ataque de térmitas em plantas do cerrado

SAMUEL LÓPEZ MURCIA
ATAQUE DE TÉRMITAS EM PLANTAS DO CERRADO
ESTAÇÃO ECOLÓGICA DE PIRAPITINGA. MINAS GERAIS.
BELO HORIZONTE
2006
SAMUEL LÓPEZ MURCIA
ATAQUE DE TÉRMITAS EM PLANTAS DO CERRADO
ESTAÇÃO ECOLÓGICA DE PIRAPITINGA. MINAS GERAIS.
Dissertação
apresentada
ao
programa
de
pós-
graduação do Departamento de Biologia Geral do
Instituto de Ciências Biológicas da Universidade
Federal de Minas Gerais, como requisito parcial à
obtenção
do
título
de
Mestre
em
Ecologia,
Conservação e Manejo de Vida Silvestre.
Área de concentração: Ciências Biológicas
Orientador: Prof. Dr. Geraldo Wilson Fernandes
Universidade Federal de Minas Gerais
BELO HORIZONTE
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DA UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS
GERAIS
2006
Trabalho financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico CNPq – IEL Nacional - Brasil,
Bolsa No. 190006/2004-8
Programa de Estudantes-Convênio de Pós-Graduação – PEC-PG.
Este trabalho –assim como eu-,
está dedicado a
Patrícia Moreira.
Os próximos também.
AGRADECIMENTOS
Principalmente ao meu pai DEUS, sem Ele eu não sou e nada é possível. Ele criou
tudo quanto existe e Dele provem todo conhecimento. Obrigado Senhor, pela vida que Tu das,
por fazer de mim teu filho e por pôr as pessoas corretas na minha vida.
Agradeço também ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico, pelo financiamento do meu mestrado.
A Geraldo Wilson Fernandes por seu permanente apoio e persistência para o sucesso
deste projeto.
A Og De Souza e a sua equipe da Universidade Federal de Viçosa, Ana Paula e
Teresa, pelo apoio e colaboração.
A Reginaldo Constantino, pela identificação dos térmitas e sua constante colaboração.
Àos membros da banca Jarcilene Silva de Almeida Cortez e Rodrigo Pinto da Matta
Machado.
A Pedro Vianna pela identificação das plantas.
A Marcus Antônio Ferreira, pelas excelentes ilustrações.
Ao pessoal da Estação Ecológica de Pirapitinga, pelo apoio logístico na ilha, sua
permanente disposição para ajudar e sua companhia.
A Jean Carlos Santos, Daniel Negreiros, Marco Antônio Carneiro, Fernando A.
Silveira, Leonardo Rodrigo Viana, pela colaboração durante todo o projeto, obrigado pelo seu
espírito co-orientador.
Ao pessoal do Laboratório de Ecologia Evolutiva e Herbívoros Tropicais pelo apoio
permanente.
A Clarissa C. Fonseca da Silva, Henriqueta V. Lemos Correia e os colaboradores
Daniel, Gabriela, Graziela, Juliana, Ryanne e Thiago, pela ajuda com a triagem dos térmitas.
A Clayton E. Firmino e Mary das Graças Santos pelo apoio durante o período do
mestrado, com equipamentos e múltiplos assuntos.
Especialmente aos professores Francisco Barbosa, Cláudia Jácobi, José Eugênio e os
meus companheiros do curso de mestrado, obrigado, eu aprendi muito com vocês.
Porque O Senhor dá a sabedoria;
da Sua boca procedem,
O conhecimento e o entendimento.
(Salomão. 960 a.C. em Provérbios 2:6).
RESUMO – Os térmitas atacam espécies de plantas do cerrado em diferentes intensidades. A
intensidade de ataque é influenciada por diversos fatores, incluindo a altura, o diâmetro do
caule e a espécie da planta hospedeira. Foram usadas iscas de celulose dispostas a cada 10 m
ao longo de 6 transectos de 100 m para avaliar a intensidade de ataque de térmitas numa
vegetação de cerrado protegida do fogo nos últimos 40 anos, na Estação Ecológica de
Pirapitinga, Minas Gerais, Brasil. A intensidade de ataque dos térmitas entre plantas foi
avaliada registrando a ocorrência em plantas maiores de 25 cm de altura ao longo de nove
transectos de 2 x 50 m. Para cada planta foram anotadas a altura, a área basal e a intensidade
de ataque. Sete espécies de térmitas foram encontradas. A intensidade de ataque dos térmitas
foi influenciada pelo tamanho das plantas, determinado pelos parâmetros altura e diâmetro do
caule, sendo a altura, o parâmetro que melhor explicou a intensidade dos ataques. Além disso,
a intensidade de ataque de térmitas também variou em função da espécie vegetal.
PALAVRAS CHAVE: Interação Inseto-planta, Isóptera, Herbivoria, Savana Neotropical.
ABSTRACT – Termites attack cerrado plant species at different intensities. The intensity of
attack is influenced by several factors, including the height, trunk diameter and type of the
host species. Cellulose baits were disposed at each 10 m along 6 transects of 100 m to
evaluate the intensity of termite attack in a cerrado vegetation protected from fire during the
last 40 years in the Estação Ecológica de Pirapitinga, Minas Gerais, Brazil. The intensity of
termite attack among cerrado plants was evaluated by recording attack on plants higher than
25 cm along nine 2 x 50 m transects. For each plant individual we recorded its height, basal
area and the intensity of attack. Seven species of termites were recorded. Intensity of attack by
termites was influenced by the plant’s size, determined for the parameters height and trunk
diameter, being the height the parameter that better explained the intensity of attacks.
Moreover, the intensity of attack of termites also varied in function of the vegetal species.
KEY-WORDS: Insect - plant interactions, Isoptera, Herbivory, Neotropical Savanna.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1
Localização da Estação Ecológica de Pirapitinga, município de Nova
Morada de Minas, Minas Gerais – Brasil.
Figura 2
Isca usada na amostragem de térmitas na Estação Ecológica de Pirapitinga –
Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005.
Figura 3
20
22
Desenho esquemático das categorias de intensidade de ataque (ia) de térmitas
sobre plantas de cerrado na Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de
Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005.
Figura 4
Curva de acumulação de espécies de plantas no cerrado, da Estação Ecológica de
Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005.
Figura 5
24
29
Número de indivíduos em cada categoria de intensidade de ataque (ia) de térmitas
na vegetação do cerrado da Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de
Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005.
Figura 6
32
Abundância de indivíduos das espécies de plantas amostradas no cerrado sensu
stricto da Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas
- Minas Gerais em 2005.
Figura 7
33
Efeito do tamanho das espécies vegetais na intensidade de ataque dos térmitas no
cerrado da Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de
Minas - Minas Gerais em 2005.
Figura 8
Plantas com presencia de térmitas na Estação Ecológica de Pirapitinga – Município
de Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005.
Figura 9
36
41
Deslocamento do C. cyphergaster em atividade de forrageamento observado na
Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas - Minas
Gerais em 2005.
42
Figura 10
Danos em caules de plantas de Bauhinia brevipes ocasionados por ataque de
térmitas na Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de
Minas - Minas Gerais em 2005.
43
LISTA DE TABELAS
Tabela 1
Definição das categorias de intensidade de ataque dos térmitas nas plantas do
cerrado da Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de
Minas – Minas Gerais em 2005. Adaptado de Anonymous (1989).
Tabela 2
24
Abundância e proporção relativa das espécies de térmitas amostrados no cerrado
sensu stricto da Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de
Minas - Minas Gerais em 2005.
Tabela 3
Registro das espécies vegetais, com suas respectivas abundância (AB), média da
altura e área basal (
± EP) na Estação Ecológica de Pirapitinga - Município de
Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005.
Tabela 4
28
31
Abundância e valor porcentual dos indivíduos encontrados nas categorias de
intensidade de ataque, nas espécies vegetais representadas por 20 ou mais
indivíduos na amostragem na Estação Ecológica de Pirapitinga - Município de
Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005.
Tabela 5
34
Efeito da altura das espécies vegetais sobre a intensidade de ataque dos térmitas no
cerrado da Estação Ecológica de Pirapitinga - Município de Morada Nova de
Minas - Minas Gerais em 2005.
Tabela 6
Espécies de térmitas amostrados no cerrado sensu stricto da Estação Ecológica de
Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005.
Tabela 7
35
39
Outras espécies de térmitas encontrados em coletas anteriores a este estudo, no
cerrado sensu stricto da Estação Ecológica de Pirapitinga - Município de Morada
Nova de Minas - Minas Gerais.
39
SUMÁRIO
RESUMO
viii
ABSTRACT
ix
LISTA DE FIGURAS
x
LISTA DE TABELAS
xii
1
INTRODUÇÃO
14
2
MATERIAIS E MÉTODOS
18
2.1
Área de estudo
19
2.2
Amostragem das espécies de térmitas
21
2.3
Amostragem das espécies vegetais e avaliação do ataque
23
2.4
Análises de dados
25
3
RESULTADOS
27
4
DISCUSSÃO
37
4.1
Espécies de térmitas
38
4.2
Intensidade de ataque
40
5
CONCLUSÕES E RECOMENDAÇÕES
45
LITERATURA CITADA
47
1. INTRODUÇÃO
Os térmitas são macro-invertebrados de solo bastante diversos e abundantes nas
florestas tropicais (Wood & Sands 1978; Collins 1983; Eggleton et al. 1996, 1999; Eggleton
2000; Fall et al. 2001). Possuem papel importante nos fluxos de nutrientes e do carbono
(Lawton et al. 1996; Bignell et al. 1997; Tayasu et al. 1997) e exercem uma forte influência
sobre a estrutura do solo, pois beneficiam as propriedades físicas deste, tais como a
porosidade, areação, infiltração e armazenamento da água (Lee & Foster 1991; Mando et al.
1996). Além disso, os térmitas agem como decompositores de matéria orgânica (Bignell &
Eggleton 2000). O resultado da ação dos térmitas pode influenciar a distribuição das espécies
vegetais (Spain & McIvor 1988) e animais (Whitford 1991; Lavelle 1997).
Os térmitas alimentam-se de produtos de origem vegetal vivo ou morto, sadio ou
parcialmente descomposto, como folhas, sementes, madeira, raízes, serapilheira, estrume,
húmus, líquens, fungos e carcaças de animais em decomposição (Thomé & Kimsey 1983).
Entretanto, cada espécie pode especializar se em um determinado subconjunto de recursos
(Sands 1969; Lee & Wood 1971). Ainda que os térmitas, em sua maioria ataquem madeira
morta, há algumas espécies que se alimentam de partes vivas, atacando as raízes ou escavando
galerias no caule e eventualmente matando as plantas atacadas (Vos et al. 2003). Quando isso
ocorre, freqüentemente o início do ataque começa sobre tecidos mortos, passando depois para
as partes vivas (Lima 1938). O ataque nos caules pode ainda estar relacionado a danos
causados por fungos (Wood et al. 1980; Vos et al. 2003). Alguns estudos têm indicado que o
ataque por térmitas está associado à baixa fertilidade de solo (Wardell 1987) e em alguns
outros casos ao estresse hídrico da planta (Rao et al. 2000; Van den Berg & Riekert 2003).
A dinâmica, ontogenia e arquitetura das partes aéreas das plantas exercem um papel
fundamental na abundância e estrutura de comunidades de herbívoros (Lawton 1983; Strong
et al. 1984; Espírito-Santo et al. 2006; Fonseca et al. 2006). Árvores maiores apresentam
maior riqueza e abundância de insetos herbívoros do que árvores menores (Strong et al. 1984;
Basset et al. 1992; Price 1997; Basset 2001; Barrios 2003), embora algumas exceções existam
(e.g., Fernandes & Price 1988). No cerrado, o ataque por térmitas varia amplamente entre as
diferentes espécies vegetais (Lima-Ribeiro et al. 2006) e pode ser influenciado por caracteres
morfológicos das plantas como tamanho, altura e circunferência do caule (Gonçalves et al.
2005, Lima-Ribeiro et al. 2006). Segundo Gonçalves et al. (2005), o tamanho, o tipo do
crescimento e a complexidade das partes aéreas da planta, afetaram a presença e a atividade
de algumas espécies de térmitas. O diâmetro e inclinação do caule, densidade de ramificações,
altura da árvore e tipo de solo são alguns dos fatores que influenciam a colonização,
estabelecimento, forma e tamanho das colônias de Constrictotermes cyphergaster (Silvestri)
no cerrado (Lima-Ribeiro et al. 2006).
Anteriormente à ocupação humana, as queimadas periódicas no cerrado ocorriam na
sua maioria em função de causas naturais (Eiten 1972).
Assim, as plantas do cerrado
evoluíram uma série de características resistentes ao fogo, como, por exemplo, cascas grossas,
brotos subterrâneos e até estratégias de floração e germinação de sementes (Rachid-Edwards
1956; Coutinho 1976; Frost & Robertson 1987; Oliveira et al. 1996). Com a ocupação desses
locais pelo homem, a ação antrópica aumentou a ocorrência e a freqüência do fogo (RamosNeto & Pivello 2000). Conseqüentemente, o regime de queima tem provocado mudanças na
florística, na fitossociologia, e na estrutura das comunidades vegetais (Raw & Hay 1985;
Durigan et al. 1994; Miranda et al. 2002). Virtualmente, todo o cerrado tem sido impactado
em menor ou maior grau pelo fogo. A Estação Ecológica de Pirapitinga (EEP) é uma unidade
de conservação (IBAMA) no bioma do cerrado, fisicamente isolada durante a maior parte do
ano por encontrar-se no meio de um reservatório hídrico (Três Marias). Como conseqüência
do seu isolamento e da sua proteção, a EEP não sofre queimadas há mais de 40 anos (A.
Gomes, comunicação pessoal), fornecendo um cenário ímpar onde a influência do fogo é
controlada. Não obstante os inúmeros estudos de térmitas, são escassos os trabalhos em áreas
de cerrado protegidas do fogo e da ação humana, como a EEP e não existem trabalhos que
abordem a intensidade de ataque dos térmitas nas plantas no meio natural.
Neste estudo, realizamos o levantamento das espécies de térmitas que atacam plantas
do cerrado da EEP e avaliamos o efeito das espécies vegetais e do seu tamanho (a altura e a
área basal) na intensidade de ataque dos térmitas. Nós testamos a hipótese da existência de
uma relação positiva entre a intensidade de ataque dos térmitas, e da área da planta que prediz
que, plantas maiores e mais desenvolvidas podem apresentar maior quantidade e melhor
disponibilidade de recursos para as espécies de térmitas do que plantas menores (veja
Gonçalves et al. 2005; Lima-Ribeiro et al. 2006).
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Área de Estudo
Este estudo foi realizado em uma área de vegetação de cerrado sensu stricto na
Estação Ecológica de Pirapitinga (EEP) do IBAMA (Fig. 1). A EEP é uma ilha artificial
formada durante a construção da represa hidrelétrica de Três Marias no rio São Francisco no
ano de 1965. A EEP tem área total de 1.090 ha. e está situada no sudeste do Brasil, no
município de Morada Nova de Minas, Minas Gerais. A área de estudo está localizada entre as
coordenadas 18º20'S - 18º23'S e 45º17'W - 45º20'W e a uma altitude compreendida entre 570
e 630 metros acima do nível do mar (Azevedo et al. 1987). A vegetação da EEP é formada
por cerrado com três tipos de fisionomias vegetais: campo sujo, cerrado sensu stricto e
cerradão. A área estudada foi de cerrado sensu stricto que pode ser caracterizado pela
presença de árvores baixas, inclinadas, tortuosas, com cascas grossas, cujas folhas são em
geral rígidas e coriáceas e cobertura arbórea de 20% a 50% e a altura média de três a seis
metros (veja Gonçalves-Alvim & Fernandes 2001).
Figura 1 - Localização da Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas Minas Gerais. Fonte: IBAMA 1990.
O clima nesta região é tropical, tipo Aw segundo a classificação de Köppen, com uma
estação seca longa (até quatro meses) entre maio e setembro (Gonçalves-Alvim & Fernandes
2001) e uma estação chuvosa entre outubro e abril. A temperatura varia entre 25,1oC e 20,9oC
em média mensal com precipitação média anual de 1.222 mm (Silveira 2006). Na EEP
predominam os solos do tipo latossolo vermelho escuro distrófico A moderado, com textura
muito argilosa, fase cerrado, relevo suave ondulado. Porém, ocorre em algumas áreas solos do
tipo cambissolo distrófico a moderado com textura argilosa, fase concrecionária campo sujo,
relevo ondulado e forte ondulado (Azevedo et al. 1987).
2.2 Amostragem das espécies de térmitas
Para fazer o levantamento das espécies de térmitas que atacam plantas, presentes na
área de estudo foi usada a metodologia adaptada de Dawes-Gromadzki & Spain (2003). Seis
transectos de 100 metros foram aleatoriamente estabelecidos na vegetação e um rolo de papel
higiênico como isca foi colocado no solo a cada 10 metros (10 cm comprimento x 10 cm de
diâmetro, com 30 m de folhas simples, picotado, descorado e sem perfume). A superfície do
solo foi varrida com uma pequena vassoura para assegurar-se que a base descoberta da isca
estivesse no contato direto com a superfície do solo. Sacos de polietileno (20 x 33 cm) foram
colocados sobre as iscas para impedir sua desintegração por efeitos de intempérie permitindo,
no entanto, acesso livre dos térmitas pela porção inferior próxima do solo. Para assegurar que
as iscas permanecessem imóveis, as mesmas foram fixadas em posição vertical por um arame
metálico de três milímetros de diâmetro em forma de “U” invertido, sendo uma metade do
arame introduzida no centro oco da isca e a outra metade no exterior da mesma, penetrando
aproximadamente 15 cm no solo. Garrafas de Polietileno Tereftalato (garrafas PET) cortadas
ao meio, foram colocadas sobre as iscas para aumentar sua proteção contra os efeitos de
chuvas e para reduzir a possível interferência de outros animais (Fig. 2).
a)
b)
Figura 2. Isca usada na amostragem de térmitas na Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de
Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005. a) Materiais constitutivos da isca: saco de
polietileno, arame, rolo de papel higiênico e garrafa Pet cortada no meio. b) Isca colocada
no ponto de coleta.
As amostragens foram conduzidas no período compreendido entre os meses de maio e
setembro de 2005. Os térmitas foram coletados nas iscas após 95 dias do inicio do
experimento. Este tempo foi estabelecido, através de um experimento piloto, a partir da
detecção do início da atividade de forrageamento sobre iscas de monitoramento até a detecção
da primeira delas com material totalmente esgotado pelo consumo dos térmitas. Após este
período, todas as iscas foram coletadas e os térmitas fixados em álcool 70% e posteriormente
levados para o laboratório para triagem, quantificação e identificação das espécies.
2.3 Amostragem das espécies vegetais e avaliação do ataque
Para se avaliar o efeito da altura total, da área basal e da espécie da planta sobre a
intensidade de ataque de térmitas foram estabelecidos aleatoriamente na vegetação nove
transectos de amostragem de 2 m x 50 m cada um, totalizando 900 m2. Em cada transecto
foram selecionadas todas as plantas com alturas iguais ou superiores a 25 cm. As espécies
vegetais foram identificadas no Herbário da Universidade Federal de Minas Gerais e a seguir
foram obtidas medidas dos seguintes parâmetros estruturais: altura total, diâmetro do caule na
altura da base e a intensidade de ataque de térmitas sobre as plantas. A altura das plantas
maiores de dois metros foi obtida usando-se um clinômetro enquanto o diâmetro da área basal
foi medido com paquímetro para diâmetros inferiores a três centímetros, e com forcípula para
diâmetros maiores que três centímetros.
O ataque dos térmitas foi categorizado em quatro níveis de intensidades (níveis: 0, 1, 2
e 3, veja Tabela 1) de acordo com o processo de colonização dos térmitas e danos nas plantas
(modificado de Anonymous 1989). Cada planta presente nos transectos foi avaliada
visualmente para se determinar a presença ou ausência de térmitas ou estruturas que
indicassem sua presença, como galerias e ninhos. Caules com presença de térmitas e evidentes
danos atribuíveis ao ataque no córtex foram avaliados em várias partes para determinar se a
profundidade dos danos foi maior que a espessura do córtex da planta (Fig. 3).
Tabela 1 - Definição das categorias de intensidade de ataque dos térmitas nas plantas do cerrado da
Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas – Minas Gerais
em 2005. Adaptado de Anonymous (1989).
Intensidade de ataque (ia)
ia0 :
Ausência de térmitas
Descrição
Plantas não apresentam evidências da presença de
térmitas, sem estruturas construídas e/ou partes
danificadas atribuíveis ao ataque de térmitas.
ia1 :
Presença de térmitas sem ataque
Plantas com presença de térmitas e/ou estruturas ativas
próprias de térmitas, mas não apresentam partes
danificadas atribuíveis ao ataque de térmitas.
ia2 :
Ataque limitado ao córtex.
Plantas com térmitas e danos superficiais limitados ao
córtex atribuíveis ao ataque de térmitas.
ia3 :
Ataque severo
Plantas com térmitas e ataque visivelmente atravessando
o córtex e a parte central do caule. Pode apresentar
caules e ramos muito danificados ou mortos, e folhas
murchas. Plantas podem ainda apresentar novas
brotações a partir da raiz.
Ia1
Ia2
Ia3
Figura 3 - Desenho esquemático das categorias de intensidade de ataque (ia) de térmitas sobre plantas
de cerrado na Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas Minas Gerais em 2005. Ia0 - Ausência de térmitas (não representado). ia1 - Presença de
térmitas sem ataque - Ninho de térmitas construído ao redor de uma planta, mas sem
evidências de ataque e galeria ao longo de um ramo, o qual não apresentou danos na sua
estrutura. ia2 - Ataque limitado ao córtex - Galeria removida sobre um ramo, expondo o
dano ao córtex. ia3 - Ataque severo - Corte transversal de um caule severamente danificado
na sua estrutura interna e ainda com presença de térmitas.
2.4 Análises de dados
Para saber se o esforço amostral na quantificação das espécies vegetais foi
representativo da vegetação do cerrado estudada, foi construída a curva de acumulação de
espécies utilizando os estimadores Chao 1 e Chao 2 (Colwell 2005). Chao 1 analisa os dados
da abundancia de indivíduos que pertencem a uma determinada espécie numa amostra e Chao
2 trabalha com os dados de presença – ausência de uma espécie numa determinada amostra.
Estes analises foram realizados utilizando o programa Estimate S Versão 7.5.0 (Colwell
2005).
A área basal de cada planta amostrada foi calculada em relação ao valor do diâmetro
na altura da base, usando a seguinte fórmula:
AB = (πD²) / 4
AB = Área na altura da base da planta.
π = 3,1415926536
D = Diâmetro na altura da base da planta
Para responder se a intensidade do ataque dos térmitas aumenta com a altura e a área
basal nas espécies vegetais foi realizada uma análise de regressão múltipla, seguindo o
procedimento de modelos lineares generalizados (R Development Core Team 2006).
Considerou-se a intensidade de ataque, como variável resposta, enquanto que a altura total, a
área basal (variáveis contínuas), e a espécie vegetal (variável categórica) foram consideradas
variáveis preditoras ou explicativas. Durante a coleta foram amostradas 51 espécies de
plantas, sendo que destas, arbitrariamente foram selecionadas as espécies com o mínimo de 20
indivíduos (= 9 espécies representando 60,33% dos indivíduos amostrados) para esta análise.
O modelo completo utilizado na regressão múltipla foi: ia=esp*alt+esp*ab; onde ia =
Intensidade de ataque de térmitas é a variável Y, e esp = espécie, alt = altura, ab = área basal
são as variáveis X. A partir deste modelo foi feita a remoção das variáveis (altura e área
basal), uma de cada vez, verificando-se em seguida o efeito desta remoção no valor de F
associado ao modelo. As análises foram seguidas pela inspeção dos resíduos para testar a
adequação dos modelos e a distribuição de erros. Análises de contraste foram realizadas para
simplificar os padrões de respostas das espécies analisadas.
3. RESULTADOS
Foram encontradas sete espécies de térmitas no cerrado sensu stricto da EEP: uma
espécie da família Rhinotermitidae; Heterotermes sulcatus (Mathews), e seis espécies da
família Termitidae; Armitermes euamignathus (Silvestri), Cornitermes silvestrii (Emerson),
C. cyphergaster, Nasutitermes coxipoensis (Holmgren), Parvitermes bacchanalis (Mathews)
e Velocitermes sp. (Tabela 2). Nasutitermes coxipoensis foi a espécie mais abundante,
apresentando mais da metade dos indivíduos amostrados, seguida por H. sulcatus com
aproximadamente 35% dos indivíduos, enquanto as outras cinco espécies restantes juntas
somaram cerca de 10% dos indivíduos.
Tabela 2 - Abundância e proporção relativa das espécies de térmitas amostrados no cerrado sensu
stricto da Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas Minas Gerais em 2005.
Família
Rhinotermitidae
Termitidae
-
Espécie
Heterotermes sulcatus (Mathews)
Armitermes euamignathus (Silvestri)
Cornitermes silvestrii (Emerson)
Constrictotermes cyphergaster (Silvestri)
Nasutitermes coxipoensis (Holmgren)
Parvitermes bacchanalis (Mathews)
Velocitermes sp.
Total
Abundância
8.437
143
526
42
13.363
768
1.049
24.328
(34,7%)
(0,6%)
(2,2%)
(0,2%)
(54,9%)
(3,2%)
(4,3%)
(100%)
Na avaliação da representatividade da amostragem de espécies vegetais, a distância
entre a curva de acumulação das espécies observadas e a curva do estimador Chao 1 na última
parcela foi de 7,2, enquanto que para o estimador Chao 2, essa distância foi de 3,6. Os valores
destas distâncias indicam o número de espécies que faltariam por registrar no cerrado da EEP,
de acordo com cada estimador (veja Fig. 4). A curva de acumulação de espécies indicou que
foram amostradas entre o 88 % e o 93% das espécies arbóreas e arbustivas estimadas para a
área de estudo. A distância entre a curva de acumulação das espécies observadas e as curvas
dos estimadores Chao 1 e Chao 2; indica que, faltaram registrar entre quatro e oito espécies
vegetais e que para obter um aumento mínimo no número de espécies amostradas implicaria
um esforço amostral adicional considerável (Fig. 4).
Sp. obs Média
Sp. est. Chao 1 Média
Sp. est. Chao 2 Média
260
250
Número de espécies
60
50
40
30
20
10
0
2
4
6
8
10
Unidades amostrais
Figura 4 - Curva de acumulação de espécies de plantas no cerrado, da Estação Ecológica de
Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005. O gráfico
mostra o acúmulo das espécies encontradas à medida que aumenta o esforço amostral e o
número de espécies estimado para cada amostra, segundo a abundância das espécies
(estimador Chao 1) e segundo a incidência ou presença-ausência das espécies (estimador
Chao 2). O eixo Y (número de espécies) foi interrompido no intervalo 60 - 245 para
melhor visualização da figura.
Foram amostrados 713 indivíduos, pertencentes a 51 espécies de 28 famílias de
plantas (Tabela 3). Do total das plantas amostradas, 49% não apresentaram sinais da presença
ou ataque de térmitas (ia0) e 22% apresentaram térmitas, mas sem ataque evidente (ia1). A
presença de térmitas através de sinais de ataque no córtex (ia2) representou 16%, enquanto
13% apresentaram ataque severo de térmitas (ia3) (Fig. 5). Do total das espécies de plantas
amostradas, nove foram representadas apenas por um indivíduo, cinco espécies estiveram
representadas apenas por dois, três ou quatro indivíduos, 28 espécies foram representadas por
entre 5 e 19 indivíduos e apenas nove espécies de plantas apresentaram 20 ou mais
indivíduos, as quais foram usadas como grupos experimentais (Fig. 6).
Tabela 3 - Registro das espécies vegetais, com suas respectivas abundância (AB), média da altura e
área basal ( ± EP) na Estação Ecológica de Pirapitinga - Município de Morada Nova de
Minas - Minas Gerais em 2005.
Família
Espécie
AB
Altura
(m)
Área basal
(cm2)
Annonaceae
Annona sp.
36 (5,0%) 2,65 ± 0,30
29,03 ± 7,57
Annonaceae
Duguetia furfuraceae
15 (2,1%) 1,43 ± 0,12
4,87 ± 1,33
Annonaceae
Rollinia sp.
8 (1,1%) 2,47 ± 0,25
6,77 ± 1,35
Annonaceae
Xylopia aromatica
28 (3,9%) 3,43 ± 0,57
31,82 ± 9,29
Apocynaceae
Aspidosperma tomentosum
5 (0,7%) 2,35 ± 1,05
41,48 ± 35,47
Araliaceae
Schefflera macrocarpa
11 (1,5%) 2,46 ± 0,53
27,23 ± 6,35
Asteraceae
Piptocarpha cf. rotundifolia
1 (0,1%)
Asteraceae
Piptocarpha rotundifolia
7 (1,0%) 3,73 ± 0,69
25,74 ± 7,71
Bignoniaceae
Tabebuia ochracea
3 (0,4%) 3,85 ± 2,98
11,58 ± 1,66
Bombacaceae
Eriotheca gracilipes
14 (2,0%) 3,78 ± 0,86 40,83 ± 16,67
Burseraceae
Protium cf. brasiliense
2 (0,3%) 1,70 ± 0,41
2,32 ± 0,55
Clusiaceae
Kielmeyera coriacea
9 (1,3%) 3,35 ± 0,86
84,57 ± 56,10
Dilleniaceae
Davilla rugosa
6 (0,8%) 1,17 ± 0,18
4,22 ± 1,82
Ebenaceae
Diospyros sp.
8 (1,1%) 5,69 ± 0,80
60,50 ± 22,14
Erythroxylaceae
Erythroxylum tortuosum
1 (0,1%)
Fabaceae
Acosmium dasycarpum
9 (1,3%) 5,52 ± 1,75
91,20 ± 40,82
Fabaceae
Bauhinia brevipes
31 (4,3%) 2,32 ± 0,27
7,00 ± 0,67
Fabaceae
Dimorphandra mollis
19 (2,7%) 2,11 ± 0,55
11,32 ± 4,83
Fabaceae
Enterolobium gummiferum
1 (0,1%)
Fabaceae
Hymenaea stigonocarpa
5 (0,7%) 4,66 ± 1,37
Fabaceae
Pterodon emarginatus
Fabaceae
Stryphnodendron adstringens
Flacourtiaceae
Casearia cf. arborea
Loganiaceae
2,35
2,30
2,67
6,16
27,34
8,77
60,39 ± 24,65
20 (2,8%) 5,23 ± 0,81 98,47 ± 43,13
8 (1,1%) 3,51 ± 0,96
41,30 ± 14,91
18 (2,5%) 1,70 ± 0,24
6,81 ± 1,47
Strychnos sp.
2 (0,3%) 6,88 ± 5,13
13,78 ± 12,01
Malpighiaceae
Banisteriopsis sp.
5 (0,7%) 3,13 ± 1,41
16,31 ± 9,51
Malpighiaceae
Byrsonima cf. sericea
7 (1,0%) 1,82 ± 0,32
14,69 ± 6,04
Malpighiaceae
Byrsonima sp.
1 (0,1%)
Malpighiaceae
Heteropteris sp.
5 (0,7%) 4,59 ± 1,05
Malpighiaceae
Tetrapteris ramiflora
1 (0,1%)
Melastomataceae
Miconia albicans
Melastomataceae
Miconia sp.
Monimiaceae
Siparuna guianensis
Moraceae
3,50
8,00
24,37
34,87 ± 13,50
111,91
209 (29,3%) 1,92 ± 0,06
7,77 ± 0,87
2 (0,3%) 1,88 ± 0,13
2,58 ± 0,57
28 (3,9%) 2,45 ± 0,24
4,50 ± 1,25
Ficus sp.
5 (0,7%) 1,31 ± 0,20
4,56 ± 1,96
Nyctaginaceae
Neea theifera
2 (0,3%) 1,84 ± 0,17
13,02 ± 5,84
Ochnaceae
Ouratea cf. castaneifolia
1 (0,1%)
0,75
1,99
Ochnaceae
Ouratea cf. hexasperma
1 (0,1%)
3,40
13,45
Ochnaceae
Ouratea semiserrata
Proteaceae
Roupala montana
13 (1,8%) 2,17 ± 0,39
16,47 ± 3,60
9 (1,3%) 2,68 ± 0,50
39,01 ± 10,58
Alibertia edulis
Rubiaceae
Coussarea sp.
21 (2,9%) 2,91 ± 0,49
10,76 ± 3,59
Rubiaceae
Guettarda sp.
4 (0,6%) 6,13 ± 1,21
90,85 ± 39,24
Rubiaceae
Tocoyena cf. formosa
11 (1,5%) 2,23 ± 0,60
14,15 ± 4,19
Sapindaceae
Matayba mollis
16 (2,2%) 2,87 ± 0,47
18,92 ± 7,82
Sapindaceae
Serjania sp.
4 (0,6%) 3,46 ± 1,45
47,29 ± 24,54
Sapotaceae
Pouteria ramiflora
14 (2,0%) 2,22 ± 0,36
16,55 ± 4,19
Sapotaceae
Pouteria torta
Vochysiaceae
Qualea multiflora
31 (4,3%) 2,52 ± 0,35
34,68 ± 9,31
Vochysiaceae
Qualea parviflora
6 (0,8%) 2,99 ± 0,45
21,58 ± 4,40
Vochysiaceae
Qualea sp1.
1 (0,1%)
Vochysiaceae
Qualea sp2.
26 (3,6%) 2,85 ± 0,47 58,67 ± 19,30
Vochysiaceae
Qualea sp3.
18 (2,5%) 2,28 ± 0,26
28 Famílias
51 espécies
Categorías de Intensidade de Ataque
Rubiaceae
1 (0,1%)
2,50
0,97
4 (0,6%) 4,69 ± 1,88 109,07 ± 53,02
713 (100%)
3,00
-
55,88
22,59 ± 6,23
-
ia3
ia2
ia1
ia 0
0
100
200
300
400
Número de plantas
Figura 5 - Número de indivíduos em cada categoria de intensidade de ataque (ia) de térmitas na
vegetação do cerrado da Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de
Minas - Minas Gerais em 2005. Ia0: Ausência de térmitas, ia1: Presença de térmitas sem
ataque, ia2: Ataque limitado ao córtex e ia3: Ataque severo.
Nome da espécie
Acosmium dasycarpum
Alibertia edulis
Annona sp.
Aspidosperma tomentosum
Banisteriopsis sp.
Bauhinia brevipes
Byrsonima cf. sericea
Byrsonima sp.
Casearia cf. arborea
Coussarea sp.
Davilla rugosa
Dimorphandra mollis
Diospyros sp.
Duguetia furfuracea
Enterolobium gummiferum
Eriotheca gracilipes
Erythroxylum tortuosum
Ficus sp.
Guettarda sp.
Heteropteris sp.
Hymenaea stigonocarpa
Kielmeyera coriacea
Matayba mollis
Miconia albicans
Miconia sp.
Neea theifera
Ouratea cf. castaneifolia
Ouratea cf. hexasperma
Ouratea semiserrata
Piptocarpha cf. rotundifolia
Piptocarpha rotundifolia
Pouteria ramiflora
Pouteria torta
Protium cf. brasiliense
Pterodon emarginatus
Qualea multiflora
Qualea parviflora
Qualea sp1
Qualea sp2
Qualea sp3.
Rollinia sp.
Roupala montana
Schefflera macrocarpa
Serjania sp.
Siparuna guianensis
Strychnos sp.
Stryphnodendron adstringens
Tabebuia ochracea
Tetrapteris ramiflora
Tocoyena cf. formosa
Xylopia aromatica
0
5
10
15
20
25
30
35
40 205
210
Número de indivíduos
Figura 6 - Abundância de indivíduos das espécies de plantas amostradas no cerrado sensu stricto da
Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais
em 2005. O gráfico apresenta duas linhas de referência interceptando espécies com 4 e 20
indivíduos na amostragem. O eixo X (número de indivíduos) foi interrompido no intervalo
40 - 205 para melhor visualização da figura.
As nove espécies selecionadas para as análises estatísticas totalizaram 430 indivíduos
ou 60,33% do total de plantas amostradas. Dentro deste grupo, 57,91% das plantas não foram
encontrados térmitas ou mesmo evidências de ataque de térmitas. A proporção de plantas
atacadas diminuiu com o aumento da intensidade de ataque. Ataques com intensidades 1, 2 e
3 foram, respectivamente, 17,44%, 14,19% e 10,47% do total dos indivíduos selecionados
(Tabela 4).
Tabela 4 - Abundância e valor porcentual dos indivíduos encontrados nas categorias de intensidade de
ataque, nas espécies vegetais representadas por 20 ou mais indivíduos na amostragem na
Estação Ecológica de Pirapitinga - Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais em
2005.
Espécie (Família)
Annona sp. (Annonaceae)
Xylopia aromatica (Annonaceae)
Bauhinia brevipes (Fabaceae)
Pterodon emarginatus (Fabaceae)
Miconia albicans (Melastomataceae)
Siparuna guianensis (Monimiaceae)
Coussarea sp. (Rubiaceae)
Qualea grandiflora (Vochysiaceae)
Qualea multiflora (Vochysiaceae)
-
ia0
ia1
ia2
ia3
Total
10 (2,3%) 9 (2,1%) 14 (3,3%) 3 (0,7%)
36 (8,4%)
15 (3,5%) 8 (1,9%)
3 (0,7%) 2 (0,5%)
28 (6,5%)
1 (0,2%) 2 (0,5%)
4 (0,9%) 24 (5,6%)
31 (7,2%)
3 (0,7%) 7 (1,6%)
8 (1,9%) 2 (0,5%)
20 (4,6%)
179 (41,6%) 18 (4,2%) 11 (2,6%) 1 (0,2%) 209 (48,6%)
23 (5,3%) 4 (0,9%) 0 (0,0%) 1 (0,2%)
28 (6,5%)
10 (2,3%) 9 (2,1%) 2 (0,5%) 0 (0,0%)
21 (4,9%)
5 (1,2%) 7 (1,6%) 7 (1,6%) 7 (1,6%)
26 (6,0%)
3 (0,7%) 11 (2,6%) 12 (2,8%) 5 (1,2%)
31 (7,2%)
249 (57,9%) 75 (17,4%) 61 (14,2%) 45 (10,5%) 430 (100%)
Após as análises estatísticas aplicadas às nove espécies selecionadas optou-se por
retirar do modelo a área basal visto esta variável estar correlacionada com a altura da planta e
pelo fato da altura explicar melhor o modelo (Tabela 5).
Tabela 5 - Efeito da altura das espécies vegetais sobre a intensidade de ataque dos térmitas no cerrado
da Estação Ecológica de Pirapitinga - Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais
em 2005. O modelo mínimo adequado foi: ia=gruposp+alt+gruposp*alt. Onde gruposp
contém três grupos de espécies que responderam de forma diferente na intensidade de
ataque apresentada: Grupo 1 (Annona sp., Pterodon emarginatus, Qualea grandiflora e
Qualea multiflora), grupo 2 (Bauhinia brevipes) e grupo 3 (Xylopia aromática, Miconia
albicans, Siparuna guianensis e Coussarea sp.).
Regressão Múltipla
Espécies
Altura
Espécies*altura
Erro
Total
gl
2
1
2
424
429
Desvio
231,46
19,20
11,10
205,91
467,67
F
238,312
38,529
11,431
-
P
<0,0001 2,2e-16
<0,0001 8,045e-10
<0,0001 1,462e-05
-
A intensidade de ataque correlacionou diferencialmente com a altura da planta mas
variou conforme a espécie de planta. Dentre as espécies selecionadas, foram encontrados três
padrões distintos de resposta. Grupo 1 (representado pelas espécies Annona sp, Pterodon
emarginatus, Qualea grandiflora e Qualea multiflora), grupo 2 (representado por uma única
espécie, Bauhinia brevipes) e grupo 3 (representado pelas espécies Xylopia aromatica,
Miconia albicans, Siparuna guianensis e Coussarea sp). Nos grupos 1 e 3 a intensidade de
ataque aumentou com a altura das plantas, manifestando dois padrões de resposta diferentes.
Para a mesma série de alturas das plantas (0,25 – 16 m), no grupo 1 as plantas não apresentam
ia0 e o aumento da intensidade de ataque ocorreu predominantemente entre ia1 e ia2. No
grupo 3 ocorrem os quatro níveis de intensidade de ataque. Isto indica que ainda que nos
grupos 1 e 3 a intensidade de ataque aumentou com a altura, no grupo 3 o aumento ocorreu
com incrementos menores na altura das plantas. Por outro lado, no grupo 2 a intensidade de
ataque de térmitas apresentou relação negativa com o tamanho da planta da espécie B.
brevipes (Fig. 7).
Grupo 3
Intensidade de Ataque
ia3
Grupo 1
ia2
ia1
Grupo 2
ia0
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Altura (m)
Figura 7 - Efeito do tamanho das espécies vegetais na intensidade de ataque dos térmitas no cerrado da
Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais
em 2005. O modelo mínimo adequado apresenta três padrões distintos de intensidade
ataque: Grupo 1 linha continua (Annona sp., Pterodon emarginatus, Qualea grandiflora e
Qualea multiflora), grupo 2 linha pontilhada (Bauhinia brevipes) e grupo 3 linha tracejada
(Xylopia aromatica, Miconia albicans, Siparuna guianensis e Coussarea sp.)
4. DISCUSSÃO
4.1 Espécies de térmitas
Embora a EEP seja uma área protegida de fogo e da ação humana, as espécies
encontradas são comuns às de outras fisionomias do cerrado (Constantino 1998). Nas espécies
de térmitas xilófagos, a madeira viva é consumida principalmente por térmitas de grupos mais
basais, entre as quais estão as espécies de Heterotermes (Rhinotermitidae) (Lee & Wood
1971) que abrigam protozoários e bactérias como simbiontes para digerir a celulose (Waller &
LaFage 1987), como H. sulcatus a segunda espécie mais abundante. Geralmente, as espécies
xilófagas consomem apenas partes lignificadas de árvores vivas, incluindo o cerne. As raízes
também são igualmente importantes, porque fornecem uma rota de entrada dos térmitas na
planta (Lee & Wood 1971; Waller & LaFage 1987). A dieta xilófaga se mantém na maioria
dos térmitas mais basais e em muitos térmitas mais derivados, como o caso de numerosos
Nasutitermitinae (Mathews 1977). As espécies A. euamignathus, C. silvestrii, C.
cyphergaster, P. bacchanalis, Velocitermes sp e N. coxipoensis, podem assim estar
relacionadas aos ataques às plantas no cerrado da EEP. Alem disso, a maioria das espécies dos
Nasutitermes, como as relatadas neste estudo, constroem ninhos arborícolas (Santos 1982) e
C. cyphergaster é uma espécie arborícola que utiliza troncos de árvores e arbustos do cerrado
sensu stricto como suporte para os ninhos (Constantino & Costa-Leonardo 1997) veja Tabela
6.
Na mesma área de estudo, foi observada a presença de outras espécies de térmitas não
amostrados pelo método usado neste estudo. Estão entre estas: N. kemneri (Snyder &
Emerson), Velocitermes cf. paucipilis (Mathews), Rhynchotermes nasutissimus (Silvestri),
Microcerotermes strunckii (Sörensen) e Termes bolivianus (Snyder) veja Tabela 7. Syntermes
nanus (Constantino) também foi observada na EEP, saindo de ninhos subterrâneos e
forrageando em gramíneas. Estes registros vêm reforçar a importância da subfamília
Nasutitermitinae, que se apresentou como dominante na comunidade local de térmitas. Estas
espécies, somadas às amostradas nos transectos, resultam num total de 12 espécies de
Termitidae e uma espécie de Rhinotermitidae na EEP. Muitas destas espécies podem estar
associadas aos danos sobre as plantas (Murcia e colaboradores, dados não publicados),
indicando a necessidade de uma avaliação mais ampla e aprofundada sobre a associação
destas espécies de térmitas com as plantas hospedeiras e até entre as outras formações
savânicas da Estação Ecológica.
Tabela 6 - Espécies de térmitas amostrados no cerrado sensu stricto da Estação Ecológica de
Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005. X: Espécies
de térmitas xilófagos, A: Espécies de térmitas que constroem ninhos arborícolas, V:
Espécies de térmitas conhecidas por atacar plantas vivas, R: Espécies de térmitas que
atacam raízes de plantas em pé, E: Espécies de térmitas apontadas como endêmicas no
cerrado.
FAMILIA
SUBFAMILIA
Grupo
RHINOTERMITIDAE
TERMITIDAE
ESPECIE
Heterotermes sulcatus (Mathews)
Nasutitermitinae
Cornitermes
Nasutitermes
X
A
V
R
E
...
X
Armitermes euamignathus (Silvestri)
...
...
...
...
X
Cornitermes silvestrii (Emerson)
...
...
...
...
X
Constrictotermes cyphergaster (Silvestri)
...
Nasutitermes coxipoensis (Holmgren)
X
X
Parvitermes bacchanalis (Mathews)
...
Velocitermes sp
...
X
...
X
...
...
X
X
...
...
X
X
...
...
X
...
...
...
...
Fonte: Lee & Wood 1971; Santos 1982; Donovan et al. 2000; Constantino 2002; Roisin & Leponce
2004; Constantino 2005; Lima-Ribeiro et al. 2006.
Tabela 7 - Outras espécies de térmitas encontrados em coletas anteriores a este estudo, no cerrado
sensu stricto da Estação Ecológica de Pirapitinga - Município de Morada Nova de Minas Minas Gerais. X: Espécies de térmitas xilófagos, A: Espécies de térmitas que constroem
ninhos arborícolas, V: Espécies de térmitas conhecidas por atacar plantas vivas, R:
Espécies de térmitas que atacam raízes de plantas em pé, E: Espécies de térmitas
apontadas como endêmicas no cerrado.
FAMILIA
TERMITIDAE
SUB-FAMILIA
Grupo
Amitermitinae
Nasutitermitinae
ESPÉCIE
Microcerotermes strunckii (Sörensen)
Cornitermes
Rhynchotermes nasutissimus (Silvestri)
Nasutitermes
Nasutitermes kemneri (Snyder & Emerson)
Velocitermes cf. paucipilis (Mathews)
Termitinae
Termes bolivianus (Snyder)
X
X
...
X
...
X
A
X
...
X
V
...
...
X
R
E
...
...
...
X
...
X
...
...
...
...
...
...
...
X
Fonte: Lee & Wood 1971; Santos 1982; Donovan et al. 2000; Constantino 2002; Roisin & Leponce
2004; Constantino 2005; Lima-Ribeiro et al. 2006.
4.2 Intensidade de ataque
A altura das plantas em 8 das 9 espécies selecionadas afetou positivamente a
intensidade de ataque das espécies de térmitas, corroborando a hipótese de que plantas
maiores são mais intensamente atacadas do que plantas menores. A relação positiva entre o
tamanho da planta e riqueza de espécies de herbívoros tem sido amplamente ilustrada,
incluindo estudos de térmitas (e.g., Lawton 1983; Strong et al. 1984; Gontijo 1991, Gonçalves
et al. 2005; Lima-Ribeiro et al. 2006).
A preferência alimentar dos térmitas por algumas espécies vegetais foi relatada no
campo, por Wood (1977) enquanto Gontijo (1991) e Cunha (2000) evidenciaram esta
preferência no cerrado. Os resultados também mostram uma variação de ataque de térmitas
entre espécies de plantas, resultando em três padrões distintos de resposta para as espécies de
plantas amostradas.
Plantas maiores podem ser mais atacadas por três motivos principais (Fig. 8): (1) por
oferecerem maiores possibilidades de se encontrar alimento, (2) por apresentarem maiores
possibilidades para deslocamento em atividades de forrageamento e (3) por apresentarem
maiores possibilidades de ações evasivas contra predadores (Fig. 9). Além disso, plantas
maiores podem constituir um melhor recurso de suporte para térmitas que constroem ninhos
arborícolas. Constrictotermes cyphergaster constrói ninhos preferencialmente em árvores com
30 e até 60 cm de circunferência total de caule Cunha (2000). Dentre o total de plantas
amostradas no presente estudo, apenas 50 indivíduos (7% do total) apresentaram essas
dimensões e entre elas 94% dos indivíduos possuíam intensidades de ataque limitado ao
córtex e severo. Plantas maiores indicam também superfícies de córtex maiores que por
conseqüência representam maior quantidade de alimento para os térmitas em termos de
biomassa vegetal (Jones & Gathorne-Hardy 1995). Da mesma forma, plantas maiores têm
arquitetura geralmente mais complexa e podem indicar maior desenvolvimento de
ramificações (Gontijo 1991), além de maiores possibilidades de apresentar plantas epífitas.
Estas duas circunstâncias propiciam a captura e o acúmulo de matéria orgânica o qual
aumenta a quantidade de alimento disponível na superfície da planta para os térmitas
(Gonçalves et al. 2005).
a)
b)
c)
d)
Figura 8 - Plantas com presencia de térmitas na Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de
Morada Nova de Minas - Minas Gerais em 2005. Fotografias a) e b) Plantas maiores com
grande quantidade de térmitas, podem apresentar maiores possibilidades para
deslocamento em atividades de forrageamento, c) Árvore com ninho de térmitas, plantas
maiores podem constituir um melhor recurso de suporte para ninhos de térmitas
arborícolas e d) Ramos superiores de árvore com grande quantidade de térmitas, podem
apresentar arquitetura mais complexa, maiores possibilidades de deslocamento em
atividades de forrageamento e em ações evasivas contra predadores.
Figura 9 – Desenho esquemática do deslocamento do C. cyphergaster em atividade de forrageamento
observado na Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas Minas Gerais em 2005. Constrictotermes cyphergaster usa os interceptos entre plantas
para passar de uma planta para outra, provavelmente tentando evitar se deslocar pelo solo
onde poderia encontrar maior quantidade de predadores.
Dependendo da severidade do dano, as partes mais internas da planta podem ser
atingidas e consequentemente, levar a contaminações por patógenos (Sellschop 1965, Vos et
al. 2003). Além disso, o ataque dos térmitas pode ser mediado pela presença de fungos.
Muitas espécies de térmitas mostram certa preferência por tecido vegetal relativamente
alterado pela ação de fungos, incluindo aquelas espécies de térmitas capazes de atacar a
madeira sadia (Noirot & Noirot-Timothée 1969). O ataque de térmitas com presença de
fungos foi observado em indivíduos de B. brevipes. Tanto o ataque por térmitas quanto por
fungos, podem fragilizar caules e ramos, e conseqüentemente a perda destas importantes
estruturas (Fig. 10). Muitos indivíduos de B. brevipes têm seus caules quebrados pela
influência direta ou indireta do ataque dos térmitas. Provavelmente a relação negativa entre a
intensidade de ataque e tamanho da planta em B. brevipes, foi devida a quebra do caule
principal da planta.
a)
b)
c)
d)
Figura 10 - Danos em caules de plantas de Bauhinia brevipes ocasionados por ataque de térmitas na
Estação Ecológica de Pirapitinga – Município de Morada Nova de Minas - Minas Gerais
em 2005. Fotografias a) e b) danos internos dos caules por intensidades de ataque severas,
Fotografias c) e d) caules principais fragilizados por ataques de térmitas, as plantas
apresentam rebrotes não atacados.
A intensidade de ataque de térmitas variou amplamente em função das espécies de
plantas (Fig. 8). A resposta encontrada nos grupos de plantas 1 e 3 sugere uma relação
positiva entre a altura da planta e a intensidade de ataque pelos térmitas. Porém, o ataque em
B. brevipes foi maior nos indivíduos que apresentaram menor altura. Bauhinia brevipes é um
arbusto que alcança até três metros de altura. Nos caules danificados de B. brevipes foi
observado grande atividade de Nasutitermes spp, bem como, a aparição de novas brotações
após a perda do caule principal pelo ataque dos térmitas. Assim, os indivíduos de B. brevipes
com altos níveis de intensidade de ataque (ia3) apresentaram alturas menores do que esperado
para a altura destes indivíduos na população. Tal fato poderia ser explicado, provavelmente
em função da perda de caules principais por causa do ataque dos térmitas, ocorrendo, portanto
uma redução no tamanho das plantas após o ataque e conseqüentemente, resultando numa
relação linear negativa entre a altura da planta e a intensidade de ataque em B. brevipes (Fig.
10).
Alternativamente é possível que o encontro das plantas pelos térmitas possa estar
ocorrendo simplesmente ao acaso (Nutting, 1969, Souto et al. 1999). Árvores maiores
apresentam maiores probabilidades de serem encontradas do que árvores menores, porque são
mais conspícuas no ambiente (Gonçalves et al. 2005). Esta circunstância pode definir um
padrão aleatório de distribuição dos térmitas sobre as plantas hospedeiras. Contudo, uma vez a
planta é encontrada, outros fatores não aleatórios, poderiam atuar sobre o tipo de atividade
dos térmitas. A qualidade nutricional das plantas e suas defesas químicas contra o ataque de
herbívoros podem também exercer um papel relevante no comportamento de ataque de
térmitas e susceptibilidade da planta (veja Lima-Ribeiro et al. 2006). Todavia, estudos desta
natureza realizados com térmitas são ainda escassos.
A metodologia empregada para avaliar a intensidade de ataque dos térmitas nas
plantas in situ, constituiu-se de uma ferramenta simples e eficiente para ser utilizada em
campo, uma vez que pode classificar os ataques segundo sua ausência ou presença e através
de danos visíveis e atribuíveis aos térmitas. Entretanto, devido à proximidade das categorias 2
e 3, recomenda-se uma avaliação cuidadosa e criteriosa de cada indivíduo amostrado.
5. CONCLUSÕES E RECOMENDAÇÕES
Foi corroborada a hipóteses da existência de uma relação positiva entre a intensidade
de ataque dos térmitas e o tamanho das plantas do cerrado, o qual é determinado pelos
parâmetros altura e área do caule. No entanto foi à altura, o parâmetro que melhor explicou a
intensidade de ataque dos térmitas nas plantas. Além disso, a intensidade de ataque de
térmitas também variou em função da espécie vegetal.
Este estudo apresentou os primeiros dados sobre espécies de térmitas que atacam
plantas na EEP, uma área de cerrado protegida da influência do fogo e da ação humana. Alem
disso, foi apresentado aqui um método de avaliação no campo da intensidade de ataque dos
térmitas em plantas a partir de parâmetros estruturais da planta hospedeira.. É importante
ressaltar que a intensidade de ataque dos térmitas numa planta é um processo dinâmico que
depende do estado nutricional e dos parâmetros estruturais da planta, bem como, da riqueza e
abundância de espécies de térmitas presentes na área e das condições ambientais que variam
ao longo de períodos estacionais. Por tanto, futuros estudos poderiam correlacionar a
intensidade de ataque dos térmitas com a riqueza e abundância tanto de espécies vegetais
como de espécies de térmitas em diferentes períodos estacionais, para compreender melhor a
dinâmica da intensidade de ataque dos térmitas sobre plantas.
A partir de estudos como este, espécies vegetais que apresentam menores intensidades
de ataque de térmitas poderiam ser objeto de estudo para recuperação de solos em áreas de
cerrado degradadas.
LITERATURA CITADA
Anonymous. 1989. Field test method for determining the relative protective effectiveness of a
wood preservative in ground contact. European Standart EN252. European Committee
for Standardization, Brussels, Belgium.
Azevedo, L.G., A.A.A. Babosa, A.C. Bedretchuk, A.L.C. Oliveira, A.S. Gorgonio, F.B. Siqueira,
H.G. Rizzo, I.S. Silva, L.C. Moura, M. Araújo Filho & R.V. Santos. 1987. Ensaio
Metodológico de Identificação e Avaliação de Unidades Ambientais: a Estação
Ecológica de Pirapitinga, MG. Belo Horizonte, Ministério do Desenvolvimento Urbano
e Meio Ambiente, SEMA, Embrapa, 58 p.
Barrios, H. 2003. Insect herbivores feeding on conspecific seedlings and trees, p. 282–290. In:
R.L Kitching, S.E. Miller, V. Novotny & Y. Basset (eds.). Arthropods of Tropical
Forests - Spatio-Temporal Dynamics and Resource use in the Canopy. Cambridge,
University Press, 474 p.
Basset, Y. 2001. Invertebrates in the canopy of tropical forests. How much do we really know?.
Plant Ecology 153: 87–107.
Basset, Y., G. Delvare & H.P. Aberlenc. 1992. Abundance and stratification of foliage arthropods
in lowland rain forest of Cameroon. Ecological Entomology 17: 310–318.
Bignell, D.E. & P. Eggleton. 2000. Termites in ecosystems, p. 363–387. In: Abe, T., Bignell, D.
E. & Higashi, M. (eds.). Termites: Evolution, Sociality, Symbiosis, Ecology. Dordrecht,
Kluwer Academic Publishers, 488 p.
Bignell, D.E., K.L. Thomas, L. Nunes & P. Eggleton. 1997. Termites as mediators of carbon
fluxes in tropical forest: budgets for carbon dioxide and methane emissions, p. 109–134.
In: A.D. Watt, M.D. Hunter & N.E. Stork (eds.). Forests and Insects. London UK,
Chapman & Hall, 406 p.
Collins, N.M. 1983. Termite populations and their role in litter removal in Malaysian rain forests,
p. 311–325. In: A.C. Chadwick, S.L. Sutton & T.C. Whitmore (eds.). Tropical Rain
Forest: Ecology and Management. Oxford UK, Blackwell Scientific Publications, 498
p.
Colwell, R. K. 2005. EstimateS: Statistical Estimation of Species Richness and Shared
Species from Samples. Version 7.5. Persistent URL <purl.oclc.org/estimates>.
Constantino, R. 2005. Padrões de diversidade e endemismo de térmitas no bioma Cerrado, p. 319333. In: A. Scariot; J.C. Souza & J.M. Felfili (Org.). Cerrado: ecologia, biodiversidade e
conservação. Brasília BRASIL, Ministério do Meio Ambiente, 439 p.
Constantino, R. 2002. The pest termites of South America: taxonomy, distribution and status.
Journal Applied Entomology 126: 355–365.
Constantino, R. 1998. Catalog of the living termites of the New World (Insecta: Isoptera).
Arquivos de Zoologia 35:135-231.
Constantino, R. & A.M. Costa-Leonardo. 1997. A new species of Constrictotermes from Central
Brazil with notes on the mandibular glands of workes (Isoptera, Termitidae:
Nasutitermitinae). Sociobiology 30: 213-223.
Coutinho, L.M. 1976. Contribuição ao Conhecimento do Papel Ecológico das Queimadas na
Floração de Espécies do Cerrado. Tese de Livre-Docência, Universidade de São Paulo,
São Paulo, SP, Brazil, 173 p.
Cunha, H.F. 2000. Estudo de Colônias de Constrictotermes cyphergaster (Isoptera,
Termitidae: Nasutitermitinae) no Parque Estadual da Serra de Caldas Novas, GO.
Dissertação de mestrado, Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências
Biológicas/DBG, Goiânia, Brasil, 51 p.
Dawes-Gromadzki, T. & A. Spain. 2003. Seasonal patterns in the activity and species richness of
surface-foraging termites (Isoptera) at paper baits in a tropical Australian savanna.
Journal of Tropical Ecology 19: 449-456.
Donovan, S.E., D.T. Jones, P. Eggleton & W.A. Sands. 2000. The Morphological phylogenetics
of termites (Isoptera). Biological Journal of the Linnean Society 70: 467–513.
Durigan, G., H.F. Leitão-Filho & R.R. Rodrigues. 1994. Phytosociology and structure of a
frequent burnt cerrado vegetation in SE-Brazil. Flora 189:153-160.
Eggleton, P. 2000. Global patterns of termite diversity, p. 25–51. In: D.E. Bignell, M. Higashi &
T. Abe (eds.). Termites: Evolution, Sociality, Symbiosis, Ecology. Dordrecht the
Netherlands, Kluwer Academic Publications, 466 p.
Eggleton, P., D.E. Bignell, J.H. Lawton, N.A. Mawdsley, N.C. Bignell, T.G. Wood & W.A.
Sands. 1996. The diversity, abundance, and biomass of termites under differing levels of
disturbance in the Mbalmayo Forest Reserve, southern Cameroon. Philosophical
Transactions of the Royal Society of London 351: 51–68.
Eggleton, P., D.E. Bignell, D. Jeeva, D.T. Jones, J. MacDonald, M. Maryati, R.G. Davies & R.
Homathevi. 1999. Termite assemblages, forest disturbance and greenhouse gas fluxes in
Sabah, East Malaysia. Philosophical Transactions of the Royal Society of London 354:
1791–1802.
Eiten, G. 1972. The Cerrado vegetation of Brazil. Botanical Review 38: 1–341.
Espírito Santo E.E. F.R. Andrade-Neto, F.S. Neves, & Fernandes G.W. 2006. Role of plant
architecture on the diversity of gall-inducing insects associated to Baccharis (Asteraceae).
Oecologia (submetido).
Fall, S., A. Brauman & J.L. Chotte. 2001. Comparative distribution of organic matter in particle
and aggregate size fractions in the mounds of termites with different feeding habits in
Senegal: Cubitermes niokoloensis and Macrotermes bellicosus. Applied Soil Ecology 17:
131–140.
Fernandes, G.W. & P.W. Price. 1988. Biogeographical gradients in galling species richness: tests
of hypotheses. Oecologia 76: 161-167.
Fonseca, C.R., G.W. Fernandes & T. Fleck. 2006. Processes driving ontogenetic succession of
galls in a canopy tree. Biotropica 38: 514–521.
Frost, P.H.G. & F. Robertson. 1987. The ecological effects of fire in savannas, p. 93-141. In: B.
H. Walker (ed.). Determinants of Tropical Savannas. Oxford, IRL Press Limited, 166 p.
Gonçalves-Alvim, S.J. & G.W. Fernandes. 2001. Biodiversity of galling insects: historical,
community and habitat effects in four Neotropical savannas. Biodiversity and
Conservation 10: 79-98.
Gonçalves, T.T., O. DeSouza, R. Reis Jr. & S.P. Ribeiro. 2005. Effect of tree size and growth
form on the presence and activity of arboreal termites (Insecta: Isoptera) in the Atlantic
rain forest. Sociobiology 46: 421-431.
Gontijo, T.A. 1991. Interação do Térmita Arborícola Microcerotermes sp. (Isóptera,
Termitidae) com a Vegetação de Cerrado, em Sete Lagoas, MG. Dissertação de
mestrado, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG, Brasil. 142 p.
Jones, D. & F. Gathorne-Hardy 1995. Foraging activity of the processional termite
Hospitalitermes hospitalis (Termitidae: Nasutitermitinae) in the rain forest of Brunei,
north-west Borneo. Insectes Sociaux 42: 359–369.
Lavelle, P. 1997. Faunal activities and soil processes: adaptive strategies that determine
ecosystem function. Advances in Ecological Research 27: 93–130.
Lawton, J.H. 1983. Plant architecture and the diversity of phytophagous insects. Annual Review
of Entomology 28: 23–39.
Lawton, J.H., D.E. Bignell, G.F. Bloemers, M.E. Hodda & P. Eggleton. 1996. Carbon flux and
diversity of nematodes and termites in Cameroon forest soils. Biodiversity and
Conservation 5: 261–273.
Lee, K.E. & R.C. Foster. 1991. Soil fauna and soil structure. Australian Journal of Soil
Research 6: 745–775.
Lee, K.E. & T.G. Wood. 1971. Termites and Soils. London, Academic Press, 251 p.
Lima, A. da C. 1938. Insetos do Brasil v.1. Rio de Janeiro, Escola Nacional de Agronomia, 470
p.
Lima-Ribeiro, M. de S., I.O. de Moura, J.C. Nabout, M.P. Pinto, S.S. Costa, T.F.L.V.B. Rangel &
T.L. De Melo. 2006. Association of Constrictotermes cyphergaster Silvestri (Isoptera:
Termitidae) with trees in the Brazilian cerrado. Neotropical Entomology 35: 49-55.
Mando, A., L. Brussaard & L. Stroosnijder. 1996. Effects of termites on infiltration into crusted
soil. Geoderma 74: 107–113.
Mathews, A.G.A. 1977. Studies on termites from the Mato Grosso State, Brazil. Rio de
Janeiro, Academia Brasileira de Ciências, 267 p.
Miranda, H.S., A.C. Miranda & M.M.C. Bustamante. 2002. The fire factor, p. 51-68. In: Oliveira,
P.S. & Marquis, R.J. (eds.). The Cerrado of Brazil: Ecology and Natural History of a
Neotropical Savanna. New York, Columbia University Press, 424 p.
Noirot, C.H. & C. Noirot-Timothée. 1969. The digestive system, p. 49-88. In: F.M. Weesner &
K. Krishna (eds.). Biology of Termites v.1. New York – London, Academic Press, 598 p.
Nutting, W. 1969. Flight and colony foundation, p. 233-282. In: K. Krishna & F.M. Weesner
(eds.). Biology of Termites v.2. New York – London, Academic Press, 643 p.
Oliveira, R.S., C.E.B. Proença, J.A.N. Batista & L. Bianchetti. 1996. Influência do fogo na
floração de espécies de Orchidaceae em cerrado, p. 61–67. In: H. S. Miranda, C. H. Saito,
& B.F.S. Dias (eds.). Impactos de Queimadas em Áreas de Cerrado e Restinga.
Brasília, ECL/Universidade de Brasília, 187 p.
Price, P.W. 1997. Insect Ecology. 3ed. New York, Wiley and Sons, 874 p.
R Development Core Team. 2006. R: A Language and Environment for Statistical
Computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria. ISBN 3-90005107-0, URL<http://www.R-project.org>
Rachid-Edwards, M. 1956. Alguns dispositivos para proteção de plantas contra seca e fogo.
Boletim da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras da Universidade de São Paulo.
Botânica 13: 35-69.
Ramos-Neto, M.B. & V.M. Pivello. 2000. Lighting fires in a Brazilian savanna national park:
rethinking management strategies. Environmental Management 26: 675-684.
Rao, M.R., M.P. Singh & R. Day. 2000. Insect pest problems in tropical agroforestry systems:
Contributory factors and strategies for management. Agroforestry Systems 50: 243–277.
Raw, A. & Hay, J. 1985. Fire and other factors affecting a population of Simarouba amara in
“cerradão” near Brasília, Brazil. Revista Brasileira de Botânica 8: 101-108.
Roisin, Y. & M. Leponce. 2004. Characterizing termite assemblages in fragmented forests: A test
case in the Argentinian Chaco. Austral Ecology 29: 637–646.
Sands, W.A. 1969. The association of termites and fungi, p. 495-519. In: F.M. Weesner & K.
Krishna (eds.). Biology of Termites v.1. New York – London, Academic Press, 598 p.
Santos, E. 1982. Os Insetos. Vida e Costumes. Belo Horizonte, Itatiaia, 203 p.
Sellschop, J.P.F. 1965. Field observations on conditions conducive to the contamination of
groundnuts with the mould A. flavus Link ex Fr. South African Medical Journal 34:
774-776.
Silveira, F.A.O. 2006. Fenologia e Biologia Reprodutiva de Bauhinia Brevipes Vog.
(Fabaceae). Dissertação de Mestrado, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo
Horizonte, MG, Brasil. 59 p.
Souto, L., I. Icuma, J.D. Hay & K. Kitayama. 1999. Observations on initial foraging strategies of
Constrictotermes cyphergaster (Isoptera: Termitidae; Nasutitermitinae) on a two
dimensional surface. Sociobiology 34: 619–624.
Spain, A.V. & J. G. McIvor. 1988. The nature of herbaceous vegetation associated with termitaria
in north-eastern Australia. Journal of Ecology 76: 181–191.
Strong, D.R., J.H. Lawton & R.S. Southwood. 1984. Insects on Plants - Community Patterns
and Mechanisms. Cambridge Massachusetts, Harvard University press, 313 p.
Tayasu, I., D.E. Bignell, P. Eggleton & T. Abe. 1997. Nitrogen and carbon isotope ratios in
termites: an indicator of trophic habit along the gradient from wood-feeding to soil
feeding. Ecological Entomology 22: 343–351.
Thome, B.L. & R.B. Kimsey. 1983. Attraction of Neotropical Nasutitermes termites to carrion.
Biotropica 4: 295-296.
Van den Berg, J. & H.F. Riekert. 2003. Effect of planting and harvesting dates on fungusgrowing termite infestation in maize. Suid-Afrikaanse Tydskrif vir Plant en Grond 20:
76–80.
Vos, J.G.M., B.J. Ritchie & J. Flood. 2003. Discovery Learning About Cocoa, An
Inspirational Guide for Training Facilitators. UK, CABI Bioscience, 122 p.
Waller, D.A. & J.P. LaFage. 1987. Nutritional Ecology of Termites, p. 487-532. In: F. Slansky Jr
& J.G. Rodriguez (eds.). Nutritional Ecology of Insects, Mites, Spiders and Related
Invertebrates. New York, A Wiley – Interscience Publication, 1032 p.
Wardell, A. 1987. Control of termites in nurseries and young plantations in Africa: established
practices and alternative courses of action. International Forestry Review 66: 77–89.
Whitford, W.G. 1991. Subterranean termites and long-term productivity of desert rangelands.
Sociobiology 19: 235–240.
Wood, T.G., C.E. Ohiagu & R.A. Johnson. 1980. Termite damage and crop loss studies in
Nigeria: a review of termite (Isoptera) damage, loss in yield and termite (Microtermes)
abundance at Mokwa. Tropical Pest Management 26: 241–253.
Wood, T.G. 1977. Food and feeding habitats of termites, p. 55–79. In: M.V. Brian (ed.).
Production Ecology of Ants and Termites. Cambridge UK, Cambridge University
Press, 409 p.
Wood, T.G. & W.A. Sands. 1978. The role of termites in ecosystems, p. 245–292. In: M.V. Brian
(ed.). Production Ecology of Ants and Termites. Cambridge UK, Cambridge University
Press, 409 p.