias para as fêmeas e machos, respectivamente (ARNEODO et al., 2010). Os adultos ovipositam nos folíolos tenros dos brotos terminais da soja. Os ovos são muito pequenos, medindo, aproximadamente, 0,47 x 0,31 mm; têm formato oval e cor amarelo-clara. As larvas recém-eclodidas apresentam coloração amarelo-esverdeada, com cabeça e carapaça protorácica de cor preta brilhante, e, segundo Liljesthrom et al. (2001), pode ocorrer mais de uma por broto. À medida que se desenvolve, a larva se torna de coloração bege ou amarelada (Figura 6b), mas quando totalmente desenvolvida (cerca de 1,10 cm), próxima à transformação em pupa, muda sua cor para avermelhada. A fase de pupa ocorre no solo entre 1 a 2 cm de profundidade, próximo ao colo da planta. Os adultos são mariposas pequenas que medem, aproximadamente, 14 mm de envergadura (Figura 6c). Quando em repouso, as asas permanecem paralelas ao corpo, sendo as anteriores de coloração cinza a marrom-escuro, com manchas prateadas (SOSA-GÓMEZ et al., 2010). Os machos são escuros nas laterais das asas e de cor clara no dorso, ocorrendo o oposto nas fêmeas (CORRÊA-FERREIRA, 1980). As fêmeas depositam, em média, 181 ovos, com a fertilidade média de 78,3%. Os períodos de pré-oviposição e de oviposição duram, aproximadamente, 5,9 e 8,7 dias, respectivamente (IEDE; FOERSTER, 1982). Esses parâmetros biológicos do inseto em soja também foram estudados por Sanchez et al. (1997), que observaram uma fecundidade média de 119 ovos/fêmea e um período de pré-oviposição e de oviposição de 3,25 e 12,25 dias, respectivamente. 162 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga 2.3. E lasmopalpus lignosellus Zeller 1848 (Lepidoptera: Pyralidae) Essa espécie é popularmente chamada broca-do-colo ou lagarta elasmo e pode causar danos consideráveis no primeiro ano de cultivo em áreas recém-abertas, nos cerrados do Brasil Central (PANIZZI et al., 1977). Sua incidência é geralmente cíclica, principalmente, em anos com estiagem prolongada em áreas com solo arenoso, na fase inicial das lavouras. Essa espécie foi descrita originalmente como Pempelia lignosella Zeller 1848 (VIANA, 2004). Porém, desde a descrição original, várias sinonímias foram relatadas, tais como: Elasmopalpus angustellus Blanchard 1852; Pempelia lignosella incautella Zeller 1872; Pempelia lignosella tartarella Zeller 1872; Daypyga carbonella Hulst, 1888; Elasmopalpus lignosellus (Zeller) Hulst, 1890 e Elasmopalpus lignosellus tartarellus (Zeller) Hulst, 1890 (LUNGINBILL; AINSLE 1917, citado por VIANA, 2004). Distribuição geográfica A praga tem ampla distribuição em lavouras de soja nas regiões temperadas e tropicais das Américas, sendo utilizados na descrição da espécie exemplares oriundos do Brasil, Uruguai, Colômbia e Estados Unidos (LUNGINBILL; AINSLE 1917; RILEY, 1882 citados por VIANA, 2004). No Brasil, surtos de E. lignosellus em soja têm sido frequentes em vários estados, tanto na região Sul (RS, SC e PR), Sudeste (SP e MG), Centro-Oeste (MS, MT e GO) quanto Nordeste (MA e PI). Plantas hospedeiras A lagarta-elasmo é polífaga, alimentando-se de diversas plantas cultivadas ou silvestres, pertencentes a cerca de 14 famílias (CHALFANT et al., 1982, citado por VIANA, 2004), em especial gramíneas e leguminosas (CORSEUIL; TERHORST 1965). No Brasil, Gallo et al. (2002) citam essa lagarta como praga de Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 163 amendoim, arroz (Oryza sativa L.), cana-de-açúcar (Saccharum offiinarum L.), feijão, milho, soja, sorgo, trigo (Triticum vulgare L.) e outros cereais de inverno, e viveiros de Araucaria angustifolia (Bertol.) Kuntze 1898. Aspectos bioecológicos e comportamentais (a) (b) P.R.V. da S. Pereira No Brasil, os aspectos morfológicos e biológicos de E. lignosellus foram revisados por autores como Gallo et al. (1978), Gazzoni (1981), Nakano et al. (2001) e Viana (2004). O adulto é uma mariposa pequena com 15 a 25 mm de envergadura, geralmente mais ativo à noite. Os machos, normalmente menores que as fêmeas, apresentam coloração marrom com manchas escuras nas asas anteriores (Figura 7a), enquanto as fêmeas são de coloração cinza (Figura 7b). Os ovos, inicialmente branco-amarelados e posteriormente avermelhados ou róseoescuros, são colocados no solo, próximos à planta. A eclosão das lagartas ocorre em 2 ou 3 dias, enquanto a fase larval dura de 8 a 42 dias, dependendo da temperatura. Figura 7. Adulto macho (a) e fêmea (b) de Elasmopalpus lignosellus. As lagartas, nos primeiros ínstares, têm a cor amarelo-palha ou levemente rosada, com uma faixa avermelhada no dorso e, no máximo desenvolvimento, tornam-se esverdeadas a amareladas 164 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga (a) (b) (c) P.R.V. da S. Pereira ou, ainda, verde-azuladas, com anéis e faixas marrom ou marromavermelhado (Figura 8a). Inicialmente, as lagartas alimentam-se de matéria orgânica do solo ou raspam o tecido vegetal e, em seguida, penetram na planta na altura do colo, logo abaixo do nível do solo, onde cavam uma galeria ascendente. Junto ao orifício de entrada, as lagartas tecem casulos cobertos com excrementos, restos vegetais e partículas de terra. Nos últimos ínstares, as lagartas podem medir entre 15 a 20 mm de comprimento, são muito ativas e saltam quando tocadas. Figura 8. Larva (a), pupa (b) e dano (c) de Elasmopalpus lignosellus. A pupa apresenta coloração inicial amarelada ou verde, nos segmentos abdominais, passando a marrom, na extremidade (Figura 8b). Próximo da eclosão do adulto, a pupa assume a coloração preta. Essa fase ocorre no solo e, em geral, dura entre 7 e 10 dias, quando emergem os adultos. A longevidade média das fêmeas fecundadas é de 10 dias enquanto as não fecundadas e os machos duram 21 ou 22 dias, respectivamente (LEUCK, 1966). A lagarta elasmo prefere solos arenosos e necessita de um período de seca prolongado durante as fases iniciais da cultura. Inicia seu ataque logo após a germinação da soja, podendo se estender por 30 a 40 dias, causando morte de plantas e falhas nas linhas de plantas na lavoura, que podem medir de 30 a 60 cm. Quando o ataque ocorre no início do desenvolvimento da soja, Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 165 os ponteiros das plantas novas atacadas murcham em poucas horas e as plantas morrem em 2 a 3 dias. Plantas com mais de 25 cm de altura suportam melhor o ataque; nesse caso, a lagarta não consegue abrir galerias, mas danifica o tecido do colo, retardando o desenvolvimento e aumentando a probabilidade de quebra da planta por ventos e chuva (Figura 8c) (TONET et al., 2000). Quando a planta atacada está mais lignificada, a lagarta se alimenta apenas da parte exterior do caule, tornando-a menos resistente a danos posteriores, por chuvas fortes, vento ou implementos agrícolas (GAZZONI, 1981). Durante seu desenvolvimento, a mesma lagarta pode cortar e broquear o colo de até três plantas de soja. O ataque geralmente ocorre em reboleiras, comprometendo cerca de 10 a 50% da área de soja atacada. A intensidade de danos da lagarta-elasmo está relacionada com períodos de temperatura elevada e de déficit hídrico no solo. A umidade do solo afeta diretamente a escolha do local de oviposição, a eclosão das lagartas e a mortalidade de lagartas recémeclodidas (VIANA, 1981, citado por VIANA, 2004). Em áreas não irrigadas, mas com boa distribuição de chuvas pós-plantio, a infestação pela lagarta-elasmo é baixa devido ao controle feito pela umidade do solo, sendo um fator abiótico que pode ser utilizado no manejo da lagarta elasmo, considerando-se que pode afetar negativamente qualquer uma das fases de desenvolvimento da praga (VIANA, 2004). Da emergência das plantas até que atinjam a altura média de 35 cm, são observadas lagartas pequenas, que são mais sensíveis à alta umidade (VIANA; COSTA, 1995). Nas áreas de semeadura direta, a ocorrência de E. lignosellus tem sido menor. A presença de palha na superfície funciona como proteção contra radiação solar, impedindo o aquecimento do solo e, consequentemente, a perda de umidade. Nas áreas de plantio convencional, em condições normais, a temperatura do solo é favorável à lagarta-elasmo. Entretanto, períodos longos de estiagem 166 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga pro­vocam o aquecimento a níveis letais para a praga (BIANCO, 1985). Alternativamente, as larvas podem também se alimentar de resíduos vegetais em decomposição oriundos do preparo do solo. Assim, logo após essa operação, as lavouras poderão sofrer danos significativos, em função da migração da população residente no material em decomposição para as plantas recém-emergidas (VIANA, 2004). 2.4.Ceresa brunnicornis (Germar, 1835) e C. fasciatithorax Remes-Lenicov, 1973 (Hemiptera: Membracidae) No Brasil, a ocorrência de cigarrinhas na cultura da soja é bastante restrita. A literatura registra o dano desses insetos em soja, em 1991, na região de Erebango-RS (GASSEN, 2003), e na safra 2002/03, foi constatada a ocorrência de membracídeos, causando danos significativos em algumas lavouras do Rio Grande do Sul (SALVADORI et al., 2006a, 2006b). Mais recentemente, a partir da safra 2006/07, foram constatadas também em soja, em lavouras do Maranhão (D. Klepker, comunicação pessoal), Piauí (BORTOLOZZO et al., 2006), Tocantins (ZANELLA, 2007) e no norte do Paraná (J.M. da COSTA, comunicação pessoal). Essas cigarrinhas pertencem à ordem Hemiptera e família Membracidae, sendo conhecidas vulgarmente pelos nomes de búfalo-da-soja, cigarrinha-búfalo, periquito-da-soja, cigarrinhaperiquito, além dos termos três-cornos, funil-da-soja e soldadinho, também mencionados na literatura (BORTOLOZZO et al., 2006). No Brasil, foram registradas duas espécies de membracídeos atacando a cultura da soja, C. brunnicornis, no Sul, e C. fasciatithorax, no Nordeste (GASSEN, 2003; SALVADORI et al., 2007). São insetos bastante semelhantes morfologicamente, no comportamento e nos danos causados às plantas de soja e similares também, às cigarrinhas da espécie Spissistilus festinus (Say, 1830), citada como praga de importância econômica para a soja Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 167 em algumas regiões dos Estados Unidos (KOGAN; TURNIPSEED, 1987; MITCHELL; NEWSOM, 1984; MUELLER; DUMAS, 1975; SPARKS; NEWSOM, 1984). Distribuição geográfica e hospedeiros A literatura registra uma ampla distribuição geográfica de C. brunnicornis sendo citada, no Brasil, nos estados do Rio Grande do Sul, Minas Gerais, Paraná e Santa Catarina e na Argentina. Além da soja, essa praga pode causar danos em acácias (Acacia spp), alfafa, trigo e batata (Solanum tuberosum L.), enquanto C. fasciatithorax tem uma distribuição mais restrita, sendo citada sua ocorrência na Bolívia e, mais recentemente, no Brasil (ANDRADE, 2004; SALVADORI et al., 2006b, 2007). Embora a ocorrência dessas cigarrinhas já tenha sido constatada em lavouras de soja de vários municípios do Sul, da região CentroOeste e Nordeste, poucas são as constatações de danos às lavouras nas últimas safras. O monitoramento, assim como indicações de níveis de ação e manejo desses insetos sugadores, ainda são aspectos pouco conhecidos e precisam de mais investigação para as nossas condições. Aspectos bioecológicos e comportamentais Segundo a literatura, estas cigarrinhas colocam seus ovos no solo, próximo à região do colo da planta (BORTOLOZZO et al., 2006) ou ovipositam endofiticamente na base da haste das plantas de soja (SALVADORI et al., 2007). Após um período de incubação de cerca de 5 a 8 dias, eclodem as ninfas. Estas apresentam coloração marrom-esverdeada ou acinzentada, dependendo do estádio, e caracterizam-se pelo aspecto bizarro, em função da presença de uma série de espinhos dorsais (Figura 9a). Segundo Salvadori et al. (2007), é comum encontrar ninfas de diferentes estádios e colorações agrupadas, alimentando-se junto ao colo da planta. Após um período aproximado de 2 a 3 semanas, surgem os adultos. (a) P.R.V. da S. Pereira Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga (b) (c) P.R.V. da S. Pereira 168 Figura 9. Ninfa (a), adulto (b) e dano (c) causado por Ceresa sp. Os adultos medem de 6 a 8 mm de comprimento (Figura 9b), sendo as fêmeas ligeiramente maiores que os machos. Ambos têm coloração amarelada a marrom-esverdeada e apresentam um aspecto triangular com três espinhos, sendo dois superiores bem desenvolvidos. Possuem dois pares de asas membranosas, parcialmente escondidas sob o pronoto, e patas robustas (ANDRADE, 2004). Os adultos fazem voos curtos e têm o hábito de saltar. São bastante ágeis e têm grande poder de disseminação para novas áreas. Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 169 Adultos e ninfas localizam-se na região do colo da planta, na altura do solo ou um pouco acima da superfície, alimentando-se das plantas. São insetos sugadores que, ao introduzir o seu estilete nos tecidos da planta, sugam a seiva. Esses insetos alimentamse fazendo perfurações adjacentes e muito próximas uma das outras, na haste das plantas, provocando uma depressão anelar em torno da haste (Figura 9c). Esta lesão dificulta a translocação da seiva, além de causar pontos de fragilidade que favorecem a quebra da haste, à medida que a planta cresce ou é submetida a algum tipo de impacto (SALVADORI et al., 2006b, 2007). Os danos são causados pelos adultos e ninfas a partir de segundo ou terceiro ínstar, normalmente observados na haste principal da planta (V3-Vn), podendo também atacar ramos e pecíolos das folhas, no período reprodutivo de soja. O anelamento (Figura 9c), causado no caule da soja pelas cigarrinhas, pode ser confundido com o dano causado pelo bicudo da soja S. subsignatus ou pelos danos tardios da lagarta elasmo (E. lignosellus) e lagarta rosca (A. ipsilon) (BORTOLOZZO et al., 2006). Excepcionalmente, as ninfas, em períodos de estiagem, podem deslocar-se para as rachaduras do solo e sugar as partes subterrâ­ neas das plantas. 3. Outros Insetos que Atacam Plântulas, Hastes e PecíoloS 3.1. Chalcodermus sp. (Coleoptera: Curculionidae) O bicudinho ou manhoso, como é chamado vulgarmente o Chalcodermus sp. (Figura 10a), é observado em lavouras de soja desde a década de 1990. As larvas do inseto são brancas, e o adulto é um besouro de coloração preto-brilhante, com cerca de 5 mm. No Rio Grande do Sul, esse inseto é chamado de anelador-­da-haste e ocorre em ervilhaca (Vicia sativa L.), feijão (a) (b) J.J. da Silva Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga A.A. dos Santos 170 Figura 10. Adulto de Chalcodermus sp. (a) e adulto de Myochrous armatus (b). e outras leguminosas. Esporadicamente é encontrado em soja, em áreas isoladas, podendo causar danos severos, caracterizados por anelamentos estreitos nas hastes e pecíolos de folhas, causando a quebra e queda das partes atacadas (TONET et al., 2000). Nas safras 1996/97 e 1997/98, populações do in­seto consideradas elevadas pelos agricultores ocorreram em lavouras isoladas de soja na região Sudoeste do Paraná e, também, em Santa Catarina. Aparentemente, não foram observados danos à produção ou à qualidade da semente de soja que possam ser atribuídos ao inseto (HOFFMANN-CAMPO et al., 2000). Espécies desse gênero são consideradas pragas importantes em outras leguminosas como caupi e feijão. Em caupi, os danos causados pelo inseto resultam do desenvolvimento de larvas nos grãos e perfurações nas vagens pelos adultos, reduzindo a qualidade e o valor comercial do pro­duto (SANTOS; QUINDERÉ, 1988). Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 171 3.2. Myochrous armatus (Coleoptera: Chrysomelidae) Os adultos (Figura 10b), conhecidos como cascudinhos, são besouros de aproximadamente 5 mm de comprimento por 3 mm de largura. Apresentam coloração preto-fosca com variações de marrom ao acinzentado, que dependem do tipo de solo onde vivem, uma vez que a coloração é mudada pelas partículas do solo que se aderem ao seu corpo. A margem lateral da parte anterior do tórax do adulto apresenta dentes, e o corpo é recoberto por escamas curtas e robustas. As larvas são amarelas e vivem no solo (SOSA-GÓMEZ et al., 2010). Possuem o hábito de ficar inertes quando tocados, simulando morte. Nas horas mais quentes do dia, abrigam-se sob torrões e na vegetação morta (ROEL; DEGRANDE, 1989). O inseto é polífago, alimen­tando-se de plantas de diversas famílias, entre as quais braquiárias, fedegoso (Cassia occidentalis L.), leiteiro (Euphorbia heterophylla L.), feijão e milho (ROEL; DEGRANDE, 1989), mas os maiores prejuízos têm sido observados na cultura da soja (DEGRANDE; VIVAN, 2010). Ocasionalmente, altas populações têm sido detectadas em soja no Mato Grosso do Sul. O adulto ataca a base do caule, causando tombamento e morte da plântula. Em plantas mais desenvolvidas, o dano é menor, pois o inseto ataca os pecíolos, provocando murcha dos folíolos. As larvas se alimentam de raízes, mas raramente estes insetos ocasionam danos que provoquem prejuízos econômicos à soja (SOSA-GÓMEZ et al., 2010). 3.3. Blapstinus sp. (Coleoptera: Tenebrionidae) O coleóptero Blapstinus sp. tem sido observado em áreas isoladas dos estados do Paraná e Rio Grande do Sul, cortando plântulas e hastes de plantas jovens de soja (HOFFMANNCAMPO et al., 2000). Na Argentina, é referido como praga de girassol. O adulto, conhecido como ligeirinho (Figura 11a), é (b) P.R.V. da S. Pereira (a) Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga A.A. dos Santos 172 Figura 11. Adulto de Blapstinus sp. (a) e lagarta de Agrotis sp. (b). um besouro pequeno (cerca de 1 cm de comprimento) de coloração geral preta ou marrom-escura e vive na superfície ou em pequenas profundidades no solo. Quando perturbados, podem ficar inertes, com aparência de mortos. Costumam se proteger do sol e calor, escondendo-se sob torrões ou na palhada, ficando mais expostos ao entardecer e à noite. Tanto adultos como larvas, as quais são conhecidas como falsas-larvas-arame, consomem sementes, partes subterrâneas de plantas e ma­terial orgânico, resultando em falhas na linha de semeadura. As larvas perfuram raízes e caules causando danos semelhantes aos de brocas, como murcha e morte de plântulas. Algumas vezes, consomem a parte externa da base de plantas (TONET et al., 2000). O ataque, especialmente em soja, ocorre em períodos de estiagem (SALVADORI, 1999), e os danos são mais significativos apenas quando a população é elevada e ocorre em períodos de seca. Nessa situação, a planta não se desenvolve adequadamente, e a elevação da temperatura do solo aumenta a atividade biológica do inseto. A fase de germinação e de plântula da soja são as mais críticas ao dano da praga (TONET et al., 2000). Os ataques são mais intensos em períodos de seca. Nesses casos, podem provocar falhas e desuniformidade na lavoura, Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 173 devido ao atraso no desenvolvimento das plantas sobreviventes, que também são mais propensas à quebra (TONET et al., 2000). 3.4. Agrotis spp. (Lepidoptera: Noctuidae) O gênero Agrotis é cosmopolita e suas lagartas (Figura 11b), durante as horas mais quentes do dia, permanecem sob torrões ou restos culturais. O hábito de se enrolar deu origem ao seu nome vulgar “lagarta-rosca”. A espécie Agrotis ipsilon (Hufnagel, 1767) é a mais citada em plantas cultivadas no Brasil, mas outras espécies também foram registradas (GALLO et al., 1988), sendo nove delas no Rio Grande do Sul (CORSEUIL; SPECHT, 2005). Essas lagartas são polífagas, de hábito noturno, alimentando-se de várias plantas cultivadas, tais como a soja, o milho, o repolho (Brassica oleracea L.), a colza (Brassica napus L.), o rabanete (Raphanus sativus L.), a beterraba (Beta vulgaris L.), o moranguinho (Fragaria vesca L.) e a alface (Lactuca sativa L), além de invasoras, como a língua-de-vaca, o picão branco (Bidens pilosa L.), o mastruço ou mentruz [Coronopus didymus (L.) Smith] (Link; Pedrolo, 1987), a batata, o algodão (Gossypium hirsutum L.), amendoim, o feijão, o fumo (Nicotiana tabacum L.), a mamona (Ricinus communis L.), as crucíferas, as cucurbitáceas, as solanáceas, várias hortaliças e plantas ornamentais (GALLO et al., 2002). Sua ocorrência é comum em áreas com palhada. Os adultos são mariposas com 35 mm de envergadura, com asas anteriores marrons, com algumas manchas pretas, e as posteriores semitransparentes. Os ovos, de coloração branca, são colocados nas folhas, e uma fêmea pode colocar, em média, 1000 ovos. As lagartas são de coloração geral pardo-acinzentada em tons escuros, podendo atingir 45 mm, no máximo desenvolvimento. Em média, a fase larval é de 30 dias, findos os quais a lagarta se transforma em pupa no solo, onde permanece por 15 dias. 174 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga Nos primeiros ínstares, as lagartas consomem o limbo foliar e o pecíolo, sem cortar o caule. Entretanto, os danos à soja são, geralmente, causados por lagartas nos últimos ínstares que, além de cortar a haste de plântulas na região do colo, podem seccioná-la pouco abaixo da superfície do solo, causando morte das plantas jovens (TONET et al., 2000); em plantas mais desenvolvidas, o seccionamento é parcial, e a morte ocorre apenas quando a lesão é grande. No Rio Grande do Sul, Link e Pedrolo (1987) observaram que as lagartas de terceiro e quarto ínstares danificam, principalmente, plantas invasoras e, nos últimos ínstares, atacam plantas cultivadas. 3.5. Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) (a) (b) (c) J.J. da Silva O ataque de S. frugiperda em plântulas tem sido eventualmente observado, porém, em algumas situações, danos econômicos podem ocorrer, quando coincide a ocorrência de lagartas de último ínstar (Figura 12a) com as plantas recémemergidas. As lagartas cortam as plântulas rente ao solo, causando sua morte e falhas na lavoura com sintomas semelhantes aos da lagarta-rosca (A. ipsilon). Surtos de S. frugiperda na cultura da soja costumam estar associados a períodos mais secos (DEGRANDE; VIVAN, 2010). Figura 12. Lagarta (a), adulto fêmea (b) e macho (c) de Spodoptera frugiperda. Embora as plantas de soja recém-emergidas possam ser atacadas por outras lagartas do gênero Spodoptera, que Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 175 perfuram ou destroem os cotilédones e as folhas (TONET et al., 2000), a espécie mais comumente observada nessa fase de desenvolvimento da cultura tem sido S. frugiperda, conhecida como lagarta-militar. Em lavouras de soja, especialmente na fase inicial da cultura, essas lagartas são encontradas no solo durante o dia, sob restos culturais ou torrões. À noite ou em dias nublados, S. frugiperda alimenta-se ativamente das plântulas. Os adultos apresentam dimorfismo sexual, mas, em geral, a envergadura das asas varia entre 32 e 38 mm (SOSA-GÓMEZ et al., 2010). As fêmeas possuem asas anteriores de coloração cinza-amarronzada (Figura 12b), enquanto nos machos são mais escuras e com listras mais claras, próximas às margens das asas, e pontos brancos próximos ao centro (Figura 12c). 4. Outros OrganismoS que Atacam Plântulas, Hastes e Pecíolos 4.1. Lesmas e caracóis As lesmas (Figura 13a) e os caracóis (Figura 13b) são animais pertencentes ao Filo Mollusca, Classe Gastropoda, com algumas espécies de importância médica e várias espécies de importância agrícola. Em geral, desenvolvem-se em ambientes úmidos e de temperaturas amenas a frias, em solos com alto teor de matéria orgânica, sendo muito sensíveis à desidratação e aos raios solares. Outra característica dessas pragas é que, por onde se deslocam, deixam um rastro de muco branco, às vezes misturado com fezes, que, em algumas culturas, pode depreciar e/ou inviabilizar a comercialização do produto (CHIARADIA; MILANEZ, 1999). As lesmas apresentam o corpo nu, e os caracóis uma capa ou concha de carbonato de cálcio, denominada “valva”, que lhes serve de abrigo e proteção contra predadores (GALLO et al., 1970). (a) (b) J.J. da Silva Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga Arquivo Embrapa Soja 176 Figura 13. Lesma (a) e caracol (b). Distribuição geográfica e plantas hospedeiras As lesmas são mencionadas atacando lavouras de países das Américas, como Estados Unidos, México, Honduras, Nicarágua, Argentina e Chile, e da Europa, como Inglaterra, Alemanha e Itália. No Brasil, existem 670 espécies de moluscos terrestres identificadas, sendo algumas espécies consideradas pragas agrícolas (SIMONE, 1999), com relatos de sua ocorrência, principalmente, em hortaliças, mas, também, em soja, feijão, milho, fumo, café (Coffea arábica L.), banana (Musa spp.) e mandioca (Manihot esculenta Crantz), desde a região Sul até a Bahia e o Maranhão. A principal espécie que ataca o feijão e a soja é Sarasinula linguaeformis (Semper, 1885) (Mollusca, Veronicellidae), mas outras espécies pertencentes aos gêneros Derocerus, Limax e Phyllocaulis podem ocorrer nestas culturas (QUINTELA, 2002a). Os caracóis são menos referidos em culturas do que as lesmas, à exceção da ocorrência em hortas e jardins. Os que atacam a soja possuem tamanho diminuto (cerca de 1,5 cm) e pertencem à espécie Bulimulus sp. (Mollusca, Bulimulidae) (GASSEN, 2002). Já as lesmas são maiores, variando entre 3 e 8 cm, conforme a espécie. Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 177 Aspectos bioecológicos e comportamentais As lesmas e os caracóis possuem biologia e hábitos semelhantes. São hermafroditas e capazes de autofecundação, embora existam espécies que raramente se autofecundam. Podem colocar de 300 a mais de 1.000 ovos, dependendo da espécie, que podem permanecer viáveis por longos períodos (SOSA-GÓMEZ et al., 2010). Segundo Gassen (2002), a viabilidade dos ovos das lesmas pode chegar a seis meses e as posturas têm, em média, 80 ovos. A postura dos caracóis é cerca de 50 ovos, de coloração branco-leitosa, forma esférica, demandando um período de incubação de quatro semanas. Os ovos são colocados em fendas no solo, embaixo de entulhos ou junto ao solo, sob touceiras de plantas daninhas (GOMEZ et al., 1998). Tanto as lesmas quanto os caracóis possuem hábitos noturnos. O período de maior atividade, quando buscam os alimentos, ocorre nas primeiras horas da noite. Entretanto, em dias nublados, pode haver considerável atividade diurna, principalmente dos caracóis. Nos períodos secos, permanecem inativos, em fendas, enterrados no solo, ou sob a palhada de lavouras com semeadura direta (QUINTELA, 2002a). Em lavouras de soja, a ocorrência de lesmas ou caracóis tem sido esporádica e localizada (TONET et al., 2000). Sua ocorrên-­ cia tem sido associada a áreas de semeadura direta, devido às condições de maior umidade propiciadas pela palhada, e podem causar redução no estande da lavoura, pois ocasionam morte de plântulas recém-emergidas. Tanto os caracóis como as lesmas raspam o tecido do caule das plântulas. Caracóis foram observados em grande quantidade (15-30 indivíduos) sobre uma única folha, de plantas pequenas de soja, em várias lavouras da região de Campo Mourão-PR, no ano agrícola de 2005/06 (CORSO, 2006), possivelmente afetando a fotossíntese desses folíolos e podendo prejudicar o desenvolvimento adequado das plantas. 178 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga As lesmas comem cotilédones, partes dos folíolos ou, até mesmo, folhas inteiras da soja. Assim, as plantas jovens sem cotilédones, sem folhas e sem a parte apical, com o tempo, definham e morrem (TONET et al., 2000). Quando o ataque é mais tardio, até as vagens podem ser atacadas (DI STEFANO; YOKOYAMA,1998). Os caracóis podem, ainda, ocorrer no final do ciclo da soja, por ocasião da colheita e, quando em alta população, provocam o embuchamento das colhedoras e exalam um mau cheiro no ar (HOFFMANN-CAMPO et al., 2000). 4.2. Piolho-de-cobra J.J. da Silva Os “piolhos-de-cobra” (Figura 14), ou “mil-pés”, como também são conhecidos, pertencem à classe Diplopoda e se caracterizam por apresentar o corpo cilíndrico e dividido em vários segmentos (de 20 a mais de 100 segmentos). Possuem duas antenas curtas, olhos simples e dois pares de patas em cada segmento do corpo (SOSA-GÓMEZ et al., 2010). Não devem ser confundidos com os artrópodos da classe Quilopoda, também conhecidos por lacraias ou centopeias, os quais são predadores e possuem apenas um par de pernas por segmento do corpo. No Sul do Brasil, o seu ciclo biológico completa-se em um ano, e os adultos vivem vários meses, em plantas como soja, amendoim, café, colza, milho, ou pepino (I.C. Corso, comunicação pessoal). Figura 14. Piolho-de-cobra. Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 179 Os ovos, de cor clara, são colocados de forma agrupada no solo, geralmente durante o verão. São protegidos individualmente por terra endurecida, aparentando sementes, sendo que cada fêmea pode ovipositar mais de 200 ovos (LOPES, 2002). Distribuição geográfica e plantas hospedeiras Os piolhos-de-cobra podem ocorrer em todos os continentes, exceto na Antártica. As espécies de piolho-de-cobra mais conhecidas são as da família Julidae, sendo as mais abundantes, em soja, Plusioporus setifer (Brölemann, 1902), tendo sido observados no Norte do Paraná e Sudoeste de São Paulo (DOMICIANO; FONTES, 2001), e Julus sp., no Paraná e no Mato Grosso do Sul (ÁVILA, 1995; CORSO et al., 2001; DEGRANDE; ÁVILA, 1999). Esta última espécie também foi relatada como prejudicial à cultura do milho (GASSEN, 1996, citado por LINK; LINK, 2001). Aspectos bioecológicos e comportamentais Os diplópodos servem de alimento para alguns ácaros, aranhas, dípteros, escorpiões, formigas e, também, para animais superiores, como aves, lagartos, roedores e sapos. Quando perturbados, ou mesmo em repouso, podem se proteger enrolando o corpo e formando uma espiral plana. A cada dois segmentos, existe um par de glândulas que produzem uma secreção de composição variável (geralmente, cianeto de hidrogênio), que é uma substância tóxica, usada para repelir os seus predadores (JORDÃO; NAKANO, 2006). Ocorrem em áreas com abundância de palha e sem preparo do solo, concentrando-se na linha do sulco de semeadura da soja, por causa do solo mais solto, amolecido pelo sulcador da semeadora. Isso facilita a sua penetração nas camadas superficiais do solo, para proteção contra fatores ambientais adversos, como o calor. Por isso, são mais ativos à noite, escondendo-se Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga 180 debaixo da palhada, nas horas mais quentes do dia. Esses artrópodos ocorrem em baixa incidência, em áreas de semeadura convencional. Porém, em sistemas de semeadura direta, suas populações podem alcançar 30 a 40 indivíduos/m2, causando danos severos à soja (SOSA-GÓMEZ et al., 2010). Preferencialmente, alimentam-se de sementes de soja em germinação, podendo atacar plântulas recém-emergidas, ingerindo pedaços de cotilédones e folhas de plantas jovens. Dessa forma, provocam grandes falhas na lavoura, devido à morte das plantas (HOFFMANN-CAMPO et al., 2000; TONET, 2000), podendo haver necessidade de nova semeadura. 5. Manejo Integrado de Pragas Que Atacam Plântulas, Hastes E Pecíolos As plantas de soja possuem uma excepcional capacidade de recuperação de danos, mesmo em seus estágios iniciais de desenvolvimento (Figura 15) (BUENO et al., 2010; GAZZONI; Produtividade (kg ha-1) 3.000 2.500 2.000 1.500 1.000 500 0 Test. R1C R2C R2C+1F R2C+2F R1F R2F CAF CB DT DT+G Figura 15. Produtividade da soja após diferentes tratamentos em estágios iniciais do desenvolvimento. Testemunha (Test.); Remoção de 1 (R1C) e de 2 cotilédones (R2C); Remoção de 2 cotilédones + 1 folha unifoliolada (R2C + 1F); Remoção de 2 cotilédones + 2 folhas unifolioladas (R2C + 2F); Remoção de 1 (R1F) ou de 2 folhas unifolioladas (R2F); Corte abaixo das folhas unifo­ lioladas (CAF); Corte do broto das folhas trifolioladas (CB); Desfolha total, incluindo-se as folhas trifolioladas (DF) e Desfolha total + retirada da gema apical (DT + G). Fonte: Adaptada de Bueno et al. (2010). Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 181 MOSCARDI, 1998; REICHERT; COSTA, 2003). Esses autores constataram que as reduções na produção ocorrem apenas em três situações: quando a desfolha é tão intensa ao ponto de destruir plantas (100% de desfolha); desfolha total aliada à destruição da gema apical; quando ocorre a destruição dos dois cotilédones e das duas folhas unifolioladas. Segundo Bueno et al. (2012), contrariamente à crença de muitos produtores, a soja de hábito de crescimento indeterminado se mostrou mais tolerante à injúria de pragas nas fases iniciais de seu desenvolvimento. Devido à diversidade de hábitos das pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos, as ações de manejo adequadas são diferentes para cada espécie. Assim sendo, serão descritas segundo as características de cada organismo. 5.1. Manejo integrado de Sternechus subsignatus Decréscimo de produtividade das plantas de soja pode ocorrer a partir de 20% de plantas atacadas por S. subsignatus (SILVA, 2000). Ainda, experimentos no campo conduzidos em gaiolas na região de Londrina-PR, por três safras sucessi­vas para avaliar o efeito de diferentes níveis de infestação de S. subsignatus sobre algumas características agronômicas da soja (HOFFMANN-CAMPO et al., 1990), indicaram que o nível de dano, a partir do qual as medidas de controle são justificadas, é atingido quando, no exame de plantas de soja com duas folhas trifolioladas, for encontrado um adulto por metro linear de fileira de soja (TECNOLOGIAS..., 2011). Plantas com cinco folhas trifolioladas (V5, próximo à floração), toleram até dois adultos/m linear. No entanto, como as variáveis econômicas mudam com a flutuação no preço de venda do produtor e a escolha do inseticida cujos preços também podem variar, Hunt et al. (1995) elaboraram uma matriz de nível econômico de danos para Cerotoma trifurcata (Forster, 1771), que refletem o efeito dessas mudanças. Nessa complexa matriz, que aborda as fases VC (cotilédone), V1 e V3, é possível 182 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga observar que o menor nível econômico de danos na primeira fase é de 2,15 insetos/planta e o maior 5,99 que são duas e mais de quatro vezes maiores, respectivamente, em comparação com o proposto por Kogan (1976), ou seja, 1,33 insetos/planta, em função da conjuntura econômica. Silva (2000), em experimentos de campo, sem gaiolas, concluiu que o nível de controle de Sternechus é mais drástico em comparação com o proposto por Hoffmann-Campo et al. (1990), sugerindo 0,4 adultos/m de fileira, como indicador para controle químico, de V2 até V5, para um custo de aplicação equivalente a 25,6 gramas de soja ou R$ 0,0064/2 m2. A ocorrência de fungos, como Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. (LORINI et al., 1990), e de bactérias atuando como controle biológico desta praga foi observada por Lorini et al. (2000), porém não foram encontradas referências à ocorrência de parasitoides ou predadores. O controle adequado dessa praga só pode ser atingido com a utilização de um conjunto de técnicas: (i) a rotação de culturas; (ii) planta armadilha para oviposição; (iii) controle mecânico e/ou químico na bordadura; (iv) época de semeadura e em situações muito críticas, embora não seja indicado pela pesquisa; e (v) o preparo de solo (HOFFMANN-CAMPO et al.,1999; LORINI et al., 2000). A integração dessas medidas é fundamental para o controle mais duradouro e eficaz da praga em questão. Para a adoção eficiente de algumas táticas de controle, como a rotação de culturas, torna-se necessária a previsão da população que irá ocorrer na área, a qual é avaliada através de amostragens de solo. A rotação de culturas é a técnica mais indicada para reduzir populações de insetos de ciclo longo e com limitada capacidade de dispersão (PITRE; PORTER, 1989), como é o caso de S. subsignatus. Segundo Bottrell (1979), quanto mais restrito for o número de hospedeiros, maior a eficiência da rotação de culturas para o seu controle. Portanto, nas áreas em que a população de larvas hibernantes é elevada, deve-se Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 183 fazer rotação de culturas, substituindo-se a soja por espécies de plantas não hospedeiras (Tabela 4), das quais o inseto não se alimenta, ou por espécie hospedeira não preferencial, da qual o inseto se alimenta em menor intensidade. Em todas as espécies não hospedeiras ou hospedeiras não preferenciais, o inseto não se desenvolve e, consequentemente, interrompe o seu ciclo biológico, que o força a sair da área, caminhando ou voando, em busca de alimento. Tabela 4. Espécies vegetais para rotação de culturas ou cultura armadilha em área com infestação de Sternechus subsignatus. Espécies vegetais Não hospedeira Não preferencial Preferencial Zea mays (milho) Mucuna sp. (mucuna) Glycine max (soja) Sorghum bicolor (sorgo) Leucaena spp. (leucena) Phaseolus vulgaris (feijão) Helianthus annus (girassol) Vigna angularis (feijão adzuk) Dolichos lablab (lab-lab) Pennisetum glaucum (milheto) Cajanus sp (guandu-anão) Crotalaria juncea (crotalária) Cajanus cajan (guandu) Sesbania punicea (sesbânia) Vigna unguiculata (caupi) Cassia occidentalis (fedegoso) Stizolobium aterrimum (mucuna-preta) Mucuna cinerea (mucuna-cinza) Vicia faba (fava) Fonte: Hoffmann-Campo et al. (1991; 1996a), Lorini et al. (2000), Silva (1997). 184 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga O inseto alimenta-se apenas de leguminosas (HOFFMANNCAMPO et al., 1996a; SILVA, 1997; LORINI et al., 2000), porém, em algumas delas, embora os adultos efetuem a oviposição, as larvas não se desenvolvem, sendo, assim, a técnica de rotação de culturas muito importante para a diminuição de populações da praga. Resultados de pesquisas com rotação de culturas, realizadas por Silva (1996), visando ao controle de S. subsignatus, mostraram que o percentual de plantas atacadas é significativamente menor e a produtividade maior ao final do período de rotação (soja-milho-soja), quando comparados ao monocultivo (soja-soja-soja). Adicionalmente, há a vantagem da redução drástica de larvas hibernantes nas áreas de milho; sendo assim, rotação de culturas com milho é altamente recomendada para sistemas equilibrados de produção e essencial em áreas com ataques frequentes de S. subsignatus. Nas bordas da lavoura de milho, ou outra planta não hospedeira, deve-se semear uma hospedeira (cultura-armadilha) para atrair os insetos que saem do solo nas áreas de milho à procura de alimento. Para evitar a disseminação dos adultos através do voo, nesse local deve-se optar pelo controle químico (TECNOLOGIAS..., 2011), especialmente durante os meses de novembro e dezembro, quando a maior parte dos adultos sai do solo. Se a cultura-armadilha escolhida for a soja, repetir a aplicação de inseticidas químicos sempre que o inseto atingir os níveis de dano econômico. Porém, como há necessidade de aplicações sucessivas, em curto intervalo de tempo, não se recomenda a utilização do mesmo ingrediente ativo em todas as aplicações, alternando-se entre os que são registrados no MAPA e que tenham sido eficientes no controle da praga constantes das recomendações oficiais da pesquisa. Esse procedimento pode prevenir o surgimento de resistência do inseto àquele produto químico. Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 185 Como a maioria dos adultos se encontra em acasalamento na parte superior das plantas entre 22h e 02h, as pulverizações noturnas poderiam ser as mais indicadas. Porém, destaca-se que ainda não há informações de pesquisa seguras sobre essas aplicações, pois as informações obtidas não são válidas para todos os inseticidas. Como no estabelecimento da cultura da soja, durante a noite, podem ser registradas temperaturas inferiores a 18 °C, pode ocorrer o aumento da viscosidade dos inseticidas, dificultando a quebra de gotas e, assim, comprometendo a sua eficiência. O inseto apresenta características que lhe permitem escapar e sobreviver à ação dos inseticidas, mesmo após a aplicação, tais como: i) ovos e larvas em desenvolvimento ficam protegidos dentro da haste principal; ii) larvas hibernantes vivem dentro do solo, onde também se localizam as pupas; iii) prolongado período de emergência dos adultos e intensos movimentos de entrada–saída, ao amanhecer e entardecer, em áreas de soja adjacentes a áreas de milho e mato (SILVA, 1996, 1999); iv) baixo efeito residual dos inseticidas; e v) comportamento dos adultos de permanecerem escondidos, durante o dia, nas partes baixas das plantas, entre as folhas ou na palhada da cultura anterior. Embora alguns inseticidas, normalmente de amplo espectro de ação, tenham sido eficientes na redução de populações de S. subsignatus (LORINI et al., 2000; OLIVEIRA; HOFFMANNCAMPO, 1984), o uso do controle químico, isoladamente, em área total, não é a maneira mais apropriada para o controle deste inseto. O tratamento de sementes com inseticidas para o controle de S. subsignatus foi investigado por alguns grupos de pesquisa (CARVALHO et al., 2011; CASMUZ et al., 2009; CORSO et al., 2001, 2002; LORINI et al., 2000; Salvadori et al., 1999), sendo estes produtos indicados para utilização em áreas de rotação de cultura com plantas não hospedeira numa bordadura de 40 a 50 m (TECNOLOGIAS..., 2011). 186 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga Outras medidas para aumentar a eficiência de controle podem ser utilizadas no manejo de S. subsignatus. A espécie não hospedeira ou hospedeira não preferencial deve ser circundada por uma hospedeira preferencial (cultura-armadilha), semeada em uma borda de 23 m (SILVA et al., 1998) a 30 m (HOFFMANN-CAMPO et al., 1996b), para atrair e manter os insetos neste local da lavoura. Essa técnica pode ser associada aos controles mecânico ou químico. O controle mecânico é feito através da eliminação das plantas hospedeiras, com roçadeira, antes de as larvas, que se encontram em seu interior, entrarem em hibernação no solo (HOFFMANN-CAMPO et al., 1999). Isso deve ser feito aproximadamente 45 dias após a observação dos primeiros ovos nas plantas. A época de semeadura também pode ser uma medida para evitar que o inseto atinja populações capazes de causar danos econômicos. Em experimentos realizados em quatro safras consecutivas (HOFFMANN-CAMPO et al., 1988a, 1988b, 1989; HOFFMANNCAMPO; GARCIA, 1993), quando a soja foi semeada em outubro, os insetos não atingiram o nível de controle durante o desenvolvimento da cultura. Nesse caso, a cultura se encontrava próxima ou no estádio reprodutivo, em que a planta pode tolerar até dois adultos por 1 m de fileira de soja, sem diminuir o seu rendimento. Segundo os autores supracitados, quando a soja foi semeada a partir de meados de novembro, ou seja, na época tradicionalmente utilizada pelos agricultores, os adultos atingiram o nível de controle, provavelmente por estarem perfeitamente sincronizados com a maior fonte de recurso alimentar. Esta observação necessita ser devidamente circunstanciada, pois podem ocorrer comportamentos diferentes do inseto devido às condições climáticas diferenciadas. Nos plantios que ocorrem no final da época recomendada (em dezembro), há possibilidade de ocorrência de populações altas da praga, no estádio vegetativo da soja, que é Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 187 o período mais suscetível da planta ao seu ataque. Sendo assim, a escolha da época de semeadura torna-se um fator importante no manejo integrado da praga (HOFFMANN-CAMPO; GARCIA, 1993). O preparo do solo, efetuado exclusivamente para controle da praga, não é recomendado. Porém, quando essa técnica for utilizada para o controle de doenças e na lavoura tenham sido registradas altas populações de larvas hibernantes ou pupas, o agricultor deve considerar que a maioria das larvas (90%) hibernam entre 5 cm e 15 cm de profundidade. Portanto, implementos que revolvem o solo superficialmente não serão úteis na redução de populações do tamanduá-da-soja. Resultados de experimentos (OLIVEIRA; HOFFMANN-CAMPO, 1996; SILVA; KLEIN, 1997) com diversos implementos indicaram redução das populações de larvas hibernantes de S. subsignatus e larvas de escarabeídeos em todos os tratamentos, com a maior população registrada em semeadura direta e a menor quando o preparo do solo foi efetuado com arado de aiveca. 5.2. Manejo integrado de Crocidosema aporema Os níveis de ação para o controle de C. aporema (broca-dasaxilas) foram estudados por vários autores na década de 1980. Iannone e Parisi (1978) compararam o ataque de C. aporema em diferentes cultivares de soja e distintos estádios fenológicos da cultura, observando uma redução de 7,4% na produtividade da cv. Lee e 28% de redução na produtividade da cv. Clark 63, quando submetidas a 70% de infestação pelo inseto até o final do florescimento. A resposta diferencial de cultivares de soja ao dano do inseto foi, também, avaliada por outros autores (GAZZONI; OLIVEIRA, 1979; IANNONE; MARTA,1987; LOURENÇÃO; MIRANDA, 1983). Estes últimos não observaram diferenças nos níveis de dano, em relação a diferentes épocas de 188 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga plantio da cultura e a produtividade da soja não foi afetada, quando 29% das plantas foram atacadas pelo inseto. Por outro lado, Foerster et al. (1983) avaliaram o efeito do dano de C. aporema à soja, através da comparação de plantas expostas ao ataque do inseto durante as diferentes fases de desenvolvimento. Nesse estudo, a alta incidência de plantas atacadas (cerca de 80%) durante os estádios vegetativos não afetou significativamente a produtividade da soja, que, por outro lado, foi mais afetada (cerca de 12% de redução na produtividade) quando a incidência do inseto ocorreu no estádio de floração. Os autores concluíram que a aplicação de inseticidas para o controle do inseto deve ser restrita ao final do estádio vegetativo da soja e somente quando 50% das plantas são atacadas. Na Argentina, quando a precipitação foi adequada ao desenvolvimento da soja, 40% de plantas atacadas, durante o estádio vegetativo (até V6), não resultou em redução significativa da produtividade da cultura (IANNONE et al., 1987). Nestas condições, uma redução pequena na produtividade foi observada apenas quando houve 70% de plantas danificadas. Já em condições de estresse hídrico, os autores observaram que 57% de plantas atacadas, durante o estádio vegetativo, resultaram em aproximadamente 20% de redução na produtividade da soja. Em geral, os resultados obtidos por Iannone et al. (1987), na Argentina, são concordantes com os de Foerster et al. (1983), no Brasil, uma vez que os primeiros autores também observaram reduções significativas de produtividade quando o inseto ocorreu a partir do final do estádio vegetativo até o final do estádio de florescimento da cultura. De acordo com a literatura revisada, a soja pode tolerar e/ ou se recuperar de danos causados por larvas de C. aporema em diferentes estádios fenológicos da planta. Considerando que o pico de incidência do inseto, geralmente, coincide com o final do Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 189 estádio vegetativo e o florescimento da cultura, o nível de ação atualmente recomendado no Brasil com base no exame visual de plantas (CORRÊA-FERREIRA, 1980) é de 30% de ponteiros de plantas de soja atacados pelo inseto (TECNOLOGIAS..., 2011). Embora haja necessidade de estudos mais recentes para indicar o real nível de controle, considerando-se principalmente a mudança de hábito de crescimento das cultivares de soja atuais, o nível de dano no estágio reprodutivo da soja também não está totalmente estabelecido, pois não se sabe como a produtividade pode ser relacionada ao percentual de vagens atacadas pelo inseto. Embora, Iannone et al. (1987) tenham sugerido que o nível de dano econômico nos estádios R3 a R5 seria de 5 a 7% de plantas com vagens atacadas, os dados de campo apresentados mostraram que a produtividade obtida em parcelas submetidas ao ataque do inseto, durante esses estádios da planta, foi reduzida em cerca de 9,4%, sem, no entanto, haver diferença estatística em relação à testemunha (plantas protegidas de dano). Plantas de soja, normalmente, compensam perdas de 10 a 15% de vagens de R3 a R5, sem haver redução significativa na produtividade (KOGAN; TURNIPSEED, 1980; SINCLAIR et al., 1997). Portanto, pode-se assumir como seguro um nível de ação de 10% de vagens atacadas por larvas de C. aporema, para o controle do inseto em soja. Agentes de controle biológico da broca das axilas foram relatados no Chile, em alfafa, como a bactéria do gênero Streptococcus e o vírus de granulose do gênero Baculovirus (RIPA, 1981) e parasitoides são descritos no Capítulo 8, que trata do controle biológico de insetos relacionados à soja, no Brasil. Havendo necessidade de controle, as populações larvais de C. aporema são controladas através da aplicação de inseticidas químicos quando o nível de ação é atingido. Apesar do hábito do inseto, diferentes inseticidas foram eficientes 190 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga para seu controle (FOERSTER, 1978; OLIVEIRA et al., 1988). Entretanto, devido às elevadas doses necessárias para propiciar 80% ou mais de controle do inseto, a maioria desses produtos químicos é altamente prejudicial às populações de inimigos naturais dessa praga. Os inseticidas com menor impacto sobre os predadores devem ter prioridade de utilização contra C. aporema (TECNOLOGIAS..., 2011). Produtos que agem apenas por ingestão (biológicos e inseticidas do grupo dos reguladores de crescimento) são, geralmente, ineficientes para o controle de populações de C. aporema. 5.3. Manejo integrado de Elasmopalpus lignosellus O primeiro passo para o manejo adequado de E. lignosellus é sua detecção precoce na lavoura. Os métodos utilizados para monitorar esse inseto são relatados por Viana (2004), tais como extração e contagem de ovos no solo, uso de feromônios para detecção de atividade do inseto adulto, detecção de infestações em hospedeiros alternativos, como alguns tipos de feijão e de ervilha, semeados antes da cultura principal e avaliação de plantas atacadas. Segundo o autor, esse último método frequentemente falha em detectar infestações da praga para que medidas de controle possam ser empregadas, em tempo hábil. A possibilidade de monitorar os adultos com semioquímicos é um dos métodos promissores para o manejo da praga (VIANA, 2004). Pesquisas que relacionaram a abundância de adultos com a ocorrência de lagartas, em amendoeira, indicaram que, para cada adulto detectado na lavoura, podem se esperar 13 larvas por metro, após uma semana. Relatos sobre o feromônio sexual de fêmeas de E. lignosellus existem desde a década de 1970 nos Estados Unidos (LYNCH et al., 1984; PAYNE; SMITH, 1975). Três formulações sintéticas do feromônio sexual, duas importadas dos E.U.A. e outra produzida no Brasil pela UFSCar, Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 191 foram testadas em lavouras de milho por Pires et al. (1992), em Sete Lagoas-MG, e os autores referiram ineficiência do método para a captura de machos de elasmo. Os autores concluíram que devem existir diferenças entre o feromônio das fêmeas dos E.U.A. e daquelas que ocorrem em Sete Lagoas, indicando a necessidade de mais pesquisas, inclusive sobre o aspecto comportamental da espécie, para continuidade dos trabalhos. Em função da dificuldade de previsão de ocorrência ou detecção da praga no início do ataque, muitas vezes o controle é feito de forma preventiva. Na prática, a decisão de controlar a praga tem sido tomada com base na análise conjunta de uma série de informações, tais como histórico de ocorrência na área, fatores edafoclimáticos favoráveis ou desfavoráveis à sua biologia, presença de inimigos naturais e sequência de plantio de culturas hospedeiras (VIANA, 2004). Em locais com alta probabilidade de ocorrência do inseto, o controle da lagarta-elasmo pode ser realizado através do tratamento de sementes com inseticidas ou aplicação de inseticidas no sulco de semeadura. O tratamento de sementes é mais eficiente, prático e de menor custo. A eficiência de controle do tratamento de sementes de soja com inseticidas varia entre 50 e 95%, dependendo das condições climáticas. Quando o ataque é detectado após a emergência das plantas, em lavouras não tratadas preventivamente com inseticidas, pode-se efetuar uma pulverização de inseticidas com bicos do tipo leque, em alto volume, com o jato dirigido para o colo das plantas. Essas pulverizações devem ser noturnas ou realizadas nas horas mais frescas do dia. Em soja, a eficiência de controle dessas pulverizações varia de 20 a 60%, dependendo das condições climáticas e do estádio da planta. Experimentos com pulverizações em plantas de soja, atacadas por elasmo no início do desenvolvimento (V2 e V3), 192 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga demonstraram, após 72 h, controle de 25 e 33% respectivamente (GOMEZ; ÁVILA, 2001). Entretanto, períodos de seca favorecem a praga e dificultam a ação eficiente de inseticidas. Para a cultura do milho, o dano causado por lagartas com até 10 dias de idade pode ser reduzido com a irrigação (VIANA; COSTA, 1995). Viana (2004) relata que, para milho, o controle químico realizado através de irrigação por aspersão é um método alternativo ao tratamento de sementes. Assim, a irrigação, em áreas onde há essa possibilidade, pode integrar o manejo da praga, não só diminuindo a intensidade de danos como aumentando a eficiência das pulverizações de inseticidas após a emergência das plantas. Existem inseticidas registrados no Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento para controle desta praga em várias culturas, inclusive para a soja, disponíveis no Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários-AGROFIT (http://agrofit. agricultura.gov.br/agrofit_cons/principal_agrofit_cons). Medidas que estimulam o crescimento das plantas ou que as tornem mais vigorosas podem torná-las mais tolerantes ao ataque dessa praga e de outras que atacam as plântulas. Algumas medidas recomendadas para o manejo da praga em milho e sorgo por All et al. (1982, citado por VIANA, 2004) também podem auxiliar no manejo em soja: i) assegurar a adequada decomposição dos resíduos de plantas nos quais a lagarta sobrevive; ii) utilizar semeadura direta ou inseticida no plantio, se houver presença de insetos no local, em áreas onde uma cultura hospedeira suceder outra; iii) monitorar a lavoura a cada 2-3 dias durante o período de suscetibilidade, aplicando medidas de controle quando 5 a 10% das plantas estiverem infestadas. A resistência genética é outra alternativa para o manejo da lagarta-elasmo que vem sendo estudada. Entretanto, a maioria dos estudos tem se limitado a identificar fontes de resistência em Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 193 outras plantas como amendoim (LYNCH, 1990), arroz (FERREIRA JUNIOR et al., 1998) e milho (VIANA; GUIMARÃES, 1997). Em soja, Link e Santos (1974) avaliaram dez cultivares e nenhuma fonte de resistência foi identificada. Entretanto, existem alguns trabalhos mostrando que cultivares geneticamente modificadas poderão ser uma alternativa para controle dessa praga. Pesquisas realizadas nos E.U.A. mostram que a linhagem de soja transgênica, que expressa o gene sintético cry1Ac de Bacillus thuringiensis kurstaki (Jack-Bt), foi quatro vezes mais resistente a infestações naturais de lagarta-elasmo que a mesma linhagem Jack não transformada (WALKER et al., 2000). 5.4. Manejo integrado de Ceresa brunnicornis e Ceresa fasciatithorax Como a ocorrência destas cigarrinhas em soja é relativamente recente, não existem muitas informações a respeito de seu manejo na cultura. Porém, segundo Zanella (2007), o monitoramento constante da lavoura, especialmente em áreas com infestações de plantas daninhas é fundamental para a constatação do momento de entrada da praga e seu acompanhamento na cultura. Segundo Zanella (2007) medidas de controle são indicadas quando forem encontrados 20% das plantas com ninfas. Porém, como se trata de uma praga esporádica, existe ainda muita carência de informações relacionadas ao seu controle; inclusive, no Brasil ainda não existem inseticidas registrados no MAPA para o controle das cigarrinhas. 5.5. Manejo integrado de outros insetos que atacam plântulas, hastes e pecíolos 5.5.1. Chalcodermus bimaculatus A semeadura realizada em condições adequadas, garantindo a germinação e instalação rápida de plantas, é suficiente 194 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga para garantir o escape da cultura da soja ao ataque de adultos e larvas dessa praga (TONET et al., 2000). Em locais sujeitos a surtos desta praga, existem algumas alternativas para minimizar o problema. Entre elas pode-se citar o monitoramento das áreas com leguminosas de inverno, a antecipação da dessecação dessas plantas e a semeadura de plantas não hospedeiras, como milho e sorgo. O controle com inseticidas pode ser uma opção emergencial de controle da praga (TONET et al., 2000). Alternativas de controle de C. bimaculatus vêm sendo estudadas, como a utilização de entomopatógenos. Em casa telada, conídios dos fungos B. bassiana e Metarhizium anisopliae (Metshnikoff) Sorokin, na dose equivalente a 240 g/ha, conferiram aproximadamente 70% de mortalidade de larvas de C. bimaculatus (QUINTELA; ROBERTS, 1992). 5.5.2. Agrotis sp. Em caso de haver necessidade de controle, recomenda-se que os inseticidas sejam pulverizados com jato dirigido para a base da planta, preferencialmente à noite, quando as lagartas estão mais ativas, logo após o aparecimento dos primeiros sintomas de ataque. Nos E.U.A., o feromônio sexual dessa espécie foi identificado em 1979 (HILL et al., 1979) e, desde então, vem sendo empregado no monitoramento e coleta massal em armadilhas adesivas, reduzindo as aplicações de inseticidas para seu controle (VILELA; PEREIRA, 2005). A eliminação de plantas daninhas hospedeiras da praga, como a língua-de-vaca (Rumex spp.) e o caruru (Amaranthus spp.), através da dessecação antecipada em áreas onde foi constatada a presença da praga, impede que as mariposas realizem novas posturas, e a falta de alimento poderá determinar a interrup­ção do ciclo da praga ou levá-la a um desenvolvimento anormal (TONET et al., 2000). Além disso, o inseto possui alguns inimigos naturais Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 195 que, possivelmente, ajudam a manter as suas populações em níveis baixos, sem causar grande prejuízo às culturas. Gallo et al. (2002) relatam que a porcentagem de parasitismo no campo, por microhimenópteros e moscas, varia de 10 a 20%. 5.6. Manejo integrado de outros organismos que atacam plântulas, hastes e pecíolos 5.6.1. Lesmas e caracóis Pouco se sabe a respeito dos níveis de ação para o manejo de lesmas e caracóis, em soja. Hammond (2000) verificou em ensaios com dano simulado de lesmas à soja e concluiu que o maior impacto no rendimento foi causado pela redução no estande de plantas. Por outro lado, desfolha de 50% nas folhas unifolioladas causou pequeno impacto na produtividade. Em outras culturas, existem níveis de danos baseados em número de indivíduos. No feijão, o nível de controle para lesmas é de 0,25 lesmas/m2 ou 0,4 lesmas/armadilha/noite, em que 1 lesma/ armadilha/noite pode causar redução de 11% no rendimento da cultura (DISTEFANO; YOKOYAMA, 1998). Em áreas com problemas com lesmas e caracóis, algumas medidas gerais podem ser tomadas para evitar ou reduzir a infestação desses organismos. A diminuição dos locais de abrigo, através da eliminação de entulhos, dejetos de animais domésticos etc., próximos à lavoura, de restos culturais, como montes de palha de feijão ou de soja, processadas com trilhadoras estacionárias, são algumas dessas medidas que podem ser utilizadas em pequenas propriedades (GOMEZ et al., 1998; QUINTELA, 2002a). Segundo Chiaradia e Milanez (1999), a manutenção de boa drenagem do terreno a ser semeado com soja, principalmente de várzeas ou das partes mais baixas da lavoura, onde há um acúmulo maior de água no solo, ajudam a diminuir a possibilidade de esses organismos atingirem populações elevadas. 196 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga A dessecação no período de entressafra afeta a sobrevivência de moluscos, pois dificulta a oviposição e o desenvolvimento dos espécimes jovens, devido à redução da umidade da camada superficial do solo e à falta de alimento no ambiente (GOMEZ et al., 1998). Nas áreas com histórico de ataques elevados de moluscos, a adoção de práticas de manejo de plantas de cobertura, como a adubação verde, de culturas como o naboforrageiro (crucífera) e as leguminosas em geral, devem ser evitadas, pois favorecem a proliferação desses moluscos, pelas suas qualidades alimentares e por proporcionarem ambiente favorável na superfície do solo (TONET et al., 2000). Embora não seja uma tática indicada, a literatura registra que a utilização de grade leve pode contribuir para diminuir a população de lesmas, através da sua exposição aos predadores e ao sol, pois possuem fototropismo negativo (DI STEFANO; YOKOYAMA, 1998). O controle químico com moluscicidas tem sido eficaz no controle desses organismos (CORSO, 2006; CORSO et al., 2003), assim como o cloreto de sódio, a cal virgem ou hidratada, produtos à base de cobre (Cu) e ácido bórico têm sido utilizados nas bordaduras da lavoura (CHIARADIA; MILANEZ, 1999; MILANEZ; CHIARADIA, 1999; QUINTELA, 2002a). A aplicação de iscas a lanço, junto com o calcário, o adubo ou, até mesmo, com quirera (=quirela) de milho é também sugerida, considerando-se que estes veículos facilitam a sua distribuição na lavoura (DI STEFANO; YOKOYAMA, 1998). Em geral, o uso de inseticidas granulados, aplicados no sulco de semeadura, é menos eficiente do que iscas, para o controle de lesmas e caracóis. O controle químico convencional, com a aplicação de produtos fitossanitários sobre as folhas da planta, não é indicado. Aplicações de uréia ou mesmo de sulfato de cobre, preferencialmente à noite, são alternativas sugeridas por vários autores (CHIARADIA; MILANEZ, 1999; CORSO et al., Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 197 2003; DI STEFANO; YOKOYAMA, 1998; QUINTELA, 2002a). No entanto, não há produtos registrados no Brasil, para controle desses moluscos, em soja, considerando-se que há poucos trabalhos de avaliação, com análise estatística adequada e, assim, os resultados têm sido muito variáveis. O uso de inseticidas de contato para o seu controle, muitas vezes, provoca nas lesmas e caracóis a liberação de uma secreção de defesa, dando a eles um aspecto que pode, erroneamente, ser interpretado como o início da morte (DI STEFANO; YOKOYAMA, 1998). 5.6.2. Piolhos-de-cobra Redução de 40% no estande e, ainda, danos nos cotilédones em 73% das plântulas emergidas, podem ocorrer com infestação média de 9 piolhos-de-cobra/m de fileira (CORRÊAFERREIRA; MOSCARDI, 1985). Adicionalmente, segundo observações realizadas por Lopes (2002), 5 espécimes/m já causam prejuízo à cultura da soja. A melhor alternativa para o manejo de piolho-de-cobra é a rotação de cultura com o milho, que não é um alimento preferencial, sendo, assim, pouco atacado pela praga. O controle químico do piolho-de-cobra com inseticidas tradicionais, para pulverização sobre as plantas, é difícil, mesmo quando aplicados diretamente sobre o seu corpo (CORRÊA-FERREIRA; MOSCARDI, 1985). Essa baixa eficiência pode ser explicada pelo hábito de permanecerem junto ao solo, debaixo de palhada, sendo difícil de serem atingidos pelos produtos, além de apresentarem espessa camada de quitina, que reveste o seu corpo. Pesquisas realizadas por Corso (1987), Link e Link (2001) e Lopes et al. (2002) indicaram que inseticidas misturados às sementes possuem alta eficiência sobre a praga. E aparecem como uma boa alternativa para o seu manejo em áreas com histórico de ocorrência permanente de piolho-de-cobra, considerando-se 198 Soja: manejo integrado de insetos e outros artrópodes-praga a alta sensibilidade destes organismos a diversos produtos químicos. Isso também pode ser uma boa alternativa para as situações de necessidade de ressemeadura de partes da lavoura danificadas (reboleiras) pelo seu ataque, com queda acentuada do estande de plantas. Porém, poucos inseticidas para o tratamento de sementes de soja estão registrados no MAPA. Outra forma de redução do impacto dos seus danos à soja, no caso de a rotação de culturas e o uso do controle químico não serem adequados, pode ser a semeadura da lavoura com densidade 40-50% maior que a normalmente utilizada pelo agricultor. Dessa forma, pode haver a compensação da redução de estande de plantas atacadas e mortas pelo piolho-de-cobra. Porém, para evitar acamamento causado pela alta população de plantas, essa tática deve apenas ser adotada onde a ocorrência de piolho-de-cobra é muito provável. 6. Considerações Finais A maioria das pragas que atacam plântulas, hastes e pecío­los da soja é de difícil controle através de métodos convencionais, como o químico. Adicionalmente, como o ataque ocorre logo após a emergência da planta, sem muitas reservas que possivelmente já se esgotaram após a formação das folhas unifolioladas, assim como a redução da capacidade fotossintética, podem redundar em danos que, na sua maioria, são definitivos e irrecuperáveis. No entanto, o conhecimento dos aspectos biológicos, hospedeiros, distribuição e do histórico de ocorrência das pragas permitem a definição de medidas de controle, que vão desde a escolha de plantas não hospedeiras para compor o sistema de rotação de culturas até a utilização do tratamento de sementes com inseticidas sistêmicos. Como essas pragas ocorrem precocemente na lavoura e têm grande capacidade de causar dano quando em altas populações, a pesquisa com o controle biológico, cultivares Pragas que atacam plântulas, hastes e pecíolos da soja 199 resistentes, além de estudos para o adequado monitoramento, especialmente daquelas pouco perceptíveis devem ser incrementadas para propiciar um manejo mais adequado. 7. Referências AMBROGI, B.G.; VIDAL D.M.; ZARBIN, P.H.G.; ROSADO-NETO, G.H. Feromônios de agregação em Curculionidae (Insecta: Coleoptera) e sua implicação taxonômica. Química Nova, v. 32, p. 2151-2158, 2009. AMBROGI, B.G.; ZARBIN, P.H.G. 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