MARICELE NASCIMENTO BARBOSA RESPOSTA

MARICELE NASCIMENTO BARBOSA
RESPOSTA COMPORTAMENTAL E HORMONAL DE MACHOS NÃO
REPRODUTORES DE SAGÜI, Callithrix jacchus, A ESTÍMULOS
SENSORIAIS DE FILHOTES NÃO APARENTADOS.
Natal
2009
MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO E DO DESPORTO
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
DEPARTAMENTO DE FISIOLOGIA
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA
MARICELE NASCIMENTO BARBOSA
RESPOSTA COMPORTAMENTAL E HORMONAL DE MACHOS NÃO
REPRODUTORES DE SAGÜI, Callithrix jacchus, A ESTÍMULOS
SENSORIAIS DE FILHOTES NÃO APARENTADOS.
Tese apresentada à Universidade Federal do
Rio Grande do Norte, para a obtenção do título
de Doutor em Psicobiologia.
Orientadora: Profª. Drª. Maria Teresa da Silva Mota
Natal
2009
Título: Resposta comportamental e hormonal de machos não reprodutores de sagüi,
Callithrix jacchus, a estímulos sensoriais de filhotes não aparentados.
Aluno: Maricele Nascimento Barbosa
Data: 27 de julho de 2009
Banca examindora:
_____________________________________________
Profa. Maria Teresa da Silva Mota
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, UFRN
_____________________________________________
Profa. Maria de Fátima de Arruda Miranda
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, UFRN
_____________________________________________
Profa. Maria Bernardete Cordeiro de Sousa
Departamento de Fisiologia, UFRN
_____________________________________________
Profa. Maria Adélia B. Oliveira
Universidade Federal Rural de Pernambuco, UFRPE
____________________________________________
Profo.Dr. Valdir Luna da Silva
Universidade Federal d Pernambuco, UFPE
DEDICO
Aos meus pais, Mário Barbosa e Célia Barbosa, pelo exemplo de vida e
dignidade, em especial a minha mãe que foi a minha maior incentivadora sendo a
base da família, sem ela não teria chegado aonde cheguei.
À minha irmã Marcela pelo apoio, amizade e companheirismo
À minha orientadora Prof.Drª Maria Teresa da Silva Mota pelo incentivo,
apoio e maneira gandiosa com que conduzio a orientação deste trabalho me
orientando pacientemente desde a iniciação científica até o doutorado e por estar
sempre disposta a confiar, corrigir e me fazer acreditar-”você consegue”.
AGRADECIMENTOS
Primeiramente a Deus por ter me dado força e coragem para chegar ao final
desse trabalho e por iluminar o meu caminho mostrando que cada coisa tem um
momento certo para acontecer.
As minhas avós Antônia e Paú pelo apoio e carinho e ao meu avó Pedro
Moreira (in memorian) que mesmo estando em outra dimensão está orgulhoso por
mais uma vitória alcançada.
Aos professores do Departamento de Fisiologia da UFRN que muito
contribuíram para a minha formação acadêmica através dos conhecimentos e
experiências transmitidas ao longo do curso.
À professora Drª. Fátima Arruda pelo apoio, sugestões e grandiosa ajuda na
correção da língua Inglesa para a submissão dos artigos científicos.
À professora Drª. Hélderes pelas críticas e valiosas sugestões dadas em minha
qualificação.
Aos funcionários do Núcleo de Primatologia da UFRN pela dedicação no
manejo dos animais e pela colobaração em todos os momentos em que se fizeram
necessários.
Ao funcionário Antonio Barbosa da Silva (Tota) pelo auxílio na confecção
das gaiolas, captura e coletas de sangue e pela disposição em me ajudar sempre que
foi necessário.
Aos funcionários da secretaria do Departamento de Fisiologoa pela gentileza
nos serviços prestados.
A Luiz Carlos pelo apoio nas atividades laboratoriais e dosagem hormonal,
sendo assim, essencial para a realização deste estudo.
A Ana Karolina dos Santos pela amizade e grande ajuda nas observações
comportamentais.
A todos os amigos da Pós-Graduação em Psicobiologia pela amizade,
conhecimentos partilhados e pelos momentos de descontração no decorrer do curso.
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)
pelos recursos concedidos.
Enfim, a todas as pessoas que direta ou indiretamente contribuíram para a
realização deste trabalho.
RESUMO
Em mamíferos, o cuidado parental é influenciado por estímulos sensoriais
provenientes dos infantes, tais como, a vocalização e a visão e por mudanças
hormonais que ocorrem nos cuidadores. O objetivo desse estudo foi avaliar a
resposta comportamental e hormonal de 12 machos adultos não reprodutores de
sagüi, Callithrix jacchus, a vocalização, a visão e contato físico com filhotes recémnascidos. Seis dos doze machos utilizados tinham experiência prévia no cuidado à
prole. No primeiro artigo, analisamos os machos adultos quando expostos a
vocalização de filhotes por 10 minutos. Na condição controle a vocalização não foi
apresentada. No segundo artigo, os machos foram testados em 2 condições: a)
Controle: uma caixa de acrílico vazia (caixa teste) foi colocada nas gaiolas-viveiro
dos animais por 15 minutos; e b) Experimental: machos foram expostos a filhotes
colocados na caixa teste fechada, de modo evitar a influência de pistas sonoras,
olfativas e táteis do filhote nos machos de sagüi. No terceiro artigo, apresentamos os
resultados de machos que foram expostos a caixa teste com filhote aberta ou
fechada, permitindo ou não o acesso e interação física do macho com o infante.
Após todas as observações comportamentais, amostras de sangue foram coletadas
para avaliação dos níveis de cortisol dos machos. Nos três artigos, a resposta
comportamental dos machos adultos foi significativamente influenciada pela
vocalização, visão e contato físico com o infante. Os machos se aproximaram e
passaram mais tempo próximos da fonte sonora e se deslocaram mais durante
exposição à vocalização. Além disso, machos se aproximaram, cheiraram e
passaram mais tempo próximo da caixa teste quando o infante estava presente. Nos
dois primeiros artigos não foi encontrada diferença no padrão comportamental dos
animais com relação à experiência prévia no cuidado. No terceiro artigo, a
experiência
prévia
no
cuidado
influenciou
significativamente
o
padrão
comportamental dos machos. Machos experientes recuperaram mais rapidamente e
carregaram mais os filhotes que os inexperientes. Todavia, a latência de recuperação
diminui e o tempo de carregar aumentou nos inexperientes após exposição sucessiva
aos filhotes. Os níveis plasmáticos de cortisol variaram após a exposição à
vocalização de infantes, sendo significativamente mais elevados nos machos
experientes. Quanto ao efeito da visão do filhote, os níveis de cortisol não variaram
após a exposição, nem foram modificados pela experiência prévia do cuidador. A
ocorrência de interação social entre o cuidador e o filhote não modificou o perfil
hormonal dos machos de sagüi; contudo, enquanto maior a duração os episódios de
carregar pelos machos experientes menores os seus níveis de cortisol. Assim,
membros do grupo social ou cuidadores em potencial de sagüi expostos a pistas
sensoriais de filhotes dependentes, como a vocalização, visão, cheiro e contato
físico, apresentam mudança em suas respostas comportamental e hormonal que são
moduladores fisiológicos do comportamento de cuidado à prole em sagüi.
ABSTRACT
Parental care in mammals is influenced by somatosensory stimuli from infants, such
as vocalization and sight and by changes in the hormone levels of caretakers. The
aim of this study was to evaluate the behavioral and hormonal responses of twelve
non reproductive adult male common marmosets (Callithrix jacchus) to infant cues,
vocalization recordings, sight and physical contact with newborn. Six out of twelve
males had previous experience in caretaking. In article 1, adult males were exposed
to newborn vocalizations for 10 minutes. On control condition no sound was
presented. In article 2, males were tested on two conditions: a) Control: an empty
acrylic transparent box (test box) was placed in male’s cage for 15 minutes, and b)
Experimental: males were exposed to newborns into a closed text box for 15
minutes. The cage was kept closed to prevented from tactile, smell and acoustic
stimulation by the infant on common marmoset males. In article 3, males were
exposed to an open or closed text box, which allowed or not their access to and
social interaction with the infants. After each observation sessions, blood samples
were collected to evaluate the cortisol levels of males. In all studies, behavioral
response of adult males was significantly modified by newborns’ sight, vocalization
and physical contact. Males approached and spent more time near the sound source
and showed an increase in locomotion during sound exposure. Furthermore, males
approached, smelled and spent more time near the test box when the newborn was
inside it. There was no difference in behavioral pattern between experienced and
non-experienced males in articles 1 and 2. In article 3, behavioral pattern of males
was influence by previous caretaking experience. Experienced males recovered
quicker and carried the infants more than the inexperienced ones. However,
inexperienced males showed a decrease in recovery latency and an increase in
carrying time after successive exposure to infants. Cortisol levels changed after
exposure to infant’s vocalization, especially for experienced adult males. Male
hormonal profile was not affected by the sight of infants neither by their previous
experienced in caretaking. The occurrence of social interaction between the
caretaker and infant did not modify the hormonal profile of common marmoset
males; however, as much as experienced males carried the infants their cortisol
levels decreased. Thus, members of a social group or potential caretakers common
marmosets exposed to sensory cues from dependent infant such as vocalization,
sight, smell and physical contact, changed their behavioral and hormonal responses
that are physiological modulators of parental behavior in common marmoset.
SUMÁRIO
RESUMO GERAL
9
ABSTRACT
11
INTRODUÇÃO GERAL
13
OBJETIVOS GERAIS E ESPECÍFICOS
27
HIPÓTESES E PREDIÇÕES
28
Artigo 1 - Does Newborn Infant Vocalization Affect the Behavioral and
30
Hormonal Responses of Male Common Marmosets (Callithrix jacchus)?
Abstract
31
Introduction
32
Methods
36
Results
40
Discussion
42
References
47
Figures
54
Artigo 2 - Efeito da Visão do Infante na Resposta Comportamental e
58
Hormonal de Machos Adultos Não Reprodutores de Sagüi, Callithrix
jacchus.
Resumo
59
Introdução
60
Metodologia
63
Resultados
67
Discussão
74
Referências Bibliográficas
79
Artigo 3 – Responsividade Aloparental em Machos Não Reprodutores de
84
Sagüi, Callithrix jacchus, Durante Interação Social com Filhotes Recém
Nascidos.
Resumo
85
Introdução
86
Metodologia
89
Resultados
93
Discussão
104
Referências Bibliográficas
109
115
DISCUSSÃO GERAL
120
CONCLUSÕES GERAIS
122
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS GERAIS
INTRODUÇÃO GERAL
Cuidado Parental
Os seres vivos garantem a passagem dos seus genes às gerações seguintes por
meio da reprodução, o que pode ocorrer de maneira assexuada ou sexuada. Na
reprodução assexuada, um indivíduo dá origem a um novo ser geneticamente
idêntico, a partir de um processo de divisão celular pelo qual uma célula-mãe origina
duas células-filhas exatamente com a mesma informação genética. Esse tipo de
reprodução é comum em organismos unicelulares como os protozoários (Alcock,
2001).
Já a reprodução sexuada ocorre na maioria dos animais multicelulares e
envolve a formação de células sexuais (gametas) e a fertilização, que se refere à
fusão do material genético da fêmea com o do macho (Alcock, 2001). Na maioria
das espécies de aves, répteis e mamíferos a fertilização é interna, ou seja, o macho
através de um órgão copulador introduz os espermatozóides no interior do corpo da
fêmea onde irão fecundar os óvulos. Já na maioria das espécies de peixes, a
fertilização é externa, com a fusão dos gametas ocorrendo no meio ambiente (Krebs
e Davies, 1996).
No caso da ocorrência dos dois sexos, uma diferença fundamental é o
tamanho e composição dos gametas. As fêmeas produzem os óvulos em pequena
quantidade, gametas grandes, imóveis e ricos em nutrientes; enquanto que os
machos produzem os espermatozóides em grande quantidade, gametas pequenos,
móveis, e basicamente restritos a porções de DNA (Alcock, 2001).
Na maioria das espécies, os sexos raramente investem na reprodução da
mesma maneira. Geralmente os machos competem pelo acesso a fêmeas, com o seu
sucesso reprodutivo aumentando proporcionalmente com o número de cópulas com
diferentes parceiras, enquanto que o sucesso da fêmea está relacionado ao
investimento na prole (Trives, 1972; Clutton-Brock e Goldfray, 1991). Assim sendo,
as estratégias reprodutivas apresentadas por ambos os sexos são diferenciadas, em
virtude de restrições fisiológicas e pressões ecológicas (Krebs e Davies, 1996).
Neste sentido, geralmente o investimento dos machos é voltado ao esforço de
acasalamento, ao passo que, o das fêmeas, ao investimento parental, definido por
Trivers (1974) como qualquer investimento dos pais direcionado ao filhote que
venha aumentar as chances de sobrevivência do filhote, em detrimento do
investimento em outra prole. Assim, o investimento realizado pelos pais acarreta
custos, como o gasto de tempo e energia e a redução das oportunidades reprodutivas.
Com relação ao cuidado parental, a literatura refere-a como uma forma de
investimento parental que inclui todas as atividades dos pais dirigidas à
descendência, com a finalidade de garantir a sobrevivência e o crescimento da
mesma (Alcock, 2001). Apesar desse comportamento, entre as fêmeas de
vertebrados, ser mais evidente após o nascimento dos filhotes, ele tem início no
momento da fertilização e segue-se através da manutenção do embrião, ao longo do
período gestacional (Brown, 1998).
Nesse sentido, o cuidado parental inclui comportamentos de interação direta e
indireta com o filhote, com o primeiro resultando em benefício visível e imediato
para a prole (ex: limpar, catar, alimentar e carregar os filhotes), enquanto que o
segundo aumenta suas chances de sobrevivência (ex: construção de ninhos e abrigos,
assegurar recursos, defesa do território) (Clutton-Brock, 1991; Snowdon e Soini,
1982). Esse comportamento pode ser executado por um ou ambos os pais.
Geralmente, a definição de quem vai executá-lo depende principalmente do sistema
de acasalamento da espécie (Krebs e Davies, 1996). No sistema monogâmico, os
pais formam um par com interação social estável (laço afetivo), compartilham o
ninho e coabitam por longos períodos. Normalmente ambos fornecem o cuidado aos
ovos, larvas ou filhotes. Por outro lado, na maioria das espécies poligínicas não há
formação de vínculos de longo prazo entre o par, e as fêmeas geralmente cuidam
sozinhas da prole, pois os machos reprodutivos tendem a abandonar suas parceiras
em seguida ao acasalamento e, desta forma, aumentam seu sucesso reprodutivo
através de novos pareamentos (Kleiman e Malcom, 1981).
Entre os grupos de vertebrados, os que mais se envolvem no cuidado à prole
são as aves. Nesse grupo de animais, a monogamia prevalece e freqüentemente
ambos os pais cuidam dos filhotes (cerca de 90% das aves apresentam cuidado
biparental) (Nelson, 1995), que inclui a construção de ninhos, proteção dos ovos
após a postura até a independência dos jovens (pingüim: Aptenodytes patagonicus:
Garcia, Jouventin e Mauget, 1996; canário: Serinus canarius: Goldsmith, 1982;
Mimus polyglottos: Logan e Wingfield, 1995; pombo: Streptopelia risoria: Wang e
Buntin, 1999). O sucesso reprodutivo nas aves é, freqüentemente, limitado por sua
capacidade de alimentar os filhotes. Por esta razão, existe uma forte pressão seletiva
sobre os pais para que sejam bons entregadores de alimento (Krebs e Davies, 1996).
Nessas espécies, ambos os pais apresentam mudanças hormonais associadas a este
comportamento (Nelson, 1995; Buntin, 1996).
Já entre os mamíferos, a mãe é o cuidador preferencial, embora em algumas
espécies o macho participe desta atividade diretamente (Bridges, 1996; Snowdon,
1996). O cuidado materno começa no momento da fertilização, continua durante a
gestação e após o nascimento dos filhotes com a lactação (Nicolson, 1987). Nesses
animais, os embriões se desenvolvem no útero materno, de forma que existe
comunicação materno-fetal direta através de hormônios, nutrientes e movimentos
físicos do feto (Rosenblatt e Siegel, 1983).
A maioria dos estudos sobre o cuidado materno foi realizado em ratos e
outros roedores. Em fêmea de rato (Rattus novergicus), esse comportamento ocorre
antes do nascimento e é influenciado por mudanças hormonais que ocorrem no final
da gestação (Bridges, 1996). Por exemplo, a construção do ninho começa 4 a 5 dias
antes do parto e está associada com a diminuição dos níveis de progesterona e com o
aumento dos estrógenos e da prolactina no final da gestação (Brown, 1998). Durante
o parto, a fêmea lambe os filhotes à medida que vão nascendo, limpando-os dos
fluidos embrionários. Em seguida, elas gastam a maior parte de seu tempo mantendo
o ninho, exibindo posturas de amamentação que facilitam o acesso dos filhotes aos
mamilos, como também sua recuperação, uma vez que podem deixar o ninho
(Brown, 1998). Além do cuidado materno ser modulado por mudanças hormonais
durante a gravidez, a estimulação vaginocervical durante o parto, bem como
estímulos somatosensoriais dos infantes (Bridges, 1996; Pryce, 1993) e a interação
entre hormônios são importantes para a facilitação do cuidado materno.
Com relação ao comportamento paterno, a participação do macho no cuidado
é rara, particularmente entre os mamíferos, sendo verificada uma variação no grau
de investimento em algumas espécies de roedores e primatas, nas quais essa
atividade foi observada (Kleiman e Malcom, 1981). De acordo com Kleiman (1977),
diferentes fatores podem atuar para promover a permanência dos machos
reprodutores junto às fêmeas durante o período pós-parto, tais como, a
disponibilidade de fêmeas para o acasalamento, a ocorrência do estro pós-parto, a
proteção contra a predação e a defesa de recursos específicos.
Em roedores, geralmente o macho não cuida das crias, podendo mostrar-se
agressivo, o que é evidenciado pela ocorrência de infanticídio (Brown, 1998).
Todavia, nas espécies em que o macho está envolvido no cuidado, sua participação
se inicia antes do nascimento com a preparação do ninho, seguindo-se após o parto
pela apresentação de comportamentos de lamber, carregar e agachar sobre os
filhotes, que são importantes para proteção e regulação da temperatura corporal
(Cantoni e Brown, 1997). Neste sentido, o cuidado paterno tem papel importante na
sobrevivência e no desenvolvimento da prole, especialmente em condição natural,
na qual os animais têm que se manter aquecidos, procurar comida e se proteger de
predadores.
A participação do macho reprodutor no cuidado parental foi verificada em
algumas espécies de primatas não humanos (Propithecus verreauxi coquereli:
Bastian e Brockman, 2007; Aotus trivirgatus: Dixson e Fleming, 1981; Callicebus
moloch: Hoffman, Mendoza, Henessy e Mason, 1995). Estudo realizado por
Mendoza e Mason (1986) verificou que os machos de C. moloch participam
efetivamente do cuidado através do transporte, partilha de alimento e socialização
dos infantes. Segundo Snowdon (1996), o cuidado paterno é essencial para a
sobrevivência dos infantes em Saguinus oedipus tanto no campo como no cativeiro,
sendo tal comportamento influenciado por pistas das fêmeas grávidas e por
estímulos dos infantes.
Assim, o cuidado parental em machos e fêmeas de mamíferos provavelmente
é modulado por diferentes fatores. O cuidado materno parece ser influenciado por
mudanças hormonais verificadas durante a gravidez e imediatamente após o parto,
que parecem estar associados ao aumento na responsividade materna a estímulos
provenientes dos filhotes. Por outro lado, o cuidado paterno parece depender de
pistas externas, tais como, o acasalamento, a coabitação com fêmeas grávidas e as
pistas sensoriais da prole (Brown, Murdoch, Murphy e Moger, 1995). Logo, estas
pistas promoveriam mudanças neuroendócrinas que levariam ao comportamento
paternal.
Além do cuidado oferecido pelos pais, outros indivíduos do grupo social
também participam dessa atividade que é classificado como aloparental (Tardif,
1997). Esse comportamento envolve o transporte, o provisionamento, a catação, a
limpeza, bem como a socialização dos infantes (Tardif, 1997). Dentre os mamíferos,
esse padrão de cuidado é visto em canídeos (Moehlman e Hofer, 1997), roedores
(Solomon e Getz, 1997) e primatas da família Callitrichidae (Bales, Dietz, Baker,
Miller e Tardif, 2000).
Cuidado Cooperativo em Calitriquídeos
A família Callitrichidae é constituída de seis gêneros: Cebuella, Callithrix,
Saguinus, Leontopithecus, Callimico e Mico (Rylands et al. 2000), e se caracteriza
pela formação de grupos sociais compostos pelo par reprodutor, seus descendentes e
indivíduos não aparentados, o que levou a sua classificação como grupos familiares
ampliados (Ferrari e Digby, 1996). Em cativeiro, embora o grupo social possa ter
mais de uma fêmea adulta, normalmente só uma delas é reprodutivamente ativa, já
que a fêmea dominante inibe a reprodução das subordinadas, prevalecendo nesta
condição um sistema de acasalamento monogâmico (Abbott, Barrett e George
1993). Todavia no campo, o padrão de acasalamento mostra-se mais flexível, com a
ocorrência de poliandria (Goldizen, 1987), poliginia (Digby, 1995; Digby e Barreto,
1996), e também, de monogamia (Rothe e Darms 1993; Arruda et al. 2005). Assim,
atualmente assume-se que os calitriquídeos apresentam sistema de acasalamento
monogâmico com flexibilidade para outros tipos de sistema, o qual está associado à
formação de grupos familiares ampliados e a criação cooperativa da prole (Kappeler
e Van Schik, 2002; Lazaro-Perea et al. 2000).
Uma característica interessante da organização social desses primatas é a
ocorrência do cuidado cooperativo dos filhotes, com o pai, irmãos e ajudantes não
aparentados participando dessa atividade (Tardif, 1997), que envolve o carregar, a
partilha de alimento, a defesa do território, e ainda, comportamentos afiliativos,
como a catação, o contato corporal e brincadeiras sociais (Yamamoto, 1993).
Segundo Solomon e French (1997), os cuidadores nessas espécies geralmente são
indivíduos adultos, subadultos e juvenis não reprodutores, aparentados ou não. Esse
sistema de criação dos infantes provavelmente evoluiu e se mantém em função dos
benefícios que os indivíduos do grupo familiar obtêm, de modo a ser favorecido pela
seleção natural (Rylands, 1996). Entre esses fatores que explicam a permanência dos
ajudantes no grupo social e sua participação no cuidado, podemos citar o acesso aos
recursos do grupo (alimento, local de dormir), o aumento de sua aptidão abrangente
e a probabilidade de aquisição futura do posto reprodutivo, como também de
obtenção de experiência como cuidadores, que será importante durante a sua vida
reprodutiva, uma vez que poderá influenciar a taxa de sobrevivência de suas proles
(Bales et al. 2000; Emlen, 1991; Price, 1992; Snowdon, 1996).
Em particular, a fêmea reprodutora de Callithrix jacchus apresenta um
período de gestação de cerca de 5 meses, com a geração de gêmeos na maioria dos
nascimentos e receptividade sexual ao longo de todo o ciclo ovariano e na gravidez
(Hearn, 1983). Neste sentido, um sistema de cuidado cooperativo parece ser uma
adaptação em resposta às características da reprodução nessas fêmeas de primatas,
como o alto peso fetal ao nascimento (média = 22,8% no gênero Callithrix)
(Leutenneger, 1973) e a ocorrência de estro pós-parto (Dixson, 1993), podendo a
fêmea engravidar durante o período de amamentação, fatores esses que trazem um
alto custo reprodutivo para a mãe.
Entre os calitriquídeos, o padrão de carregar os filhotes varia entre os gêneros
e as espécies, com os machos reprodutores sendo os principais carregadores tanto no
campo (Albuquerque, 1994; Yamamoto, Box, Albuquerque e Arruda, 1996), como
no cativeiro (Oliveira, Lopes, Alonso e Yamamoto, 1999; Achenbach e Snowdon,
2002). Entre os ajudantes, esse comportamento está relacionado principalmente com
a idade, com os adultos carregando mais do que os subadultos e juvenis
(Albuquerque, 1999; Oliveira et al. 1999; Yamamoto et al. 1996). Essa associação
com a idade é decorrente da inexperiência desses indivíduos, da restrição no acesso
pelos animais dominantes do grupo e do pequeno tamanho corporal relativo ao peso
dos infantes (Emlen, 1991). Estudos de cativeiro em sagüi, C. jacchus, mostram que
os infantes são carregados quase todo o tempo durante o primeiro mês de vida e
tornam-se independentes por volta da oitava semana (Arruda, Yamamoto e Bueno,
1986; Oliveira et al. 1999; Yamamoto, 1993).Todavia, no ambiente natural, o
transporte dos filhotes pode se estender até a décima segunda semana (Albuquerque,
1999; Cutrim, 2007).
Cuidado Parental: Modulação Não Hormonal e Hormonal
Entre os fatores não hormonais que influenciam o padrão de comportamento
de cuidado, a experiência prévia tem papel importante. Estudo realizado com
pombos (Streptopelia risoria) mostrou que fêmeas experientes regurgitam mais
freqüentemente, passam mais tempo em contato com os filhotes e próximas do
ninho do que fêmeas inexperientes no cuidado (Wang e Buntin, 1999). Em roedores,
Fleming e Sarker (1990) evidenciaram um aumento na exibição de comportamentos
parentais por mães experientes. Resultado semelhante foi mostrado por Gubernick e
Laskin (1994) em machos e fêmeas de camundongos da Califórnia (Peromyscus
californicus).
Em primatas, Gibber e Goy (1985) avaliaram o padrão de recuperação de
filhotes em macaco rhesus (Macaca mulatta) e verificaram menor latência em
fêmeas adultas experientes do que por machos e fêmeas juvenis e fêmeas adultas
inexperientes. Da mesma forma, Hoofman et al (1995) usando machos da espécie
Callicebus moloch verificaram uma diminuição na latência de recuperação em
animais experientes. Desta forma, a experiência anterior no cuidado seria um
importante componente regulador do comportamento parental.
A importância da experiência anterior no cuidado à prole tem sido
evidenciada para os gêneros Callithrix (Ingram, 1977; Epple, 1978), Saguinus
(Ziegler, Wegner, Carlson, Lazaro-Perea e Snowdon, 2000; Cleveland e Snowdon,
1984; Pryce, 1993) e Leontophitecus (Hoage, 1978) da família Callitrichidae.
Snowdon (1996) mostrou que machos e fêmeas de S. oedipus que não cuidaram
anteriormente dos irmãos mais novos enquanto no grupo familiar tinham sucesso no
cuidado parental. Adicionalmente, estudos realizados por Pryce (1993) e Ingram
(1977) em C. jacchus verificaram que os ajudantes experientes carregaram mais
freqüentemente do que os inexperientes. Além disso, mães experientes mostraram-se
mais responsivas aos filhotes, o que favoreceu o aumento na taxa de sobrevivência
da prole.
Com relação à modulação hormonal da resposta de cuidado à prole, diferentes
hormônios, tais como os esteróides (cortisol, progesterona e estradiol) e peptídicos
(prolactina, vasopressina e ocitocina), estão envolvidos na expressão desse
comportamento. Dentre os hormônios esteróides, o cortisol é o principal
glicocorticóide de primatas humanos e não humanos que é secretado pela região
cortical das glândulas adrenais. Esse hormômio tem importante efeito no
metabolismo da glicose e no desenvolvimento das funções normais do organismo,
que incluem o crescimento, a maturação e desenvolvimento do sistema nervoso
central, a inibição do processo inflamatório e a modulação da resposta metabólica
(Lovallo e Thomas, 2000). Já nos roedores, como ratos e camundongos, o principal
glicocorticóide é a corticosterona cujo efeito é bastante similar ao do cortisol
(Nelson 2000).
Nos mamíferos, os glicocorticóides estão associados à resposta ao estresse,
contudo alguns estudos têm mostrado seu envolvimento no estabelecimento do laço
social entre pares acasalados (roedores: Carter, 1988; Carter e Altemuss, 1997) e no
comportamento parental (humanos: Fleming, Stener e Corter, 1997; Storey et al,
2000; ratos: Rees, Pamesar, Steiner e Fleming, 2004). Estudo realizado por
Hennessy, Harney, Smoteherman, Coyle e Levine (1977) mostrou que a remoção
das glândulas adrenais de ratas impediu a expressão normal do comportamento
materno. Resultado semelhante foi evidenciado por Rees et al (2004) que
encontraram uma diminuição na duração dos comportamentos parentais exibidos
pelas fêmeas primíparas de rato após a adrenalectomia. Todavia, os comportamentos
parentais foram restaurados após o tratamento com corticosterona. Neste sentido,
fêmeas que receberam altas doses do hormônio permaneceram mais tempo
agachadas e lambendo os filhotes e próximas ao ninho do que aquelas que
receberam baixas doses, reforçando a idéia de que esse glicocorticóide modula a
expressão de comportamentos associados ao cuidado parental.
Por outro lado, os glicocorticóides também têm sido correlacionados
negativamente com a resposta de cuidado em várias espécies de roedores e primatas
não humanos (Rato, Rattus norvegicus: Rosenblatt et al, 1998; gorila, Gorilla
gorilla: Bahr, Pryce, Dobeli e Martin, 1998; macaco rhesus, Macaca mulatta: Bardi,
Shimizu, Fujita, Borgognini-Tarli e Huffman, 2001). De acordo com Roberts, Zullo,
Gustafson e Carter (1996), a administração pós-natal de corticosterona em fêmeas de
camundongos (Microtus ochrogaster) reduz a responsividade parental. Em babuínos
(Papio hamadryas), Bardi, French, Ramirez e Brent (2004) encontraram que as
mães com níveis elevados de cortisol no pós-parto permaneceram menos tempo em
contato com os infantes. Dessa forma, o papel dos glicocorticóides na modulação do
comportamento parental ainda neccessita ser elucidado, o que justifica sua
investigação.
Além do envolvimento do cortisol na resposta de cuidado a prole, outros
hormônios como a prolactina também tem sido investigados (roedores: Meriones
unguiculatus: Brown et al. 1995; Peromyscus californicus: Gubernick e Nelson,
1989; Phodopus campbelli, Phodopus sungorus: Reburn e Wynne-Edwards, 1999;
Rhabdomys pumilio: Schradin e Pillay, 2004). Em machos, Gubernick e Nelson
(1989) observaram uma relação entre a responsividade paterna e elevações
plasmáticas de prolactina em camundongos californianos. Adicionalmente, Brown
(1993) encontrou um aumento nesse hormônio em ratos machos durante a gravidez e
lactação de suas parceiras. Resultado semelhante foi evidenciado por Brown et al
(1995) em pais inexperientes e em machos ingênuos de ratos quando expostos a
infantes.
Dessa forma, as mudanças endógenas no padrão de secreção de hormônios e
de substâncias neuroquímicas em roedores estão relacionadas ao cuidado parental
exibido tanto pelas fêmeas como pelos machos (Bridges, 1996). As mudanças nos
níveis de progesterona, estrógeno, prolactina e ocitocina durante a gestação nas
fêmeas de roedores facilitam o comportamento materno (Brown, 1998). Por
exemplo, tanto a construção do ninho como a recuperação dos filhotes tem início
entre 24 e 36 horas antes do parto em fêmeas gestantes de rato, e o número de
fêmeas que mostraram o comportamento parental aumentou significantemente até
14 horas antes do parto (Rosenblatt, Mayer e Giordano, 1988). Este aumento no
comportamento parental está relacionado com o declínio da progesterona e com o
aumento nos níveis de estrógeno e de prolactina no final da gestação.
A investigação da resposta hormonal associada ao cuidado parental em
primatas não-humanos da família Callitrichidae tem sido realizada principalmente
com as espécies Callithrix jacchus e Saguinus oedipus, descritos previamente como
cuidadores cooperativos. Dixson e George (1982) verificaram um aumento nos
níveis plasmáticos de prolactina em machos reprodutores de C. jacchus quando
carregando os filhotes. Da mesma forma, Mota (1999) e Mota e Sousa (2000)
encontraram um aumento nos níveis desse hormônio em machos reprodutores e
ajudantes de sagüi carregando filhotes. Além disso, os pais e os ajudantes não
reprodutivos apresentaram elevação nos níveis de prolactina nas últimas semanas
anteriores ao parto, sugerindo que pistas olfativas provenientes das fêmeas grávidas
podem funcionar como sinalizadores do seu estado reprodutivo, como sugerido por
Ziegler, Washabaugh e Snowdon (2004).
Em fêmeas de C. jacchus, Saltzman e Abbott (2005) encontraram uma
elevação nas concentrações de prolactina imediatamente após o nascimento dos
filhotes. Em S. oedipus, Ziegler et al (2000) verificaram um aumento nos níveis
urinários desse hormônio em fêmeas reprodutoras cujos filhotes sobreviveram
durante a primeira semana do pós-parto. Essas evidências apóiam os achados de
Tucker (1988) que verificou um aumento na secreção de prolactina em fêmeas de S.
oedipus associada a estímulos sensoriais proveniente do infante. Todavia, nos
machos reprodutores, os níveis de prolactina não variaram em resposta ao
nascimento (Ziegler et al. 2000).
Adicionalmente, Storey, Walsh, Quinton e Wynne-Edwards (2000)
verificaram aumento nos níveis de prolactina e diminuição nos de esteróides sexuais
(testosterona e estradiol) em homens e mulheres antes do nascimento do bebê.
Assim, o padrão de mudanças hormonais dos cuidadores pode ser modificado pela
exposição a pistas sensoriais advindas dos infantes.
Ao considerarmos a interação entre os fatores não hormonais (experiência
prévia no cuidado aos filhotes) e hormonais (padrão de liberação cortisol) em
calitriquídeos, Ziegler,
Wegner e
Snowdon (1996) investigando
machos
reprodutores de S. oedipus encontraram níveis plasmáticos mais elevados de cortisol
em pais inexperientes. Nunes, Fite, Patera e French (2001) usando o Callithrix khuli
verificaram uma redução nos níveis urinários de cortisol em pais experientes quando
transportando infantes mas não naqueles sem experiência anterior.
Semelhantemente as evidências obtidas com o cortisol, machos e fêmeas do
S. oedipus experientes apresentaram uma elevação nos níveis de prolactina na
semana anterior ao parto e 6 meses após o nascimento dos filhotes (Ziegler et al.
1996). Esse achado foi posteriormente apoiado por Ziegler e Snowdon (2000). Os
autores sugerem que a experiência cumulativa no cuidado à prole pode modificar o
perfil desse hormônio. Por outro lado, Schradin e Anzenberg (2004) e Mota, Franci
e Sousa (2006) não encontraram variações significativas nos níveis de prolactina
associados à experiência prévia no carregar os infantes.
Em humanos, Fleming, Corter, Stallings e Steiner (2002) investigaram a
influência da experiência anterior na responsividade paterna ao choro de bebês
recém-nascidos e nos níveis hormonais. Foi encontrada uma elevação nos níveis de
prolactina e uma diminuição nos níveis de testosterona em pais experientes quando
expostos ao estímulo sonoro. Nesta perspectiva, a experiência prévia na interação
com o infante parece facilitar a subseqüente expressão do comportamento parental
em primatas humanos e não humanos.
É importante salientar que a ocorrência de cuidado também pode ser
influenciada em animais de ambos os sexos pela exposição prolongada a infantes,
um processo chamado de sensibilização (Rosenblatt, 1967). O autor verificou que
machos e fêmeas de ratos virgens alojados sozinhos com filhotes por um período de
5 a 10 dias eventualmente apresentaram comportamento parental. Resultado
semelhante foi obtido por Brown e Moger (1983) com ratos virgens de ambos os
sexos, sugerindo que a exposição sucessiva a filhotes tem efeito positivo na
responsividade parental nesses animais. A exposição continuada a filhotes induz
mudanças hormonais em fêmeas virgens expostas a filhotes por 12 dias, expressa
pela semelhança nos seus níveis de prolactina com aquele de fêmeas lactantes que
tiveram seus filhotes removidos por 5 horas e reintroduzidos (Bridges, 1990). Dessa
forma, os hormônios parecem estar envolvidos na eliciação do cuidado, enquanto
que a estimulação sensorial pelo filhote parece ser requerida imediatamente após o
parto para a manutenção da resposta parental.
Segundo Rosenblatt, Siegel e Mayer (1979), estímulos visuais, olfativos e
auditivos advindos da prole influenciam a resposta comportamental e hormonal
associado ao cuidado parental em roedores de ambos os sexos. Sakaguchi et al
(1996) verificaram uma elevação nos níveis de prolactina em machos de ratos após a
estimulação somatosensorial pelo infante, sugerindo que o cuidado pode ser iniciado
e mantido por pistas sensoriais de suas crias. Da mesma forma, Brown et al (1995)
sugerem que o estímulo sensorial do filhote pode promover aumento nos níveis de
prolactina em fêmeas da espécie Meriones unguiculatus. Contudo, Stern e Siegel
(1978) e Brown e Moger (1983) não encontraram mudanças nos níveis de prolactina
em fêmeas e machos virgens de ratos em resposta a estimulação pelos filhotes.
Segundo Poindron e Le Neindre (1980), a exposição de fêmea de mamíferos aos
odores, vocalizações e outras pistas advindas da prole parece estar relacionada
particularmente com a manutenção do cuidado materno.
Em primatas não humanos, dados de cativeiro sugerem uma correlação entre
prolactina e estimulação tátil durante o comportamento de carregar os filhotes em C.
jacchus (Dixson e George, 1982). Machos que carregavam seus filhotes
apresentavam níveis médios de prolactina 5 vezes mais altos do que aqueles que não
realizavam esta atividade. Esses achados foram reforçados por Mota, Franci e Sousa
(2005) usando pais e ajudantes não reproditivos dessa espécie. Neste sentido, o
contato físico com a cria influencia a resposta hormonal de machos e fêmeas de
sagüi. Todavia, os autores não encontraram variação significativa nos níveis de
cortisol durante os episódios de carregar.
Por outro lado, Fleming (1993) encontrou correlação significativa entre as
concentrações plasmáticas de cortisol antes e após os episódios de amamentação e a
responsividade da mãe a estímulos sensoriais dos infantes em humanos. Mães com
níveis mais elevados de cortisol interagiram mais afiliativamente e foram mais
responsivas aos bebês do que mães com baixos níveis desse hormônio.
Posteriormente, Fleming, Ruble, Krieger e Wong (1997) encontraram que mães com
cortisol elevado se mostraram mais atraídas pelos odores do bebê, como também
mais discriminativas em relação aos odores de sua prole. Esses achados sugerem que
apesar do cortisol não parecer influenciar diretamente o comportamento materno,
pode atuar indiretamente pelo aumento do estado de alerta da mãe e sua
responsividade as pistas sensoriais provenientes do infante.
Apesar da existência de estudos sobre as alterações endócrinas e
comportamentais associadas com a exposição aos estímulos sensoriais provenientes
dos filhotes em outras espécies, a determinação do perfil hormonal e
comportamental de machos não reprodutores de C. jacchus pela estimulação por
pistas sensoriais dos infantes não foi descrito de modo sistemático. Tendo em vista
que o cuidado aloparental pode ser modulado por estimulação sensorial e pela
experiência prévia no cuidado em animais expostos a infantes familiares ou não, e
que o C. jacchus apresenta-se como modelo interessante e complexo para
investigação dos fatores associados ao cuidado aloparental, esse trabalho pretende
investigar o efeito da exposição sucessiva a diferentes tipos de estímulos sensoriais
provenientes dos infantes no perfil hormonal (cortisol) e comportamental em
machos adultos não reprodutivos de sagüi, C. jacchus, cativos.
Os resultados obtidos nesse estudo serão importantes para a compreensão da
base endócrina da responsividade de machos não reprodutores de calitriquídeos a
estimulação sensorial por filhote recém-nascido e de alguns determinantes da
expressão do padrão do comportamento aloparental no C. jacchus, o que pode
auxiliar também no entendimento de processos semelhantes em outras espécies de
primatas.
OBJETIVOS
GERAL
- Avaliar a resposta comportamental e hormonal de machos adultos não
reprodutores de sagüi, Callithrix jacchus, expostos a estímulos sensoriais
provenientes de filhotes recém-nascidos não aparentados.
ESPECÍFICOS
- Avaliar a relação entre o perfil hormonal e o cuidado aloparental em machos
adultos de sagüi apresentados à vocalização de infantes recém-nascidos. (ARTIGO
1)
- Investigar o efeito da visão de filhotes não aparentados na resposta
comportamental e hormonal de machos não reprodutores de sagüi. (ARTIGO 2)
- Avaliar a resposta comportamental e hormonal de machos adultos não
reprodutores de sagüi, após interação social com filhotes recém nascidos (ARTIGO
3)
- Avaliar o papel da experiência prévia de machos adultos de sagüi nos níveis
plasmáticos do cortisol e em sua responsividade comportamental quando expostos a
diferentes estímulos sensoriais (vocalização, visão e contato físico) provenientes de
filhotes não aparentados. (ARTIGO 1, 2 e 3)
HIPÓTESES E PREDIÇÕES
Hipótese 1
Machos adultos não reprodutores de sagui, Callitrix jacchus, expostos a
diferentes tipos de estímulos sensoriais (vocalização, visão e tato) advindos dos
fihotes apresentarão modificação em sua resposta comportamental.
Predições:
P1: Os machos se aproximarão e permanecerão por mais tempo próximos a
fonte sonora (aparato de reprodução da vocalização do filhote não aparentado) e da
caixa de acrílico na qual estará alojado um filhote recém-nascido (caixa teste).
P2: Os animais se locomoverão mais frequentemente entre os quadrantes das
gaiolas-viveiro após a exposição à vocalização ou visão de filhotes.
P3: animais apresentarão uma maior freqüência de comportamentos
investigativos (cheirar e lamber) quando o filhote estiver presente na caixa teste.
P4: Os machos se aproximarão e permanecerão mais tempo em proximidade
da caixa teste quando o acesso ao filhote for permitido (abertura da porta) e se
locomoverão mais quando o acesso não for permitido (porta fechada).
Hipótese 2
Machos adultos não reprodutores de sagui, Callitrix jacchus, expostos a
diferentes tipos de estímulos sensoriais (vocalização, visão, tato) advindos dos
fihotes apresentarão modificação em sua resposta hormonal.
Predição:
Os machos adultos não reprodutores apresentarão níveis plasmáticos de
cortisol significativamente mais elevados após a exposição à vocalização, visão, mas
não após a interação social com o filhote.
Hipótese 3
A experiência prévia no cuidado aloparental influencia a resposta hormonal e
comportamental de machos não reprodutores de sagüi quando expostos a diferentes
tipos de estímulos sensoriais (vocalização, visão e contato físico) advindos dos
filhotes.
Predições:
P1: As freqüências de aproximações e deslocamentos e o tempo de
permanência próximo à fonte sonora e da caixa teste com o infante presente serão
maiores nos machos experientes. Os machos experientes cheirarão e lamberão mais
a caixa teste com o infante no seu interior, bem como, se aproximarão, carregarão e
recuperarão mais rapidamente o infante.
P2: Os níveis plasmáticos de cortisol dos machos experientes se apresentarão
mais elevados do que aqueles dos inexperientes em resposta a vocalização e a visão,
mas não na sua participação no transporte dos filhotes.
ARTIGO 1
Does Newborn Infant Vocalization Affect the Behavioral and Hormonal
Responses of Male Common Marmosets (Callithrix jacchus)?
Maricele Nascimento Barbosaa and Maria Teresa da Silva Motaa*
a
Departamento de Fisiologia, Centro de Biociências, UFRN, Caixa Postal 1511,
Campus Universitário, Natal-RN, 59078-970, Brazil.
Footnotes Title: Infant vocalization effect
*Correspondence to: Maria Teresa da Silva Mota, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, Centro de Biociências, Departamento de Fisiologia, Caixa Postal
1511, Campus Universitário, 59078-970, Natal-RN, Brasil
E-mail: [email protected]
Artigo submetido à revista Hormones and Behavior.
Abstract
Parental care in mammals is influenced by somatosensory stimuli from
infants, such as sight and sound and by changes in the hormone levels of caretakers.
To determine the responsiveness of common marmoset (Callithrix jacchus) adult
males with and without previous experience in caretaking to newborn sensory cues,
we exposed twelve males to infant vocalization recordings and assessed their
hormonal and behavioral responses. Males were placed in the testing cage for 10
minutes without (control condition) and with sound presentation (experimental
condition). We recorded the frequency of approach towards the sound source, the
time spent near it and locomotion frequency of males in the cage under both
conditions. Blood samples were collected after each test for cortisol measuring by
EIA method. All males approached and spent more time near the sound source and
showed an increase in locomotion during sound exposure compared to the control
condition. There was no difference in behavioral pattern between experienced and
non-experienced males. Cortisol levels were significantly higher following infant
vocalization exposure especially in experienced animals. Thus, the behavioral
responses of marmoset males to infant vocalization might be related to their cortisol
profile and previous experience in caretaking. This hormone seems to be important
for alertness to sensory stimuli, modulating their motivation to interact with infant
stimuli.
Keywords: Callithrix jacchus, behavioral response, cortisol, previous experience.
Introduction
Caretaking by one or both parents is critical for the survival and development
of infants in most vertebrate species (Trivers, 1972). This behavioral pattern can be
classified as direct (cleaning, grooming, feeding, carrying) and indirect (nest
building, territorial defense) (Clutton-Brock, 1991; Snowdon and Soini, 1982)
which can be exhibited by one or both parents. In mammals, mothers are the main
caretakers; however, males participate in these activities as well (Bridges, 1996;
Snowdon, 1996). Rodent mothers behave maternally before parturition, suggesting
that hormonal changes during pregnancy may modulate their responsiveness to
infants (Bridges, 1996).
With respect to paternal care, the participation of males in this activity is rare
in mammals and was recorded in rodents, canids and primates (Kleiman and
Malcom, 1981). In non-human primates such as Aotus trivirgatus (Dixson and
Fleming, 1981), Callicebus moloch (Hoffman et al. 1995) and Macaca mulatta
(Redican and Taub, 1981), males participate in infant carrying, food sharing, and
their socialization. Similarly, in marmosets and tamarins, small New World primates
belonging to the Callitrichidae family males show extensive parental care (Goldizen,
1987). Moreover, non-reproductive animals living with their social group also
participate in infant carrying, a behavior called alloparental care (Tardif, 1997; Bales
et al., 2000). Non-reproductive caretakers were also found in canids (Moehlman and
Hofer, 1997) and rodents (Solomon and Getz, 1997).
Callitrichid groups are formed by a breeding pair, their offspring and nonrelated individuals (Ferrari and Digby, 1996). They are described as cooperative
breeders, with all members of the social unit participating in carrying, feeding, and
defending territory where infants are found (Yamamoto, 1993; Tardif, 1997).
Caretakers also interact affiliatively with infants through grooming, and bodily
contact involving play (Yamamoto, 1993), an important activity in their
socialization. By taking part in caretaking, animals may have several benefits, such
as inclusive fitness, by investing in a relative, breeding status acquisition, and
learning parental skills (Bales et al. 2000; Emlen, 1991; Price, 1992; Snowdon,
1996).
The gestation period in common marmosets is five months, with females
usually producing twins (Hearn, 1983). They are reproductively receptive during
pregnancy and after parturition during postpartum oestrus (Hearn, 1983), a situation
that may influence male participation in caretaking. According to captive and field
studies, males are the preferential caretakers (Albuquerque, 1994; Yamamoto et al.
1996; Oliveira et al. 1999; Achenbach and Snowdon, 2002). Infants are carried
mainly in their 1st month of life and become independent in the 8th week after
parturition (Arruda et al. 1986; Oliveira et al. 1999). However in the field, they are
carried until the 12th week (Albuquerque, 1999; Cutrim, 2007).
In this context, parental care studies have been related to hormones (steroids:
cortisol, progesterone and estradiol; peptides: prolactin, vasopressin and oxytocin),
previous experience in infant carrying and somatosensory stimulus. Mammalian
hormones such as cortisol have been related to parental care (humans: Fleming et al.
1997; Storey et al. 2000; rats: Rees et al. 2004) and the social bond between
breeding pairs (rodents: Carter, 1988; Carter and Altemuss, 1997). Hennessy et al
(1977) and Ress et al (2004) found inhibited maternal response in female rats after
adrenalectomy and the restoration of parental behaviors after corticosterone
treatment. On the other hand, glucocorticoids were negatively correlated with
parental care in rodent and nonhuman primates (Rattus norvegicus: Rosenblatt et al.
1988; Gorilla gorilla: Bahr et al. 1998; Macaca mulatta: Bardi et al. 2001).
Moreover, prolactin has also been extensively investigated in biparental
species (Wynne-Edwards, 2001) such as rodents (Meriones unguiculatus: Brown et
al, 1995; Peromyscus californicus: Gubernick and Nelson, 1989; Phodopus
campbelli, Phodopus sungorus: Reburn and Wynne-Edwards, 1999; Rhabdomys
pumilio: Schradin and Pillay, 2004; non human primates: Callithrix jacchus, Dixson
and George; 1982; Mota and Sousa, 2000; Mota et al., 2006; Saguinus oedipus:
Ziegler et al., 1996).
In addition to hormones, a strong factor that influences caretaking is previous
caretaker experience. In rodents, Fleming and Sarker (1990) and Gubernick and
Laskin (1994) showed an increase in parental behavior by experienced females and
males compared to non-experienced individuals. In Macaca mulata and Callicebus
moloch, experienced animals retrieved infants quicker than did non-experienced
ones (Gibber and Goy, 1985; Hoofman et al. 1995). In callitrichids, Snowdon
(1996) showed a decrease in the parental success of male and female cotton-tamarin
(S. oedipus) without previous parenting experience. Additionally, Pryce (1993) and
Ingram (1977) found an increase in infant carrying participation in experienced
caretakers in C. jacchus. Experienced mothers were more responsive to infants and
showed an increase in infant survival rate.
A relationship between previous experience and cortisol levels was found by
Nunes et al. (2001) using Callithrix khuli and by Ziegler et al. (1996) using S.
oedipus. On both studies, experienced fathers showed the highest levels of cortisol.
Another hormone influenced by caretaking previous experience is prolactin (S.
oedipus: Ziegler et al., 1996; Ziegler and Snowdon, 2000); however, see also
Schradin and Anzenberg, (2004) and Mota et al. (2006) with C. jacchus.
Further evidence of caretaker responsiveness comes from a process called
sensibilization (Rosenblatt, 1967), where the animals are continuously exposed to
infants. In rodents, Rosenblatt et al (1979) suggest that the somatosensory stimuli of
infants such as sight, scent, and sound can modify the behavioral and hormonal
components of parental care in males and females. Moreover, Sakaguchi et al (1996)
showed an increase in prolactin levels in male rats following somatosensory
stimulation. Poindron and Le Neindre (1980) reported that maternal behavior in
mammals is maintained by female exposure to scent, vocalization and other sensory
cues from infants. In callitrichids, a positive correlation was found between prolactin
and tactile stimulation during carrying episodes in C. jacchus, with males showing
increase in prolactin levels while carrying infants than those not carrying (Dixson
and George, 1982). These findings were supported by Mota et al (2006) when
evaluating prolactin values in fathers and non-reproductive caretakers. However, no
relationship was found between plasma cortisol and carrying behavior.
With respect to sound stimulation, non-reproductive male responsiveness to
infant vocalization and infant cues as a possible releaser of caretaking or other
solicitous behavior from parents was not well investigated. On the other hand, some
authors evaluated the response of female non-human primates to the vocalization of
their own infants and also to unrelated individuals to determine whether they could
distinguish between them (Kaplan et al. 1978; Jovanic et al. 2000; Shizawa et al.
2005). For instance, female squirrel monkeys (Saimiri sciureus; Symmes and Biben,
1985) and Barbary macaques (Macaca sylvanus; Hammerschmidt and Fischer,
1998) that recognized their infant call spent more time near the sensory stimuli when
visual contact was constrained.
Taking into account the role of physiological variables such as hormones and
sensory cues in parental response initiation and maintenance in various mammal
species, we investigated the relationship between hormonal profile and alloparental
behavior in a neotropical primate species, the common marmoset (Callithrix
jacchus). To test this relationship, we exposed non-reproductive adult males to
newborn vocalization.
Methods
Animals
Twelve non-reproductive adult male common marmosets (Callithrix jacchus)
aged between 28 and 48 months were used. All animals were captive-born
(Yamamoto, 1993) and were housed in the breeding colony of the Physiology
Department of Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN, Brazil
(05o46’S 35o12’W). Six out of the twelve males had previous experience in infant
carrying, and the others were naïve.
Each animal was kept in a wire mesh and brick wall outdoor cage measuring
2.00 x 1.00 x 2.00 m under natural light-dark cycles. The cage was provided with a
nest box, wooden platforms, branches and roost. The animals were visually and
physically isolated from the other members of the colony. They were fed twice a day
around 8:30:00 AM with a protein mixture (powdered milk, corn syrup, eggs, bread,
soy bean protein and bone flour supplemented with Vitamin A, D and E) and around
2:00 PM with a portion of regional tropical fruits. Water was provided ad libitum.
Experimental Procedure
This study compared the behavioral pattern and hormonal profile of animals
under two conditions: a) control condition (without sound presentation) and b)
experimental condition (exposure to infant vocalization playback). To obtain the
sound stimuli, 15 to 22 day-old infants (n = 3) were temporarily removed from their
family group and their vocalizations were recorded. A professional recorder
(Marantz pmd30) connected to a Sennheiser unidirectional microphone was used.
To determine the responsiveness of non-reproductive males to sensory
stimulation, a portable recorder (Philips MCM148/55) was placed outside the test
cage and covered with a cloth to prevent animal visualization (Figure 1). Each
animal was exposed to infant vocalization recordings twice a week for 2 weeks. In a
ten-minute interval, the stimulus was presented four times for one minute with a
two-minute interval between them, totaling four minutes of vocalization recording
exposure. The behavioral tests were performed between 10:00 am and 12:30 pm.
The behavioral categories described in Table 1 were recorded by the continuous
focal method.
Sound source
Figure 1. Experimental procedure.
_________________
Insert Table 1.
_________________
Blood Collection
The hormonal profile of caretakers was determined using blood samples (0.5
mL) obtained by femural venipuncture with a heparinized 1 mL syringe immediately
after each test. During blood sampling, the animals were placed in a restraint
apparatus for small primates (Hearn, 1983). The procedure lasted 80-150s after
handling the subjects. Following each procedure, the animals received an iron
supplement and additional vitamins and were rewarded with sweet milk. In this case,
a direct correlation between somatosensory stimulation and cortisol levels was
possible since the hormonal response of individuals occurred just after the tested
event.
Blood sample collection was carried out twice a week for two weeks (n = 4
tests for each animal under both conditions) after 10:00 AM. Samples were
centrifuged for 10 min at 3000 rpm and frozen at -20°C for subsequent
determination of cortisol concentrations by enzyme immunoassay (EIA) method.
Cortisol Assay
The analysis was run at the Hormonal Measures Laboratory in the Physiology
Department of the Universidade do Rio Grande do Norte, Natal-RN, Brazil. Cortisol
plasma levels were determined using an enzyme immunoassay (EIA). The technique
was performed according to the protocol developed by Munro and Stabenfeldt
(1984) and modified by the Wisconsin Regional Primate Research CTR. Intra-assay
and inter-assay coefficients of variation were 1.56 and 5.49 %.for low pool and 1.57
and 3.54% for high pool, respectively.
Statistical Analyses
Before statistical analysis was carried out, cortisol levels were evaluated with
respect to their normal distribution and a log transformation was performed. The
influence of somatosensory exposure on hormonal levels was determined by a
dependent t test. To evaluate the effect of experimental conditions on the behavioral
data of non-reproductive marmoset males, the Wilcoxon matched-pairs signed-ranks
test (Z) was used. The effect of previous caretaker experience on behavioral and
hormonal data was determined by Mann Whitney U and independent t test,
respectively. P values ≤ 0.05 were considered significant.
Results
The behavioral pattern of non-reproductive adult males was significantly
influenced by exposure to infant vocalization. A comparison between both
conditions revealed that all males approached and spent more time near the sound
source and showed an increase in locomotion during sound exposure compared to
the control condition (approach: Z = 2.50, n = 48, p = 0.01; proximity time: Z =
2.13, n = 48, p = 0.03; locomotion: Z = 3.11, n = 48, p = 0.001) (Figure 1A and 1B).
No difference was found for leaving and scent marking frequency (Z = 1.82, n = 48,
p = 0.06; Z = 1.55, n = 48, p = 0.12, respectively) (Figure 1A).
___________________
Insert Figure 1.
___________________
Experienced and non experienced common marmoset adult males showed
significant difference in their behavioral pattern in response to newborn vocalization
when analysed separately. Experienced males approached and spent more time near
the sound source, moved and scent marked more around the cage during
somatosensory stimulus presentation (approach: Z = 2.09, n =
24, p = 0.04;
proximity time: Z = 2.01, n = 24, p = 0.05; scent mark: Z = 1.25, n = 24, p = 0.03, p ;
locomotion: Z = 2.51, n = 24, p = 0.01). The same behavioral pattern was found for
non-experienced males (approach: Z= 2.07, n= 24, p=0.03; proximity time: Z =
2.05, n = 24, p = 0.04; locomotion: Z = 1.97, n = 24, p = 0.05), except for scent
marking (Z = 0.07, n = 24, p = 0.93).
When evaluating the behavioral pattern of non-experienced and experienced
animals before and after exposure vocalization, no difference was found between
groups (Control condition: approach: U = 273, n = 24, p = 0.94; leaving: U = 257, n
= 24, p = 0.68; proximity: U = 260.5, n = 24, p = 0,05; scent marking: U = 182.5, n
= 24, p = 0.06; locomotion: U = 256, n = 24, p = 0.67; Experimental condition:
approach: U = 228.5, n = 24, p = 0.31; leaving: U = 231, n = 24, p = 0.33;
proximity: U = 272, n = 24, p = 0.93; scent marking: U = 262, n = 24, p = 0.76;
locomotion: U = 208, n = 24, p = 0.14).
Hormonal Response
The cortisol plasma levels of all adult males increased after vocalization
presentation (t = -2.95, n = 48, p = 0.004) (Figure 2A). The comparison performed
within each male group showed that experienced males were more responsive to
somatosensory stimulus exposure (experienced: t = -2.94, n = 24, p = 0.007; nonexperienced: t = -1.29, n = 24, p = 0.20), as shown in Figure 2B. However, no
difference was found between experienced and non-experienced males before (t =
1.82, n = 24, p = 0.07) and after vocalization exposure (t = 0.08, n = 24, p = 0.93).
Cortisol levels of non experienced were higher than those of experienced ones on
both conditions.
________________
Insert Figure 2.
________________
Discussion
It can be concluded that infant vocalization affects the behavioral and
hormonal responses of non-reproductive male common marmosets. The increase in
approach frequency, time spent near the sound source and locomotion during sound
presentation suggest an interest and motivation by males to interact with the infant.
These findings support the assumption that sensory cues from the newborn are
critical to initiate and maintain caretaker responsiveness.
Rosenblatt and Mayer (1995) suggested an approach-avoidance or
motivational model of maternal behavior in rats. It proposes that maternal behavior
occurs when the mother tends to approach and interact with the infant when the cue
is stronger than the one to turn away or avoid it. For the common marmoset, Pryce et
al. (1993) point out that maternal behavior can be divided in two stages: appetitive
and consummatory. The former involves all of the behaviors the animal uses to gain
access to the goal stimulus (infant) and the latter, the behavioral sequence performed
to reach the infant. To test this behavior, mothers were placed in an experimental
device, where they could press a bar to see an infant replica and simultaneously
interrupt a tape recording of infant-distress call. Multiparous females showed an
increase in arousal state related to the recognition of a significant stimulus that
regulates maternal behavior. However, little is known about an animal’s
motivational state in response to its social environment, particularly male motivation
to interact with infants in common marmosets.
Infant stimuli, particularly crying, is considered a distress signal that
originally evolved, along with other attachment behaviors, to promote proximity to
or contact between infants and their caregivers (Kaplan et al, 1978). Thus, close
proximity between caregiver and infant plays a role in infant protection against
predators in a dangerous environment. Thus, the vocalization emitted by an infant
when it loses sight of its parents is useful to estimate infant requirements for parental
care. Moreover, Mastripieri (1995) reports that parental responsiveness to signals
from infants is important for understanding the proximate regulation of the parentinfant relationship and their evolutionary dynamics.
In this sense, Kaplan et al. (1978) state that infant vocalization usually
communicates an affective state and leads to an immediate response from the
caretaker. Mother squirrel monkeys (Saimiri sciureus) became aroused and spent
more time near the testing stimulus when exposed to their own infant. For example,
Elowson et al. (1998) showed that pygmy marmoset (Cebuella pygmaea) caretakers
approached and picked up infants more when they were vocalizing (babbling) than
when they were not. Jovanic et al (2000) used a playback experiment to demonstrate
that rhesus macaque (Macaca mulatta) mothers were responsive to infant
vocalization and were able to recognize their own infant’s call. A similar response
was obtained in Japanese macaque (Macaca fuscata) mothers by Shizawa et al.
(2005). These findings support the assumption that vocal stimulus is important to
caretaking behavior elicitation in mothers and other caretakers such as the nonreproductive male common marmoset used in our study.
Another important point concerning parental skills is previous infant care
experience, which seems to be not critical for marmosets (Callithrix) than for
tamarins (Saguinus) genus. Data from Epple (1975, 1978) showed a decrease in
survival of the first set of infants in non-experienced female saddle-back tamarins
(Saguinus fuscicollis). According to the author, an increase in motivation to carry
and the type of social environment experienced by animals during development may
be as important as direct infant carrying experience in learning parental skills. Tardif
et al. (1984) found a similar trend in female cotton-top tamarins but not in
marmosets. With respect to non-reproductive animals, Tardif et al. (1992) found no
difference in carrying bout duration and retrieval frequency between subadult
cotton-top tamarins previously exposed to infants and non-experienced individuals.
Some studies have shown that experienced fathers spend more time carrying their
infants than do first-time fathers (Callithrix kuhli: Nunes et al., 2001; Saguinus
oedipus: Ziegler et al., 2004; Ziegler, et al. 2000). Recently, Zahed et al. (2008)
investigated the parenting response of male common marmosets (C. jacchus) to
infant stimulus (related and unrelated infant vocalizations outside the family unit).
No difference was found for experienced fathers when exposed to both types of
infant vocalization; however, non-experienced males were less responsive than
experienced males under both conditions. Our study showed that non-reproductive
males, regardless of previous experience in infant care, showed a strong behavioral
response to infant vocalization by increasing stimuli-directed behaviors (i.e., looking
at, approaching, and staying close to the sound source). It seems that caretaker
exposure to infants while living with their family group as a sibling or parent is
important for positive reinforcement of parental skills acquisition. Accordingly,
vocalization might be related to hunger, pain, decreased body temperature or
separation from the mother or another caretaker. Thus, in cooperative breeding
systems, all individuals of a social unit are responsive to infant vocalization, a
behavior that may be a critical adaptation for infant survival; also their motor skills
are not well developed in the first two months after birth.
In humans, Fleming et al. (2002) investigated the response of fathers to an
infant cry and recording found a strong and immediate response of fathers to related
and unrelated infant cry compared to inexperienced fathers. Fathers exposed to
sound stimulus were more sympathetic and alert. Common marmoset males were
very responsive to newborn vocal stimuli, a behavior that may be related to
maintaining
proximity
and
the
caretaker-infant
interaction
during
early
development. Despite the influence of previous experience on the behavioral pattern
of caretakers in callitrichids and other primate species, in the present study no
response difference was found between experienced and non-experienced
individuals to infant vocalization. Males were interested and motivated to socially
interact with the infant stimuli, regardless of caretaking experience, suggesting that
experience is important but not essential to caretaker responsiveness to infant
vocalization in common marmosets.
The hormonal mechanisms of parental care in adult males of non-human
primates are poorly understood. We find an effect of somatosensory stimulus on
cortisol in response to sound exposure. The hormonal response of marmoset males
was related to the behavioral response to newborn vocalization and to previous
caretaking experience. Cortisol levels were influenced by infant vocalization,
suggesting an increased vigilant state that may be important in affiliative interaction.
Fleming (1993) found an increase in cortisol levels after women were exposed to the
body odor of their infants. Mothers with the highest cortisol levels were also better
able to recognize their infants’ body odors. Corroborating these findings, Carter
(1988) and Fleming et al. (1993) associated cortisol with mother-infant attachment
and social bond formation (Carter, 1988), respectively. This finding suggests that
cortisol may be related to alert, causing males more aware to respond to infant cues.
Similarly, Ziegler et al (2000) observed an increase in prolactin levels in
experienced male cotton-top tamarins. In humans, Fleming et al (2002) found that
experienced males listening to cries showed a greater percentage increase in
prolactin levels than first-time fathers. This finding suggests that parenting
experience affects several hormones profiles in some mammalian species.
Moreover, Storey et al. (2000) found a positive association between responsiveness
to infant sensory stimuli and prolactin levels in men. More recently, Delahunty et al.
(2008) showed that women’s prolactin levels increased significantly after exposure
to recorded infant cries but no change was found in expectant fathers and control
men.
Previous experience had a significant effect on cortisol levels when a
comparison was performed within each animal group. Experienced adult males
showed increased hormonal response after exposure to infant vocalization. Since
these males participate in caretaking while living in the social group, their hormonal
profile may be related to the infant sensory cue recognition and their role in
caretaking behavior. This assumption is supported by cortisol profile of
inexperienced males that did not change between both conditions. Data from Mota
et al. (2006) with the same species showed an increase in cortisol levels in fathers
before parturition that could be part of the sexual strategy of breeding males to
strengthen pair bonding. In cotton-top tamarins, Ziegler et al. (1996) found an
increase in cortisol values in experienced breeding males before the birth of infants.
This increase was related to the interest of males for the female’s reproductive
status. It seems that cortisol, the stress response hormone, may influence the social
bond between individuals in critical situations such as the pairbond strenght and
maintenance of the breeding male and female, in addition to physiologically
preparing caretakers by improving their attention and motivation to interact with
newborn in their social unit.
In conclusion, we found that the exposure of members of a social group to
infant vocalization recordings seems to be an effective tool for evaluating their
behavioral and hormonal response to somatosensory cues from newborns. Males
behaved positively towards infant vocal signaling, which may affect their
motivational state to interact with the stimulus. The association between behavioral
response and cortisol levels suggests that cortisol may lead to an alert state,
important for recognizing somatosensory information during infant-caretaker
interaction.
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A
Frequencyc
12
*
10
8
6
4
*
2
0
Approach
Leaving
Duration (s)s)
Locomotion
B
80
60
*
40
20
0
Proximity
Figure 1.
Scent mark
Control
Vocalization
A
C O R T levels (ng/m l)s( (
3000
2500
Control
Vocalization
2000
1500
*
1000
500
CORT levels (ng/ml)ml)
0
3000
B
2500
2000
1500
*
1000
500
0
Inexperienced Experienced
Figure 2.
Figure Legends
Figure 1. Mean values (x ± EP) of behavioral response of common marmoset adult
males (Callithrix jacchus) in the control condition (white bar) and after exposure to
newborn vocalization recordings (black bar) * indicate statistical difference, p ≤
0.05 (Wilcoxon test).
Figure 2. Plasma cortisol levels (mean ± EP) of reproductive males (A) in the
condition control (white bar) and after exposure to newborn vocalization recordings
(black bar) of experienced and inexperienced animals (B) under both experimental
conditions (B). * indicate statistical difference, p ≤ 0.05 (t test).
Tables
Tabela 1. Behavioral categories recorded.
Behavior
Individual
Locomotion
Scent marking
Affialiative
Approach and leaving
Proximity
Definition
The cage was divided into 22 quadrants of 23 cm each
and the frequency of movement by the focal animal
between two quadrants was recorded as 1 movement.
Frequency of rubbing the anogenital region on a cage
surface.
Frequency of going towards and away from the sound
source from an imaginary boundary of 15 cm for at
least 3 sec.
Time spent within 15 cm of the sound source for at
least 3 sec.
ARTIGO 2
Efeito da Visão de um Infante Não Aparentado na Resposta Comportamental e
Hormonal de Machos Adultos Não Reprodutores de Sagüi, Callithrix jacchus.
Maricele Nascimento Barbosa, Ana Karolina dos Santos e Maria Teresa da Silva
Motaa*
a
Departamento de Fisiologia, Centro de Biociências, UFRN, Caixa Postal 1511,
Campus Universitário, Natal-RN, 59078-970, Brazil.
*Correspondence to: Maria Teresa da Silva Mota, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, Centro de Biociências, Departamento de Fisiologia, Caixa Postal
1511, Campus Universitário, 59078-970, Natal-RN, Brasil
E-mail: [email protected]
Artigo a ser submetido à Revista Physiology and Behavior.
Resumo
A expressão do comportamento de cuidado à prole está associada à
responsividade do cuidador as pistas sensoriais provenientes dos infantes, tais como
sua visão e vocalização, que levarão a ocorrência de interação social e ao
comportamento de carregar. O objetivo desse estudo foi avaliar a resposta
comportamental e hormonal de 12 machos adultos não reprodutores de sagüi a visão
de um filhote recém-nascido alojado em uma caixa de acrílico (caixa teste) colocada
em sua gaiola-viveiro. Seis dos doze machos utilizados tinham experiência prévia no
cuidado aos filhotes. Cada macho foi testado em 2 condições: a) Controle: a caixa
teste vazia foi colocada na gaiola-viveiro do macho não reprodutor por 15 minutos;
e b) Experimental: o macho foi exposto a filhotes colocados na caixa teste. A caixa
foi mantida fechada de forma a não permitir o contato auditivo, olfativo e físico
entre os animais testados e os filhotes. Após cada sessão de observação, amostras de
sangue foram coletadas para avaliação dos níveis circulantes de cortisol. A resposta
comportamental dos machos adultos foi significativamente influenciada pela visão
dos infantes. Os machos se aproximaram, cheiraram e passaram mais tempo
próximo da caixa teste quando o infante estava presente do que na condição
controle. Os níveis de cortisol não variaram após a exposição ao infante, não foram
influenciados pela experiência prévia no cuidado e nem pela exposição sucessiva
aos filhotes. Sugere-se que a prontidão do cuidador em potencial em resposta ao
filhote recém-nascido é fortemente influenciada por sinais sensoriais advindos dos
filhotes, como sua visão, provavelmente por facilitar a aproximação e permanência
do cuidador próximo e, conseqüentemente a ocorrência de carregar. Todavia, o
componente hormonal não foi influenciado pelo tipo de pista sensorial utilizada
nesse estudo.
Introdução
O cuidado aloparental é descrito na literatura como sendo aquele fornecido
aos infantes por indivíduos não reprodutores do grupo familiar, como também por
animais não aparentados. Esse cuidado envolve o transporte, o provisionamento
alimentar, a catação, a limpeza corporal e os comportamentos de socialização dos
infantes, como a brincadeira social (Tardif, 1997). Dentre os mamíferos, podemos
observar o cuidado aloparental em canídeos (Moehlman e Hofer, 1997), roedores
(Solomon e Getz, 1997) e primatas da família Callitrichidae (Bales et al. 2000).
Neste último grupo, todos os membros da unidade social são atraídos pelos
infantes logo após seu nascimento, passando rapidamente a expressar o
comportamento parental (Yamamoto et al. 1996). Todavia, o cuidado é exercido
principalmente por indivíduos adultos e subadultos, com os juvenis carregando os
filhotes por menos tempo (Ingram, 1977, Yamamoto e Box, 1997). Essa variação no
padrão de carregar entre os indivíduos de idades diferentes parece estar relacionada
como a inexperiência no cuidado, a impossibilidade de acesso aos filhotes causada
pelos indivíduos dominantes do grupo e o seu pequeno tamanho corporal relativo ao
peso dos infantes após o nascimento (Ingram, 1977). Dentre os calitriquídeos,
Callitrhix jacchus e Saguinus oedipus são as espécies mais amplamente estudadas
com relação à modulação hormonal e não-hormonal do comportamento materno,
paterno e aloparental.
A exibição de cuidado está associada a estímulos sensoriais provenientes dos
infantes tais como sua vocalização, sua visão, seu cheiro e seu toque, os quais
podem influenciar significativamente a resposta comportamental e hormonal em
animais de ambos os sexos. Além disso, Rosenblatt et al. (1979) verificou mudança
na responsividade pelos cuidadores após a exposição prolongada a essas pistas
sensoriais. De acordo com Poindron e Le Neindre (1980), a exposição dos animais a
essas características dos filhotes parece estar relacionada com a manutenção do
cuidado materno. Em roedores, ratos sem experiência reprodutiva de ambos os sexos
quando apresentados a filhotes recém-nascidos mostram comportamento de evitação
e aversão. Todavia após a exposição sucessiva a infantes, os animais se habituam e
passam a exibir comportamentos de cuidado, como aproximação, lamber,
recuperação, entre outros (Fleming e Luebke, 1981). Fêmeas virgens alojadas com
filhotes em gaiolas pequenas por 2 a 5 dias exibem comportamento materno.
Semelhantemente, Brown e Moger (1983) verificaram a inibição de comportamento
infanticida e a apresentação de comportamento parental por machos virgens quando
expostos sucessivamente a infantes.
A participação dos indivíduos no cuidado aos filhotes também influencia seu
perfil de liberação de glicocorticóides (cortisol ou corticosterona). Em roedores,
Koranyi et al. (1977) avaliaram as mudanças hormonais em fêmeas virgens de ratos
expostas a filhotes recém-nascidos (3-7 dias de vida) e, observaram um aumento nos
níveis de corticosterona uma hora após a exibição do comportamento de
recuperação. Estudo desenvolvido por Rees et al. (2004) também mostrou que a
administração de altas doses desse hormônio nas fêmeas modifica seu padrão
comportamental pelo maior tempo de permanência próximas ao ninho, agachadas
sobre e lambendo os filhotes quando comparado aquelas fêmeas que receberam
baixas doses de corticosterona. Semelhantemente, fêmeas de ovelhas apresentaramse mais maternais após a administração de glicocorticóides (Keverne e Kendrick,
1991).
Em primatas humanos e não-humanos, a relação entre a estimulação sensorial
pelos filhotes e a resposta hormonal e comportamental dos cuidadores também tem
se mostrado verdadeira. Em humanos, mães inexperientes com níveis elevados de
cortisol mostram-se mais atraídas e mais responsivas aos odores do bebê do que as
mulheres não mães com baixa concentração de cortisol. (Fleming et al. 1997). Além
disso, mães com níveis elevados desse hormônio foram aquelas que reconheceram
mais rapidamente o odor do seu filho. Diferentemente, Bahr et al. (1998)
encontraram uma correlação negativa entre as concentrações de cortisol urinário e o
tempo gasto carregando e interagindo afiliativamente com os filhotes em grupos de
gorilas. Em Callithrix kuhli, machos com níveis elevados de cortisol carregam
menos os infantes (Nunes et al. 2001). Essa discrepância na relação entre as
concentrações de cortisol e comportamento parental em humanos e outras espécies
pode
representar
diferenças
interespecíficas
do
papel
do
hormônio
no
comportamento parental.
O sagüi comum, C. jacchus, por ser membro de uma família de primatas do
Novo Mundo caracterizada pelo cuidado cooperativo da prole, pelo fácil manuseio e
por sua grande capacidade de adaptação à vida em cativeiro (Hearn, 1983, Epple,
1970), se apresenta como um excelente modelo para o estudo da modulação
hormonal e não hormonal no cuidado aloparental. Assim, o objetivo desse estudo foi
avaliar a resposta comportamental e hormonal de machos adultos não reprodutores
de sagüi expostos a visão de filhotes recém-nascidos não aparentados.
Metodologia
Animais
Foram utilizados 12 machos de sagüi comum, Callithix jacchus, nascidos em
cativeiro e pertencentes ao Núcleo de Primatologia da UFRN. Todos os animais
utilizados eram adultos com idade entre 28 e 48 meses. Seis machos foram expostos
a pistas sensoriais provenientes dos infantes pela primeira vez durante a execução do
estudo, enquanto os outros animais já tinham experiência prévia quanto às pistas
testadas quando vivendo com seu grupo familiar (uma prole).
Cada animal foi mantido em uma gaiola medindo 2.00 x 1.00 x 2.00m
localizada na área externa do Núcleo, sob condições semi-naturais de temperatura,
umidade e ciclo claro-escuro. A dieta alimentar oferecida consistiu de 2 refeições
diárias, sendo uma papa protéica oferecida pela manhã e frutas variadas à tarde.
Além disso, os animais também receberam, após as coletas de sangue, uma
suplementação oral de ferro e complexo vitamínico.
Procedimento Experimental
A responsividade aloparental dos machos adultos foi avaliada utilizando-se
infantes recém-nascidos de sagüi com 15 a 20 dias de vida de ambos os sexos como
estímulo visual. Cada animal experimental foi testado em 2 condições: a) Controle:
o experimentador colocou no interior da gaiola-viveiro dos animais experimentais
uma caixa de acrílico transparente (caixa teste) vazia medindo 0,4 x 0,4 x 0,4 m por
15 minutos, e b) Exposição ao filhote: a caixa teste foi colocada na gaiola-viveiro
por 15 minutos e tinha no seu interior um filhote recém-nascido (Figura 1). A caixa
era constituída de uma dupla camada de acrílico com vedação que não permitia a
comunicação auditiva, olfativa e física do animal testado com o filhote. Os testes
foram realizados 2 vezes por semana, ao longo de 2 semanas, totalizando 4 testes
para cada indivíduo em cada condição experimental. A observação da resposta
comportamental dos machos não reprodutores foram realizadas entre 10:00 e
12:30hs pelo método focal continuo. As variáveis comportamentais registradas estão
descritas na Tabela 1.
Caixa Teste
A
B
Figura 1. Procedimento Experimental: caixa teste vazia (A) e com o infante em seu
interior (B)
Tabela 1. Variáveis comportamentais registradas durante as sessões de observação
comportamental de machos adultos não reprodutores de sagüi, Callithrix jacchus.
Variáveis Comportamentais
Deslocamento
Marcação de cheiro
Aproximação/ Afastamento
Proximidade
Cheirar/ Lamber
Descrição
As gaiolas-viveiro foram divididas em quadrantes
de 38cm cada, totalizando cerca de 60 divisões. Os
deslocamentos efetuados pelo animal focal entre
um quadrante e outro foram contabilizados como 1
deslocamento.
Número de vezes que o animal focal esfrega a
região anogenital em alguma superfície da gaiola.
Número de vezes que o animal focal se aproxima
ou se afasta da caixa de acrílico na qual está o
filhote ultrapassando o limite de 15 cm por pelo
menos 3 segundos.
Intervalo de tempo em segundos que o animal fica
próximo à fonte a gaiola do infante a uma
distância mínima de 15 cm por pelo menos 3
segundos.
Número de vezes que o animal focal cheira ou
lambe a caixa na qual está o filhote.
Coleta de sangue
As coletas de sangue foram realizadas imediatamente após as sessões de
observação comportamental em ambas as condições para avaliar os níveis
plasmáticos de cortisol. Após a captura e contenção de cada macho, foi coletado 0,5
ml de sangue por punção da veia femural. As amostras de sangue foram coletadas
dentro de 80-150 s após a captura dos animais. Após esse procedimento, o sangue
foi centrifugado por 10 minutos/3000 rpm, separado do plasma e estocado no freezer
a -20 C, para análise dos níveis de cortisol pelo método imunoenzimático (EIA).
Dosagem do Cortisol
Os níveis plasmáticos de cortisol foram analisados no Laboratório de
Medidas Hormonais do Departamento de Fisiologia da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte pelo método imunoenzimático (ELISA) conforme metodologia
desenvolvida por Munro e Stabenfeldt (1984). Os coeficientes intra- e inter-ensaio
de variação foram 1.09 e 7.78%, respectivamente.
Análise Estatística
A análise estatística foi realizada através de testes paramétricos e não
paramétricos tendo em vista a normalidade dos dados.
Para comparar a resposta comportamental dos machos experimentais entre as
duas condições testadas (controle x exposição filhote) foi utilizado o teste de
Wilcoxon matched-pairs signed-ranks test (Z) para amostras dependentes. O efeito
do estímulo visual do infante nos níveis plasmáticos de cortisol foi avaliado através
do Teste t de Student para amostras dependentes. Para avaliar o efeito da experiência
prévia do cuidador na resposta comportamental e hormonal foram utilizados o teste
de Mann Whitney U e o teste t de Student para amostras independentes,
respectivamente. Para avaliar a resposta comportamental e hormonal dos machos
adultos entre os dias de exposição à visão de infantes recém-nascidos foi utilizado o
teste de Friedman (F) e ANOVA para medidas repetidas, respectivamente. O nível
de significância foi de p ≤ 0.05.
Resultados
Resposta Comportamental
A
resposta
comportamental
dos
machos
adultos
de
sagüi
foi
significativamente influenciada por sua exposição a infantes recém-nascidos
colocados na caixa teste. Os machos se aproximaram e se afastaram mais da caixa
quando o filhote estava no seu interior do que quando ela estava vazia. Eles também
cheiraram mais e permaneceram mais tempo próximos ao aparato quando os filhotes
estavam presentes quando comparado com a condição controle (caixa teste vazia)
(aproximação: Z = 4.07, n = 48, p = 0.000; afastamento: Z = 3.58, n = 48, p =
0.000; cheirar: Z = 3.88, n = 48, p = 0.000; proximidade: Z = 5.28, n = 48, p =
0.000). (Figura 2A e 2B). As demais variáveis comportamentais não variaram
significativamente entre as condições testadas (marcação: Z = 1.3, n = 48, p = 0.19;
lamber: Z = 1.33, n= 48, p = 0.18; deslocamento: Z = 1.40, n = 48, p = 0.19)
(Figura 2A e 2C).
A comparação dentro de cada grupo experimental também mostrou diferença
significativa na responsividade dos machos à visão do filhote alojado na caixa teste.
O padrão comportamental dos machos experientes e não experientes foi semelhante
quando avaliado entre as condições controle e de exposição ao infante, à exceção do
número de afastamento dos machos não experientes que não se modificou
(Experiente: aproximação: Z = 3.55, n = 24, p = 0.000; afastamento: Z = 3.29, n =
24, p = 0.000; cheirar: Z = 2.90, n = 24, p = 0.003; proximidade: Z = 4.1, n = 24, p
= 0.000; Não experiente: aproximação: Z = 2.13, n = 24, p = 0.032; afastamento:
Z= 1.67, n= 24, p= 0.09; cheirar: Z = 2.50, n = 48, p = 0.012; proximidade: Z =
3.21, n = 48, p = 0.001). Ambos os grupos de machos não reprodutivos se
aproximaram, se afastaram, cheiraram e permaneceram por mais tempo próximo a
caixa na qual estava o filhote do que na condição controle (Figuras 3A e 3B). Apesar
da semelhança na resposta comportamental entre os grupos, os machos experientes
se mostram mais responsivos ao filhote do que os não experientes. As demais
variáveis comportamentais não variaram significativamente entre as condições
(Experientes: marcação: Z = 1.61, n = 24, p = 0.10; lamber: Z = 0.73, n= 24, p =
0.43; deslocamento: Z = 0.98, n = 24, p = 0.32; Não experiente: marcação: Z =
0.15, n = 28, p = 0.87; lamber: Z = 1.18, n= 24, p = 0.23; deslocamento: Z = 0.97, n
= 24, p = 0.33) (Figura 3A e 3C).
Com relação ao efeito da experiência prévia no cuidado entre os grupos
investigados, não foi encontrada diferença significativa na resposta comportamental
entre os animais experientes e inexperientes (Controle: aproximação: U = 283, n =
24, p = 0.91; afastamento: U = 279, n = 24, p = 0.85; proximidade: U = 248, n = 24,
p = 0.40; marcação de cheiro: U = 283, n = 24, p = 0.92; deslocamento: U = 286, n
= 24, p = 0.97; cheirar: U = 270, n = 24, p = 0.71; lamber: U = 276, n = 24, p =
0.80; Exposição ao filhote: aproximação: U = 221, n = 24, p = 0.16; afastamento:
U = 231, n = 24, p = 0.23; proximidade: U = 202, n = 24, p = 0.07; marcação de
cheiro: U = 206, n = 24, p = 0.09; deslocamento: U = 270, n = 24, p = 0.71; cheirar:
U = 268, n = 24, p = 0.68; lamber: U = 255, n = 24, p = 0.49). Todavia, os valores
registrados de todos os comportamentos investigados foram maiores para os machos
experientes, com exceção para as freqüências de lamber e deslocamento.
A
Frequênciac
8
6
*
*
4
Caixa vazia
Caixa cominfante
*
2
0
Cheirar
B
250
Duração (s) (s)
Lamber
200
*
150
100
50
0
Proximidade
Aproximação Afastamento
C
150
120
F re q u ê n c ia a
Marcação
90
60
30
0
Deslocamento
Figura 2. Freqüência e duração médias (X ± EPM) dos comportamentos
apresentados pelos machos adultos não reprodutores de sagüi, Callithrix jacchus,
diante da caixa teste vazia (barras brancas) e da caixa teste com o infante recémnascido não-aparentado (barras pretas). * indica diferença estatística significante
(Wilcoxon, p ≤ 0.05).
F re q u ê n c iau
8
A
Marcação
Cheirar
Lamber
Aproximação
Afastamento
6
*
4
*
2
Caixa vazia
*
*
Caixa c/ infante
*
0
Proximidade
400
D u ração (s )o
Exp Inexp
*
*
100
Exp Inexp
Exp Inexp
Deslocamento
150
B
300
200
Exp Inexp
F re q u ê n c ia y
Exp Inexp
C
120
90
60
30
0
0
Exp
Inexp
Exp
Inexp
Figura 3. Freqüência média e duração média (X ± DP) dos comportamentos
apresentados pelos machos adultos não reprodutivos de sagüi experientes e não
experientes no cuidado aos filhotes, Callithrix jacchus, em resposta a caixa vazia
(barras brancas) e a caixa com infante recém nascido. * indica diferença estatística
significante (Wilcoxon, p ≤ 0.05).
A comparação da resposta comportamental dos machos não reprodutivos
entre os dias de testes ou após exposição sucessiva aos filhotes não mostrou
diferença significativa como mostra a Tabela 2.
Além disso, quando avaliamos a resposta comportamental dentro de cada
grupo experimental (se experiente ou não experiente no cuidado à prole) também
não foi encontrada diferença significativa nos comportamentos analisados entre os
dias de exposição sucessiva à visão dos filhotes.
Tabela 2. Resposta comportamental (X ± EPM) dos machos adultos não
reprodutores de sagüi, Callithrix jacchus, nos dias sucessivos de exposição à visão
dos filhotes recém-nascidos (Teste de Friedman, p ≤ 0,05).
Comportamento
Marcação
Cheirar
Lamber
Aproximação
Afastamento
Proximidade
Deslocamento
Dia 1
Dia 2
Dia 3
Dia 4
1.00 ± 0.34
0.91 ± 0.24
1.33 ± 0.10
1.75 ± 0.16
p
n = 12, df=
3, p = 0.28
1.50 ± 0.24 2.00 ± 0.35 2.91 ± 0.18 2.33 ± 0.15 n = 12, df =
3, p = 0.26
1.30 ± 0.21 1.00 ± 0.30 1.11 ± 0.19 1.33 ± 0.16 n = 12, df =
3, p= 0.56
5.33 ± 1.24 6.00 ± 0.85 5.50 ± 0.88 5.00 ± 0.85 n = 12, df =
3, p= 0.45
4.91 ± 0.44 5.41 ± 0.38 5.16 ± 0.48 3.91 ± 0.85 n = 12, df =
3, p = 0.57
135.33 ± 162.58 ± 147.66 ± 164.16 ± n = 12, df =
24.60
32.54
27.98
21.65
3, p = 0.11
55.25
14.21
± 49.83
15.29
± 43.54
18.97
± 58.43
15.34
± n = 12, df =
3, p = 0.31
Resposta hormonal
A avaliação dos níveis plasmáticos de cortisol dos machos adultos de sagüi
não mostrou uma variação significativa após sua exposição à caixa teste com o
infante (t = 1.28, n = 48, p = 0.20) como mostra a Figura 4A. Semelhantemente, a
comparação dentro de cada grupo experimental não mostrou diferença significativa
nos níveis hormonais em resposta ao estímulo testado (Experiente: t = -0,20, n = 24,
p = 0.83; inexperiente: t = 1.93, n = 24, p = 0.06) (Figura 4B). A comparação dessa
resposta entre machos experientes e inexperientes na condição controle e após a
exposição ao filhote não mostrou efeito da experiência prévia no perfil hormonal dos
animais (Antes: t = 1.69, n = 24, p = 0.09; exposição ao filhote: t = -0,01, n = 24, p =
0.99).
Não foi verificada diferença significativa nos níveis plasmáticos de cortisol
dos machos entre os dias de observação ou após exposição contínua aos filhotes,
como mostrado na Tabela 3.
Tabela 3. Níveis plasmáticos de cortisol em ng/ml (X ± DP) dos machos adultos não
reprodutivos de sagüi, Callithrix jacchus, nos dias de exposição à visão dos filhotes
recém-nascidos. (Anova para medidad repetidas, p ≤ 0,05).
Grupo
Dia 1
Dia 2
Dia 3
Dia 4
p
Machos
1170 ± 87
970 ± 64
1053 ± 64
982 ± 0.16
Experientes
1059 ± 47
1186 ± 58
1157 ± 51
1040 ± 43
Inexperientes
1181 ± 43
1123 ± 65
1149 ± 40
1109 ± 48
n = 12, F= 1.56, p
= 0.13
n = 6, F= 0.98, p
= 0.53
n = 6, F= 1.01, p
= 0.47
A
Cortisol (ng/ml)l)ls
3000
2500
Caixa vazia
Caixa c/ infante
2000
1500
1000
500
0
B
Cortisol (ng/ml)ml)
3000
2500
2000
1500
1000
500
0
Experiente
Inexperiente
Figura 4. Níveis médios (X ± EPM) de cortisol plasmático de machos adultos de
sagüi diante caixa teste vazia (barra branca) e caixa teste com infante recém-nascido
não-aparentado (barra preta) (A) e para os animais experientes e não experientes nas
duas condições testadas (B).
Discussão
A exposição de machos adultos não reprodutivos de sagüi à visão de filhotes
recém-nascidos influenciou significativamente sua resposta comportamental. De
modo geral, a maioria dos machos se mostrou interessado e responsivo ao infante, o
que foi evidenciado pelo maior número de aproximações e afastamentos da caixa
teste, e por sua maior permanência e exploração (cheirar) do aparato utilizado. A
responsividade aumentada pode também ser evidenciada pela elevada freqüência de
aproximações e tempo de proximidade dos animais junto ao aparato no primeiro dia
de exposição, a exceção de um animal que não respondeu a apresentação do
estímulo. Isso demostra a variabilidade individual na responsividade aos estímulos
sensoriais dos infantes como evidenciado por Zahed et al (2008) utilizando pais
experientes de sagui. Nesse estudo os autores encontraram variação individual na
responsividade dos pais quando expostos a vocalização de filhotes familiares e não
familiares.
A comunicação entre primatas é construída por diferentes tipos de sinais, os
quais são transmitidos por quatro vias: a via visual (por ex., posturas e movimentos
corporais, piloereção, expressões faciais, Krebs e Davies, 1996), a via tátil (por ex.,
catação social, toques e contato corpóreo, Mendes e Ades, 2000); a via auditiva ou
vocal (por ex., sinais produzidos pelo aparato vocal, vocalizações, Mendes e Ades,
2004); e a via química (por ex., secreções glandulares e urinárias, Gosling et al.
1996). Dentre esses canais, o sinal visual é uma pista importante, especialmente para
animais que vivem no campo, na detecção de predadores, fontes alimentares e
necessidades de cuidado pelos filhotes.
Segundo Ehardt e Blount (1984), filhotes de macaca japonesa podem solicitar
a atenção, aproximação e interação física materna através de posturas e expressões
faciais. Estudo desenvolvido em humanos (Bowbly, 1982) apóia a afirmação de que
características faciais (traços infantis) são elementos essenciais na determinação da
atratividade exercida pelos infantes, os quais evoluíram para iniciação do cuidado
parental pelos adultos. Em calitriquídeos, os infantes são muito atrativos para todos
os membros do grupo social e os ajudantes competem com os animais reprodutores
quanto às oportunidades de carregar (Price, 1991; Yamamoto e Box, 1997). Tendo
em vista esses aspectos, as pistas sensoriais provenientes de infantes, como sua visão
pode promover a proximidade física do cuidador. Nesse sentido, nosso estudo foi o
primeiro a investigar o efeito dessa pista sensorial isolada na ausência de outros
possíveis sinais emitidos pelos filhotes, como sua vocalização, cheiro e contato
físico.
Estudo realizado por Pryce et al. (1993) usando um paradigma de
condicionamento operante mostrou que além do estímulo vocal, a pista visual pode
ser utilizada para testar a responsividade parental em fêmeas adultas de sagüi. Para
tal, os animais foram treinados a pressionar uma barra para ter acesso à visão de uma
réplica de filhote. Os autores observaram que tanto fêmeas multíparas como
primíparas respondiam positivamente à pista visual, o que foi confirmado pela alta
freqüência de pressão na barra de acesso ao estímulo. Todavia, o interesse e a
motivação das fêmeas na busca pelo estímulo visual diminuíram ao longo das
sessões de testes. Diferentemente, no nosso estudo, a responsividade dos machos à
visão de infantes se manteve ao longo das exposições. Essa diferença entre os dois
estudos pode estar relacionada a dois fatores. Primeiro, o estímulo usado no estudo
de Pryce et al (1993) não variou entre os testes (réplica de filhote), o que pode ter
levado a habituação das fêmeas e, portanto a diminuição de sua motivação pelo
acesso a pista. Em contraste, no nosso estudo os sujeitos experimentais foram
expostos a filhotes vivos diferentes em cada sessão de observação comportamental,
o que pode ter contribuído para manutenção da responsividade do cuidador
potencial. Logo, esses fatores provavelmente contribuíram para a elevação da
resposta comportamental dos machos não reprodutores no nosso estudo.
Além da estimulação visual, outras pistas sensoriais tem sido eficazes na
modulação do comportamento de cuidado desses animais. Em Callithrix jacchus,
um maior número de aproximações e tempo de contato pelos cuidadores foi
verificado quando os infantes vocalizavam do que nos períodos em que a pista vocal
estava ausente (Snowdon, 1997, Elowson et al. 1998). Recentemente, Zahed et al
(2008) mostraram que os pais de sagüi responderam rapidamente a vocalizações de
infantes, o que foi confirmado pela freqüência aumentada de aproximações,
manipulação da fonte sonora e pelo tempo gasto em proximidade do aparato onde o
estímulo sonoro estava presente. Vale salientar que os machos responderam de
forma semelhante a seus próprios filhotes e a filhotes estranhos. Estudo
desenvolvido em nosso laboratório mostrou que os machos adultos não reprodutores
de sagüi quando expostos a vocalização de filhotes recém-nascidos não aparentados
se aproximaram e passaram mais tempo próximo ao aparato eletrônico (gravador)
usado para a reprodução da vocalização dos infantes do que quando nenhum som era
apresentado (Barbosa, Franci e Mota, submetido).
O padrão comportamental dos machos não foi influenciado pela experiência
prévia no cuidado aos filhotes. Machos experientes e não experientes foram ambos
responsivos à visão do filhote no aparato desde o primeiro dia de exposição. Esses
dados são semelhantes aos descritos por Roberts et al (2001) que não verificaram
diferença na resposta de machos e fêmeas de sagüi não reprodutores experientes e
inexperientes a filhotes. Dez dos dezessete machos usados se aproximaram e
recuperaram filhotes no primeiro dia de exposição. Além disso, em camundongos da
espécie Microtus ochrogaster 70% dos animais não reprodutores de ambos os sexos
exibiram o comportamento parental no primeiro dia de teste com filhotes, sugerindo
que o comportamento aloparental pode ser expresso independentemente da
experiência previa no cuidado e da influência dos hormônios da gravidez e parto
(Roberts et al. 1999).
O papel da experiência prévia na expressão do cuidado à prole é amplamente
discutido por vários estudos com calitriquídeos, mas não há concordância quanto a
sua relação com o sucesso na criação dos filhotes. Evidências obtidas com Saguinus
oedipus (Tardif et al. 1984; Ziegler et al. 1996), Leontopithecus rosalia (Baker e
Woods, 1992), Callithrix kuhli (Nunes et al. 2001) e Callithrix jacchus (Ingram,
1977) mostram que a experiência prévia no cuidado é importante para o sucesso
reprodutivo dos animais, com os animais experientes mostrando-se mais
competentes e expressando maiores índices de comportamento parental. Por outro
lado, Tardif et al. (1992) não encontraram diferença significativa na duração dos
episódios de carregar os infantes entre machos subadultos de S. oedipus experientes
e inexperientes. Em C. jacchus, Yamamoto e Box (1997) encontraram que os
ajudantes subadultos inexperientes recuperam mais rápido, carregam mais
freqüentemente e por longo período os infantes do que os animais experientes,
sugerindo que a experiência diminui a motivação para interagir com o infante entre
os animais subadultos. No presente estudo, apesar de não ter sido encontrada
diferença significativa na responsividade dos animais à visão de infantes com
relação à experiência prévia no cuidado, os machos experientes apresentaram
valores mais elevados em quase todos os comportamentos investigados que os não
experientes, sugerindo que a experiência anterior pode influenciar, mas não
determinar a expressão do comportamental de cuidado em sagüi e em outras
espécies.
No que diz respeito ao componente hormonal do cuidado, não foi encontrada
variação significativa nos níveis de cortisol plasmático dos machos adultos, nem
com relação a sua experiência prévia no cuidado a prole. Os níveis de cortisol dos
animais não aumentaram entre a condição controle e a exposição ao filhote.
Todavia, foi verificada uma diminuição nos níveis hormonais após a exposição
sucessiva. Assim, a estimulação visual pela colocação do filhote no aparato não
induziu modificação nos níveis hormonais dos machos, sugerindo um menor grau de
alerta ou responsividade por esses animais ou que a via visual tem papel importante
apenas na determinação da resposta comportamental. Vale salientar que estudo feito
com o sagüi em nosso laboratório mostrou elevação nos níveis de cortisol quando
machos adultos foram expostos a vocalização de filhotes recém-nascidos. Esses
achados sugerem que o significado das pistas sensoriais advindas dos filhotes
recém-nascidos pode ser diferente para os cuidadores, o que poderia influenciar
diferentemente sua resposta comportamental e hormonal. Nesse caso, a pista sonora
poderia ser considerada como primária levando a uma modificação nas respostas
comportamental e hormonal pelo cuidador, enquanto a pista visual teria um papel
complementar sob a responsividade dos animais do grupo social. Diferentemente,
estudo realizado por Saltzman e Abbott (2005) com C. jacchus verificou um
aumento dos níveis plasmáticos de cortisol em fêmeas reprodutoras após a
exposição a pistas sensoriais dos infantes não familiares (visão, toque, vocalização).
Os autores sugerem que o aumento nos níveis de cortisol não estava relacionado à
exposição a filhotes não familiares, mas sim ao estresse durante o procedimento
experimental pelo uso de colar nas fêmeas para impedir a agressão ao filhote durante
os testes.
É importante mencionar que o cortisol tem sido associado negativamente com
o comportamento parental em fêmeas de primatas não humanos (Bahr et al. 1998;
Bardi et al. 2001), mas positivamente com esse comportamento em humanos
(Fleming et al. 1997). Mães que apresentam altos níveis de cortisol plasmático
interagem mais afiliativamente com seus bebês (Fleming et al. 1997), são mais
reativas a sua vocalização (Stallings et al. 2001) e aos seus odores (Fleming et al.
1997). Com relação aos pais, também foi observado um aumento nos níveis de
cortisol plasmático após sessões de exposição ao choro de bebês (Fleming et al.
2002). O cortisol elevado parece ser importante para aumentar o estado de alerta e
de prontidão do cuidador em responder aos sinais sensoriais da prole.
Sugere-se que a exposição de um possível cuidador a pistas visuais de
filhotes de sagüi se mostra importante elemento modulador da responsividade
aloparental, provavelmente por facilitar sua aproximação e, conseqüentemente a
interação social e o comportamento de carregar. Além disso, esse tipo de sinal (por
ex, posturas, movimentos e expressões faciais) pode sinalizar ao cuidador a
necessidade de cuidado. A experiência prévia no cuidado e os níveis de cortisol
parecem não estar relacionados com a iniciação de comportamentos de aproximação
do cuidador em resposta ao estímulo visual pelos filhotes.
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ARTIGO 3
Responsividade Aloparental em Machos Não Reprodutores de Sagüi, Callithrix
jacchus, Durante Interação Social com Filhotes Recém-Nascidos.
Maricele Nascimento Barbosaa, Ana Karolina Santos e Maria Teresa da Silva Motaa*
a
Departamento de Fisiologia, Centro de Biociências, UFRN, Caixa Postal 1511,
Campus Universitário, Natal-RN, 59078-970, Brazil.
*Correspondence to: Maria Teresa da Silva Mota, Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, Centro de Biociências, Departamento de Fisiologia, Caixa Postal
1511, Campus Universitário, 59078-970, Natal-RN, Brasil
E-mail: [email protected]
Artigo a ser submetido à International Journal of Primatology
Resumo
Nos mamíferos, a experiência prévia no cuidado aos infantes é um
componente importante que facilita a iniciação e manutenção do cuidado parental.
Neste sentido, o objetivo desse estudo foi avaliar a influência da responsividade
aloparental de machos não reprodutores a interação social com infantes não
aparentados de sagüi. Foram utilizados 12 machos adultos, seis deles com
experiência prévia no cuidado aloparental. Cada macho foi exposto quatro vezes
durante 15 minutos a um infante recém-nascido colocado em uma caixa teste. Nessa
condição experimental, o animal foi testado em 2 condições: a) Caixa teste com
filhote fechada e b) caixa teste com filhote aberta. Na segunda condição, os machos
poderiam buscar o contato físico e carregar o infante. Foram registradas as
freqüências de aproximação, afastamento, marcação de cheiro, cheirar e lamber o
infante, e a duração dos episódios de carregar e a latência de recuperação. Após as
observações comportamentais foram coletadas amostras de sangue dos machos para
avaliar seus níveis de cortisol. A resposta comportamental dos machos adultos foi
fortemente
influenciada
pela
experiência
prévia.
Machos
experientes
se
aproximaram, passaram mais tempo próximos, carregaram e recuperaram mais
rapidamente o infante do que os inexperientes. Além disso, a exposição sucessiva a
infantes levou a exibição do comportamento de carregar pelos machos inexperientes,
bem como diminuiu sua latência de recuperação do infante. Os níveis plasmáticos de
cortisol não foram influenciados pela experiência prévia nem pela exposição
contínua aos infantes. Assim, sugere-se que a exposição sucessiva a infantes e a
experiência prévia no cuidado com os irmãos quando vivendo no seu grupo familiar
influencia a responsividade de machos de sagüi às pistas sensoriais dos infantes. A
ausência de variação nos níveis de cortisol dos machos durante o carregar sugere
que o contato físico com o infante não foi considerado um evento estressante.
.
Introdução
Hormônios, experiência prévia e estímulos sensoriais provenientes dos
infantes interagem de forma complexa para modular a responsividade parental de
cuidadores em aves e mamíferos. Em roedores, a rápida expressão do
comportamento materno após o nascimento dos filhotes se deve em parte às
mudanças nos níveis de estrógeno, progesterona, cortisol, prolactina e ocitocina que
ocorrem durante a gestação e o parto (Numan, 1994). Essas alterações hormonais
são essenciais para a manutenção do feto e para a formação do vínculo da mãe com
a prole. Uma vez estabelecida a interação mãe-filhote, o comportamento parental
passa a ser mantido por estímulos dos filhotes, minimizando a dependência
hormonal (Fleming et al. 1999).
Com relação ao comportamento aloparental, esse pode ser expresso em
machos e fêmeas virgens de ratos após a exposição prolongada a infantes, processo
conhecido como sensibilização (Rosenblatt, 1967). Por exemplo, fêmeas de ratos
nulíparas quando alojadas por um período prolongado de tempo com infantes
passam a exibir a maioria dos componentes da resposta materna, exceto a lactação
(Lonstein et al. 1999). Dessa forma, a permanência de indivíduos ingênuos
reprodutivamente na presença de filhotes modula componentes importantes de sua
resposta parental, como o reconhecimento de pistas sensoriais dos filhotes.
Nessa perspectiva, a experiência que as fêmeas adquirem quando interagem
com os infantes tem conseqüência a longo prazo como observado pela diminuição
na latência para a exibição do comportamento materno (Fleming e Sarker, 1990).
Além da experiência obtida pela habituação a filhotes, a experiência prévia no
cuidado parece ter papel importante na sobrevivência da prole, pois diminui a
ocorrência de comportamentos aversivos ou até mesmo de infanticídio como
evidenciado em machos de roedores (Huck et al. 1982; Elwood e Kennedy, 1991).
Em calitriquídeos, a experiência prévia parece ser também crítica no
aperfeiçoamento das habilidades parentais (Tardif et al. 1984; Snowdon, 1996;
Tardif, 1997). Nessa família caracterizada por grupos de criação cooperativa, os
irmãos mais velhos podem participar do cuidado aos infantes e adquirir experiência
parental. Indivíduos que cuidaram de seus irmãos mais novos quando vivendo no
grupo familiar desenvolvem esse padrão comportamental e exibem repertório
apropriado quando produzem sua própria descendência (Tardif et al. 1984).
É importante salientar que sinais provenientes dos filhotes recém-nascidos
como o contato físico durante o carregar, a vocalização, o cheiro e a visão podem
influenciar o comportamento paterno e aloparental em primatas humanos e não
humanos (humanos: Storey et al. 2002; Callithrix jacchus: Zahed et al. 2008; Pryce,
1993; Saimiri sciureus: Soltis et al. 2005). Além disso, essas pistas também têm
papel importante na determinação da resposta hormonal dos cuidadores.
A relação entre os correlatos hormonal e comportamental do cuidado à prole
tem sido bem estudados em fêmeas de mamíferos, especialmente em roedores
(Rosenblatt, Mayer e Giordano, 1988; Bridges, 1990). Isso provavelmente se deve à
ligação próxima que se estabelece entre as mães e seus filhotes durante a gravidez, o
parto e a lactação. Entre os mediadores hormonais envolvidos no comportamento de
cuidado à prole em mamíferos, alterações nos níveis de glicocorticóides (cortisol e
corticosterona) têm sido evidenciadas. Em roedores, a corticosterona modula a
responsividade parental, mas sua presença parece não ser necessária para a
expressão do comportamento materno (Rees et al. 2004). Neste caso, a remoção da
glândula adrenal, a fonte de corticosterona, diminui o contato físico e o
comportamento de lamber os infantes, enquanto que sua administração em doses
elevadas aumenta a expressão desses comportamentos pelas fêmeas de rato no
período pós-parto (Rees et al. 2004). Por outro lado, estudo posterior utilizando
fêmeas virgens de rato expostas à infantes por um período prolongado mostrou um
efeito inibitório da administração de corticosterona na responsividade parental após
adrenalectomia (Rees et al. 2006). Dessa forma, a relação entre a expressão de
cuidado e o perfil hormonal pode variar de acordo com o estado reprodutivo da
fêmea.
Em humanos, o cortisol parece ter um efeito positivo na resposta dos
cuidadores aos estímulos sensoriais dos infantes. Níveis elevados de cortisol em
mães após o nascimento de seus filhos foram relacionados com uma maior exibição
de comportamentos parentais que envolveram a interação física com o infante, maior
atratividade a seus odores e maior aumento na responsividade ao seu choro (Fleming
e Anderson, 1987; Fleming et al. 1997; Stallings et al. 2001)
No gênero Callithrix, alguns estudos mostram uma associação entre o perfil
hormonal dos cuidadores e sinais provenientes dos filhotes. Dados de Dixson e
George (1982), Mota e Sousa (2000), Roberts et al. (2001) e Mota et al. (2006)
mostram uma elevação nos níveis de prolactina em pais e ajudantes não reprodutores
de sagüi, C. jacchus, após estimulação tátil pelo carregar dos infantes. Além disso,
Nunes et al. (2001) e Fite et al. (2005) como C. khulli e Mota et al. (2006) com o C.
jacchus verificaram uma diminuição no cortisol nos carregadores após participação
no carregar. Por outro lado, Prudom et al (2008) observou uma diminuição nos
níveis plasmáticos de testosterona em pais de sagüi após a exposição a marcação de
cheiro de filhotes. Dessa forma, a relação hormônio e comportamento parental em
primatas, e em especial naqueles do Novo Mundo, é complexa e pode envolver
diferentes vias neuroendócrinas, que ainda não estão bem definidas.
O sagüi, C. jacchus, tem sido usado como sujeito experimental nas mais
diversas áreas da biologia, como a endocrinologia, a pesquisa etológica e
farmacológica. Tal fato se deve a algumas características comportamentais e
fisiológicas apresentadas por essa espécie, como o pequeno porte, a fácil
manutenção em cativeiro, a flexibilidade quanto ao sistema de acasalamento, a
produção de gêmeos em cada gestação, o estro pós-parto, o rico repertório
comportamental e a participação dos membros do grupo social no cuidado com a
prole. Levando em consideração esses aspectos o objetivo desse estudo foi avaliar a
resposta comportamental e hormonal de machos adultos não reprodutores de sagüi,
Callithrix jacchus, após interação social com filhotes recém nascidos, como também
o papel da experiência prévia na responsividade aloparental.
Metodologia
Animais
Foram utilizados 12 machos de sagüi, Callithix jacchus, nascidos em
cativeiro e pertencentes ao Núcleo de Primatologia da UFRN. Todos os animais
utilizados eram adultos (28 a 48 meses). Seis machos foram expostos a pistas
sensoriais advindas dos infantes pela primeira vez durante a execução do
experimento. Os outros animais utilizados já tiveram experiência prévia quanto às
pistas testadas (1 prole), como ajudantes não reprodutores no seu grupo familiar.
Cada animal foi mantido em uma gaiola medindo 2.00 x 1.00 x 2.00m
localizada na área externa do Núcleo, sob condições naturais de temperatura,
umidade e ciclo claro-escuro. A dieta alimentar oferecida consistiu de 2 refeições
diárias, sendo uma papa protéica pela manhã e frutas à tarde. Os animais também
receberam, após as coletas semanais de sangue, uma suplementação oral de ferro e
complexo vitamínico.
Procedimento Experimental
A responsividade aloparental foi avaliada utilizando-se infantes de sagüi de
10 a 15 dias de vida de ambos os sexos como estímulo. Cada macho foi exposto a 2
condições: a) Caixa teste com filhote fechada: os animais experimentais foram
expostos a filhote recém-nascido alojado em caixa teste medindo 0,4 x 0,4 x 0,4 m
por 15 minutos, b) Caixa teste com filhote aberta: o experimentador coloca a caixa
teste na gaiola-viveiro dos animais com um filhote no seu interior com sua porta
aberta, de forma a permitir o acesso e a interação física do macho adulto com o
infante (Figura 1). Os testes foram realizados 2 vezes por semana, ao longo de 2
semanas, totalizando 4 testes. Cada sessão de exposição durou 15 minutos e incluiu
a observação da resposta comportamental dos machos não reprodutores que foram
realizadas entre 10:00 e 12:30 hs pelo método focal contínuo. As variáveis
comportamentais registradas estão descritas na Tabela 1.
O procedimento experimental utilizado nesse estudo pela exposição de
machos adultos à infantes não familiares parece ser um método seguro, tendo em
vista que nos estudos desenvolvidos por Roberts et al (2001) e Saltzman e Abbott
(2005) utilizando o C. jacchus, não foi verificada a ocorrência de agressão pelos
machos e fêmeas quando expostos a filhotes não familiares.
A
B
Figura 1. Procedimento Experimental: caixa teste fechada com filhote (A) e caixa
teste aberta com filhote (B).
Tabela 1. Comportamentos registrados
Variáveis Comportamentais
Deslocamento
Marcação de cheiro
Aproximação
Afastamento
Proximidade
Latência de recuperação
Cheirar
Lamber
Rejeição
Episódios de carregar
Descrição
As gaiolas-viveiro serão divididas em quadrantes de
38cm cada, totalizando cerca de 60 divisões. Os
deslocamentos efetuados pelo animal focal entre um
quadrante e outro serão contabilizados como 1
deslocamento.
Número de vezes que o animal focal esfrega a região
anogenital em alguma superfície da gaiola.
Número de vezes que o animal focal se aproxima da
fonte sonora/gaiola/infante ultrapassando o limite de 15
cm por pelo menos 3 segundos.
Número de vezes que o animal focal se afasta da fonte
sonora/gaiola/infante dentro de 15 cm por pelo menos 3
segundos.
Intervalo de tempo em segundos que o animal fica
próximo à fonte sonora/gaiola/infante a uma distância
mínima de 15 cm por pelo menos 3 segundos.
Intervalo de tempo em segundos entre a exposição do
animal focal ao infante e a exibição do comportamento
de pegar o infante pela primeira vez.
Número de vezes que o animal focal cheira a
gaiola/infante.
Número de vezes que o animal focal lambe a gaiola/
infante.
Número de vezes que o animal focal esfrega o infante
contra o substrato e/ou impede que ele seja carregado.
Freqüência e intervalo de tempo que o animal focal se
encontra carregando o infante na região dorsal.
Coleta de sangue
As coletas de sangue foram realizadas após as observações comportamentais
para avaliar os níveis plasmáticos de cortisol. Após a captura e contenção de cada
macho, foram coletados 0,5 ml de sangue por punção da veia femural. Após esse
procedimento, o sangue foi centrifugado por 10 minutos/3000 rpm, separado do
plasma e estocado no freezer a -20 C, para análise posterior dos níveis de cortisol
(método imunoenzimático – EIA).
Dosagem do Cortisol
Os níveis plasmáticos de cortisol foram analisados no Laboratório de
Medidas Hormonais do Departamento de Fisiologia da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte pelo método imunoenzimático (ELISA) conforme metodologia
desenvolvida por Munro e Stabenfeldt (1984). Os coeficientes intra- e inter-ensaio
de variação foram de 1,25 e 3,67%, respectivamente
Análise Estatística
A análise estatística foi realizada através de testes paramétricos e não
paramétricos tendo em vista a normalidade dos dados.
Para avaliar o efeito da experiência prévia do cuidador na resposta
comportamental e hormonal após a exposição aos infantes foi utilizado o teste de
Mann Whitney U e o teste t para amostras independentes, respectivamente. Para
verificar se houve diferença na resposta comportamental dos machos adultos entre
os dias de exposição sucessiva aos infantes foi utilizado o teste de Friedman (F). Em
seguida o teste de Wilcoxon (Z) foi aplicado para identificar em que dias de
exposição ocorreram as variações. A análise de variância (ANOVA) para medidas
repetidas foi utilizada para verificar o efeito da exposição sucessiva aos infantes na
resposta hormonal. O teste de correlação de Spearman (rs) foi usado para a avaliação
da correlação entre o comportamento de carregar e os níveis plasmáticos de cortisol
dos machos adultos. O nível de significância foi de p ≤ 0.05 para todos os testes
estatísticos aplicados.
Resultados
A comparação da resposta comportamental dos machos adultos de sagüi entre
as condições (exposição a caixa teste com infante fechada x caixa teste aberta)
mostrou diferença significativa apenas para a freqüência de deslocamentos. Machos
adultos se deslocaram entre os quadrantes da gaiola-viveiro quando expostos a caixa
teste com filhote com a porta fechada (Z = 4.03, n = 48, p = 0.0000) (Figura 2B). As
demais variáveis investigadas não mostraram diferença significativa entre as
condições testadas (aproximação: Z = 0.68, n = 48, p = 0.49; afastamento: Z =
0.71 , n = 48, p = 0.47;; marcação: Z = 0.98, n = 48, p = 0.11; proximidade: Z =
0.97, n = 48, p 0.10) (Figura 2A).
Padrão
semelhante
foi
verificado
quando
comparada
a
resposta
comportamental dentro de cada grupo experimental (experiente e não experiente).
Ambos os grupos se locomoveram mais freqüentemente quando a caixa estava
fechada e o acesso ao filhote não era permitido (Experiente: Z = 2.95, n = 24, p =
0.003; Não experiente: Z = 2.66, n = 24, p = 0.007). Não foi observada diferença
para as demais variáveis comportamentais (Experientes: aproximação: Z = 0.17, n
= 24, p = 0.86; afastamento: Z = 0.05, n= 24, p = 0.95; marcação: Z = 1.22, n = 24,
p = 0.20; proximidade: Z = 0.87, n = 48, p= 0.45; Não experiente: aproximação:
Z = 0.99, n = 24, p = 0.32; afastamento: Z = 1.08, n= 24, p = 0.27; marcação: Z =
1.24, n = 24, p = 0.21; proximidade: Z = 1.21, n = 48, p= 0.23).
10
A
Frequênciaa
8
Caixa fechada
6
Caixa aberta
4
2
0
Marcação
Aproximação
150
Afastamento
B
Frequênciaa
120
90
*
60
30
0
Deslocamento
Duração (s)s)
400
C
300
200
100
0
Proximidade
Figura 2. Freqüência média (X ± EPM) dos comportamentos apresentados pelos
machos adultos não reprodutores de sagüi, Callithrix jacchus, diante da caixa teste
fechada (barras brancas) e da caixa teste aberta com o infante recém nascido nãoaparentado (barras pretas). * indica diferença estatística significante (Wilcoxon, p ≤
0.05).
A resposta comportamental dos machos adultos foi significativamente
influenciada pela experiência prévia no cuidado quando foi permitido aos animais a
interação com os filhotes pela abertura da porta da caixa teste. Machos experientes
se aproximaram e permaneceram por mais tempo próximo ao infante do que os
inexperientes (aproximação: U = 132, n = 24, p = 0.001; proximidade: U = 174.5,
n = 24, p = 0.01). Os machos experientes ao se aproximarem da caixa teste ficaram
próximos a sua abertura ou foram para o seu interior onde estava o filhote, sendo
essas aproximações seguidas na sua maioria por episódios de carregar (carregar: U
= 118, p = 0.000). Além disso, os filhotes foram recuperados mais rapidamente por
machos experientes (latência de recuperação: U = 196, n = 24, p = 0.05) (Figura
3A e 3B). Esses animais também se afastaram mais dos filhotes (U = 148, n = 24, p
= 0.003). Os demais comportamentos registrados não foram influenciados pela
experiência prévia do macho não reprodutor (marcação: U = 222, n = 24, p = 0.17;
cheirar o filhote: U = 268.5, n = 24, p = 0.68; lamber o filhote: U = 255, n = 24, p
= 0.49) (Figura 3A e 3C). Machos não experientes tenderam a se locomover mais
entre os quadrantes das gaiolas-viveiro do que os experientes (U = 189, n = 48, p =
0.06).
A resposta comportamental dos machos ao longo dos quatro dias de
exposição aos infantes mostrou diferença entre os machos experientes e
inexperientes. Foi verificada uma diferença significativa para a latência de
recuperação e duração dos episódios de carregar exibido pelos machos inexperientes
entre os dias de exposição ao infante (latência de recuperação: F = 12.84, df = 3, p
= 0.005; carregar: F = 6.87, df = 3, p = 0.06) (Figuras 4 e 5). Sua responsividade ao
filhote parece aumentar com a exposição sucessiva, o que pode ser verificado pela
diminuição na latência de recuperação e aumento na exibição do comportamento de
carregar ao longo dos dias do teste (latência de recuperação: Z = 2.02, p = 0.03;
carregar: Z = 1.98, p = 0.04) (Figura 4 e 5). Não foi verificada variação nos demais
comportamentos entre os dias de exposição dos machos ao estímulo (marcação: F =
2.44, df = 3, p = 0.48; cheirar: F = 3.27, df = 3, p = 0.27; lamber: F = 6.00, df = 3,
p = 0.11; aproximação: F = 2.20, df = 3, p = 0.53; afastamento: F = 2.48, df = 3, p
= 0.47; deslocamento: F = 3.05, df = 3, p = 0.48; proximidade: F = 1.50, df = 3, p
= 0.68).
Não foi verificada diferença significativa no padrão comportamental dos
experientes (latência de recuperação: F = 5.06, df = 3, p = 0.16; carregar: F =
2.75, df = 3, p = 0.43; marcação: F = 2.00, df = 3, p = 0.57; cheirar: F = 3.90, df =
3, p = 0.27; lamber: F: 6.00, df = 3, p = 0.11; aproximação: F = 3.43, df = 3, p =
0.32; afastamento: F = 3.84, df = 3, p = 0.27; deslocamento: F =5.00, df = 3, p =
0.17; proximidade: F = 2.60, df = 3, p = 0.45
A
Frequênciac
10
8
6
*
Inexperiente
*
4
Experiente
2
0
Marcação
Cheirar
Lamber
Aproximação
Afastamento
Duração (s)s)
400
B
300
200
*
*
*
100
0
Proximidade
Latência de
Recuperação
F req u ên ciaa
200
Carregar
C
150
Inexperiente
100
Experiente
50
0
Deslocamento
Figura 3. Freqüência média e duração média (X ± EPM) dos comportamentos
exibidos por machos adultos não reprodutores de sagüi, Callithrix jacchus,
inexperientes (barras brancas) e experientes (barras pretas) no cuidado com acesso a
filhotes recém nascidos alojados em caixa de acrílico. * indica diferença estatística
significante. * Teste de Wilcoxon, p ≤ 0.05.
Tabela 2. Resposta comportamental (X ± EPM) dos machos adultos não
reprodutores de sagüi, Callithrix jacchus, entre os dias de exposição ao infante
recém-nascido alojado na caixa com a porta aberta. (Teste de Friedman, p ≤ 0,05).
Comportamentos
Marcação
Aproximação
Afastamento
Deslocamento
Cheirar
Lamber
Proximidade
Dia 1
Dia 2
Dia 3
Dia 4
0.25 ± 0.01
0.16 ± 0.09
0.33 ± 0.12
P
0.45 ± 0.1
n = 12, df=
3, p = 0.72
4.16 ± 0.56 3.91 ± 0.69 3.75 ± 0.68 3.83 ± 0.65 n = 12, df =
3, p = 0.96
3.58 ± 0.51 3.91 ± 0.50 3.66 ± 0.59 3.75 ± 0.66 n = 12, df =
3, p= 0.85
33.75 ± 4.53 38.53 ± 4.65 37.75 ± 0.88 49.25 ± 4.15 n = 12, df =
3, p= 0.09
3.33 ± 0.44 5.41 ± 0.38 5.16 ± 0.48 3.91 ± 0.85 n = 12, df =
3, p = 0.27
0.2 ± 0.6
0.1 ± 0.6
0.1 ± 0.6
0.1 ± 40
n = 12, df =
3, p = 0.11
n = 12, df =
127 ± 31
141 ± 49
123 ± 37
140± 40
3, p = 0.42
Duração (s))o
400
300
*
*
Dia 1
Dia 2
200
Dia 3
Dia 4
100
0
Total
Experiente
Inexperiente
Figura 4. Latência média (X ± EPM) do comportamento de recuperação dos infantes
por machos adultos não reprodutores de sagüi, Callithrix jacchus, nos dias de
exposição ao infante. * Wilcoxon, p ≤ 0.05.
Duração (s))ç
400
300
Dia 1
Dia 2
200
Dia 3
Dia 4
100
*
0
Total
Experiente
Inexperiente
Figura 5. Duração média (X ± EPM) dos episódios de carregar os infantes exibidos
por machos adultos não reprodutivos de sagüi nos dias de exposição ao infante
recém-nascido não aparentado. * Wilcoxon, p ≤ 0.05
Resposta Hormonal
Com relação ao perfil hormonal dos machos adultos de sagüi entre as
condições (exposição à caixa teste com filhote com porta fechada x caixa teste com
filhote aberta) foi evidenciada diferença significativa nos níveis plasmáticos de
cortisol. Os maiores níveis do hormônio foram verificados após a exposição à caixa
teste com a porta fechada (t = 3.05, p = 0.003) (Figura 6). Quando foi levado em
consideração a experiência prévia no cuidado, apenas os machos experientes
apresentaram diferença nos níveis de cortisol entre as duas condições (experientes: t
= 2.70, p = 0.01; não experientes: t = 1.52, p = 0.14).
Cortisol (ng/ml)ml)
3000
2500
Caixa fechada
2000
Caixa aberta
1500
*
*
1000
500
0
Total
Experiente
Inexperiente
Figura 6. Níveis médios (X ± EPM) de cortisol plasmático de machos adultos de
sagüi após a exposição ao infante alojada na caixa teste fechada (barra branca) e
aberta (barra preta). * Teste t, p ≤ 0.05
Não foi verificada diferença significativa nos níveis plasmáticos de cortisol
entre os machos adultos de sagüi com relação à experiência prévia no cuidado
quando testados na condição caixa teste aberta com acesso permitido ao filhote (t = 1.34, p = 0.18) como mostrado na Figura 7. Além disso, a comparação geral dos
valores médios de cortisol dos animais com relação a participação ou não no
carregar dos filhotes não mostrou diferença significativa (t = 0.23, p = 0.81).
Resultado semelhante foi obtido quando se considerou a experiência prévia do
cuidador (experientes: t = 0.40, p = 0.68, inexperientes: t = 1.65, p = 0.11) (Figura
8).
Cortisol (ng/ml))ol
3000
2500
2000
Inexperiente
1500
Experiente
1000
500
0
Figura 7. Níveis médios (X ± EPM) de cortisol plasmático de machos adultos de
sagüi inexperientes (barra branca) e experientes (barra preta) após a exposição ao
infante alojada na caixa teste com a porta aberta.
Cortisol (ng/ml))l)l
3000
2500
Não carregando
2000
Carregando
1500
1000
500
0
Total
Experientes
Inexperientes
Figura 8. Níveis médios (X ± EPM) de cortisol plasmático de machos adultos de
sagüi quando carregando (barra preta) e não carregando (barra branca) infantes não
aparentados
A comparação dos níveis plasmáticos de cortisol dos machos não
reprodutores entre os dias de testes ou após exposição sucessiva aos filhotes não
mostrou diferença significativa (Tabela 2). Padrão semelhante foi verificado dentro
de cada grupo experimental
Tabela 2. Níveis plasmáticos de cortisol em ng/mL (X ± EPM) dos machos adultos
não reprodutivos de sagüi, Callithrix jacchus, nos dias de exposição a filhotes
recém-nascidos. ANOVA para medidas repetidas
Grupo
Dia 1
Dia 2
Dia 3
Dia 4
p
Machos
1076 ± 54
989 ± 38
943 ± 44
935 ± 34
n = 12, F = 11.5, p = 0.31
Experientes
1059 ± 47
1186 ± 58
1157 ± 51
1040 ± 43
n = 6, F = 12.08, p = 0.37
Inexperientes
1181 ± 43
1123 ± 65
1149 ± 40
1109 ± 48
n = 6, F = 16.24, p = 0.76
Quando foi aplicado o teste de correlação de Spearman, não foi encontrada
correlação entre o comportamento de carregar o infante e os níveis plasmáticos de
cortisol dos machos adultos de sagüi (rs = -0.25; p = 0.23). Todavia, quando foi
considerado o efeito da experiência prévia, foi verificada uma correlação negativa
entre o comportamento de carregar e os níveis plasmáticos de cortisol dos machos
experientes (experientes: rs = -0.67; p = 0.0041; não experientes: rs = -0.21; p =
0.63) (Figura 9)
2400
2200
Cortisol (ng/ml)
2000
1800
1600
1400
1200
1000
800
600
400
-100
0
100
200
300
400
500
600
Carregar (s)
Figura 9. Correlação entre os níveis plasmáticos de cortisol dos machos adultos
experientes e o comportamento de carregar o infante (n =16; r =-0.67). Correlação
de Spearman, p ≤ 0.05..
Discussão
Os machos adultos não reprodutores de sagüi, Callithrix jacchus,
responderam positivamente aos infantes recém-nascidos não aparentados o que foi
evidenciado pela maior freqüência de aproximação e de tempo próximos dos
filhotes. Além disso, os machos exibiram elementos do comportamento aloparental
tais como diminuição da latência de recuperação dos filhotes e aumento na duração
dos episódios de carregar. Vale salientar que esse padrão comportamental foi
influenciado pela experiência prévia no carregar, com os machos experientes se
apresentando mais responsivos e expressando os maiores índices desses
comportamentos.
O papel da experiência no cuidado tem sido evidenciado em vários estudos
utilizando mamíferos. Em roedores, estudo realizado por Wang e Novak (1994)
utilizando camundongos da espécie Microtus orchrogaster mostraram que mães
experientes passavam significativamente mais tempo no ninho e exibiram maiores
índices de comportamentos parentais, como, a limpeza e recuperação dos filhotes do
que as mães primíparas. Os autores também avaliaram alguns indicadores do
desenvolvimento físico dos filhotes (por exemplo, o aparecimento de pêlos e a
abertura dos olhos) e mostram que sua ocorrência foi significativamente mais rápida
em grupos nos quais os pais eram experientes. Machos da espécie Meriones
unguiculatus raramente permanecem no ninho no dia seguinte ao nascimento de
seus filhotes, mas nos dias subseqüentes eles permanecem junto da ninhada quase
tanto tempo quanto suas parceiras (Clark e Galef, 2000). Todavia, se os machos já
tiveram experiência anterior no cuidado com os filhotes, eles passam mais tempo
com os recém-nascidos do que os inexperientes.
Nos grupos de primatas não humanos e humanos (Macaca mulatta: Gibber e
Goy, 1985; Callithrix jacchus: Pryce, 1993; Zahed et al. 2008; Saguinus oedipus:
Ziegler et al. 2004; humanos: Fleming et al, 2002), a experiência prévia dos
cuidadores com outras proles afetam sua resposta comportamental. Estudo realizado
por Hoofman et al (1995) utilizando machos de Callicebus moloch, encontraram
uma diminuição na latência do comportamento de recuperação pelos animais
experientes, mas não nos inexperientes. Em C. jacchus, Newman et al. (1993)
observou uma maior freqüência de recuperação pelos animais adultos do grupo
social após o nascimento dos filhotes, principalmente naqueles com experiência
prévia no cuidado. O efeito da experiência na resposta comportamental foi também
evidenciado em machos adultos de sagüi após exposição a registros de vocalização
de filhotes. Pais experientes investigaram mais o aparato usado na reprodução da
vocalização (ex. olhar e manipular o aparato sonoro) e uma menor latência de
entrada na gaiola onde estava localizado o estímulo do que os inexperientes (Zahed
et al. 2008). O padrão comportamental mostrado pelos machos experientes no nosso
estudo sugere que a experiência anterior no cuidado adquirida com uma prole de
irmãos mais novos, quando vivendo no grupo familiar, influencia aspectos
importantes dessa resposta tais como a latência de recuperação e tempo de carregar.
Sugere-se assim uma maior prontidão pelos machos experientes em resposta as
necessidades imediatas dos filhotes, com a conseqüente aproximação pelo cuidador,
seguida de contato físico pelo transporte dos filhotes.
Com relação ao padrão comportamental dos machos inexperientes, os dados
obtidos nesse estudo mostraram uma mudança na responsividade desses indivíduos
ao longo dos dias de teste pela redução na latência de recuperação e maior
participação no carregar dos filhotes. Vale salientar que 4 dos 6 machos
inexperientes usados carregaram os infantes apenas no último dia de exposição.
Estudo realizado por Roberts et al. (2001) utilizando machos inexperientes de sagüi
mostrou um aumento no número dos animais que recuperaram infantes ao longo dos
testes. A taxa de recuperação foi de 29% no primeiro e de 59% no quarto teste
(Roberts et al. 2001). Esse resultado, assim como os obtidos no presente estudo,
sugerem que a exposição sucessiva a infantes parece ter sensibilizado os machos
inexperientes para o cuidado. O processo de sensibilização foi descrito pela primeira
vez por Rosenblatt (1967) em estudo com roedor. Foi observado que machos
castrados e intactos e fêmeas virgens de ratos expressam o comportamento parental
após a exposição prolongada a infantes. Fêmeas nulíparas, ovarectomizadas e
hipofisectomizadas, bem como machos castrados e intactos quando expostos
continuamente a filhotes por um período de 10 a 15 dias não exibiram diferença na
latência para apresentação de comportamento parental. O autor sugere que o
comportamento parental seria desencadeado pela exposição continuada dos animais
a sinais sensoriais advindos dos infantes estranhos, não sendo modulada pelos
hormônios circulantes.
Outras evidências com roedores reforçam esse padrão de resposta
comportamental. Machos e fêmeas virgens de ratos e camundongos não exibem o
comportamento aloparental quando expostos a infantes pela primeira vez. Pelo
contrário mostram-se muito agressivos e infanticidas (Buntin et al. 1984). Contudo,
quando fêmeas nulíparas são expostas a infantes por vários dias, o comportamento
parental é observado, tais como o recolhimento, a limpeza, e o contato físico com os
filhotes (Meriones unguiculatus: Clark, Spencer e Galef, 1986). Padrão semelhante
foi encontrado em estudo recente com fêmeas de ratos (Seip e Morrel, 2008). Essas
evidências com roedores juntamente com os resultados obtido no nosso estudo
sugerem que a interação física com o infante pode ser iniciada pela sensibilização do
cuidador, que se torna interessado em se aproximar e interagir socialmente com a
prole. Dessa forma, a latência para a exibição dessa resposta diminui com a
exposição contínua a vocalização, o cheiro e a visão dos filhotes.
Em calitriquídeos, o comportamento de carregar os filhotes é um forte
indicador de investimento parental. Machos reprodutores carregam extensivamente
os infantes (Leontopithecus rosalia: Santos et al. 1997; Callithrix flaviceps: Ferrari,
1992; Callithrix jacchus, Yamamoto, 1993; Albuquerque, 1999; Cutrim, 2007;
Saguinus oedipus: Achenbach e Snowdon, 2002; Saguinus mystak: Heyman, 1990).
Exceção é vista no Callimico goeldii com a contribuição paterna no carregar sendo
menor do que aquela pela mãe (Schradin e Anzenberger, 2001). Além disso, outros
membros do grupo social também participam ativamente dessa atividade (C.
jacchus: Yamamoto et al. 1996; Albuquerque, 1999; Schradin e Anzenberger, 2001).
Todavia, o comportamento de carregar envolve um alto custo energético, como visto
pela redução no tempo de alimentação e locomoção (Price 1992; Sanchez et al.
1999), pela diminuição de peso corporal quando esses animais participam do
carregar dos filhotes (Sánchez et al, 1999, Achenbach e Snowdon, 2002) e pelo
aumento no risco de predação durante o transporte (Snowdon, 1996). Apesar dos
custos envolvidos, os membros do grupo social mostraram-se interessados em
interagir socialmente com os filhotes desde seu primeiro dia de vida, sugerindo um
estado de motivação para exibição do comportamento de cuidado que está associado
com a aptidão abrangente, a probabilidade de aquisição futura do posto reprodutivo
e experiência no cuidado de infantes, o que pode promover e incrementar seu
sucesso reprodutivo futuro.
Com relação ao perfil hormonal, os níveis plasmáticos de cortisol dos machos
adultos de sagüi após a exposição ao infante variaram em resposta a condição
experimental, se a porta da caixa na qual foi alojado o infante se encontrava aberta
ou fechada. O cortisol se elevou significativamente após exposição à caixa teste com
a porta fechada, particularmente nos machos experientes. Esse perfil hormonal pode
ser uma resposta de estresse pelo não acesso ao filhote por animais que se
mostraram interessados em interagir com o estímulo testado (filhote).
Além disso, os níveis plasmáticos de cortisol dos machos adultos de sagüi
não se modificaram entre os dois grupos de animais testados quando foi levada em
consideração sua experiência prévia. Estudos com outras espécies de calitriquídeos
(Saguinus oedipus e Callithrix khulli) mostraram uma associação entre a experiência
prévia e o perfil hormonal dos machos reprodutores. Pais inexperientes e machos
não reprodutores de S. oedipus apresentaram níveis urinários de cortisol mais
elevados que pais experientes nas duas semanas anteriores e posteriores ao
nascimento dos infantes. Todavia, em ambos os grupos (experientes e
inexperientes), os níveis de cortisol não aumentam após a exposição ao filhote e com
o comportamento de carregar (Ziegler et al. 1996; Nunes et al. 2001). Em C.
jacchus, Mota et al (2006) encontraram que os pais experientes apresentam níveis
plasmáticos de cortisol mais elevados que os inexperientes antes do parto, os quais
parecem estar associados ao estreitamento do laço afiliativo com a fêmea
reprodutora, detecção do parto ou ambos.
Com relação ao perfil hormonal dos machos após exposição sucessiva a
filhotes não aparentados, várias estudos não mostram essa associação. Fêmeas de
ratos virgens expostos a infantes apresentam uma diminuição dos níveis de
corticosterona (Koranyi et al. 1977). No nosso estudo, foi encontrada uma
diminuição, embora não significativa, nos níveis hormonais dos machos adultos
após a exposição sucessiva a infantes caracterizando uma menor responsividade dos
animais a interação com o filhote ou que essa interação não seria um elemento
estressor como visto por Mota et al (2006). Esses autores não encontram variação no
cortisol plasmático de pais e irmãos mais velhos de sagüi quando carregando os
filhotes. Em Callithrix kuhlli, os níveis urinários de cortisol dos pais foram mais
baixos quando carregando e negativamente correlacionados com o comportamento
de carregar (Nunes et al. 2001). Foi sugerido que o contato físico com os filhotes
durante o carregar minimiza a resposta de estresse fisológico dos animais. Padrão
semelhante foi evidenciado no presente estudo pela correlação negativa entre a
participação no carregar e os níveis de cortisol para os machos experientes no
cuidado aloparental, reforçando o carregar como um evento não estressante.
Assim, a interação social entre o cuidador e o infante modificou sua resposta
comportamental e hormonal. Machos adultos experientes expostos sucessivamente
as pistas sensoriais advindas do filhote foram mais responsivos, recuperando
rapidamente e carregando por mais tempo. O contato físico pela participação desses
animais no transporte parece ser um elemento redutor de estresse, já que os níveis de
cortisol não se modificaram durante a exibição dessa atividade.
Referências
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DISCUSSÃO GERAL
Os dados obtidos nos três estudos mostraram que a resposta comportamental
e hormonal dos machos adultos não reprodutores de sagüi, Callirhix jacchus, são
influenciadas por estímulos somatosensoriais advindos de infantes não aparentados,
como sua vocalização, sua visão, seu cheiro e o contato físico.
No primeiro artigo verificamos que a vocalização do infante modificou o
padrão comportamental dos animais, tendo em vista o maior número de
aproximações e tempo de proximidade junto a fonte sonora. Os machos se
locomoveram mais quando expostos a pista sonora do que quando na sua ausência.
Esses resultados corroboram com a Predição 1 da Hipótese 1 que sugere que a
vocalização de infantes influencia o estado motivacional dos animais, que buscaria
interagir com o estímulo testado. Nesse sentido, a exposição de cuidadores em
potencial a vocalização de filhotes com poucos dias de vida é importante para a
iniciação, e posterior manutenção da resposta parental como evidenciado em estudos
desenvolvidos com primatas humanos e não humanos (Snowdon, 1997; Storey et al.
2000; Soltis et al. 2005; Zahed et al. 2008).
O padrão vocal apresentado por infantes além, de incluir padrões de som
imaturos que desaparecem na vida adulta, também apresenta uma série de
características semelhante ao balbucio de bebês humanos caracterizado por
repetições freqüentes e aparentemente aleatórias (Snowdon, 1997; Elowson et al.
1998). De acordo com esses estudos, os cuidadores permaneceram mais tempo em
contato com os filhotes quando esses vocalizavam. Em humanos, estudo usando
ressonância magnética mostrou que o choro de bebês estimula a atividade de áreas
cerebrais provavelmente envolvidas na expressão do comportamento parental em
mamíferos (Lorberbamm et al. 2002). Adicionalmente, Christensson et al. (1995)
mostraram que o estímulo sonoro (choro) de infantes de 0 a 4 meses é uma pista
eficaz para o restabelecimento do contato com a mãe quando a mesma se distancia.
Assim, as evidências apresentadas e os dados desse estudo apóiam a idéia de que a
vocalização de filhotes imaturos é um estímulo sensorial significativo para os
membros do grupo social em sagüi, a qual leva o cuidador a se aproximar da pista, e
consequentemente exibir o comportamento parental.
No diz respeito ao perfil hormonal, a vocalização de infantes influenciou os
níveis plasmáticos de cortisol dos machos não reprodutores de sagüi experientes.
Esse resultado corroborou a predição 2 da Hipótese 1 que propõe maiores
concentrações desse hormônio após a exposição as gravações das vocalização.
Semelhantemente, estudos com humanos mostraram uma elevação no cortisol de
pais após a exposição ao choro (Storey et al. 2000) e aos odores do bebê (Fleming,
1993; Fleming et al. 1997a). No nosso estudo, a variação encontrada nessa variável
fisiológica sugere um maior estado de alerta ou prontidão pelos machos de sagui e o
reconhecimento da pista sensorial, o que poderia torná-los mais aptos a responder ao
chamado dos filhotes quando no campo e cativeiro. Dessa forma, quando um infante
vocaliza, ele pode estar sinalizando ao cuidador algum tipo de necessidade, como
por exemplo, fome, sede ou desconforto, que levam a uma mudança na
responsividade dos animais. Isso se torna mais crítico em animais de vida livre, onde
o risco de predação e as áreas de uso dos grupos sociais podem variar quanto a sua
extensão.
No segundo artigo avaliamos o efeito da visão de filhotes de sagüi isolado de
outras pistas sensoriais (vocalização e o cheiro) na resposta comportamental e nos
níveis de cortisol dos machos adultos. Semelhante ao que foi verificado no primeiro
artigo utilizando o estímulo sonoro, a visão de infantes alojados na caixa teste com a
porta fechada modificou seu padrão comportamental. Os machos se aproximaram
mais, cheiraram mais e passaram mais tempo próximo da caixa teste quando o
filhote estava no seu interior. Eles também se locomoveram mais nessa condição
experimental. Esses achados corroboraram a predição 1, 2, 3 e 4 da Hipótese 1 e
sugerem que a visão do filhote pelo cuidador é um importante elemento para
motivar o interesse pelo cuidador e também de avaliação do filhote. A importância
da pista visual na eliciação do comportamento parental foi observada em primatas
não humanos (Macaca fuscata: Ehardt e Blount, 1984). Em humanos, Lorenz (1993)
propõe que o estímulo visual (traços juvenis) desencadeia o que ele denomina de
mecanismos liberadores inatos de afeto e cuidado em indivíduos adultos. Estudo
com o sagüi (Pryce, 1993) treinou machos e fêmeas em aparato de condicionamento
operante e avaliou sua motivação quanto a visualização de uma réplica de filhote
pela pressão de uma barra. Todos os animais testados mostraram-se interessados
pela pista sensorial. Nesse sentido, o estímulo visual, assim como a vocalização,
poderia favorecer a formação do vínculo afetivo entre o cuidador e a prole e modular
o padrão de comportamento parental.
Vale salientar, contudo, que o padrão comportamental dos machos não foi
influenciado pela experiência prévia no cuidado aos filhotes como proposto. Machos
experientes e não experientes foram responsivos a visão do filhote no aparato desde
o primeiro dia de exposição. Esses achados refutam parcialmente a predição 1 da
Hipótese 3 que prediz que os maiores índices comportamentais seriam mostrados
pelos animais experientes. Apesar do resultado não significativo, os machos
experientes cheiraram e se aproximaram mais da caixa teste do que os inexperientes,
e passaram mais tempo próximo à caixa. Dessa forma, a experiência anterior parece
influenciar, mas não determinar a expressão comportamental de cuidado em sagüi e
em outras espécies.
Em contraste com o primeiro artigo, os níveis plasmáticos de cortisol dos
machos adultos de sagüi não variaram entre as duas condições testadas (caixa teste
vazia x caixa teste com filhote) como esperado. Por outro lado, o cortisol diminuiu
ao longo dos dias de exposição, embora não significativamente. Essa resposta sugere
que a visão do filhote não aparentado na caixa teste não seria um evento estressor.
Portanto, a predição da Hipótese 2 foi refutada. Quando avaliado o efeito da
experiência anterior no cuidado nos níveis de cortisol entre as duas condições
também não foi encontrada diferença, o que refuta a predição 2 da Hipótese 3.
Por fim, no terceiro artigo foi investigada o padrão comportamental e perfil
hormonal dos animais experientes e não experientes quando expostos a caixa teste
fechada e aberta com o filhote no seu interior, ou seja, sem e com possibilidade de
interação social com os filhotes. Apenas a freqüência de deslocamento se elevou
significativamente após a exposição à caixa fechada, com os animais se deslocando
mais entre os quadrantes das gaiolas-viveiro. Esse resultado corrobora a predição 4
da Hipótese 1. Como sugerido por Smith et al. (1998) e Barbosa e Mota (2009)
usando o sagüi, o deslocamento parece ser um indicativo não invasivo de estresse e
agitação, que pode estar associado às tentativas mal sucedidas pelos machos adultos
em interagir com filhote presente na caixa.
Foi verificado ainda que a experiência prévia no cuidado interferiu
significativamente na resposta comportamental dos machos de sagüi após a
exposição a caixa teste aberta. Machos experientes se aproximaram, passaram mais
tempo próximo, carregaram e recuperaram mais rápido o infante do que os
inexperientes corroborando parcialmente a predição 1 da Hipótese 3. Contudo
quando foi considerado o efeito da exposição sucessiva dos machos aos filhotes, os
animais inexperientes diminuíram seu tempo de latência de recuperação e
aumentaram a duração de seus episódios de carregar. Esses achados reforçam
aqueles dos estudos com Macaca mulatta (Gibber e Goy, 1985), Callithrix jacchus
(Newman et al. 1993; Pryce, 1993; Zahed et al. 2008), Saguinus oedipus (Ziegler et
al. 2004) e em humanos (Fleming et al. 2002) que mostraram que animais
experientes são mais responsivos e capazes de reconhecer as pistas sensoriais dos
filhotes, levando a aproximação, e conseqüentemente, a ocorrência de contato físico
pelo transporte dos filhotes. Além disso, foi verificado que animais sem experiência
prévia presentes no grupo social podem ser sensibilizados às pistas sensoriais
advindas dos filhotes por exposição sucessiva no período pós-parto em sagüi.
Quanto ao perfil hormonal dos machos, os níveis plasmáticos de cortisol dos
animais experientes se elevaram após exposição à caixa teste fechada quando
comparada a caixa aberta. Essa resposta, semelhante ao que foi observado para o
deslocamento, pode indicar uma resposta fisiológica de estresse a restrição de acesso
e interação com o filhote recém-nascido. De acordo com o esperado, os níveis
hormonais dos machos experientes e não experientes de sagüi não se elevaram
durante o transporte dos filhotes (carregando x não carregando). Todavia, foi
verificada uma correlação negativa entre os níveis de cortisol e a duração dos
episódios de carregar para os experientes, corroborando com a predição da Hipótese
2. Como sugerido por Mota et al. (2006), a participação dos machos no carregar não
induziria variação nos níveis de cortisol, apesar dos custos energéticos envolvidos
nessa atividade, sugerindo uma minimização da resposta fisiológica ao estresse
particularmente entre os machos experientes.
Baseado no exposto sugere-se que para garantir a participação dos membros
do grupo social no cuidado parental, o processo evolutivo dotou o filhote com
características físicas e comportamentais que eliciam a vinculação e a motivação
para cuidar. Tal motivação é influenciada por estímulos auditivos, visuais, olfativos
e tátil provenientes de filhotes, que influenciam a resposta comportamental e
hormonal dos cuidadores que fazem parte dos mecanismos fisiológicos de iniciação
e manutenção do comportamento de cuidar, essencial para a sobrevivência da
descendência.
CONCLUSÕES
1. A exposição de membros de um grupo social de calitrquídeos a diferentes
tipos de estímulos sensoriais pelos filhotes recém-nascidos, vocalização,
visão e contato físico, parece ser um método eficaz para avaliação de sua
resposta comportamental e hormonal dos cuidadores.
2. Machos não reprodutores responderam positivamente a exposição ao
estímulo sonoro (vocalização de filhotes), tendo em vista os valores
aumentados de comportamentos que indicavam interesse e motivação
(freqüência de aproximação e tempo de proximidade) para interagir com o
estímulo apresentado.
3. A elevação do cortisol pelos machos não reprodutores após exposição a
estímulação sonora (vocalização) parece indicar um maior estado de alerta do
indivíduo, que é importante para o reconhecimento das pistas sensoriais pelo
cuidador em potencial durante sua interação com o infante.
4. A exposição do cuidador a pistas visuais de filhotes recém-nascidos de sagüi
parece ser um importante modulador da responsividade comportamental pelo
cuidador aloparental, provavelmente por facilitar sua aproximação e,
conseqüentemente a ocorrência de comportamento de cuidado com a prole.
5. A experiência prévia no cuidado e os níveis de cortisol parecem não estar
relacionados com a iniciação de comportamentos de aproximação do
cuidador em resposta ao estímulo visual pelos filhotes.
6. A exposição sucessiva a infantes e a experiência prévia no cuidado com os
irmãos quando vivendo no seu grupo familiar influencia a responsividade de
machos de sagüi às pistas sensoriais dos infantes.
7. A experiência prévia no cuidado aloparental parace não influenciar os níveis
de cortisol dos machos não reprodutores após a interação social com o
infante.
8. A ausência de variação nos níveis de cortisol dos machos durante o carregar
sugere que o contato físico com o infante reduziu a resposta ao estresse.
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