1 1 Incorporação de adubo verde e Trichoderma harzianum ao solo na 2 sobrevivência de Fusarium solani e no desenvolvimento do meloeiro 3 4 Incorporation of green manure and Trichoderma harzianum the soil in the survival 5 of Fusarium solani and development of muskmelon 6 7 Resumo- A incorporação do material orgânico associado à adição de antagonista pode propiciar controle de 8 patógenos habitantes do solo que são de difícil erradicação, permitindo também melhorias nas características físicas, 9 químicas e biológicas do solo. O objetivo deste estudo foi avaliar a incorporação de Crotalaria juncea L. e 10 Trichoderma harzianum ao solo na sobrevivência de Fusarium solani e no crescimento do meloeiro. O experimento 11 foi conduzido em casa de vegetação. Ao solo das parcelas pré-determinadas, foram incorporados F. solani, T. 12 harzianum e C. juncea, na proporção de 1% peso/volume. Também foi utilizada uma bolsa de tecido sintético, 13 contendo inóculo de F. solani, que foram enterradas a 5 cm de profundidade. O delineamento experimental foi 14 inteiramente casualizado, em esquema fatorial 2x4 (solo infestado e não infestado com F. solani) e (solo sem 15 material vegetal e sem T. harzianum; solo com crotalária; solo com T. harzianum; solo com crotalária e T. 16 harzianum) e nove repetições, sendo que cada vaso representou uma unidade experimental. Foram avaliados a 17 sobrevivência do F. solani, incidência de podridão radicular e as variáveis de crescimento do meloeiro. A 18 incorporação de crotalária e T. harzianum juntos propicia menor número de unidades formadoras de colônias de F. 19 solani e a incorporação de crotalária ao solo proporciona melhor desenvolvimento do meloeiro. 20 Palavras-chave- Controle alternativo. Cucumis melo. Material vegetal. Patógeno habitante do solo. 21 Abstract- The incorporation of organic matter associated with the addition of antagonist may provide control 22 soilborne pathogens that are difficult control, also permitting improvements in physical, chemical and biological soil 23 properties. The objective of this study was to investigate the effects of soil incorporation of Crotalaria juncea L. and 24 Trichoderma harzianum in the survival of Fusarium solani and growth of muskmelon. The experiment was 25 conducted in a greenhouse. In the predetermined plots were incorporated F. solani, C. juncea, and T. harzianum, at a 26 1% weight/volume. Also was used a synthetic nylon bag containing inoculum of F. solani, which were buried at a 2 27 depth of 5 cm. The experimental design was completely randomized in a factorial 2x4 (soil infested and not infested 28 with F. solani) and (soil without plant material and without T. harzianum; soil with sunn hemp; soil with T. 29 harzianum; soil with sun hemp and T. harzianum) and nine replicates, each plot represents an experimental unit. 30 Were evaluated the survival of F. solani, incidence of root rot and muskmelon growth variables. The incorporation 31 of Sunn hemp and Trichoderma together provides fewer forming units of F. solani colonies and the incorporation of 32 Sunn hemp to soil provides better development of muskmelon. 33 Key words- Alternative control. Cucumis melo. Plant material. Soilborne Pathogens. 34 35 Introdução 36 O melão (Cucumis melo L.) é uma cultura de ciclo curto, cultivado em países de 37 clima tropical a temperado em todos os continentes, com exceção da Antártida. Entre os 38 maiores produtores do mundo estão China, Turquia, Irã, Egito e Índia. Sendo que o Brasil 39 ocupou o décimo primeiro lugar no ranking mundial de produção em 2013 com média de 40 565.900 ton. (FAO, 2015). Os estados de maior produção desta olerícola no Brasil são Rio 41 Grande do Norte com produção de 254.530 ton., seguido dos estados do Ceará (212.362 42 ton.) e Bahia (33.431 ton.) (IBGE, 2015). 43 O aumento da área de produção seguido por cultivos contínuos sem rotação de cultura 44 vem causando alterações na comunidade microbiana do solo e aumentando o nível de 45 fungos fitopatogênicos como por exemplo, Fusarium spp. (SANTOS et al., 2000; CHEN et 46 al., 2012). A ocorrência deste patógeno pode causar infecções nas plantas e, 47 consequentemente, reduções quantitativas e qualitativas na produtividade, constituindo-se 48 em alguns casos, fator limitante à produção. Nas regiões produtoras do meloeiro no estado 49 do Rio Grande do Norte e Ceará, a podridão-da-raiz e/ou do colo causada pelo fungo 50 Fusarium solani é uma doença comum, podendo também, estar associado a outros fungos, 3 51 causando o declínio do meloeiro e reduzindo a produtividade da cultura (SALES JÚNIOR 52 et al., 2007). 53 A complexidade do sistema solo e a variabilidade genética existente no gênero 54 Fusarium, tornam as doenças causadas por esses fungos de difícil controle (MILANESE et 55 al., 2013). 56 No contexto da sustentabilidade, a utilização de medidas de controle biológico e 57 culturais como a incorporação de matéria orgânica e a introdução de antagonista no solo 58 tem se destacado no manejo de doenças radiculares de plantas. Embora um patógeno possa, 59 em alguns casos, ser controlado por uma única medida de controle, a complexidade dos 60 fatores que envolvem o ciclo das relações patógeno-hospedeiro requer o uso de mais de um 61 método para o manejo dessa doença (ZAMBOLIM; VALE, 2000). 62 Dentre as medidas de controle, a literatura tem demonstrado redução do potencial de 63 inóculo de patógenos habitantes do solo pela incorporação de material vegetal de algumas 64 leguminosas, como crotalária (Crotalaria juncea), leucena (Leucaena leucocephala), feijão 65 guandu (Cajanus cajan), amendoim forrageiro (Arachis pintoi) e feijão de porco 66 (Canavalia ensiformis), estes são eficientes no controle da fusariose proporcionando menor 67 incidência de doença quando incorporado ao solo em culturas como tomateiro e meloeiro 68 (CRUZ et al., 2013; DANTAS et al., 2013). A adubação verde proporciona aumento na 69 quantidade de matéria orgânica, melhora a fertilidade do solo e induz a planta a produzir 70 substâncias com ação antagônica aos patógenos habitantes do solo, além de possivelmente 71 promover a escassez de alimento aos patógenos, propiciando aumento das populações 72 antagônicas (ROSSI, 2002; STONE et al., 2004). 73 A combinação de matéria orgânica e agente de controle biológico é uma maneira 4 74 positiva de controlar doenças de plantas (ZHANG et al., 2013). O biocontrole eficaz da 75 fusariose pode ser obtido usando fungos pertencentes ao gênero Trichoderma spp. que são 76 fungos encontrados também no solo (CHEN et al., 2011). 77 O uso do Trichoderma apresenta importância econômica e ambiental, uma vez que 78 este microrganismo é capaz de atuar como agente de controle de fitopatógenos em várias 79 culturas, promovendo o crescimento e induzindo a resistência de plantas a doenças 80 (MOHAMED; HAGGAG, 2006; FORTES et al., 2007). Outra vantagem é que esse 81 microrganismo é atóxico ao homem e animais (MERTZ et al., 2009) e um simbionte 82 avirulento às plantas (HARMAN et al., 2004). 83 Este trabalho teve como objetivo avaliar a incorporação de crotalária (Crotalaria 84 juncea L.) e Trichoderma harzianum ao solo na sobrevivência de Fusarium solani e no 85 desenvolvimento do meloeiro. 86 87 Material e métodos 88 89 O experimento foi conduzido sob condições de estufa agrícola nos meses de setembro 90 a novembro de 2011. As análises foram realizadas nos Laboratórios de Microbiologia e 91 Fitopatologia da Universidade Federal Rural do Semi-Árido (UFERSA), no município de 92 Mossoró, Rio Grande do Norte, Brasil. 93 Os isolados de Fusarium solani e Trichoderma harzianum utilizados no experimento 94 foram oriundos da Micoteca do Laboratório de Microbiologia e Fitopatologia da UFERSA. 95 Estes foram repicados, separadamente, para meio de cultura BDA (batata dextrose ágar). 96 Após cinco dias, F. solani foi transferido para meio líquido de extrato de malte e incubado 5 97 em estufa tipo BOD (biological demand oxigen) a 25 ºC, por 7 dias, sob agitação manual 98 duas vezes ao dia. Após o crescimento, a suspensão foi colocada em uma bandeja de 99 alumínio, acrescentando-se talco inerte na proporção 2:1 (v/p) e deixando-se secar em 100 estufa de circulação forçada de ar a 26ºC por 14 dias (BUENO et al., 2007). 101 Posteriormente, foi feita a maceração do inóculo com um almofariz até a completa 102 homogeneização. 103 O inóculo de Trichoderma harzianum foi produzido obedecendo à mesma 104 metodologia descrita anteriormente para o F. solani, entretanto, o meio líquido utilizado foi 105 o BD (batata dextrose). 106 O substrato para o plantio do meloeiro foi formado pela mistura na proporção 2:1:1 107 de solo arenoso, areia e esterco bovino, autoclavado por uma hora, três vezes em dias 108 consecutivos. O substrato foi acondicionado em vasos de polietileno com capacidade de 2 109 kg, sendo que cada vaso continha 1400 mL do substrato. No solo, das parcelas pré- 110 determinadas no dia da semeadura, foi incorporado F. solani, T. harzianum e C. juncea. 111 Todos na proporção de 1% p/v (peso do inóculo e do material vegetal por volume de solo) 112 (FENILLE; SOUZA, 1999). Foram utilizados folhas e ramos de crotalária triturados em 113 forrageira. 114 Foram confeccionadas bolsas de tecido sintético (náilon), contendo 14 gramas de 115 inóculo de F. solani. Estas foram amarradas, individualmente com linhas de náilon, visando 116 evitar o escape do inóculo, sendo deixada uma ponta da linha na superfície do solo para 117 facilitar a localização e remoção das mesmas. No centro de cada vaso pré-determinado, foi 118 enterrada a 5 cm de profundidade uma bolsa contendo o inóculo do fungo. 6 119 Foi mantido um frasco em laboratório (LAB) contendo o inóculo de F. solani, 120 durante todo o período do experimento, sendo usado como referencial de sobrevivência do 121 patógeno. 122 Foram plantadas 4 sementes de melão amarelo (Cucumis melo L. var. inodorus Naud) 123 híbrido Gold Mine por vaso e, sete dias após a semeadura foi realizado o desbaste, 124 deixando-se duas plantas por vaso, as mais vigorosas. 125 O delineamento experimental foi inteiramente casualizado (DIC) com nove 126 repetições, 8 tratamentos e um vaso por unidade experimental, sendo utilizado o esquema 127 fatorial 2 x 4, (solo infestado e solo não infestado com F. solani) e (solo sem material 128 vegetal e sem T. harzianum; solo com crotalária; solo com T. harzianum; solo com 129 crotalária e T. harzianum). Foram avaliadas as seguintes características: 130 Sobrevivência de Fusarium solani 131 No dia da montagem e aos 53 dias após, foram realizadas as avaliações da 132 sobrevivência do F. solani, por meio do plaqueamento do inóculo em meio de cultura semi- 133 seletivo de Komada (15g peptona; 1g K2HPO4; 0,5g MgSO4.7H2O; 20g Agar; 0,25g 134 clorofenicol; 0,7g PCNB; 1L água destilada). De cada bolsa contendo o inóculo do fungo, 135 foi retirada uma amostra de 1g, a qual foi submetida à diluição seriada (quatro diluições) 136 em água esterilizada antes do plaqueamento. As placas foram mantidas no escuro a 26ºC 137 em estufa tipo BOD, durante quatro dias. Posteriormente foi realizada a contagem das 138 colônias, pelo método direto. 139 Desenvolvimento do meloeiro 140 Para a análise do crescimento do meloeiro foram avaliados o comprimento radicular 141 (cm) com auxilio de uma régua graduada; massa fresca e seca da parte aérea com balança 7 142 analítica. Após a leitura da massa fresca, as plantas foram acondicionadas em sacos de 143 papel, e em seguida, colocadas em estufa de circulação forçada de ar a temperatura de 65 144 ºC, até atingir massa constante. Posteriormente foram pesadas. 145 As análises estatísticas foram realizadas pelo programa– Assistat 7.7 beta para as 146 variáveis onde foi verificada uma significância (p < 0,05) pelo teste F, as médias foram 147 submetidas ao teste Scott-Knott (SILVA; AZEVEDO, 2009). 148 149 Resultados e discussão 150 151 Na sobrevivência do F. solani observou-se que os tratamentos onde incorporou-se 152 crotalária, T. harzianum e crotalária + T. harzianum (Tabela 1 e Figura 1), foram 153 estatisticamente iguais e superiores ao solo sem incorporação, sendo que o tratamento que 154 proporcionou menor número de unidades formadoras de colônias (ufc) do fungo foi 155 crotalária + T. harzianum. A redução no número de ufc observadas nos tratamentos com 156 crotalária e Trichoderma, isoladamente ou em conjunto, podem ser atribuídos ao aumento 157 da atividade microbiana, tendo assim um efeito indireto de supressão da doença 158 (LAZAROVITS, 2001; VAN ELSAS et al., 2002; DANTAS et al., 2013). Também, a 159 incorporação de resíduos específicos de culturas ou de outros materiais orgânicos ao solo 160 pode causar a redução na densidade de inóculo dos patógenos, pois geram compostos 161 químicos que podem agir diretamente ou indiretamente sobre os fitopatógenos (PEREIRA 162 et al., 1996). 163 8 Tabela 1- Efeito da incorporação de crotalária e Trichoderma harzianum ao solo na sobrevivência de Fusarium solani, Mossoró, Rio Grande do Norte, Brasil, 2011 Table 1- Effect on incorporation of sunn hemp and Trichoderma harzianum to the soil in the survival of Fusarium solani, Mossoró, Rio Grande do Norte, Brazil, 2011 Tratamentos UFC Cond lab. (início exp.) 1,02x106 d Cond lab. (final exp.) 4,56x105 c Solo 3,31x104 b Solo+Crot. 1,58x104 a Solo+Trich. 1,34x104 a Solo+Crot.+Trich. 1,25x104 a CV (%) 26,12 Cond. lab- condições de laboratório no início e final do experimento; Crot.- Crotalária; Trich.- Trichoderma harzianum; UFC – unidades formadoras de colônias; médias seguidas de mesma letra não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5%. Cond. Lab- laboratory conditions at the beginning and end of the experiment; Crot.- Sunn hemp; Trich.Trichoderma harzianum; UFC - colony forming units; means followed by the same letter do not differ by the Scott-Knott test at 5%. 164 9 165 166 Figura 1- Efeito da incorporação de crotalária e Trichoderma harzianum ao solo na sobrevivência de Fusarium 167 solani. Lab= laboratório; S=solo; C=crotalária; T= Trichoderma harzianum. 168 Médias seguidas de mesma letra, maiúscula na coluna, não diferem entre si pelo teste de Scott- Knott a 5%. 169 Figure 1- Effect the incorporation of sunn hemp and Trichoderma harzianum to soil in the survival of Fusarium 170 solani. Lab = Laboratory; S = Soil; C = Sunn hemp; T = Trichoderma harzianum. 171 Means followed by the same letter, uppercase the column, do not differ by the Scott-Knott test at 5%. 172 173 A adição de T. harzianum ao solo pode promover ação antagônica a uma variada 174 gama de patógenos de plantas, principalmente aqueles com estruturas de resistência, como 175 é o caso de F. solani, que apresenta clamidósporos (CHEN et al., 2011). Kim e Knudsen 176 (2013) avaliando a reação do fungo T. harzianum ao F. solani observaram 177 significativa da população do patógeno sendo que o principal mecanismo de atividade 178 antagônica envolvido foi a competição. Dubey et al. (2007) em testes in vitro e in vivo 179 verificaram controle de F. oxysporum f.sp. ciceris microbiolizado com 106 (conídios/mL) 180 de Trichoderma sp. em sementes de ervilha. Diversos trabalhos relatados na literatura, 181 demonstram resultados positivos, envolvendo o uso de Trichoderma no controle de redução 10 182 patógenos habitantes do solo (DUBEY et al., 2007; CHEN et al., 2011; KIM; KNUDSEN, 183 2013; FENG et al., 2015). Espécies do gênero Trichoderma vêm sendo utilizadas com 184 sucesso no controle de fitopatógenos, por serem capazes de proteger plantas por meio de 185 mecanismos como parasitismo, antibiose, competição por nutrientes e substrato, e indução 186 de resistência (PEDRO et al., 2012). Esse fungo é capaz, inclusive, de inibir ou degradar 187 pectinases e outras enzimas que são essenciais para os fungos, como Botrytis cinerea, que 188 penetrarem nas superfícies de plantas, (ZIMAND et al., 2006). 189 Quanto ao desenvolvimento do meloeiro o peso da massa fresca da parte aérea 190 (MFPA) foi superior no tratamento solo+crotalária, diferindo estatisticamente dos demais, 191 quando o solo foi infestado ou não com F. solani (Tabela 2). Na matéria seca da parte aérea 192 (MSPA) observou-se maior peso no tratamento solo+crotalária, porém só diferiu 193 estatisticamente dos tratamentos onde infestou-se F. solani.. Não houve diferença entre os 194 tratamentos no comprimento do sistema radicular, porém, no solo sem infestação do F. 195 solani e adição de crotalária + Trichoderma houve maior comprimento de raiz do meloeiro 196 quando comparado ao solo não infestado. Estes resultados podem ser correlacionados a 197 possível fixação biológica de N2 pela crotalária que proporciona a incorporação da 198 biomassa lábil com baixa relação C/N, e isso, provavelmente, pode favorecer a 199 mineralização da matéria orgânica nativa do solo, proporcionando maior disponibilidade e 200 absorção de nutrientes e, consequentemente, melhor desenvolvimento do meloeiro. 201 202 203 204 11 Tabela 2- Efeito da incorporação de crotalária e Trichoderma harzianum ao solo no desenvolvimento do meloeiro. Mossoró, Rio Grande do Norte, Brasil, 2011 Table 2- Effect on incorporation of sunn hemp and Trichoderma harzianum to the soil in the development of muskmelon. Mossoro, Rio Grande do Norte, Brazil, 2011 MFPA MSPA CSR Tratamentos SCI SSI SCI SSI SCI SSI Solo 31,91 Aa* 41,72 Aa 3,93 Aa 4,86 Aa 29,62 Aa 29,56 Aa Solo+Crot. 52,14 Ba 56,85 Ba 5,53 Aa 6,13 Ba 30,08 Aa 34,43 Ab Solo+Ttrich. 39,66 Aa 45,03 Aa 4,76 Aa 4,38 Aa 29,66 Aa 31,59 Aa Solo+Crot.+Trich. 38,37 Aa 36,64 Aa 4,93 Aa 4,78 Aa 28,68 Aa 34,26 Ab 40,52 45,06 4,78 5,03 29,51 32,46 Média CV (%) 3,32 0,33 1,06 Solo - sem incorporação; Crot. - Crotalaria juncea; Trich. – Trichoderma harzianum; SCI - solo com inóculo de Fusarium solani, SSI - solo sem inóculo de Fusarium solani; MFPA - massa fresca da parte aérea; MSPA - massa seca da parte aérea CSR - comprimento do sistema radicular; CV- Coeficiente de variação ao nível de 5% de probabilidade de erro. * Médias seguidas de mesmas letras, maiúscula na coluna e minúscula nas linhas, não diferem entre si pelo teste de Scott Knott ao nível de 5% de probabilidade. Soil - without incorporation; Crot. - Crotalaria juncea; Trich. - Trichoderma harzianum; SCI - soil with the inoculum, Fusarium solani SSI - soil without Fusarium solani inoculum; MFPA - fresh weight of shoot; MSPA dry weight of shoot CSR - length of the root system; CV – Coefficient of variation at 5% error probability. * Means followed by the same letters, uppercase and lowercase column lines, do not differ by the Scott Knott test at 5% probability. 205 206 12 207 Para Sousa et al. (2000) o substrato com maior nível de matéria orgânica tende a promover 208 melhor acúmulo de massa seca da planta corroborando com os resultados deste trabalho. Feng et 209 al. (2015) avaliando aplicação do Trichoderma SQR-T037 enriquecido com biofertilizante no 210 desenvolvimento do tomateiro, constataram que este microrganismos colonizaram as raízes da 211 planta, estimulando o acúmulo de biomassa, aumentando o crescimento, possivelmente, devido a 212 ativação de nutrientes. 213 Também foi observado que os tratamentos onde não houve infestação do patógeno, ocorreu 214 tendência de melhores médias nas variáveis de desenvolvimento das plantas, comprovando que o 215 patógeno tem influência negativa no desenvolvimento das plantas. 216 É interessante enfatizar que o uso intensivo de agrotóxicos para o controle de doenças de 217 plantas cultivadas, muitas vezes, promove problemas de ordem ambiental, social e econômica. 218 Na agricultura moderna, buscam-se alternativas menos agressivas ao homem e ao meio ambiente 219 e que possam ser utilizadas para promover um adequado manejo de patógenos e, 220 consequentemente, obter melhor produtividade, oferecendo ao consumidor alimentos de alta 221 qualidade e livre de contaminações. Dessa forma, a utilização de adubos verdes na agricultura e a 222 adição de microrganismos bioprotetores mostram-se como uma importante e promissora 223 ferramenta para aplicação prática na agricultura. 224 225 Conclusões 226 A utilização de Crotalaria juncea L. e Trichoderma harzianum juntos reduz o número de 227 unidades formadoras de colônias de Fusarium solani. 228 A incorporação ao solo de Crotalaria juncea L. propicia maior acúmulo de matéria fresca e seca 229 da parte aérea e maior comprimento do sistema radicular do meloeiro. 13 230 Referências 231 BUENO, C. J.; AMBRÓSIO, M. D. Q.; SOUZA, N. L. D. Produção e avaliação da 232 sobrevivência de estruturas de resistência de fungos fitopatogênicos habitantes do solo. 233 Summa Phytopathologica, v. 33, n. 1, p. 47-55. 2007. 234 CHEN, L.; HUANG, X.; ZHANG, F.; ZHAO, D.; YANG, X. SHEN, Q. 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