mesa redonda o “larval hemolymph feeding”: um

MESA
REDONDA
XVIII
Simpósio
de Mirmecologia
O “LARVAL HEMOLYMPH FEEDING”: UM COMPORTAMENTO ALIMENTAR
ORIGINAL DAS FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE)
S. Lacau1,2,3, C. Villemant3, B. Jahyny2,4, L.S. Ramos-Lacau1,2, J.H.C. Delabie 2, O.C. Bueno5
Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Departamento de Estudos Básicos e Instrumentais, Laboratório
de Biossistemática Animal, BR 415, km 3, s/nº, CEP 45700-000, Itapetinga, BA, Brasil. [email protected]
1
As formigas (Hymenoptera: Formicidae), com
12.032 espécies válidas (AGOSTI &JOHNSON, 2007) organizadas em 408 gêneros, 71 tribos e 28 subfamílias
modernos e fósseis (BOLTON et al., 2005) representam a
terceira família de himenópteros por ordem de importância específica. Essa grande diversidade taxonômica
se completa por uma extraordinária variedade de
nichos ecológicos, observando-se que as formigas
dominam freqüentemente todos os habitats terrestres
(WILSON & HÖLLDOBLER, 2005) e tem papéis extremamente importantes nos fluxos de energia e nutrientes
ao nível dos ecossistemas (FOWLER et al., 1991). Uma
das características biológicas explicando o notável
sucesso ecológico desses insetos é que todas as espécies de formigas são eusociais (HÖLLDOBLER & W ILSON,
1990), o que implica: 1) superposição de, ao menos,
duas gerações em determinado momento da vida
colonial; 2) divisão do trabalho reprodutor entre indivíduos reprodutivos e estéreis; 3) cuidado cooperativo com a prole (WILSON, 1971). Apesar de inúmeros
séculos de estudos sobre esses insetos sociais, novas
descobertas originais sobre a biologia do comportamento das formigas são regularmente divulgadas na
literatura, evidenciando uma grande diversidade dos
seus padrões de organização social (HÖLLDOBLER &
WILSON, 1990; P ASSERA & ARON, 2005). Isso é particularmente evidente quando se consideram as interações
tróficas entre adultos e larvas. Por exemplo, o fato foi
bem ilustrado pela descoberta de MASUKO (1986) do
comportamento “vampiro” da rainha de Amblyopone
silvestrii (Wheeler) (Amblyoponinae: Amblyoponini).
Nas colônias maduras dessa espécie, a gine fecundada se alimenta exclusivamente da hemolinfa das suas
próprias larvas, um comportamento muito original e
designado como “Larval Hemolymph Feeding”
(LHF). Esse estudo tem por objetivo apresentar uma
síntese atualizada dos conhecimentos adquiridos
sobre esse raro comportamento alimentar, que foi
registrado em alguns outros gêneros de formigas
depois da sua descoberta em Amblyopone. A partir de
uma revisão exaustiva da literatura relativa ao LHF,
o significado adaptativo desse comportamento na
vida social das formigas é discutido. Apresentamos
também novos registros de LHF nos gêneros
Amblyopone e Prionopelta Mayr (Amblyoponinae:
Amblyoponini), e assinalamos dois casos inéditos de
LHF nos gêneros Odontomachus Latreille (Ponerinae:
Ponerini) e Typhlomyrmex Mayr (Ectatomminae:
Typhlomyrmecini) (LACAU, 2005; L ACAU et al., em prep.).
MASUKO (1986) foi o primeiro a estudar a biologia
de A. silvestrii. Essa pequena formiga japonesa tem
operárias de 4 a 5 mm de comprimento e seus hábitos
crípticos fazem dela um animal particularmente discreto. Suas colônias são monogínicas sendo maduras
quando produzem sexuados, com mais de 10 operárias. Estas capturam quase exclusivamente centopéias
Geophilomorpha (Myriapoda: Chilopoda) para sua
alimentação e a das larvas.
MASUKO (1986) descreveu o modo de alimentação
da rainha nas colônias maduras dessa espécie: a gine
fecundada é completamente dependente das larvas
de último instar, se alimentando da sua hemolinfa. A
cada comportamento de LHF iniciado, a rainha começa por antenar fortemente a larva que escolheu, manipulando-a ativamente com auxílio das suas pernas e
mordendo-a em diversos pontos laterais do abdômen.
Depois, invariavelmente, com auxílio dos dentículos
agudos da extremidade das suas mandíbulas, a rainha perfura o tegumento da região dorso-anterior do
abdômen da larva, entre dois segmentos onde a
cutícula é a mais fina. As larvas são mais
freqüentemente mordidas nos dois sulcos dorsais
situados entre o segundo e o quarto segmento abdominal. A gota de hemolinfa fluindo da lesão cuticular
é imediatamente absorvida pela rainha, que posiciona
suas peças bucais inferiores sobre a ferida. Em seguida, ela permanece imóvel por alguns minutos durante
os quais o movimento do seu complexo maxilo-labial
é suspenso, indicando que ela está ingerindo a
hemolinfa ressumando da cavidade do corpo da larva, utilizando sua bomba faringeal. Após finalizar
sua tomada alimentar, a rainha abandona a larva e
CEPLAC/ convênio UESC, Laboratório de Mirmecologia, Itabuna, BA, Brasil.
Muséum National d’Histoire Naturelle, Laboratoire d’Entomologie, Département Systématique & Evolution, Paris,
França.
4
Université Paris Laboratoire d’Ethologie Expérimentale et Comparée, Villetaneuse, França.
5
Universidade Estadual Paulista, Iinstituto de Biociência, Centro de Estudo de Insetos Sociais, Rio Claro-SP, Brasil.
2
3
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rejeita no chão uma ou duas pelotas infrabucais brancas, correspondendo a partículas sólidas da hemolinfa
filtradas na entrada da faringe. Em seguida, as peças
bucais da rainha são cuidadosamente limpas pelas
operárias que, eventualmente, pegam e mastigam as
pelotas rejeitadas pela rainha. MASUKO (1986) verificou que nas colônias bem alimentadas, o LHF não
impede a metamorfose normal da maioria das larvas
de A. silvestrii, as quais continuam se alimentando e
conseguem finalmente se empupar dentro de um
casulo. Os ferimentos das larvas sujeitas ao LHF se
fecham rapidamente por coagulação da hemolinfa,
permanecendo apenas cicatrizes escuras no
tegumento. Cada seqüência de LHF envolve geralmente uma única larva, no entanto, a rainha pode
utilizar várias vezes as mesmas larvas. Assim, o
estudo morfológico de 106 larvas de último estágio de
uma mesma colônia, revelou que 44 delas (43%) apresentavam uma ou várias cicatrizes, sendo que as
larvas mordidas sucessivamente no mesmo ponto
exibem cicatrizes de tamanho maior. Finalmente, o
mesmo autor concluiu que, em situação trófica normal, o LHF é unicamente realizado pelas rainhas,
sendo a hemolinfa das larvas de último instar sua
única fonte de nutrientes, mesmo quando presas capturadas pelas operárias estão disponíveis. No entanto, ele constatou que as rainhas fundadoras não praticam o LHF, ao que permite a criação mais rápida das
primeiras operárias. Ele observou também que as
operárias praticam excepcionalmente o LHF, sendo
este mais freqüente quando a colônia encontra-se
faminta.
Um comportamento de LHF por perfuração do
tegumento foi também observado em Amblyopone
oregonensis (Wheeler) por WILD (2005), assim como em
Amblyopone cleae Delabie e Amblyopone armigera Mayr
por LACAU (não pub.). WILD (2005) observou várias
vezes o LHF da rainha e das operárias de A.oregonensis,
constatando uma grande similaridade com A.silvestrii.
Ele estudou principalmente os primeiros itens da
seqüência comportamental, observando que a rainha
e as operárias que praticam este comportamento,
permanecem bastante “agitadas”. Elas manipulam
as larvas rapidamente, reposicionando-as várias vezes para morder as diversas partes do seu abdômen
de forma aleatória, utilizando suas mandíbulas com
mais força do que no cuidado e no transporte das
larvas, até conseguir perfurar seu tegumento. Como
em A. silvestrii, as cicatrizes de LHF das larvas de A.
oregonensis são preferencialmente localizadas nos
sulcos dorsais situados entre o segundo e o quarto
segmento abdominal. Eventualmente, a perfuração
do tegumento larval pode ser feita nos sulcos dorsais
situados entre o primeiro e o segundo, ou entre o
quarto e quinto segmento abdominal. WILD (2005)
observou que mais de 90% das grandes larvas de A.
oregonensis apresentam cicatrizes típicas de LHF. Como
em A. silvestrii, essas cicatrizes são de dimensões
variáveis. WILD (2005) observou até a emissão de um
jacto de corpos gordurosos durante as mordidas, o
qual foi imediatamente ingerido pela rainha, testemunhando que as feridas praticadas no LHF podem ser
relativamente importantes. O mesmo autor constatou
o canibalismo de duas larvas sujeitas ao LHF por
outras larvas e operárias. Ele também estudou a
vulnerabilidade diferencial do tegumento larval às
mordidas dos adultos. Testada em dois tipos de tópicos do dorso do abdômen das larvas (no meio dos
escleritos e nos sulcos entre escleritos), essa
vulnerabilidade se revelou notadamente maior nos
sulcos entre o segundo e quarto segmento abdominal,
onde justamente observam-se naturalmente as cicatrizes de LHF nessa espécie. Enfim, WILD (2005) constatou que a freqüência do LHF das operárias de A.
oregonensis é relativa à disponibilidade de presas
centopéias dentro do ninho, sendo que as operárias
praticam somente este comportamento quando a colônia encontra-se em condição de estresse alimentar.
Um LHF similar ao de Amblyopone foi igualmente
encontrado em alguns outros táxons de
Amblyoponinae: Mystrium mysticum Roger (WHEELER
& WHEELER, 1988), Prionopelta kraepelini Forel (ITO &
BI L L E N, 1998), Myopopone Roger (S MITH, 1860) e
Onychomyrmex Emery (IT O em MA S U K O, 2003), e
Adetomyrma veinatrix Ward (FISHER, 2006). Prionopelta
Mayr representa um gênero de pequenas formigas
crípticas cuja ecologia foi estudada na espécie
neotropical Prionopelta amabilis Borgmeier por
H Ö L L D O B L E R & WILSON (1986). Nessa espécie
monogínica, a rainha alimenta-se exclusivamente de
ovos tróficos postos pelas operárias e a superfície das
paredes das câmaras de cria é recoberta com fragmentos de casulos. O recrutamento utiliza feromônios de
pistas secretados pelas glândulas basitarsais das
pernas posteriores das operárias. ITO & BILLEN (1998)
estudaram a ecologia nutricional de P. kraepelini.
Nessa espécie monogínica,a rainha alimenta-se principalmente por LHF e parcialmente a partir de ovos
tróficos postos pelas operárias e de insetos capturados por estas. As modalidades desse LHF são muito
similares às de A. silvestrii, no entanto a rainha de P.
kraepelini perfura o tegumento das larvas em qualquer
parte do seu corpo. Não se sabe quais instares larvais
são vampirizados. LACAU (não pub.) observou colônias adultas de Prionopelta sp. cf. antillana coletadas na
Bahia (Brasil). Nessa espécie, a rainha encontra-se
fisogástrica e se alimenta exclusivamente a partir de
LHF larval, enquanto as operárias praticam um LHF
facultativo, se alimentando principalmente de pequenos artrópodes. A. veinatrix Ward é uma formiga
malgaxe que se revelou tão original pela mistura dos
seus caracteres morfológicos primitivos e evoluídos,
Biológico, São Paulo, v.69, suplemento 2, p.121-128, 2007
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que WARD (1994) criou um novo gênero para sua
descrição. Em 2001, Fisher coletou uma colônia completa dessa rara formiga numa mata seca (FISHER,
2006). Ele observou o grande tamanho da sua população (mais de 10.0000 operárias) e a sua nidificação
no interior de um tronco de árvore morto e na
serapilheira. A poliginia funcional da colônia,
sugerida pela ocorrência de várias gines dealadas ao
mesmo tempo, não foi verificada. As operárias predam
artrópodes para alimentar as larvas, sendo que, tanto
as gines dealadas como as operárias alimentam-se
exclusivamente da hemolinfa das larvas depois de
perfurar o seu tegumento (FISHER, 2006).
O LHF por perfuração do tegumento foi também
pontualmente relatado em algumas outras subfamílias
de Formicidae. Assim, MASUKO (1986) descobriu sua
ocorrência no gênero Proceratium Roger (Proceratiinae:
Proceratiini). Ele observou as cicatrizes características do LHF no tegumento larval de Proceratium
japonicum Santschi, Proceratium watasei (Wheeler) e
Proceratium itoi (Forel), confirmando o caractere exclusivo e persistente desse comportamento da rainha
somente nessa ultima espécie. Do mesmo modo,
AIKAWA et al. (2002) relataram a ocorrência desse tipo
de LHF em Gnamptogenys bicolor Emery
(Ectatomminae: Ectatommini). Nessa espécie, a rainha ergatomórfica pratica um LHF facultativo, sendo
que ela se alimenta principalmente de presas capturadas pelas operárias e, ocasionalmente, de ovos
tróficos. No entanto, esses autores não informaram
quais instares larvais são sujeitos ao LHF. Enfim,
JAHYNY (não pub.) observou numerosas cicatrizes características do LHF no tegumento dorso-anterior do
abdômen das grandes larvas de uma espécie não
identificada de Odontomachus. Esse caso de LHF é o
primeiro registrado na subfamília Ponerinae. O material biológico estudado provém de uma colônia que foi
imediatamente fixada em álcool após a sua coletada
dentro de um cupinzeiro de Nasutitermes sp. (Isoptera:
Termitidae) na Bahia. Por isso, as evidências
morfológicas da ocorrência do LHF nessa espécie não
puderam ser completadas por observações
comportamentais. Observou-se que a distribuição das
cicatrizes no corpo das larvas é similar à do gênero
Amblyopone. O fato de que o LHF ainda não tenha sido
registrado para Odontomachus, gênero relativamente
bem estudado comportamentalmente, sugere que ele
seja talvez facultativo ou limitado a somente algumas
espécies do gênero.
As rainhas de Leptanilla (Leptanillinae:
Leptanillini) alimentam-se também de hemolinfa
larval. No entanto, as modalidades desse LHF são
diferentes, pois são facilitadas pela aparição de um
dispositivo anatômico particular no corpo das larvas.
As espécies de Leptanilla estão entre as menores formigas existentes e todas têm um modo de vida subterrâ-
neo e críptico, fazendo com que estejam também entre
as mais raramente coletadas. Por isso, sua biologia
social permaneceu totalmente desconhecida durante
mais de um século, até que MASUKO (1989) capturou 11
colônias de Leptanilla japonica Baroni Urbani no Japão. O comportamento e a ecologia dessa espécie
foram detalhadamente estudados por MASUKO (1989
e 1990). Ela forma pequenas colônias de aproximadamente 120 operárias cujo comprimento é de apenas
1,2 mm. Muitos dos seus hábitos são similares aos das
formigas legionárias das subfamílias Dorylinae e
Ecitoninae. Trata-se de um predador ultra-especializado, cujo regime alimentar é limitado à captura de
centopéias Geophilomorpha (Myriapoda: Chilopoda),
presas habitualmente gigantes quando comparadas
ao seu próprio tamanho. As operárias forrageiam
seguindo pistas químicas num pequeno raio ao redor
do ninho. Não se sabe se as centopéias são localizadas por uma forrageadora que, em seguida, vai recrutar outras operárias, ou se a caça é organizada por um
grupo de indivíduos, da mesma maneira que as formigas de correição. As colônias migram imediatamente
quando perturbadas e as operárias são bem adaptadas anatomicamente a essas mudanças, possuindo
uma extensão particular das suas mandíbulas para
transportar as larvas. Estas exibem uma protuberância
na parte antero-ventral do corpo para que as operárias as agarrem, facilitando assim seu transporte. As
colônias de L. japonica apresentam um ciclo sincronizado com as estações quente e fria que, como nas
formigas legionárias, é marcado pela alternância de
um período consagrado à oviposiçao e de um outro à
criação das larvas. Durante o período de criação da
prole, a rainha não oviposita e possui necessidades
alimentares reduzidas. Seu abdômen permanece
magro, lhe permitindo correr facilmente com as operárias durante as migrações da colônia que se desloca
de um sitio para outro a fim de permanecer próxima
às suas presas. As operárias caçam ativamente as
centopéias, presas que permitem sua própria nutrição e um crescimento rápido das larvas que se desenvolvem de forma sincronizada. Quando estas chegam
no último estágio de desenvolvimento, a colônia entra
na fase de oviposição. A rainha, que nunca se alimenta das presas capturadas pelas operárias, começa
então a praticar um intenso LHF, explorando todas as
larvas ao seu alcance, e até tomando as larvas cuidadas ou transportadas pelas operárias. No entanto,
estas colocam geralmente as larvas próximas desta
para facilitar o seu LHF. Esse festim de “vampiro” faz
com que a rainha de L. japonica engorde muito rapidamente e seu abdômen distende-se fortemente em resposta ao aumento dos seus ovários. A rainha torna-se
assim completamente fisogástrica num período de
somente alguns dias. Depois, ela põe aproximadamente 100-200 ovos em três dias. Já que a rainha se
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encontra então relativamente tranqüila e que nenhuma larva necessita ser alimentada, a colônia exige
bem menos alimentos. Isso faz com que a captura de
centopéias cesse, e as atividades das colônias se
reduzam durante o inverno. Na primavera seguinte,
os ovos eclodem, e um novo ciclo recomeça.
MASUKO (1989) estudou detalhadamente o comportamento de LHF. A cada seqüência iniciada, a
rainha de L. japonica bate uma larva de ultimo instar
com as suas antenas, brevemente mas fortemente, a
pega com as suas pernas e coloca suas peças bucais
em contato com a superfície lateral da larva. Ela então
mantém esse contato oral enquanto movimenta a
larva com as suas pernas, como se fosse buscar um
ponto preciso no corpo. Durante essa exploração, a
rainha morde freqüentemente e levemente a larva com
suas mandíbulas, especialmente sobre as bordas laterais finas dos segmentos abdominais. A rainha
segura a larva com o auxílio das suas três pares de
pernas e, geralmente, se deita de lado. Finalmente, ela
pára sua exploração ao nível do quarto segmento
abdominal onde MASUKO mostrou a existência de um
minúsculo par de fendas bilaterais e estendidas dorso-ventralmente. Cada fenda (10 µm de comprimento
e 1-2 µm de largura)é adjacente posteriormente a dois
sulcos menores, e abre-se no centro de uma área
circular e nua que é circundada por pequenas setas
curvas e rígidas (10 µm de comprimento), e destacada
por uma outra bem maior (cerca 60 µm de comprimento). Essas fendas correspondem à abertura externa de
curtos órgãos tubulares fortemente curvos (7-8 µm de
diâmetro), especializados na secreção de hemolinfa.
Segundo MASUKO (1986), esses tubos abrem-se diretamente na cavidade interna da larva e esse dispositivo
anatômico funciona como uma “torneira de
hemolinfa” (loc. cit. “larval hemolymph tap”) que
permite à rainha de se alimentar o quanto ela quiser
e sem causar ferimento à larva. Assim, a rainha mantém um contato oral com esses poros por um período
de tempo durante o qual a ausência de movimentos do
seu complexo maxilo-labial indica que a bomba
faringeal esta sendo utilizada para ingerir a hemolinfa.
MASUKO (1986) indicou que a duração média de uma
seqüência de LHF da rainha é de aproximadamente
100 segundos, sendo significativamente diferente
entre sua condição fisogástrica e não fisogástrica.
Depois de se alimentar, nenhuma pelota infrabucal é
rejeitada no chão pela rainha. As operárias de L.
japonica alimentam-se também por LHF, mesmo na
presença da rainha. A ocorrência do órgão larval
especializado para o LHF foi também confirmada em
Leptanilla revelierei Emery por WHEELER & WHEELER
(1989).
Pela primeira vez, nos assinalamos aqui um caso
inédito de comportamento de LHF por sucção de um
órgão larval especializado similar ao de Leptanilla,
descoberto no gênero Typhlomyrmex por LACAU (2005).
Foram os traços biológicos fundamentais de três das
espécies do gênero, em particular de Typhlomyrmex
rogenhoferi Mayr (LACAU, 2005; LACAU et al., 2001; LACAU
et al., 2003; LACAU et al., 2004; LACAU et al., no prelo;
LACAU et al., em prep.). Typhlomyrmex é um pequeno
gênero de formigas neotropicais cujas operárias têm
uma morfologia robusta mas alongada, medindo entre
1.5 e 5 mm de comprimento (LACAU, 2005). Sua biologia
permanece relativamente pouco conhecida, mas os
primeiros dados ecológicos e comportamentais
coletados sugerem uma grande heterogeneidade entre espécies (LACAU, 2005). No entanto, todas parecem
ser crípticas, possuir colônias monogínicas com uma
rainha fisogástrica, e são predadoras mais ou menos
especializadas sobre um tipo particular de artrópode
(LACAU, 2004; 2005; DELABIE et al., 2007). Typhlomyrmex
rogenhoferi é uma espécie com regime alimentar
generalista cujas colônias adultas são populosas com
cerca de 3.000 indivíduos, e que nidifica dentro dos
troncos de árvores mortos caídos no chão das florestas ombrófilas. Os estudos comportamentais e
morfológicos de LACAU (2005) revelaram a existência
no corpo das larvas de Typhlomyrmex de um órgão
especializado, semelhante ao de Leptanilla, que serve
para alimentar a rainha e/ou as operárias com
hemolinfa. As modalidades desse LHF são levemente
variáveis entres espécies de Typhlomyrmex, porém,
globalmente muito similares às de Leptanilla japonica
(LACAU et al., em prep.).
Enfim, ITO (2000) relatou a ocorrência de um comportamento de LHF no raro gênero Calyptomyrmex
Emery (Myrmicinae: Stenammini). Estudando uma
espécie indonesiana não identificada desse gênero,
esse autor observou que essas formigas são predadores altamente especializados de ovos de artrópodes.
Ele constatou também que as operárias exibem
freqüentemente um comportamento de LHF e que a
rainha nunca se alimenta diretamente dos ovos capturados, mas recebe nutrientes principalmente por
trofalaxia oral com as operárias. No entanto, o autor
não esclareceu se a rainha também pratica o LHF e
quais são as modalidades detalhadas deste comportamento, sendo que não se sabe se esse LHF é praticado através de perfurações do tegumento ou utiliza um
órgão especializado das larvas.
As particularidades dos hábitos alimentares das
formigas praticando o LHF vão bem além do seu
regime alimentar especializado. Por isso, elas receberam o nome sugestivo de “formigas vampiras” ou,
ainda, de “formigas Drácula” (HÖLLDOBLER & W ILSON,
1994; SAUX et al., 2004; WILD, 2005; FISHER, 2006). Apesar do LHF já ter sido observado por alguns autores
de forma fragmentária e mal interpretada em determinadas espécies de formigas, MASUKO (1986) foi o primeiro a identificar e reconhecer o LHF como sendo um
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XVIII Simpósio de Mirmecologia
comportamento alimentar original e estereotipado.
Após a descrição detalhada por MASUKO (1986, 1989
e 1990) dos dois tipos de LHF hoje conhecidos, as
múltiplas descobertas de novos casos de LHF em
outros gêneros, com modalidades idênticas ou diferentes, justificam uma re-análise das hipóteses propostas por este autor sobre o significado adaptativo
do LHF.
Comportamentalmente, o LHF representa uma
interação trófica muito particular entre os adultos e as
larvas de formigas, raramente encontrada. Até hoje,
esse comportamento alimentar foi observado em somente 12 gêneros e 20 espécies de formigas, e nunca
foi relatado em outra família de himenópteros sociais.
Praticado pela rainha e/ou as operárias, o LHF representa uma forma de canibalismo controlado e não
destrutivo, uma vez que não interrompe o desenvolvimento das larvas (M A S U K O, 1986; 1989).
Evolutivamente, MASUKO (1986, 1989; 1990) sugeriu
que esse comportamento em Amblyopone e Leptanilla
seria uma adaptação alimentar a recursos tróficos
instáveis. Essa hipótese interessante poderia ser também explicativa no caso do gênero Proceratium: as
presas desses três gêneros de formigas especialistas
são freqüentemente difíceis de obter (esporádicas e de
grande tamanho no caso das centopéias, cuidado
parental no caso dos ovos de artrópodes) (ITO &B ILLEN,
1998). Nesses gêneros, a disponibilidade em hemolinfa
larval durante os períodos nos quais a colônia encontra-se faminta por falta de presas, permitiria à rainha
e as operárias de continuar se alimentando, sem que
houvesse graves prejuízos para o desenvolvimento
da colônia. MASUKO (1986 e 1989) observou efetivamente uma maior freqüência do LHF das operárias de
A. silvestrii e L. japonica quando as presas se tornavam
mais raras, e WILD (2005) observou o mesmo fenômeno
em A. oregonensis. No entanto, essa hipótese revela-se
insuficiente: a grande especialização morfológica e
comportamental desses animais poderia ser considerada como suficiente para explicar o seu sucesso para
explorar eficientemente os recursos tróficos do seu
nicho ecológico, como sugerido pela sua relativa grande abundância no campo. Além disso, outros gêneros
de formigas poneromórficas têm um regime alimentar
especializado sobre presas relativamente difíceis de
obter (ex.: a predação de Leptogenys propefalcigera
Roger (Formicidae: Ponerinae) sobre crustáceos
Isopoda), mas nem por isso exibem um comportamento de LHF. Enfim, o caso de T. rogenhoferi, espécie
generalista cuja rainha alimenta-se exclusivamente
de hemolinfa larval, demonstra que não há correlação
obrigatória entre especialização alimentar e ocorrência do LHF.
A ausência de trofalaxia em Amblyopone e Leptanilla
foi também sugerida por MASUKO (1986; 1989) como
uma condição prévia favorável à aparição do LHF
nesses gêneros. Em efeito, a trofalaxia não é um fenômeno universal nas formigas, sendo freqüentemente
impossível devido à inexistência de uma válvula
entre o papo e o intestino médio (H ÖLLDOBLER & WIL SON, 1990). Assim, as espécies que não podem praticar
trofalaxia preferem uma alimentação à base de carne
que não apresenta problemas particulares para ser
redistribuída às larvas equipadas de mandíbulas
funcionais (PASSERA & ARON, 2005). No entanto, a
dificuldade permanece inteira para a rainha que pode
aceitar somente uma alimentação líquida. Caso as
operárias não pratiquem uma pseudotrofalaxia alternativa ou não serem capazes de pôr ovos tróficos, a
rainha de uma colônia faminta encontra-se então em
grande perigo. A única fonte liquida ao alcance das
suas mandíbulas para obter nutrientes é o conteúdo
das larvas que estão sempre turgescentes e gordas.No
entanto, tal canibalismo representa um prejuízo evidente para o desenvolvimento da colônia.
Evolutivamente, no entanto, isso poderia explicar a
seleção de um comportamento de LHF da rainha (e
eventualmente das operárias), este tipo de canibalismo não sendo destrutivo. A descoberta da ocorrência
de um caso de LHF em Calyptomyrmex (ITO, 2000) é
extremamente interessante para entender qual é a
importância da inexistência de uma trofalaxia para
explicar o aparecimento do LHF numa linhagem de
formigas. Infelizmente, no limite atual das informações divulgadas por esse autor, não se sabe se a rainha
pode realizar ou não um LHF como suas operárias,
além da trofalaxia que ela pratica com as mesmas.
Constatando que a rainha de A. silvestrii inibe
completamente o desenvolvimento dos ovários das
suas operárias através de comportamentos de
dominância, e que as operárias de L. japonica não têm
ovários, MASUKO (1986, 1987; 1989) sugeriu que a
ausência de ovos tróficos para alimentar a rainha
representaria uma outra condição prévia favorável à
aparição do LHF nesses gêneros. Essa hipótese poderia também se aplicar ao gênero Proceratium para o
qual nunca foi relatada a ocorrência de ovos tróficos.
Ao desfavor dessa hipótese, o caso da biologia do
gênero Prionopelta é particularmente interessante: a
rainha de P. amabilis alimenta-se exclusivamente de
ovos tróficos postos pelas operárias sem praticar o
LHF (HÖLLDOBLER & WILSON,1986), enquanto a de P.
kraepelini alimenta-se principalmente por LHF e parcialmente a partir de ovos tróficos postos pelas operárias (ITO & BILLEN, 1998). Isso sugere que não existe
uma correlação obrigatória entre a ocorrência de ovos
tróficos e a ausência de LHF da rainha. Igualmente,
essa conclusão é sustentada pela ocorrência de ovos
tróficos para alimentar ocasionalmente a rainha de G.
bicolor que pratica um LHF facultativo (AIKAWA et al.,
2002). Do mesmo modo, a ocorrência de um LHF
obrigatório da rainha em T. rogenhoferi, ao mesmo
Biológico, São Paulo, v.69, suplemento 2, p.121-128, 2007
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XVIII Simpósio de Mirmecologia
tempo em que suas operárias põem ovos tróficos
destinados exclusivamente à alimentação das larvas
(LACAU, 2005; LACAU et al., em prep.) sugere que,
evolutivamente, o aparecimento de um LHF não seria
obrigatoriamente correlacionado à ausência de ovos
tróficos. Além disso, não pode ser excluída a possibilidade de que o aparecimento dos ovos tróficos nessa
espécie represente um evento evolutivo posterior ao
do LHF. No entanto, é preciso lembrar que a distancia
filogenética entre os diversos gêneros supracitados
limita fortemente a objetividade das considerações
evolutivas feitas a partir da comparação entre as suas
biologias.
A partir do estudo dos diversos casos de LHF por
perfuração, registrados até hoje, constata-se que o
LHF ocorre quase exclusivamente em espécies cujas
colônias são monogínicas. No entanto, no desconhecimento do caractere monogínico ou poligínico de A.
veinatrix, não se pode afirmar que a ocorrência do LHF
numa espécie é primariamente condicionada pela
sua monoginia. Também, a ocorrência do LHF em P.
kraepelini e T. rogenhoferi, espécies que exibiram um
regime alimentar generalistas no laboratório (ver respectivamente ITO & BILLEN, 1998; LACAU, 2005),
mostra que esta não é diretamente correlacionada à
existência de um regime alimentar especializado,
como no caso, por exemplo, de Amblyopone, Leptanilla
ou Proceratium (MASUKO, 1986; 1989; ITO & BILLEN,
1998). Enfim, como mostrada no caso de Prionopelta,
a ocorrência do LHF não representa obrigatoriamente
um traço comum a todas as espécies de um mesmo
gênero. No entanto, as observações do LHF em três
espécies de Typhlomyrmex por LACAU (2005) e em três
de Proceratium por MASUKO (1986), sugerem que o
aparecimento do LHF representa geralmente um evento
evolutivo único das diversas linhagens de formigas.
Esse comportamento alimentar poderia ser secundariamente derivado, sendo perdido ou tornando-se
facultativo, como foi possivelmente o caso em P. amabilis
e P. kraepelini.
MASUKO (1989; 1990) e LACAU (2005, em prep.)
consideram as respectivas torneiras de hemolinfa das
larvas de Leptanilla e Typhlomyrmex como estruturas
morfológicas evoluídas de novo. A grande distância
filogenética entre Ectatomminae e Leptanillinae sugere que as diversas semelhanças observadas na
morfologia do órgão larval e no comportamento de
LHF entre Leptanilla e Typhlomyrmex, representam
somente analogias (LACAU, 2005; em prep.). No entanto, esses 2 tipos de torneira de hemolinfa têm um valor
filogenético, representando sinapormorfias respectivas desses dois gêneros. Porque a neoformação de um
tal órgão larval representa um passo muito importante e caro evolutivamente, suspeita-se que sua aquisição foi selecionada em Leptanilla e Typhlomyrmex, sob
uma forte pressão da seleção natural provocada por
um contexto particularmente exigente do nicho ecológico dos seus ancestrais.
Como foi sugerida por MASUKO (1989), a aparição
de uma torneira de hemolinfa em Leptanilla pode ter
acontecido evolutivamente a fim de diminuir o prejuízo resultando de um intenso LHF por perfuração
sobre um número de larvas relativamente pequeno.
Essa interessante hipótese poderia também ser aplicada a Typhlomyrmex. No entanto, mesmo se isso
parece provável, ainda não foi comprovado que os
ancestrais desses dois gêneros praticavam primitivamente um LHF por perfuração que depois evoluiu
para um LHF por sucção de um órgão especializado.
Do ponto de vista trófico, a torneira de hemolinfa
representa uma adaptação funcional particularmente bem sucedida, tanto em Leptanilla (MASUKO, 1989;
1990) como em Typhlomyrmex (LACAU, 2005; LACAU et
al., em prep.). Sua aparição nas larvas de Leptanilla
não representa um fenômeno evolutivo isolado: estas
exibem numerosos caracteres evoluídos originais,
tais como a protuberância antero-ventral do seu corpo
que lhes permitem serem transportadas pelas operárias (MASUKO, 1990). Essa ultima adaptação, única
nos Formicidae, sugere que as larvas de Leptanilla são
globalmente evoluídas morfologicamente para serem
adaptadas ao modo de vida nômade das colônias. Por
isso, MASUKO (1989) sugeriu também que a aparição
nas larvas de uma torneira de hemolinfa representa
uma adaptação alimentar favorecendo diretamente a
sincronização eficiente entre a maturação das larvas
e a oviposição da rainha. Em efeito, o órgão larval
especializado aumenta a eficiência da transferência
de hemolinfa para a rainha, permitindo assim um
rápido desenvolvimento dos seus ovários, fator imprescindível para uma estrita sincronia na produção
de cria e no seu desenvolvimento (MASUKO, 1989).
Essas considerações levaram MASUKO (1989) a sugerir
a possível existência de um LHF das rainhas de
formigas legionárias (ex.: Ecitoninae e Dorylinae)
sobre as larvas maturas, apesar de ainda pouco se
saber sobre a sua alimentação. No entanto, a ocorrência de um LHF por sucção de um órgão larval especializado no gênero Typhlomyrmex (LACAU, 2005) cujas
espécies apresentam um modo de vida sedentário, ao
mesmo tempo em que não apresentam sincronização
entre a maturação das larvas e uma oviposição cíclica
da rainha, sugere que a aparição de uma torneira de
hemolinfa não é obrigatoriamente correlacionada com
um modo de vida legionário. Essa conclusão é também sustentada pelas pelos hábitos legionários de A.
veinatrix (WARD, 1994; FISHER, 2006) cuja rainha e as
operárias praticam um LHF por perfuração do
tegumento das larvas.
Em conclusão desse estudo, constatamos que o
LHF representa um comportamento evoluído ainda
pouco observado nos Formicidae. No entanto, ele foi
Biológico, São Paulo, v.69, suplemento 2, p.121-128, 2007
XVIII Simpósio de Mirmecologia
descoberto recentemente e é provável que ele seja
futuramente encontrado em vários outros grupos de
Formicidae. Globalmente, esse raro comportamento
alimentar permanece pouco estudado. Constatou-se
que ele foi selecionado independentemente como
adaptação alimentar em várias linhagens de
Formicidae, segundo duas modalidades possíveis, e
sempre conferindo notáveis vantagens ecológicas para
as espécies nas quais ocorre. Como esse comportamento já foi observado em seis dos oito gêneros de
Amblyoponinae, é muito provável que este represente
um traço ecológico primitivo nessa subfamília. Diante das múltiplas recentes descobertas desse comportamento em diversos táxons filogeneticamente distantes, parece hoje necessário de se fazer uma verificação sistemática da sua ocorrência (tanto pela procura de cicatrizes larvais características como através
de observações comportamentais diretas) em todas as
subfamílias de formigas. Assim será possível realizar
um balanço global e introduzir uma visão filogenética
na análise do significado evolutivo desse comportamento.
Nós agradecemos sinceramente ao Dr Keiichi
Masuko (Institute of Natural Sciences, Senshu University,
Japão) e ao Prof. Yves Coineau (Laboratoire des
Arthropodes, MNHN, França) pelos comentários sobre
o LHF, assim como ao Dr Maurice Leponce (Institut de
Sciences Naturelles de Belgique, Bélgica) pela providência de algumas referências bibliográficas.
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