Respostas induzidas em epífitas associadas a - PDBFF

Respostas induzidas em epífitas associadas a jardins de
formigas: plantas que não oferecem recursos alimentares
também tem vez?
Leonardo Carreira Trevelin
“Natural selection cannot possibly produce any modification in a species exclusively for the good of another species;
though throughout nature one species incessantly takes advantage of, and profits by, the structures of others. If it could
be proved that any part of the structure of any one species had been formed for the exclusive good of another species, it
would annihilate my theory, for such could not have been produced through natural selection.”
Charles Darwin (1859)
mecanismo
Introdução
O mutualismo é fundamentalmente
de
comunidades
tropicais.
biológica
Estas
associações
em
interações
uma relação de troca entre duas espécies que
variam
possuem diferentes habilidades, e que se
atraindo formigas de outras colônias para as
beneficiam porque podem se especializar em
plantas que produzem estes recursos até
produtos que o parceiro produz mais
relações mutualísticas obrigatórias (Izzo &
eficientemente, gerando benefícios líquidos
Vasconcelos, 2002; Heil & McKey, 2003).
para cada parceiro (Begon et al., 2006; Yu &
desde
defesa
facultativas,
Os “Jardins de formigas” são um tipo
sucesso
especial destas associações, muito comuns
reprodutivo de muitas plantas vasculares é
em florestas Neotropicais e considerados o
intimamente
relações
mais complexo tipo de mutualismo entre
mutualísticas com insetos (Brounstein et al.,
formigas e plantas (Hölldobler & Wilson, 1990;
2006). Estas plantas desenvolveram um
Vieira-Neto et al., 2006). Estruturas formadas
conjunto de estratégias de defesas em
por epífitas enraizadas em colônias de
resposta à pressão seletiva de herbívoros,
formigas arborícolas, estes jardins
dentre elas a defesa biológica, que é baseada
formados quando as formigas coletam os
nas interações mutualísticas (Coley & Barone,
frutos destas plantas e descartam as
1996). Nestes casos, as plantas e os insetos
sementes em câmaras no ninho; essas
devem juntos produzir mais abrigo, alimento e
sementes muitas vezes germinam e, nutridas
proteção do que produziriam separadamente,
pelos detritos trazidos pelas formigas, crescem
maximizando seu sucesso reprodutivo (Yu &
sobre a colônia e suas raízes tornam-se parte
Heil, 2007).
integrante da estrutura do ninho (Hölldobler &
Heil,
2007).
Por
relacionado
Formigas
alimentares
exemplo,
exemplo,
atraídas
derivados
servem
de
como
o
a
por
recursos
plantas,
um
são
Wilson, 1990; Vieira-Neto et al., 2006). Na
por
floresta Amazônica, os jardins são formados
importante
por diferentes espécies de formigas, sendo
1
e
Em trabalho realizado por Mundim et
comuns
al. (2007) no Arquipélago de Anavilhanas,
(Davidson, 1988), enquanto que as espécies
Amazônia Central, foi demonstrado que este
mais
tipo de defesa ocorre para a espécie
Crematogaster,
Camponotus
Solenopsis,
os
comuns
gêneros
de
principalmente
às
Azteca,
mais
plantas
famílias
pertencem
Araceae
e
Codonanthes
crassifolia,
espécie
freqüentemente encontrada em jardins de
Gesneriaceae (Ribeiro et al., 1999).
da
formiga que apresenta nectários extraflorais, o
estruturação dos ninhos, as formigas também
que pode representar um avanço para o
podem utilizar as plantas epífitas como
entendimento dos benefícios trocados nesta
recurso alimentar, através do consumo de
relação mutualística. Entretanto, em muitas
seus
das espécies de epífitas que ocorrem nesta
Além
frutos
de
e
se
beneficiarem
produtos
de
nectários
extraflorais, e através da exploração de
associação
homópteras (Hölldobler & Wilson, 1990). No
ausentes, fazendo com que estas plantas não
ponto de vista das plantas, entretanto, os
representem fontes de recurso alimentar
benefícios decorrentes deste mutualismo
significativas para as formigas. Poderiam
ainda não são tão evidentes (Jakovac, 2006).
estas plantas estarem se beneficiando da
Existem, porém, indícios de benefícios
associação das formigas com plantas que
relacionados
possuem nectários extraflorais?
à
aptidão
dos
indivíduos
(Davidson, 1988; Jakovac, 2006), semelhante
Em
nectários
exemplos
extraflorais
de
resposta
estão
pós
ao que foi demonstrado para o sistema
herbivoria para sistemas facultativos de
formiga-planta, interação mutualística estreita
associação formiga-planta, o recrutamento das
onde as plantas gozam de defesas biológicas
formigas sempre esteve associado com
induzidas mediante herbivoria (Agrawal &
aumento de volume ou constituição de
Dubin-Thaler, 1999; Izzo & Vasconcelos,
recursos provenientes de nectários extraflorais
2002; Christianini & Machado, 2004; Romero
(Agrawal & Dubin-Thaler, 1999). Entretanto,
& Izzo, 2004). Respostas induzidas a
em sistemas de associação mutualística
herbivoria são comuns na maioria dos grupos
obrigatória estas respostas também já foram
de plantas vasculares e estão relacionadas a
observadas em casos onde a planta não
tratos que podem ser ajustados em resposta a
dispõem de glândulas fontes de recursos
herbivoria, levando a um aumento na aptidão
alimentares, porém os mecanismos que
individual em espécies que apresentam estas
possibilitam este fenômeno ainda são pouco
respostas (Agrawal, 1998; Karban et al.,
entendidos. Uma hipótese é que a aptidão da
1999).
colônia está tão intimamente ligada ao vigor
da planta que as formigas são “auto-induzidas”
2
a defendê-la, possivelmente a partir de sinais
estivessem no máximo a 5 – 6 m de altura.
químicos liberados mediante ao dano foliar
Procurou-se também percorrer trilhas de forma
(Agrawal & Rutter, 1998).
a amostrar áreas de platô, vertente e baixio.
Neste contexto teórico, este trabalho
teve como objetivo responder a seguintes
Coleta de dados
perguntas: (1) Existe resposta induzida pelas
Foram identificados os jardins que
formigas, mediante herbivoria, em plantas
continham indivíduos de espécies do gênero
presentes em jardins de formigas que não
Philodendron e Anthurium (Araceae) para a
oferecem recurso alimentar? (2) Esta resposta
realização
varia entre jardins que apresentam espécies
espécies epífitas ou hemiepífitas, muito
de plantas associadas com recurso e espécies
freqüentes em jardins de formigas, e foram
associadas sem recurso? A hipótese que foi
escolhidos como objetos de estudo por não
trabalhada é que a resposta induzida vai
apresentarem estruturas que possam servir
existir porque a planta sem recurso se
como fontes de alimentos para as formigas,
beneficia desta associação mesmo sem
como triquílias ou nectários extraflorais
apresentar uma oferta significativa de recurso
(Ribeiro et al., 1999). Pelos mesmos motivos,
alimentar, entretanto, a resposta será mais
procurou-se amostrar de forma balanceada
intensa em jardins com espécies que
jardins que continham espécies do gênero
oferecem este recurso.
Codonanthes (Gesneriaceae), cujas folhas
do
experimento.
Estas
são
carnosas apresentam nectários extraflorais,
Materiais & métodos
conhecidamente explorados pelas formigas. A
presença ou não de espécies de Codonanthes
Área de estudo
foi utilizada como tratamento para responder
O estudo foi realizado em setembro de
se a resposta das formigas varia entre jardins
2007, na Reserva Km 41 (59o43´40" O;
que
02o24´26" S), área distante aproximadamente
associadas
80 km de Manaus, pertencente ao Projeto
associadas sem recurso.
apresentam
com
espécies
de
recurso
e
plantas
espécies
Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais
Em cada jardim, após a identificação
(PDBFF-INPA), na Amazônia Central. A
das formigas e plantas que compunham o
fitofisionomia predominante na reserva é
sistema, foram escolhidas três folhas, cada
floresta de terra-firme. Foram amostradas,
uma em um ramo diferente. Em uma das
arbitrariamente, as trilhas de acesso e à
folhas foi aplicado o tratamento “corte”, no
estrada que circunda a reserva buscando
qual a folha foi cortada com uma tesoura em
maximizar
sua metade, transversalmente à sua nervura
o
encontro
de
jardins
que
3
principal. Em outra foi aplicado o tratamento
método de contrastes ortogonais. Em todos os
“toque”, que era um controle de procedimento,
casos esses contrastes foram feitos entre o
no qual o meio da folha foi pressionado
procedimento “corte” e os outros dois
suavemente com uma pinça, sem danificá-la.
procedimentos
A terceira folha experimental foi usada como
subseqüentemente entre os procedimentos
“controle” e permaneceu intacta. Os critérios
“pinça” e “controle” (Zar, 1984).
(“pinça”
+
“controle”)
e
de seleção das folhas experimentais eram
apresentar danos causados por herbivoria
Resultados
similares e não superiores a 50% e que não
apresentassem formigas forrageando sobre o
Foi amostrado um total de 31 jardins
limbo foliar no tempo zero. Todos os
durante três dias de amostragem, 14 dos
tratamentos foram aplicados ao mesmo tempo
quais
e os experimentos duraram 10 minutos.
Codonanthes e 17 não as possuíam. Quanto
Durante este tempo, foi contabilizado o
às
número de formigas caminhando pelas folhas
encontradas em associação aos jardins, e a
durante cada minuto.
Tabela 1 apresenta a freqüência de ocorrência
possuíam
formigas,
espécies
quatro
do
espécies
gênero
foram
Os resultados obtidos no experimento
de cada espécie, bem como a freqüência de
foram analisados com uma Análise de
resposta por espécie. A única formiga que
Variância de medidas repetidas, na qual cada
respondeu a todos os experimentos a que foi
indivíduo alvo em cada jardim recebia os três
submetida foi C. femuratus, assim optou-se
níveis de procedimento do experimento. No
por restringir as análises subsequentes a
caso de diferenças significativas foram
somente os jardins onde ela ocorria (n=25).
executadas comparações planejadas pelo
Tabela 1- Espécies de formigas encontradas nos jardins amostrados, dispostas por ordem decrescente de freqüência de ocorrência,
porcentagens de ocorrência e porcentagem de resposta ao estímulo (N=31).
Espécie
Ocorrência (%)
Resposta (%)
Camponotus femuratus (Formicinae)*
80,6
100
Crematogaster parabiotica (Myrmicinae)*
74,2
13
Odontomachus sp. (Ponerinae)
9,7
0
Azteca sp. (Dolichorderinae)
3,2
0
* Em 67,7% dos jardins (n=21) estas espécies co-ocorreram.
4
Durante os experimentos, o número
também diferiu significativamente do controle
máximo de indivíduos de C. femuratus sobre o
(F = 9,59; g.l.= 2; p = 0,001), o que sugere que
limbo da folha de Araceae após 10 minutos foi
tanto o estímulo físico quanto o dano foliar
significativamente diferente entre os três níveis
funcionam como sinais para as formigas
de procedimento (F = 45,930; g.l. = 2; p <
(Figuras 1 e 2).
0,001), confirmando uma resposta mediante
Não houve diferença significativa no
os tratamentos aplicados. O teste de
número de formigas em plantas com e sem a
contrastes ortogonais revelou ainda que existe
presença de indivíduos de Codonanthes (F =
diferença significativa entre cada um dos três
1,059, g.l. = 1, p = 0,314). Isto sugere que não
níveis, sendo o dano foliar através do “corte” o
existe diferença na possível proteção recebida
de maior importância no recrutamento de
pelos indivíduos de Araceae entre jardins que
indivíduos
apresentam plantas com recurso alimentar e
de
C.
femuratus,
diferindo
significativamente dos outros dois (F = 27,224;
aqueles que não apresentam.
g.l.=2; p < 0,001). O estímulo com “pinça”
(A)
(B)
Discussão
Figura 1. Número máximo de formigas de Camponotus femuratus que freqüentou o limbo foliar durante os 10 min subseqüentes à aplicação dos
tratamentos “corte”, “pinça” e “controle”. Em (A) indivíduos que compartilham jardins de formigas com espécie(s) de Codonanthes e (B) em
indivíduos que não compartilham jardins de formigas com espécie(s) de Codonanthes. Os traços representam a média, o box representam o
desvio padrão e as barras representam os intervalos de confiança.
5
Neste
estudo,
foram
levantadas evidências da existência de
contribuem,
sendo
os
últimos
mais
importantes no recrutamento.
respostas induzidas mediante herbivoria em
A seleção natural deve favorecer o
plantas associadas a jardins de formigas que
aparecimento de tratos defensivos de forma
não possuem recursos alimentares. Este
que benefícios de proteção são maximizados
resultado reforça a ocorrência deste padrão de
e os custos minimizados, o que favorece uma
resposta em plantas associadas a jardins de
defesa mais eficaz em partes vitais da planta,
formigas,
respostas
ou mesmo em indivíduos específicos nos
induzidas podem ocorrer independentemente
casos de associações multi-específicas, como
da presença de recursos alimentares na planta
os jardins (Heil & McKey, 2003). Em situações
beneficiada.
onde a dependência entre parceiros é mais
demonstrando
que
Sendo assim, será que existem
estreita, a dependência da condição saudável
espécies que se “beneficiam” da associação
do parceiro pode garantir uma auto-indução na
mutualística que ocorre nestes jardins? O fato
resposta, enquanto em interações facultativas
de não encontrar diferenças nas respostas
mais oportunísitcas, esta relação pode ser
induzidas das formigas entre jardins com
mais dependente de “recompensa” durante a
plantas associadas que oferecem recursos e
indução (Agrawal & Rutter, 1998). Neste
os que não tem plantas que oferecem
cenário, era de se esperar diferenças nas
recursos pode ser um passo nesta direção.
respostas observadas em plantas associadas
Estudos recentes demonstraram que vários
aos jardins, uma vez que já foi demonstrado
mecanismos, além de mudanças induzidas na
nos jardins que algumas espécies são
produção de recurso alimentar, podem estar
freqüentemente encontradas e outras apenas
relacionados à indução do recrutamento de
eventualmente (Jakovac, 2006), levando à
formigas. A aptidão da colônia pode estar tão
idéia de parceiros obrigatórios e facultativos.
ligada à saúde da planta que ocorre uma auto-
Entretanto este não foi o padrão observado
indução por parte das formigas, sem a
em nosso sistema, o que nos deixa a dúvida: o
necessidade de uma recompensa direta
que será que acontece então?
(Agrawal & Rutter, 1998). Assim, a formiga
Uma hipótese plausível seria que a
pode se utilizar de outras pistas que a
ocorrência deste tipo de resposta induzida
estimulam ao recrutamento foliar. Neste
está relacionada a outros benefícios e não
estudo, nossos dados sugerem que tanto
somente à produção de recursos alimentares.
estímulos físicos, quanto estímulos químicos,
Assim, plantas que não possuem nectários
possivelmente voláteis liberados após o dano,
extraflorais devem oferecer outras vantagens
a seus parceiros, como estruturação do ninho,
6
por exemplo, um benefício já reportado em
Gostaria de agradecer primeiramente ao Seu
outros
Esta
Cardoso e ao Leo Marajó, por todos os jardins
hipótese vai de encontro com uma das
de formigas encontrados e as impressionantes
possíveis explicações para a formação dos
lições sobre a Mata. Agradeço meus queridos
Jardins, a hipótese da seleção por formigas,
revisores que tentaram a todo custo linearizar
onde as formigas selecionam as sementes
minhas idéias que insistem seguir pelos
que levam para o ninho, “escolhendo”
caminhos tortuosos... acho que conseguiram.
características das epífitas que compõem os
À Juju, Manô e Glauco pela ajuda providencial
jardins de formigas que as beneficiem
nas coletas. A todos os professores que
(Davidson, 1988; Jakovac, 2006). Estudos
passaram pelo EFA 2007, em especial ao
futuros que venham a elucidar o papel
Glauco, pelas conversas e ajudas nos
diferenciado das espécies nestes outros
momentos chaves e por me mostrar o lado
aspectos de recurso podem enriquecer muito
bacana do mundo científico; ao Marco, pelo
esta discussão.
seu humor de “tirinhas do Calvin” e pela
estudos
(Davidson,
1988).
Mutualismos de proteção aparentam
morcegada; ao Paulo e seu divã, pela
ter evoluído múltiplas vezes, apresentando
paciência e ajuda na organização das idéias e
uma ampla e altamente difusa distribuição de
por me chamar para jogar no time dele (fui o
ocorrência,
quanto
único que saiu ileso...); ao Thiago, pela ajuda
biogeográfica. Dada a aparente freqüência
no mundo das interações formiga-planta e por
com que estes mutualismos apareceram, é
sempre dar idéias e me manter animado com
provável que não exista uma hipótese
o trabalho; e ao Zé; grande ecólogo que me
adaptativa que explique a origem e benefícios
passou muitos ensinamentos nas conversas
decorrentes destas interações. Na verdade
nos fins de tarde e por também me mostrar o
uma
parece
lado bacana do mundo científico. Também aos
selecionar a mesma “solução” para dados
monitores André e Juju, pela ajuda e por
“problemas” (Bronstein et al., 2006). No
compartilharem conosco sua experiência
sistema estudado, foi demonstrado que a
amazônica. Ao Cabocão pela seleção musical
resposta induzida à herbivoria pode ser um
que incluía o grande Barry White. A todas as
destes benefícios compartilhados por todos os
pessoas envolvidas neste curso agradeço do
associados, mesmo que alguns deles estejam
fundo do coração a oportunidade!
se “aproveitando” de forma oportunista destes
Por fim, gostaria de agradecer a todas as
benefícios.
pessoas que, como eu, ganharam uma
tanto
diversidade
taxonômica
de
condições
passagem
Agradecimentos
para
este
mundo
paralelo
temporário e provavelmente também não
7
serão a mesma depois de retornar... Risadas
plant
intermináveis,
Experimentalis et Applicata, 112: 81–88.
ajudas
estatísticas,
mais
risadas, apresentações memoráveis, mais
Maieta
poeppigii.
Entomologia
Coley, P.D. & J.A. Barone. 1996. Herbivory
risadas, caminhadas na Mata... e é claro,
and plant defenses. Annual Review of
Igarafest e suas pseudoréplicas... enfim,
Ecology and Systematics, 27: 305-335.
amigos, obrigado!
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À grande floresta amazônica, cujas escalas
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impressionam...
1138-1152.
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de terra-firme na Amazônia Central.
Submetido.
Assunção;
E.C.
Pereira;
Romero, G.Q. & T.J. Izzo. 2004. Leaf damage
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Invited
review
series.
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Jersey.
Hirtella
9