universidade federal do rio grande do norte centro de

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
TÉRMITAS COMO BIOINDICADORES DE QUALIDADE DE HABITAT NA
CAATINGA, BRASIL: HÁ UMA SINTONIA ENTRE AS VARIÁVEIS
ESTRUTURAIS DOS HABITATS E AS TAXOCENOSES AMOSTRADAS?
WAGNER DE FRANÇA ALVES
NATAL-RN
2009
Divisão de Serviços Técnicos
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Central Zila Mamede
Alves, Wagner de França
Térmitas como bioindicadores de qualidade de habitat na caatinga,
Brasil: há uma sintonia entre as variáveis estruturais dos habitats e as
taxocenoses amostradas? / Wagner de França Alves – Natal, RN, 2009.
47 f.
Orientador: Alexandre Vasconcellos.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Departamento de Botânica, Ecologia e
Zoologia. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas.
1. Isoptera – Dissertação. 2. Semi-árido – Dissertação. 3. Grupos
alimentares – Dissertação. 4. Abundância – Dissertação. 5. Variáveis
ambientais – Dissertação. I. Vasconcellos, Alexandre. II. Universidade
Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BCZM
CDU 595.72(043.3)
WAGNER DE FRANÇA ALVES
TÉRMITAS COMO BIOINDICADORES DE QUALIDADE DE HABITAT NA
CAATINGA, BRASIL: HÁ UMA SINTONIA ENTRE AS VARIÁVEIS
ESTRUTURAIS DOS HABITATS E AS TAXOCENOSES AMOSTRADAS?
Dissertação de Mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Ciências
Biológicas da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, como parte dos requisitos
para obtenção do título de Mestre.
ORIENTADOR: PROF. DR. ALEXANDRE VASCONCELLOS
NATAL-RN
2009
ii
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
TÉRMITAS COMO BIOINDICADORES DE QUALIDADE DE HABITAT NA
CAATINGA, BRASIL: HÁ UMA SINTONIA ENTRE AS VARIÁVEIS
ESTRUTURAIS DOS HABITATS E AS TAXOCENOSES AMOSTRADAS?
MEMBROS DA BANCA EXAMINADORA
_____________________________________________
Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos - Presidente
Depto. de Botânica, Ecologia e Zoologia/CB/UFRN
_____________________________________________
Prof. Dr. Adelmar Gomes Bandeira - Examinador
Depto. de Sistemática e Ecologia/CCEN/UFPB
_____________________________________________
Prof. Dr. Márcio Zikán Cardoso - Examinador
Depto. de Botânica, Ecologia e Zoologia/CB/UFRN
_____________________________________________
Prof. Dr. Ricardo Andreazze - Suplente
Depto. de Microbiologia e Parasitologia/CB/UFRN
Natal, 26 de junho de 2009
iii
“Desistir é a saída dos fracos. Insistir é a alternativa dos fortes”.
Autor desconhecido
iv
Dedico esse trabalho especialmente aos meus pais,
Xavier e Eliane, pelo amor e dedicação à minha vida.
v
AGRADECIMENTOS
Em primeiro lugar agradeço a Deus pelo seu amor incondicional e por tudo que ele fez em
minha vida. Pois todas as coisas que até aqui conquistei foi pela permissão de Dele.
Aos meus pais Francisco Xavier Alves e Eliane de França Cabral Alves, pelo amor,
compreensão e investimento na minha vida escolar e acadêmica.
Às minhas queridas irmãs Emiliana e Elidiane e demais familiares, pelo amor e apoio
indispensáveis. Sem eles na minha vida, não teria alcançado este feito.
Ao meu orientador Alexandre Vasconcellos, pelos conselhos e incentivos durante a graduação
e o mestrado. Professor, não tenha dúvida que você tornou-se um dos personagens principais
da minha vida.
À Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), pelo ensino e oportunidades
concedidas. Sendo considerada por mim a porta de entrada para uma vida profissional bem
sucedida.
À Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado do Rio Grande do Norte (FAPERN), pela ajuda
financeira.
À equipe gestora da Estação Ecológica do Seridó (ESEC), pela estadia e apoio durante a
realização da pesquisa.
vi
Ao professor Adalberto Varela (DBEZ-UFRN) pelo apoio e informações preciosas para a
elaboração dessa dissertação.
Aos amigos Adriano Soares, Ruy Anderson, Rodrigo Bellezoni, Ricardo Pacheco, João
Batista e Heitor Bruno pela amizade, pelos momentos de descontração na ESEC e pela
preciosa ajuda nas coletas. Sem vocês, eu não teria terminado essa dissertação a tempo.
Aos professores Adelmar Gomes Bandeira (UFPB), Márcio Zikán Cardoso (UFRN) e Ricardo
Andreazze (UFRN) que aceitaram o convite para fazerem parte de minha banca examinadora.
Obrigado também aos meus amigos de turma (2002.1) pela amizade compartilhada e por
todos os momentos alegres que vivemos juntos durante a graduação.
vii
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO GERAL............................................................................................
9
2. REFERÊNCIAS.................................................................................................
15
3. CAPÍTULO 1: Térmitas como bioindicadores de qualidade de habitat na caatinga,
Brasil: há uma sintonia entre as variáveis estruturais dos habitats e as taxocenoses
amostradas?..............................................................................................................
21
Resumo..............................................................................................................................
22
Abstract.............................................................................................................................
23
Introdução.........................................................................................................................
24
Material e Métodos...........................................................................................................
25
Resultados.........................................................................................................................
29
Discussão..........................................................................................................................
31
Referências.......................................................................................................................
35
Tabela...............................................................................................................................
38
Lista de Figuras................................................................................................................
40
Figuras..............................................................................................................................
41
4. CONSIDERAÇÕES FINAIS....................................................................................
45
5. ANEXO.......................................................................................................................
46
*O capítulo 1 desta dissertação corresponde ao artigo e segue as normas da revista científica, com exceção do resumo em
português. O Capítulo 1 será submetido à revista científica Neotropical Entomology.
viii
1. INTRODUÇÃO GERAL
A Caatinga possui uma área de aproximadamente 734.478 km2 (cerca de 9% do
território nacional), sendo a única grande região natural brasileira cujos limites estão
inteiramente restritos ao território nacional, representando um dos maiores exemplos de
ambiente semiárido da região Neotropical (MMA 2002, Leal et al. 2005). Esse bioma
tradicionalmente foi estigmatizado como sendo homogêneo e caracterizado por uma baixa
diversidade de espécies e endemismo. No entanto, os resultados dos trabalhos desenvolvidos
atualmente desmentem esse pensamento, demonstrando que a Caatinga possui uma grande
heterogeneidade de formações vegetais, constituídas por uma biodiversidade que, quando
comparada à de outros ecossistemas semiáridos, representa uma das maiores do mundo (Leal
et al. 2003).
Mesmo possuindo grande significado biológico, a Caatinga é, sem dúvida, um dos
biomas brasileiros mais alterados pelas atividades humanas, produto principalmente da
exploração de madeira, práticas agrícolas inadequadas e o contínuo desmatamento para a
criação de bovinos e caprinos, levando a um cenário de degradação, com poucas áreas ainda
com vegetação nativa (Coimbra-Filho & Câmara 1996). A área da Caatinga alterada por
atividades antrópicas fica entre 30,4% a 51,7% (Leal et al. 2005). É possível que esses valores
estejam subestimados, diante de vários séculos de exploração dos recursos naturais da região
do Nordeste brasileiro. Atualmente, a Caatinga é o bioma brasileiro com a menor área
protegida. Para se ter uma idéia, menos de 1% da região, é de proteção integral, como
Estações Ecológicas (Leal et al. 2005).
Os efeitos da degradação da Caatinga sobre a estrutura das comunidades biológicas
são praticamente desconhecidos, evidenciando a necessidade de estudos em áreas com
diferentes níveis de impacto antrópico. No entanto, como a análise geral da diversidade,
9
incluindo todos os grupos taxonômicos, representa naturalmente um obstáculo prático, a
utilização de alguns táxons, abundantes e com reconhecida importância para a manutenção
dos processos ecológicos, pode servir como uma ferramenta para detectar padrões gerais
relacionados com os efeitos da degradação. As espécies ou conjunto de espécies utilizados no
monitoramento ambiental são chamados de “bioindicadores” e são úteis no estudo dos efeitos
do desmatamento e na avaliação das mudanças que todo o ecossistema pode sofrer a partir de
uma modificação ambiental (Eggleton & Bignell 1995, Brown 1997, Bandeira &
Vasconcellos 2002).
Neste contexto, alguns grupos de artrópodes respondem bem as características
necessárias para a realização de um monitoramento adequado (Kremen et al. 1993). Os
insetos, por exemplo, podem ser organismos bem adequados para o estudo dos efeitos da
degradação da Caatinga sobre a estrutura das comunidades biológicas, devido ao fato deles
terem um ciclo de vida relativamente curto, grande variedade de hábitos alimentares,
sensibilidade a distúrbios ambientais, além de possuírem altas densidades (DeSouza & Brown
1994).
Os térmitas, em especial, possuem várias características que salientam seu potencial
como táxon bioindicador de qualidade ambiental, portanto adequados para monitoramentos
em ecossistemas tropicais. Entre os principais atributos que justificam sua categorização
como bioindicadores, estão: (i) amplitude de distribuição geográfica; (ii) abundância; (iii)
importante papel funcional como decompositores nos ecossistemas; (iv) facilidade de
amostragem através de protocolos padronizados; (v) curto tempo de resposta às perturbações
antrópicas e (vi) são tratáveis taxonomicamente (Constantino 2005).
Atualmente são conhecidas cerca de 2800 espécies de térmitas e a abundância de suas
colônias está relacionada à qualidade do microhabitat, disponibilidade de recursos
alimentares, umidade e tipo de solo (Constantino & Acioli 2006). Sete famílias
10
(Mastotermitidae,
Hodotermitidae,
Termopsidae,
Kalotermitidae,
Rhinotermitidae,
Serritermitidae e Termitidae) e 14 subfamílias são reconhecidas. A região Neotropical
compreende 42% de todas as espécies de térmitas conhecidas e a Floresta Amazônica, a Mata
Atlântica e o Cerrado são os ecossistemas que possuem a maior diversidade termítica
(Constantino 1998). No Brasil encontram-se apenas quatro famílias: Kalotermitidae,
Rhinotermitidae, Serritermitidae e Termitidae (Constantino 1999).
Os térmitas são ovíparos e paurometábolos, ou seja, suas ninfas vivem no mesmo
habitat dos adultos. Seu ciclo de vida básico possui três estágios gerais de desenvolvimento:
ovo, ninfa e adulto. Esses insetos vivem em colônias, nas quais há grupos de indivíduos
morfologicamente semelhantes que realizam determinadas funções (Buzzi 2002): (i) adultos
reprodutivos: são indivíduos que possuem olhos compostos bem desenvolvidos e dois pares
de asas membranosas. Após a revoada nupcial, dão início a uma nova colônia; (ii) soldados:
são estéreis, ápteros e responsáveis pela proteção da colônia contra invasores. Sua defesa pode
ser mecânica, através de suas mandíbulas, e/ou química, pelo uso de substâncias sintetizadas
por glândulas especiais. Os soldados do gênero Nasutitermes são bons exemplos de
indivíduos que se defendem quimicamente. A colônia de alguns térmitas como, por exemplo,
de Heterotermes longiceps apresenta soldados maiores e menores (dimorfismo). Enquanto
que o gênero Anoplotermes não possui esta casta; (iii) operários: são ápteros com mandíbulas
relativamente pequenas. Eles são responsáveis pela alimentação do casal real, das ninfas, dos
soldados e pela manutenção dos ninhos, túneis e galerias. Em algumas espécies, podem,
eventualmente, ajudar na defesa da colônia.
Os térmitas apresentam associações mutualísticas com vários microorganismos
pertencentes a três domínios: Archaea, Bacteria e Eucarya (protozoários e fungos). Esses
simbiontes são fundamentais para a degradação da celulose; fixação do nitrogênio; conversão
de compostos pobres em nitrogênio em outros mais nutritivos e deterioração da madeira,
11
condicionando-a para a alimentação de algumas espécies (Bignell 2000, Breznak 2000,
Rouland-Lefêvre 2000). A transmissão de bactérias e protistas simbiontes entre os membros
da colônia poderá ocorrer através de dois comportamentos: trofalaxia do tipo estomodeal e/ou
proctodeal (Machida et al. 2001). O primeiro é a troca de saliva e comida regurgitada e o
segundo é a transferência de fluidos do intestino posterior que também conterá produtos da
digestão do inseto e do simbionte.
Do ponto de vista econômico, constituem pragas importantes na agricultura e no
ambiente urbano. Por exemplo, algumas espécies como Cylindrotermes sapiranga chegam a
causar danos importantes à cultura da cana-de-açúcar (Miranda et al. 2004). E, principalmente
na estação seca, algumas espécies do gênero Syntermes danificam pastagens, cortando e
carregando grandes quantidades de folhas e colmos, nos vários estágios de desenvolvimento
(Czepak et al. 2003). Danos causados por esses insetos, principalmente pelos térmitas de
madeira seca (p.ex.: Cryptotermes brevis), também são observados na construção civil,
trazendo enormes prejuízos, pois, de maneira geral, são percebidos quando já causaram
grande comprometimento estrutural e os custos, com o controle curativo e recuperação das
construções, são elevados (Eleotério & Berti-Filho 2000).
Os térmitas estão entre os artrópodes mais abundantes nos ecossistemas tropicais,
alcançando densidades em florestas úmidas que podem ultrapassar 8.000 indivíduos/m2
(Fittkau & Klinge 1973, Martius 1994, Bignell & Eggleton 2000). Em ecossistemas
semiáridos, como por exemplo: em áreas na savana da Costa do Marfim, foram encontrados
cerca de 1100 indivíduos/m2 (Miklós 1998). Em relação à biomassa viva dos animais
terrestres, os térmitas podem representar uma fatia de 10% do total (Wilson 1993).
Especificamente no interior dos solos, esses insetos chegam a responder por até 95% de toda a
biomassa de insetos (Watt et al. 1997).
12
A importância funcional dos térmitas nos ecossistemas tropicais está intimamente
ligada ao consumo de necromassa vegetal e aos seus hábitos de construção de túneis, galerias
e ninhos (Wood & Sands 1978). Desta forma, esses insetos atuam como mediadores no
processo de decomposição e ciclagem de nutrientes e como agentes de influência na estrutura
e composição química dos solos (Holt 1987, Holt & Coventry 1990, Holt & Lapage 2000). Até
50% da decomposição dos detritos orgânicos de origem vegetal em florestas tropicais podem
ser atribuídos aos térmitas (Bignell & Eggleton 2000). As alterações na estrutura dos solos
causadas pela atividade dos térmitas influenciam na disponibilidade de recursos para
organismos de outras categorias funcionais. A dinâmica oriunda de suas atividades
alimentares e construtoras desempenha no solo um papel regulador insubstituível,
contrabalanceando o empobrecimento superficial edáfico, imposto pela lixiviação e erosão
mecânica, sendo um dos principais responsáveis pela formação da estrutura granular muito
pequena dos latossolos nas regiões tropicais (Miklós 1998). Por esses motivos, esses insetos,
juntamente com as minhocas e formigas, podem ser tratados como “engenheiros de
ecossistemas” (Lavelle & Bignell 1997, Dangerfield et al. 1998).
Os maiores valores de diversidade alfa e de abundância de térmitas foram registrados
para as florestas úmidas tropicais (Eggleton & Bignell 1995). Por outro lado, mesmo
possuindo, em geral, valores de diversidade e abundância menores, a fauna de térmitas das
regiões áridas e semiáridas possui igual ou maior importância funcional para a dinâmica dos
processos ecológicos do que aquela encontrada nas florestas úmidas. Em algumas formações
de savana, os térmitas são responsáveis por mais de 20% da mineralização do carbono, valor
bem superior quando comparado aos 2% registrados para as florestas úmidas (Holt 1987,
Bignell et al. 1997).
Somado ao seu papel no fluxo de carbono, a atividade pedológica desses insetos em
alguns ecossistemas áridos e semiáridos aumenta consideravelmente a retenção de água pelo
13
solo, fato que reflete diretamente na estrutura da vegetação e produtividade primária local. Por
isso, esses insetos são considerados organismos-chave para a manutenção da integridade
estrutural e funcional desses ecossistemas (Holt & Conventry 1990, Whitford 1991). A
importância ecológica dos térmitas é tão marcante em alguns ecossistemas semiáridos que o
estímulo de sua fauna é utilizado como ferramenta biológica na recuperação de solos
compactados. A técnica consiste em lançar sobre o solo uma calda de matéria orgânica que
estimula a atividade pedológica de algumas populações de térmitas no local, promovendo
conseqüentemente uma maior infiltração de água no solo e a restauração da ciclagem de
nutrientes (Mando 1997, Mando & Miedema 1997).
A biodiversidade de térmitas da Caatinga no Nordeste brasileiro ainda é pouco
estudada. Nesse ecossistema, há poucos estudos sobre a composição das taxocenoses de
térmitas, incluindo riqueza de espécies, grupos alimentares, hábitos de nidificação,
abundância e biomassa das populações, tornando muito difícil a identificação da importância
funcional desse táxon (Martius et al. 1999, Moura et al. 2006, Mélo & Bandeira 2007,
Vasconcellos et al. 2007, Moura et al. 2008).
O ritmo acelerado de utilização dos recursos naturais da Caatinga torna estratégico e
imprescindível o desenvolvimento de estudos que visem avaliar os efeitos dos vários
distúrbios causados pelas atividades humanas sobre a estrutura das comunidades biológicas,
em busca da compatibilização do desenvolvimento sócio-econômico e manutenção da
integridade desse ecossistema semiárido.
14
2. REFERÊNCIAS
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20
3. CAPÍTULO 1
Alexandre Vasconcellos
Autor para correspondência: Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Centro de
Biociências, Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia, 59072-970, Natal, RN, Brasil.
Tel.: +55-84-3215-3374; fax: +55-84-3215-9205. E-mail: [email protected]
Térmitas como Bioindicadores de Qualidade de Habitat na Caatinga, Brasil: Há uma
Sintonia entre as Variáveis Estruturais dos Habitats e as Taxocenoses Amostradas?
WAGNER DE F. ALVES1, 2, ADRIANO S. MOTA2, RUY A. A. DE LIMA2, RODRIGO BELLEZONI2 &
ALEXANDRE VASCONCELLOS2
1
Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Centro de Biociências, Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, 59072-970, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil.
2
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Centro de Biociências, Departamento de
Botânica,
Ecologia
e
Zoologia,
[email protected],
59072-970,
Natal,
[email protected],
RN,
Brasil.
E-mail:
[email protected],
[email protected] e [email protected]
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RESUMO - A composição das taxocenoses de térmitas foi analisada em três áreas de
Caatinga na Estação Ecológica do Seridó, localizada no município de Serra Negra do Norte,
Estado do Rio Grande do Norte, Brasil. As três áreas sofreram cortes seletivos e foram
utilizadas para atividades de pastagem e agricultura. No período de setembro de 2007 a
fevereiro de 2009 foi aplicado um protocolo padronizado de amostragem de térmitas e
variáveis ambientais foram mensuradas em cada área, como granulometria, pH e matéria
orgânica do solo, estoque de necromassa, altura da vegetação, densidade de árvores, diâmetro
dos caules à altura do tornozelo (DAT) e comprimento maior e menor das copas. Foram
encontradas 10 espécies de térmitas pertencentes a oito gêneros nas três áreas estudadas.
Além disso, foram identificados quatro grupos alimentares: consumidores de madeira,
consumidores de húmus, consumidores de madeira/húmus e consumidores de folhas. Os
consumidores de madeira foram dominantes em todas as áreas, tanto em número de espécies
quanto em número de encontros. No geral, as áreas não foram significativamente diferentes
em relação às variáveis ambientais mensuradas. O mesmo padrão foi observado para as
taxocenoses de térmitas, não havendo diferença significativa da riqueza de espécies,
abundância relativa e composição dos grupos alimentares e taxonômicos entre as três áreas. A
sintonia entre a composição das taxocenoses e as variáveis ambientais reforça o potencial dos
térmitas como indicadores biológicos de qualidade de habitat.
PALAVRAS-CHAVE: Isoptera, semiárido, grupos alimentares, abundância, variáveis
ambientais.
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ABSTRACT – The composition of termite assemblages was analyzed at three Caatinga sites
of the Seridó Ecological Station, located in the municipality of Serra Negra do Norte, in the
state of Rio Grande do Norte, Brazil. These sites have been subjected to selective logging, and
cleared for pasture and farming. A standardized sampling protocol for termite assemblages
(30h/person/site) was conducted between September 2007 and February 2009. At each site we
measured environmental variables, such as soil granulometry, pH and organic matter,
necromass stock, vegetation height, tree density, stem diameter at ankle height (DAH) and the
largest and the smallest crown width. Ten species of termites, belonging to eight genera and
three families, were found at the three experimental sites. Four feeding-groups were sampled:
wood-feeders, soil-feeders, wood-soil interface feeders and leaf-feeders. The wood-feeders
were dominant in number of species and number of encounters at all sites. In general, the sites
were not significantly different in relation to the environmental variables measured. The same
pattern was observed for termite assemblages, where no significant differences in species
richness, relative abundance and taxonomic and functional composition were observed
between the three sites. The agreement between the composition of assemblages and
environmental variables reinforces the potential of termites as biological indicators of habitat
quality.
KEY WORDS: Isoptera, semi-arid, feeding groups, abundance, environmental variables.
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A Caatinga possui uma área de aproximadamente 800.000 km2 na região nordeste do
Brasil e possui um clima semiárido, com elevados índices de evapotranspiração potencial
(1500-200 mm/ano) e geralmente uma baixa precipitação (300-1000 mm/ano), muitas vezes
concentrada de três a cinco meses (Sampaio 1995). Esta formação vegetal tradicionalmente
foi estigmatizada como sendo homogênea e caracterizada por uma baixa diversidade de
espécies e endemismo. No entanto, os resultados dos estudos desenvolvidos recentemente
desmentem esse pensamento e apresentam a Caatinga como uma formação vegetal bastante
heterogênea e com uma biodiversidade composta por várias espécies endêmicas (Leal et al
2003). Mesmo possuindo grande significado biológico, a Caatinga é uma das formações
vegetais brasileiras mais alteradas pelas atividades humanas (Leal et al 2005).
Os efeitos da degradação da Caatinga sobre as comunidades biológicas são
praticamente desconhecidos. A análise dos efeitos da perturbação antrópica sobre todos os
táxons de uma comunidade da Caatinga representa naturalmente um obstáculo prático. Neste
contexto, os térmitas possuem várias características que salientam seu potencial como táxon
bioindicador de qualidade de habitat, e adequados para serem utilizados em programas de
monitoramento em ecossistemas tropicais (Brown 1997, Bandeira et al 2003, Vasconcellos et
al no prelo). Entre os principais atributos que justificam sua categorização como indicadores
biológicos de qualidade de habitat, estão: (i) amplitude de distribuição geográfica; (ii) elevada
abundância; (iii) baixa capacidade de locomoção; (iv) importância funcional; (v) facilidade de
amostragem através de protocolos padronizados; (vi) curto tempo de resposta às perturbações
antrópicas; e (vii) por serem tratáveis taxonomicamente (Brown 1997, Constantino 2005).
Em alguns ecossistemas áridos e semiáridos, a atividade pedológica dos térmitas
aumenta consideravelmente a retenção de água pelo solo, fato que reflete diretamente na
estrutura da vegetação e produtividade primária local. Por isso, esses insetos são considerados
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essenciais para a manutenção da integridade estrutural e funcional desses ecossistemas (Holt
& Conventry 1990, Whitford 1991).
O presente estudo teve como objetivo analisar a estrutura das taxocenoses de térmitas
em três áreas com histórias diferentes de manejo. Em cada uma destas áreas foram
mensuradas onze variáveis ambientais com intuito de verificar se o tipo de manejo foi
suficiente para criar áreas com características ambientais diferentes e se esta possível
diferença entre estas áreas poderia afetar significativamente a composição das taxocenoses de
térmitas. Se os térmitas são realmente bons indicadores de qualidade ambiental espera-se que
eles acompanhem as variações estruturais do habitat, ou seja, se as áreas forem diferentes nos
seus parâmetros ambientais espera-se que as taxocenoses de térmitas também possuam
composições diferentes, acompanhando os parâmetros dos habitats, como foi observado em
áreas de Floresta Tropical Úmida (Eggleton et al 2002, Jones et al 2003) e em uma outra área
de Caatinga (Vasconcellos et al no prelo).
Material e Métodos
O estudo foi desenvolvido na Estação Ecológica do Seridó (ESEC-Seridó), localizada
no Município de Serra Negra do Norte, Estado do Rio Grande do Norte, Brasil (6°33’30” a
6°37’00”S e 37°14’30” a 37°16’30”W). A ESEC-Seridó ocupa uma área de 1166,4 ha e
anteriormente foi utilizada para pecuária e extração de madeira. Sua vegetação dominante é a
Caatinga arbóreo-arbustiva hiperxerófila. O clima local é quente e semiárido, com
temperatura média anual de 27,5°C e precipitação média anual em torno de 744,7 mm. O
maior volume de chuvas ocorre entre os meses de fevereiro e maio. Quanto aos solos, há um
predomínio dos Luvissolos (Bruno Não-Cálcico Vértico), Solos Litólicos Eutróficos e
Vertissolos, além de afloramentos rochosos esparsamente localizados (MA 1978).
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O estudo foi realizado de setembro de 2007 a fevereiro de 2009 em três áreas de
Caatinga, escolhidas a partir do depoimento de moradores sobre a história de cada área e a
forma de manejo atual. Desta forma, as áreas foram categorizadas arbitrariamente em: (i)
Área A1, com vegetação secundária, tendo sido sujeita as atividades agropecuárias, com
diferentes intensidades, há cerca de 30 anos; (ii) Área A2, com vegetação secundária com um
tempo de regeneração semelhante à da A1, sendo atualmente margeada por estradas de barro.
Além disso, teve parte de sua área utilizada para a plantação de capim elefante (Pennisetum
sp.) até meados de 2006; (iii) Área A3, localizada fora dos limites da ESEC-Seridó. Apresenta
visualmente um alto grau de perturbação antrópica e é usada eventualmente para a criação de
gado.
Amostragem de térmitas. Um protocolo padronizado de amostragem rápida da
biodiversidade de térmitas (30h/pessoa/área) foi aplicado em cada uma das áreas. Esse
protocolo consistiu na demarcação de seis transectos de 65 m. Em cada um destes transectos
foram marcadas cinco parcelas de 5x2 m com espaçamento de 10 m entre elas, totalizando
300 m2 amostrados por área. Os térmitas foram procurados em vários microhábitats (solo,
troncos e galhos das árvores, ninhos ativos e abandonados, serrapilheira, sob casca de árvores,
raízes mortas, etc.). A identificação das espécies foi feita com base em trabalhos taxonômicos
listados em Constantino (1998) e por comparação com espécimes da Coleção de Isoptera do
Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Grupos alimentares. As espécies foram categorizadas em quatro grupos alimentares, de
acordo com as observações in situ, morfologia das mandíbulas dos operários (Deligne 1966),
análise do conteúdo intestinal (Bandeira 1989) e com base nos trabalhos desenvolvidos em
ecossistemas do nordeste brasileiro (Bandeira et al 2003, Mélo & Bandeira 2004, Sena et al
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2003, Vasconcellos et al 2008, Vasconcellos et al no prelo). Os quatro grupos alimentares
foram: (i) consumidores de madeira, alimentam-se de madeira em diferentes estágios de
decomposição e não possuem partículas de silte ou areia em seu intestino; (ii) consumidores
de húmus, alimentam-se predominantemente de partículas orgânicas misturadas com solo. O
conteúdo intestinal dos espécimes possui grande quantidade de silte e areia misturado à
matéria
orgânica
ingerida;
(iii)
consumidores
de
madeira/húmus,
consomem
predominantemente madeira em estágio avançado de decomposição, geralmente misturada
com o solo mineral. Seus representantes geralmente costumam transportar solo para o interior
do tronco que está sendo consumido; e (iv) consumidores de folhas, alimentam-se
principalmente de folhas secas encontradas na serrapilheira.
Densidade de ninhos. Para estimar a densidade de ninhos de térmitas foram demarcadas em
cada área de estudo cinco parcelas de 100 x 20 m, totalizando 1 hectare por área. Todos os
ninhos com população ativa, independente de seu tamanho, foram contados.
Variáveis abióticas e da vegetação. Foram mensuradas as seguintes variáveis ambientais
relacionadas ao solo de cada área: (i) granulometria (proporção areia-silte-argila); (ii) matéria
orgânica do solo; (iii) pH, através de um phmetro (modelo Instrutherm pH 2500) e iv) estoque
de necromassa, a partir de 13 transectos (quatro na A1, cinco na A2 e quatro na A3) que
continham, cada um, cinco parcelas de 0,5 x 0,5 m separadas uma da outra por 10 m.
Em cada área foi realizada uma descrição fisionômica estrutural da vegetação através
da demarcação de cinco parcelas de 20 x 10 m, totalizando 1000 m2/área. Em cada parcela
foram amostrados todos os indivíduos vivos que se individualizaram numa altura de 10 cm
em relação ao nível do solo e que possuíam diâmetro ≥ 5 cm. Em seguida, cada árvore teve os
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seguintes parâmetros medidos: (i) diâmetro à altura do tornozelo (DAT); (ii) altura da árvore;
(iii) comprimento maior da copa; e (iv) comprimento menor da copa.
Análises. Uma vez obtidos os dados biológicos, como riqueza de espécies, grupos
alimentares, grupos taxonômicos e número de encontros das espécies, este último sendo
considerado como uma medida indireta da abundância relativa (Jones 2000), foram calculadas
as medidas ecológicas de uso freqüente no monitoramento ambiental, através dos programas:
Primer 5 e Estimates 7.5 (Clarke & Warwick 2001, Colwell 2005). As estimativas de riqueza
de espécies para cada área foram realizadas utilizando os estimadores não-paramétricos
Jacknife 1 e Chao 2, considerados dois dos melhores estimadores não-paramétricos de riqueza
de espécies (Walther & Moore 2005). Para comparar a riqueza de espécies, também foram
construídas curvas de acúmulo de espécies baseadas em amostras. Para tanto foram realizadas
500 aleatorizações a partir dos dados inicias de coleta em cada parcela
As variáveis ambientais das áreas foram comparadas através da ANOVA, com teste de
Tukey a posteriori, caso houvesse diferença significativa entre as áreas. O número de
encontros das espécies por transecto dentro de cada área foi comparado através do teste nãoparamétrico Kruskal-Wallis e o número de encontros dos grupos alimentares e taxonômicos
de cada área foram comparados através do teste Qui-Quadrado. Todos esses testes foram
realizados através do programa Statistica 7.1 (StatSoft 2005).
A análise de componentes principais (ACP), realizada a partir dos parâmetros
estruturais das três áreas estudadas, foi utilizada com o intuito de demonstrar se havia
segregação espacial entre as áreas analisadas, utilizando-se o primeiro e o segundo
componentes da análise (Clarke & Warwick 2001). Antes da realização do ACP os dados
abióticos e da vegetação foram normalizados. No ACP, a variável silte e comprimento menor
da copa foram excluídas por apresentarem alta correlação (> 0,95) com as variáveis areia e
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comprimento maior da copa, respectivamente. Tal procedimento é aconselhado quando há
uma forte correlação entre as variáveis analisadas, não acarretando perda de informação na
análise (Clarke & Warwick 2001). Uma ANOVA, com os escores do primeiro componente da
ACP, foi realizada para verificar a existência de diferença significativa entre os atributos
ambientais mensurados nas áreas.
Resultados
Dez espécies de térmitas foram encontradas nas três áreas estudadas, sendo sete na A1,
seis na A2 e sete na A3. Cinco espécies ocorreram simultaneamente nas três áreas. Duas foram
exclusivas de A1, uma de A2 e duas de A3 (Tabela 1). Duas espécies representaram novos
registros para a ESEC-Seridó, Anoplotermes sp. e Ruptitermes reconditus (Silvestri).
A família Termitidae foi dominante em riqueza de espécies nas três áreas, com oito
espécies, seguida por Kalotermitidae e Rhinotermitidae, com apenas uma espécie cada. Entre
as subfamílias de Termitidae, Termitinae foi a dominante, com quatro espécies, seguida por
Apicotermitinae e Nasutitermitinae, com duas espécies cada. A espécie mais abundante nas
três áreas foi Heterotermes sulcatus (Mathews), estando presente em 73,33%, 66,66% e 50%
das parcelas analisadas nas áreas A1, A2 e A3, respectivamente. Além disso, foi constatado na
A3 o aporte de matéria orgânica a partir das fezes de gado, o que, em parte, pode ser
responsável pela presença de algumas espécies associadas a este material, como Amitermes
nordestinus (Mélo & Fontes).
De acordo com os estimadores não-paramétricos Jackknife 1 e Chao 2, a riqueza de
espécies estimada nas três áreas de estudo foi muito próxima da riqueza observada (Tabela 1).
Além disso, a curva de acúmulo de espécies demonstrou que a riqueza de espécies de cada
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área não foi significativamente diferente (Fig 1). Também não houve diferença significativa
entre o número de encontros por transecto (Kruskal-Wallis H= 5,39; P> 0,05).
Os consumidores de madeira foram dominantes nas três áreas analisadas, com o maior
número de espécies (três em cada área) e abundância relativa. Por outro lado, os
consumidores de húmus e os consumidores de folhas apresentaram apenas uma espécie cada,
Anoplotermes sp. e R. reconditus, respectivamente. A área A1 foi à única que apresentou
todos os grupos alimentares (Fig 2a). O número de encontros não foi significativamente
diferente entre as áreas para os grupos alimentares (χ2 = 11,49, gl = 6, P > 0,05) e grupos
taxonômicos (χ2 = 3,47, gl = 4, P > 0,05).
A densidade estimada de ninhos de térmitas nas três áreas foi de 0,7 ninhos ativos/ha.
Todos os ninhos foram considerados arborícolas, sendo construídos sobre árvores vivas ou
mortas, sem o contato direto de sua estrutura com a superfície do solo. As espécies
construtoras desses ninhos foram Microcerotermes strunckii (Sörensen) e Nasutitermes
corniger (Motschulsky). A única área que apresentou ninhos foi a A1, com uma densidade de
2 ninhos ativos/ha, enquanto que nas outras áreas não foram encontrados ninhos no interior
das parcelas analisadas. No entanto, foi constatada a presença de ninhos de N. macrocephalus
e M. strunckii na A3 e de N. corniger na A2, mas fora das parcelas.
Entre as onze variáveis ambientais coletadas nas três áreas (Fig 3), apenas a densidade
média dos vegetais em A3 apresentou diferença significativa em relação à das outras áreas
(F2,12=11,59; P< 0,05). De acordo com a análise de componentes principais (ACP), não houve
uma clara separação das áreas referentes aos seus atributos abióticos e de estrutura da
vegetação (Fig 4). As áreas não foram significativamente diferentes de acordo com os escores
do primeiro componente principal (F2,11= 2,86; P=0,22).
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Discussão
A riqueza de espécies encontrada na ESEC-Seridó foi relativamente baixa, quando
comparada a outras áreas de Caatinga do nordeste brasileiro (Mélo & Bandeira 2004,
Vasconcellos et al no prelo). Incluindo o presente estudo, o número de térmitas registrado na
literatura para a Caatinga alcança as 30 espécies (Martius et al 1999, Mélo & Bandeira 2004,
Vasconcellos et al no prelo). Especificamente para estes estudos, a riqueza de espécies pode
ser maior, pois as amostras de Kalotermitidae e Apicotermitinae estavam em morfo-espécies e
não foram comparadas entre as áreas. Além disso, estes estudos foram realizados apenas nas
Ecorregiões da Depressão Sertaneja Setentrional (Martius et al 1999, Mélo & Bandeira 2004)
e na margem do Planalto da Borborema (Vasconcellos et al no prelo) e existem mais seis
Ecorregiões, com características climáticas, geomorfológicas e vegetacionais diferentes na
Caatinga (Velloso et al 2002).
As taxocenoses da ESEC-Seridó foram consideradas estruturalmente simples, sendo
compostas por poucas espécies e grupos tróficos e uma baixa abundância relativa das
espécies. Além disso, a maioria das espécies, exceto A. nordestinus, possui uma ampla
distribuição geográfica ocorrendo em, pelo menos, dois biomas distintas. A baixa riqueza de
espécies de térmitas na ESEC-Seridó pode estar relacionada com a baixa precipitação média
anual, muitas vezes concentrada em três meses (MA 1978), e a baixa concentração de matéria
orgânica no solo, em virtude da baixa produtividade desse ecossistema e às perturbações
antrópicas impostas há décadas sobre a região.
A maior abundância relativa de H. sulcatus nas três áreas examinadas sugere que essa
espécie seja uma das mais importantes na ciclagem de madeira na ESEC-Seridó e a mais
resistente à perturbação antrópica. Alguns estudos comprovaram que sua colônia pode resistir
a altas temperaturas no solo (em média 34°C) e consumir cerca de 98,8 kg de madeira
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seca/ha/ano, tendo preferência a madeira de espécies exóticas, como, por exemplo, a madeira
da algaroba (Prosopis juliflora) (Mélo & Bandeira 2007). Tais atributos podem explicar a
dominância dessa espécie em todas as parcelas, principalmente na A3.
No final da década de noventa, Martius et al (1999) registraram na ESEC-Seridó a
presença de uma espécie de Constrictotermes, posteriormente identificada como
Constrictotermes cyphergaster, e Inquilinitermes spp., com uma densidade de 2 ninhos ativos
de C. cyphergaster/ha. As espécies de Inquilinitermes são inquilinas obrigatórias dos ninhos
das espécies de Constrictotermes (Mathews 1977). No presente estudo, nenhuma colônia
desses térmitas foi encontrada, sugerindo uma significativa diminuição da abundância dessas
espécies na ESEC-Seridó. As causas da drástica diminuição ou extinção local das populações
desses térmitas são desconhecidas e a ausência de ninhos de C. cyphergaster afeta
negativamente muitas outras populações de animais, pois seus ninhos ativos e abandonados
servem de locais de refúgio, predação e nidificação para vários invertebrados e até
vertebrados, como algumas aves Psittaciformes que nidificam na estrutura abandonada dos
seus ninhos (Mathews 1977, Cunha & Brandão 2000, Barreto & Castro 2007). A diminuição
das populações de C. cyphergaster da ESEC-Seridó também pode afetar a ciclagem de
nutrientes e o fluxo de energia na área. Moura et al (2008) estimaram um consumo de
44,5±14,70 kg de madeira/ha/ano apenas para as populações de C. cyphergaster em uma área
de Caatinga localizada no Estado da Paraíba, nordeste brasileiro. Nesta mesma área, foi
estimada apenas para C. cyphergaster uma densidade de 59,0 ± 22,5 ninhos ativos/ha
(Vasconcellos et al 2007).
Na ESEC-Seridó, Martius et al (1999) haviam estimado, em nível de gênero, uma
densidade igual a um ninho/ha de Nasutitermes e Microcerotermes. Um resultado similar a
este foi obtido na área A1, com o registro de um ninho ativo por hectare das espécies N.
corniger e M. strunckii. Vasconcellos et al (no prelo), por sua vez, encontraram um valor mais
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de dezesseis vezes superior ao das três áreas analisadas na ESEC-Seridó, equivalente a 11
ninhos/ha numa área de Caatinga submetida ao corte seletivo de madeira (±30 anos atrás)
localizada na RPPN-Fazenda Almas, no Estado da Paraíba.
A composição dos grupos alimentares não foi diferente entre as áreas. Sabe-se que a
perturbação antrópica de habitats pode diminui os sítios de nidificação e a disponibilidade de
recursos para varias populações de térmitas (Bandeira & Vasconcellos 2002). Em florestas
tropicais úmidas, há uma tendência para as espécies consumidoras de húmus serem as mais
afetadas pela perturbação de habitat (DeSouza & Brown 1994, Jones et al 2003, Bandeira et
al 2003, Vasconcellos et al 2008). Por outro lado, os térmitas consumidores de madeira foram
os mais afetados com a perturbação de habitat em uma área de Caatinga localizada no Estado
da Paraíba (Vasconcellos et al no prelo).
Mesmo com tempo de perturbação diferente, nenhuma prova estatística foi capaz de
sustentar a idéia de que as áreas são diferentes em relação às variáveis ambientais mensuradas
e níveis de perturbação. O mesmo padrão foi observado para as taxocenoses de térmitas, não
havendo diferença significativa da riqueza de espécies, abundância relativa, composição dos
grupos alimentares e taxonômicos entre as três áreas. Vasconcellos et al (no prelo)
verificaram uma diferença significativa entre áreas de Caatinga com diferentes níveis de
perturbação de habitat, causados pelo corte da vegetação e pisoteio de bovinos e caprinos,
tendo como conseqüência a presença de taxocenoses de térmitas estruturalmente diferentes
entre as áreas, acompanhando a diferença das variáveis ambientais mensuradas em cada área.
No presente estudo, os habitats foram bastante semelhantes, não apresentando
diferenças significativas entre os seus atributos estruturais e nem da composição das
taxocenoses de térmitas. A sintonia entre estes resultados reforça o potencial dos térmitas
como indicadores biológicos de qualidade de habitat na Caatinga.
33
Agradecimentos
Aos professores Adelmar G. Bandeira, Márcio Z. Cardoso e Adalberto A. V. Freire pelas
sugestões durante a elaboração deste artigo; Ao Ricardo Pacheco e João B. Trindade pelo
auxílio nas coletas de campo; À equipe gestora da Estação Ecológica do Seridó, pela estadia e
apoio durante a realização do estudo; À Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado do Rio
Grande do Norte – FAPERN, pelo apoio ao projeto.
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37
Tabela 1 Espécies de térmitas e a estimativa da riqueza de espécies através de dois estimadores não-paramétricos em três áreas (A1, A2 e A3) de
Caatinga, Rio Grande do Norte, Brasil. Grupos alimentares: CM= consumidores de madeira; CH= consumidores de húmus; CF= consumidores
de folhas e MH= consumidores madeira/húmus.
A1
A2
A3
Local de Nidificação
Grupos alimentares
Distribuição1
2
2
3
Madeira
CM
?
22
20
15
Subterrâneo
CM
MA, CA
Anoplotermes sp.
4
3
2
Subterrâneo
CH
?
Ruptitermes reconditus (Silvestri)
2
0
0
Subterrâneo
CF
MA, CA e CE
Nasutitermes corniger (Motschulsky, 1855)
0
4
0
Arborícola
CM
MA, BA, CA, CE e FA
Nasutitermes macrocephalus (Silvestri, 1903)
2
0
0
Arborícola
CM
MA, CA, CE e FA
Amitermes amifer Silvestri, 1901
5
13
6
Madeira
MH
MA, CE e CA
Amitermes nordestinus Melo & Fontes
0
0
1
Madeira
MH
CA
Microcerotermes strunckii (Sörensen, 1884)
0
0
1
Arborícola
CM
CA, CE e FA
Termes fatalis (Linnaeus)
1
5
2
Madeira
MH
MA e FA
Espécies
KALOTERMITIDAE
Neotermes sp.
RHINOTERMITIDAE
Heterotermes sulcatus (Mathews)
TERMITIDAE
Apicotermitinae
Nasutitermitinae
Termitinae
38
Total de espécies
7
6
7
Total de encontros
38
47
30
Jackknife 1
7.97± 0.97
6.00 ± 0.00
8.93 ± 1.34
Chao 2
7.00 ± 0.12
6.00 ± 0.05
7.32 ± 0.90
1
Distribuição nos ecossistemas brasileiros: BA, Brejo de altitude; CA, Caatinga; CE, Cerrado; FA, Floresta Amazônica; MA, Mata Atlântica.
39
Fig 1 Curva de rarefação da riqueza de espécies de térmitas em três áreas de Caatinga, Rio
Grande do Norte, Brasil.
(A1);
Média das espécies observadas (A1);
Médias das espécies observadas (A2);
das espécies observadas (A3);
Intervalo de confiança
Intervalo de confiança (A2);
Média
Intervalo de confiança (A3)
Fig 2 (a) Número de encontros (abundância relativa) dos grupos alimentares e (b) dos grupos
taxonômicos em três áreas de Caatinga, Rio Grande do Norte, Brasil.
Fig 3 Médias e desvios padrão de onze variáveis ambientais registradas em três áreas de
Caatinga, Rio Grande do Norte, Brasil. Letras diferentes indicam diferença estatística entre as
médias das variáveis.
Fig 4 Análise de componentes principais (ACP) de variáveis ambientais registradas em três
áreas de Caatinga (A1, A2 e A3), Rio Grande do Norte, Brasil. Variáveis ambientais: Dve,
densidade da vegetação; MOS, matéria orgânica do solo; Arg, argila; Nec, necromassa; Cmc,
comprimento maior da copa, DAT, diâmetro à altura do tornozelo; Alv, altura dos vegetais; pH
e Areia.
40
Fig 1
41
Fig 2
42
Fig 3
43
Fig 4
44
4. CONSIDERAÇÕES FINAIS
 Heterotermes sulcatus foi a espécie subterrânea mais resistente à perturbação antrópica,
tendo sido a espécie com o maior número de encontros exclusivos nas parcelas;
 Apesar do registro de duas novas espécies de térmitas e tomando por base um estudo sobre
a termitofauna realizado na ESEC-Seridó por Martius et. al. (1999), houve uma
simplificação da taxocenose de térmitas na ESEC-Seridó nos últimos dez anos, devido à
ausência de uma espécie de Constrictotermes, posteriormente identificada como
Constrictotermes cyphergaster, e duas espécies de Inquilinitermes;
 A composição das taxocenoses de térmitas e as variáveis ambientais entre as áreas não
foram estatisticamente diferentes;
 A composição das taxocenoses de térmitas poderá contribuir na escolha de áreas que
tenham um valor de conservação maior.
45
5. ANEXO - Foto das espécies de térmitas encontradas nas áreas de estudo.
7. Neotermes sp.
7. Heterotermes sulcatus
2,31 mm
0,81 mm
7. Ruptitermes reconditus
7. Nasutitermes corniger
1,12 mm
1,06 mm
7. Anoplotermes sp.
0,68 mm
7. Nasutitermes
macrocephalus
1,10 mm
46
7. Amitermes amifer
1,06 mm
8. Amitermes nordestinus
0,81 mm
9. Microcerotermes
strunckii
1,06 mm
10. Termes fatalis
1,06 mm
47