Metamasius horn (Coleoptera: Curculionidae) em - NBCGIB

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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ
PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PRODUÇÃO VEGETAL
RODRIGO BARROS ROCHA
Metamasius spp. Horn (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) EM HELICÔNIAS
(ZINGIBERALES: HELICONIACEAE): monitoramento, organismos associados e
táticas de controle com Beauveria bassiana e inseticidas a base de nim
ILHÉUS
BAHIA – BRASIL
2012
ii
RODRIGO BARROS ROCHA
Metamasius spp. Horn (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) EM HELICÔNIAS
(ZINGIBERALES: HELICONIACEAE): monitoramento, organismos associados e
táticas de controle com Beauveria bassiana e inseticidas a base de nim
Dissertação apresentada para obtenção do
título de Mestre em Produção Vegetal, à
Universidade Estadual de Santa Cruz.
Área de concentração: Proteção de Plantas
Orientadora: Profª. Maria Aparecida Leão
Bittencourt
Co-orientadora: Profª. Arlete José da Silveira
ILHÉUS
BAHIA – BRASIL
2012
iii
RODRIGO BARROS ROCHA
Metamasius spp. Horn (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) EM HELICÔNIAS
(ZINGIBERALES: HELICONIACEAE): monitoramento, organismos associados e
táticas de controle com Beauveria bassiana e inseticidas a base de nim
Ilhéus, 22/08/2012.
____________________________________________
Maria Aparecida Leão Bittencourt – DS
UESC/DCAA
(Orientadora)
____________________________________________
Arlete José da Silveira – DS
UESC/DCAA
____________________________________________
Aníbal Ramadan Oliveira – DS
PRODOC/FAPESB – UESC/DCAA
____________________________________________
José Inácio Lacerda Moura
CEPLAC
iv
Dedico a todos que amo fez e faz parte da minha vida.
v
AGRADECIMENTO
Ao todo superando DEUS, em que tenho fé e creio na sua justiça e pela força
espiritual.
Aos meus pais, Maria José Barros Rocha e Urany Humbelino Rocha, por ter
me gerado e pela educação. Minha irmã querida Lidiany Barros Rocha e a toda
família que de alguma maneira ajudou.
A minha noiva, companheira, namorada, amante e amiga, Joelma Bezerra
Sousa pelo seu amor, por acreditar da minha capacidade e pelo apoio fundamental
em todos os momentos que passamos longe.
Aos professores Maria Aparecida Leão Bittencourt, Arlete José da Silveira e a
todos educadores do mestrado da Produção Vegetal pela orientação, apoio,
incentivo, broncas e conhecimentos compartilhados.
Os companheiros de laboratório que conheci Adriano Murielle, Daniel Alves,
Elisângela Melo, Francinne Ribeiro, Joelma Oliveira, Leonardo Câmara, Mírian
Santos, Pedro Andrade e Olívia Santos.
Aos amigos que fiz dentro e fora da universidade, pelos momentos bons,
ruins, inesquecíveis que passamos juntos e que sempre estarão na minha memória.
Aos colegas da pós-graduação pelo convívio durante as aulas do curso de
mestrado, experiência e ensinamentos trocados.
A Universidade Estadual Santa Cruz pela estrutura existente e por estar
sempre aberta para o desenvolvimento da pesquisa.
Ao Seu Helvécio e Sérgio por disponibilizarem suas fazendas para a
instalação e desenvolvimento dos experimentos.
A empresa Itaforte BioProdutos por ter fornecido o Boveril®.
Ao Prof. Dr. Sérgio Antônio Vanin, do Museu de Zoologia do Instituto de
Biociências, e pesquisadores do laboratório de Patologia de Insetos da ESALQ da
Universidade de São Paulo (USP) pela identificação do material.
A Fazenda Paineiras e a Fazenda Leão de Ouro por disponibilizarem os
dados pluviométricos.
A CAPES pela concessão da bolsa.
Muito obrigado a todos.
vi
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS ................................................................................................viii
LISTA DE TABELAS ................................................................................................ x
RESUMO ................................................................................................................ xii
ABSTRACT ............................................................................................................ xiii
1 INTRODUÇÃO ..................................................................................................... 1
2 REVISÃO DE LITERATURA ................................................................................ 4
2.1 Flores tropicais ................................................................................................ 4
2.2 Pragas associadas as flores tropicais ........................................................... 4
2.2.1 Insetos e ácaros .............................................................................................. 5
2.2.2 Espécies de Metamasius ................................................................................ 7
2.2.3 Nematóides fitoparasitas e entomopatogênicos ............................................. 9
2.3 Monitoramento de pragas ............................................................................. 11
2.3.1 Feromônios e atrativos para os insetos ....................................................... 12
2.4 Táticas de controle de pragas ....................................................................... 16
2.4.1 Controle biológico – microbiano .................................................................... 17
2.4.2 Inimigos naturais predadores ........................................................................ 20
2.4.3 Plantas inseticidas ......................................................................................... 21
2.4.4 Interações entre fungos entomopatogênicos e inseticidas botânicos ........... 23
3 MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................... 25
3.1 Áreas de estudo ............................................................................................. 25
3.2 Levantamento populacional de Metamasius spp. ....................................... 25
3.3 Nematóides associados a adultos de Metamasius ..................................... 27
3.4 Ciclo biológico de Metamasius hemipterus ................................................ 28
3.5 Bioensaios com produtos comerciais a base de nim ................................. 29
vii
3.6 Testes de patogenicidade sobre adultos de M. hemipterus ...................... 30
3.7 Compatibilidade entre os produtos comerciais à base de nim e Beauveria
bassiana ................................................................................................................. 31
3.8 Análise estatística .......................................................................................... 32
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO .......................................................................... 34
4.1 Levantamento populacional de Metamasius spp. ....................................... 34
4.1.1 Espécies de Metamasius identificadas na região Sul da Bahia .................... 40
4.1.2 Outros coleópteros capturados ..................................................................... 42
4.1.3 Razão sexual dos espécimes de Metamasius spp. ...................................... 45
4.2 Nematóides associados a adultos de Metamasius ..................................... 46
4.3 Ciclo biológico de Metamasius hemipterus ................................................ 47
4.4 Bioensaios com produtos comerciais a base de nim ................................. 49
4.5 Testes de patogenicidade – controle microbiano ....................................... 52
4.5.1 Identificação dos fungos associados a Metamasius hemipterus e bioensaios
em laboratório ......................................................................................................... 52
4.6 Compatibilidade entre os produtos comerciais à base de nim e Beauveria
bassiana ................................................................................................................. 54
5 CONCLUSÕES ................................................................................................... 60
REFERÊNCIAS ....................................................................................................... 61
ANEXO .................................................................................................................... 77
viii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Armadilha ‘tipo Pet’ (A), caixa do feromônio RMD-1® (B), sache do
feromônio (C) e armadilha na área de cultivo de helicônia (D) ................................ 26
Figura 2 – Dimorfismo sexual em Metamasius: macho (A) e fêmea (B) .................. 27
Figura 3 – Número total de espécimes de Metamasius coletados nas armadilhas ‘tipo
Pet’ com diferentes atrativos em áreas comerciais de helicônias na região Sul da
Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012 ..................................................................... 36
Figura 4 – Flutuação populacional de Metamasius spp. coletados em armadilha com
o atrativo cana-de-açúcar + feromônio em comparação com a pluviosidade mensal
em municípios da região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012 ................. 37
Figura 5 – Número de Metamasius infectados por fungos entomopatogênicos
coletados nas armadilhas ‘tipo Pet’ com diferentes atrativos em áreas comerciais de
helicônias na região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012 ........................ 39
Figura 6 – Adultos de Metamasius hemipterus infectados com o fungo
entomopatogênicos Beauveria bassiana, coletados nas armadilhas ‘tipo Pet’ com
diferentes atrativos em áreas comerciais de helicônias na região Sul da Bahia. Junho
de 2011 a maio de 2012 ........................................................................................... 40
Figura 7 – Espécies do gênero Metamasius ocorrentes em áreas de helicônias.
Exemplar da espécie M. bisbisignatus (A), M. canalipes (B), M. distortus (C), M.
hemipterus (D) .......................................................................................................... 42
Figura 8 – Coleópteros capturados nas armadilhas em áreas comerciais de
helicônias na região Sul da Bahia. Rhynchophorus palmarum (A), Hololepta spp. (B),
Omalodes sp. (C), Deltochilum sp. (D), Eurysternus sp. (E) ................................... 44
Figura 9 – Predação de Omalodes sp. em larva de Metamasius ............................. 44
ix
Figura 10 – Razão sexual de Metamasius spp. coletados em armadilhas com
diferentes tratamentos em áreas comerciais de helicônias na região Sul da Bahia.
Junho de 2011 a maio de 2012 ................................................................................ 45
Figura 11 – Fases do ciclo biológico de Metamasius hemipterus. Tamanho do ovo
(A), ovo (B), larva (C), pupa (C), casulo da pupa (D), emergência do adulto (E) ..... 48
Figura 12 – Injúrias provocadas pelo Metamasius em helicônias. Corte transversal no
rizoma com a larva (A), corte transversal no pseudocaule broqueado, corte
longitudinal no pseudocaule com a larva (C) ........................................................... 49
Figura 13 – Mortalidade acumulada (%) de adultos de Metamasius hemipterus em
diferentes concentrações em função dos produtos Azamax ® e Neemseto© (26 ± 1ºC
e fotofase de 12h) ..................................................................................................... 51
Figura 14 – Mortalidade acumulada (%) de adultos de Metamasius hemipterus em
diferentes concentrações em função dos métodos de aplicação pulverização e
ingestão (26 ± 1ºC e fotofase de 12h) ...................................................................... 52
x
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Registros de espécies de fitonematóides associados às espécies de
helicônias em diferentes regiões de cultivo ........................................................ 10
Tabela 2 – Número total e percentual de Metamasius spp. capturados nas
armadilhas ‘tipo Pet’ com diferentes atrativos em áreas comerciais de helicônias
na região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012 .................................... 34
Tabela 3 – Adultos de Metamasius spp. infectados por fungos entomopatogênicos (%)
capturados nas armadilhas ‘tipo Pet’ com diferentes atrativos em área comercial de
helicônias na região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012 ............................... 38
Tabela 4 – Espécies do gênero Metamasius capturadas nas armadilhas ‘tipo Pet’
com diferentes atrativos em áreas comerciais de helicônias na região Sul da
Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012 ................................................................ 41
Tabela 5 – Número total de coleópteros capturados (exceto Metamasius) nas
armadilhas ‘tipo Pet’ com diferentes atrativos em áreas comerciais de helicônias
na região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012 .................................... 43
Tabela 6 – Período médio (± DP) das fases do ciclo biológico de Metamasius
hemipterus (25 ± 1°C e fotofase de 12h) ............................................................ 47
Tabela 7 – Número total e tamanho médio (± DP) de ovos de Metamasius
hemipterus (25 ± 1°C e fotofase de 12h) ............................................................ 48
Tabela 8 – Mortalidade média (%) de adultos de Metamasius hemipterus pelo
método de pulverização e ingestão com os produtos comerciais Azamax ® e
Neemseto© (26 ± 1ºC e fotofase de 12h) ............................................................ 50
Tabela
9
–
Isolados,
espécie,
origem
e
hospedeiros
dos
fungos
entomopatogênicos identificados ........................................................................ 53
xi
Tabela 10 – Mortalidade total e confirmada (%) de adultos de Metamasius
hemipterus por Boveril® e isolados de Beauveria bassiana (107 conídios mL-1) (26
± 2 °C e fotofase de 12h) .................................................................................... 54
Tabela 11 – Efeito do produto Neemseto© sobre o crescimento vegetativo (média
± DP), número de conídios (107 conídios mL-1) (média ± DP) e germinação
(média ± DP) de Beauveria bassiana (26 ± 1ºC e fotofase de 12h) .................... 57
Tabela 12 – Efeito de Azamax ® sobre o crescimento vegetativo (média ± DP),
número de conídios (107 conídios mL-1) (média ± DP) e germinação (média ± DP)
de Beauveria bassiana (26 ± 1ºC e fotofase de 12h) .......................................... 58
Tabela 13 – Classificação de compatibilidade dos isolados UESC-1, UESC-11 e
UESC-38, e o Boveril®, na concentração de 107 conídios mL-1, com emulsão de
óleo de Nim (Neemseto© e Azamax®) ................................................................. 59
xii
Metamasius spp. Horn (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) EM HELICÔNIAS
(ZINGIBERALES: HELICONIACEAE): monitoramento, organismos associados e
táticas de controle com Beauveria bassiana e inseticidas a base de nim
RESUMO
O cultivo de helicônias na região Nordeste vem crescendo a cada ano, mas a
expansão e o manejo inadequado realizados pelos produtores favorecem o
aparecimento de pragas. Os objetivos deste estudo foram: 1) avaliar atrativos no
monitoramento da praga, 2) avaliar a patogenicidade de fungos entomopatogênicos
e de produtos comerciais à base de nim, 3) avaliar a compatibilidade in vitro de
isolados de fungos sobre os produtos comerciais à base de nim, 4) identificar
espécies de Metamasius que ocorrem na região, e 5) verificar a presença de
nematóides nos insetos coletados. Foram instaladas cinco armadilhas ‘tipo Pet’ em
áreas comerciais de helicônias, para avaliar o efeito de atrativos na captura de
coleópteros, sendo os seguintes tratamentos: 1) cana-açúcar, 2) pseudocaule de
helicônia, 3) feromônio, 4) feromônio + cana-de-açúcar, e 5) feromônio +
pseudocaule de helicônia. Foi avaliada a mortalidade (%) de Metamasius hemipterus
Linnaeus pela pulverização e ingestão dos produtos Azamax ® e Neemseto©, a base
de óleo de nim, em diferentes concentrações, o produto Boveril® à base de
Beauveria bassiana e três isolados deste fungo (107 conídios mL-1). Verificou-se a
compatibilidade dos produtos a base de nim com os fungos entomopatogênicos,
usados nos teste de patogenicidade. A interação cana-de-açúcar e o feromônio
foram eficientes na captura de insetos do gênero Metamasius, com a identificação
de: Metamasius bisbisignatus Gyllenhal, M. canalipes Gyllenhal, M. distortus
Gemminger, M. ensirostris Germar, e M. hemipterus. O Azamax® causou maior
mortalidade de M. hemipterus por pulverização, não diferindo do Neemseto©, com as
melhores concentrações entre 0,625% e 1,25%. O Boveril® e os isolados UESC-11 e
UESC-38, causaram mortalidade confirmada de 24% a 50% de adultos M.
hemipterus. Os produtos comerciais Azamax ® e Neemseto©, foram compatíveis com
os isolados UESC-1, UESC-11, UESC-38 e com o produto Boveril®, exceto o
Azamax ® a 2,5% que foi moderadamente tóxico para o isolado UESC-1.
Palavras-chaves:
integrado.
bioinseticidas,
controle
biológico,
flores
tropicais,
manejo
xiii
Metamasius spp. Horn (COLEOPTERA: CURCULIONIDAE) ON HELICONIAS
(ZINGIBERALES: HELICONIACEAE): monitoring, associated organisms, and
control strategies with Beauveria bassiana and neem based insectices
ABSTRACT
Commercial production of heliconias in Northeast Brazil is expanding every
year; however this increase and inadequate management strategies promote the
appearance of insect pests. The objectives of this study were: 1) assess the effect of
attractants
on
insect
monitoring
traps,
2)
evaluate
the
pathogenicity
of
entomopathogenic fungi and commercial neem products, 3) evaluate the in vitro
compatibility of fungal isolates on commercial neem products, 4) identify species of
Metamasius that occur in the region, and 5) verify the presence of entomopathogenic
nematodes in the insects collected. Five 'PET' type traps were installed in
commercial heliconia fields to evaluate the effect of attractants in beetle traps, with
the following treatments: 1) cane sugar, 2) pseudostem of heliconia, 3) pheromone,
4) pheromone + cane sugar, and 5) pheromone + pseudostem of heliconia. Mortality
(%) of Metamasius hemipterus Linnaeus was evaluated by spraying and by ingestion
of two neem oil products (Azamax® and Neemseto©) in different concentrations, the
product Boveril® based on Beauveria bassiana, and three isolates of this fungus (107
conidia mL-1). The compatibility of neem based products was determined against the
entomopathogenic fungi used in the pathogenicity tests. The interaction between
cane sugar and pheromone were efficient at trapping insects of the genus
Metamasius, with the identification of M. bisbisignatus Gyllenhal, M. canalipes
Gyllenhal, M. distortus Gemminger, M. ensirostris Germar and M. hemipterus. The
product Azamax ® caused higher mortality of M. hemipterus by spraying and did not
differ from Neemseto©, with the best concentrations being between 0.625% and
1.25%. The product Boveril® and isolates UESC-11 and UESC-38 caused mortality of
24% to 50% of M. hemipterus adults. The products Azamax ® and Neemseto© were
compatible with the fungal isolates UESC-1, UESC-11, UESC-38 and product
Boveril®. Azamax ® 2.5% was moderately toxic to isolated UESC- 1.
Keywords: biopesticides, biological control, tropical flowers, integrated pest
management
1
1
INTRODUÇÃO
A floricultura brasileira vem adquirindo notável desenvolvimento e é um
dos setores agrícolas mais promissores no campo do agronegócio. No primeiro
semestre de 2010, o mercado de flores do Brasil exportou cerca de US$ 14
milhões, representando um acréscimo de 1,64%. Apesar de ter ocorrido quedas
de vendas para as flores de corte, em relação a Portugal (- 63,06%), Estados
Unidos (- 60,38%), Canadá (- 37,23%) e Holanda (- 29,65%), principais países
importadores. A crise econômica e financeira nos Estados Unidos, a partir de
setembro de 2008, com posterior alastramento pela Europa e Ásia, foi o fator
responsável pela redução neste setor, com a redução nos volumes embarcados
(KIYUNA; ANGELO; COELHO, 2011; JUNQUEIRA; PEETZ, 2008, 2010).
No Brasil, o setor de flores e plantas ornamentais, vem registrando aumento
do consumo interno a cada ano. Segundo o Ministério da Agricultura, Pecuária e
Abastecimento (MAPA), este incremento é resultado da logística e do novo poder
aquisitivo dos brasileiros (MAPA, 2010). No período de janeiro a maio de 2011, a
balança comercial da floricultura brasileira mostrou saldo negativo de US$ 7,38
milhões, sendo que as importações equivaleram praticamente ao dobro dos valores
exportados. Esse fenômeno é devido a dois fatores basicamente, a valorização da
moeda nacional e a demanda interna ser maior do que a produção (JUNQUEIRA;
PEETZ, 2011).
No agronegócio de flores e plantas ornamentais, estima-se que cinco mil
hectares são cultivados anualmente em 304 municípios brasileiros. O estado de São
Paulo ainda concentra a maior produção e comercialização, com 74,5% da produção
nacional, porém outros estados começam a ganhar espaço com a consolidação dos
pólos florícolas (JUNQUEIRA; PEETZ, 2005; MAPA, 2007; SEBRAE, 2012).
A região Nordeste possui clima favorável para o cultivo de grande variedade
de plantas ornamentais, especialmente de flores tropicais, como as helicônias,
antúrios, alpínias, abacaxizeiro ornamental, costus, e entre outras. Os estados de
Alagoas, Bahia, Ceará e Pernambuco se destacam na produção de diferentes
espécies de flores e plantas ornamentais, devido às condições climáticas favoráveis
2
(ALVES; SIMÕES, 2003; ASSIS; ANDRADE, 2007; BRAINER; OLIVEIRA, 2006;
LAMAS, 2002).
Na região Sul do estado da Bahia as flores tropicais, como as espécies de
helicônias, alpínias, bastão-do-imperador, tapeinóquilos, antúrios, além de outras,
são exploradas por produtores da associação dos produtores de flores tropicais
FloraSulba (Ilhéus) e Bahiaflora (Ituberá) (BRAINER; OLIVEIRA, 2006; OLIVEIRA,
2007; SCHERER, 2006; SEAGRI, 2007, 2010a,b).
Espécies e cultivares das famílias Araceae, Heliconiaceae, Musaceae e
Zingiberaceae destacam-se na floricultura tropical. As helicônias podem ser
utilizadas na ornamentação de jardins e arranjos florais. Espécies destas flores de
corte são adquiridas pelos consumidores por possuirem algumas características
como a variedade e intensidade de cores, pela rusticidade, exotismo, e uma
característica importante para a comercialização, que é maior durabilidade na póscolheita e resistência ao transporte (BRAINER; OLIVEIRA, 2006; LOGES et al.,
2005; CASTRO; MAY; GONÇALVES, 2007a; MATTOS SOBRINHO, 2008).
São poucos os estudos sobre a fitossanidade de plantas ornamentais, mas as
pragas (insetos, doenças e fitonematóides) constituem um dos fatores que
contribuem para a redução da produção. Várias espécies de patógenos e insetos
estão associadas aos plantios de helicônias, embora não exista produtos registrados
pelo MAPA para o controle de pragas (MAPA, 2011). Não existe uma solução única
para o controle de pragas na floricultura e o melhor enfoque baseia-se na integração
de diferentes estratégias de manejo (RODRIGUES; MENDONÇA JÚNIOR;
MESQUITA, 2010). Torna importante buscar alternativas para o controle das pragas,
priorizando por práticas que não tragam riscos para o ambiente e ao ser humano.
Representantes do gênero Metamasius Horn são relatados como pragas de
importância econômica no estado da Florida, Estados Unidos, causando perdas
tanto em cultivos agrícolas (abacaxi, banana e cana-de-açúcar) como em espécies
de bromélias nativas, orquídeas e palmeiras ornamentais (FRANK; CAVE, 2005;
FRANK; THOMAS, 2004; O’BRIEN; THOMAS, 1990; THOMAS, 2004). A ocorrência
deste gênero foi relatada em várias espécies de Heliconia na região Sul da Bahia,
Brasil (MATTOS SOBRINHO, 2008).
O uso de agrotóxicos, muitas vezes utilizado de forma indiscriminada, vem
sendo adotado como única opção no controle de pragas, porém a utilização de
3
fungos entomopatogênicos têm se mostrado viável na redução de população de
pragas agrícolas, principalmente em programas de Manejo Integrado de Pragas
(MIP). Por isso o conhecimento dos entomopatógenos de ocorrência natural em uma
região é fundamental, sendo um fator importante na redução das pragas agrícolas,
contribuindo no manejo de cultivos (ALVES, 1998; GIUSTOLIN et al., 2001;
OLIVEIRA; NEVES; KAWAZOE, 2003; RODRÍGUEZ; GERDING; FRANCE,
2006a,b).
O fungo Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin é um dos mais estudados e
utilizados no controle biológico, com a capacidade de mortalidade elevada para
pragas de diferentes ordens de insetos, com destaque para Coleoptera, Hemiptera e
Lepidoptera.
Além
de
minimizar
o
impacto
provocado
pelos
inseticidas
convencionais, B. bassiana pode ser facilmente produzido a um custo relativamente
baixo. No mercado mundial agrícola, existem alguns produtos comerciais à base de
B. bassiana. Devido à variabilidade genética, variação na patogenicidade e as
condições climáticas necessárias para ação do fungo, a seleção de cepas
adaptadas à região é fundamental em estudos de controle biológico de pragas
(ALVES, 1998; FANCELLI et al., 2004; LEITE et al., 2003).
Os inseticidas botânicos têm sido alvo de muitas pesquisas e, dentre as
espécies botânicas utilizadas como inseticida, o nim (Azadirachta indica A. Juss.) é a
espécie mais estudada. Seu espectro de ação é amplo, com seu efeito comprovado
sobre aproximadamente 300 espécies de insetos (ARAUJO JÚNIOR, 2008;
MARTINEZ, 2008).
Visando contribuir no manejo de pragas em plantio de flores tropicais, os
objetivos desse estudo foram: (1) avaliar atrativos no monitoramento da praga, (2)
avaliar a patogenicidade de fungos entomopatogênicos e de produtos comerciais à
base de nim, (3) avaliar a compatibilidade in vitro de isolados de fungos sobre os
produtos comerciais à base de nim, (4) identificar espécies de Metamasius que
ocorrem na região, e (5) verificar a presença de nematóides nos insetos coletados.
4
2
REVISÃO DE LITERATURA
2.1
Flores tropicais
As espécies de flores tropicais, representantes de Araceae, Heliconiaceae,
Musaceae e Zingiberaceae, são plantas herbáceas, rizomatosas, perenes de
reduzido porte ou arborescentes, caracterizadas por suas brácteas de cores e
formas variadas, maior durabilidade pós-colheita, de grande beleza, utilizadas para
ornamentação de ambientes (ASSIS; ANDRADE, 2007; LINS; COELHO, 2004).
Entre as espécies cultivadas destaca-se o gênero Heliconia L., único
representante da família Heliconiaceae (Zingiberales). Há registro de 176 espécies
deste gênero na região Neotropical e apenas seis nas Ilhas do Pacífico. No Brasil,
37 espécies e subespécies são de ocorrência natural, e têm sido exploradas tanto
no mercado nacional como internacional. A maioria das espécies se encontra em
ambientes úmidos e chuvosos. São mais abundantes em altitudes inferiores a 500m,
porém a maior diversidade de espécies está entre 500 a 1.400 m, com temperatura
de 23 a 30ºC e precipitação de 1.500 a 2.000 mm/ano (CASTRO; MAY;
GONÇALVES, 2007a; HENAO; OSPINA, 2008; KRESS et al., 1993).
As inflorescências as quais apresentam interesse comercial são terminais,
constituídas de um pedúnculo alongado, onde ficam inseridas as brácteas, que são
vistosas, de coloração intensa e exuberante, de variadas formas e tipos. Devido à
sua rusticidade e durabilidade pós-colheita, a aceitação das inflorescências pelo
consumidor é favorecida. (CASTRO, 1995; LAMAS, 2002; MATTOS SOBRINHO,
2008).
2.2
Pragas associadas às flores tropicais
O clima quente e úmido que favorece o agronegócio de flores tropicais, a não
utilização de mudas certificadas e de práticas culturais específicas, contribuem para
5
o aumento de problemas fitossanitários, acarretando danos significativos, como a
limitação da produção e baixa qualidade das inflorescências. A propagação
vegetativa e o intercâmbio indiscriminado de germoplasma, principalmente sem a
quarentena necessária, propiciam o aumento na ocorrência de pragas e a
disseminação na área cultivada e entre os plantios comerciais (BALA; HOSEIN,
1996; SPECHT; BORGES; PALUCH, 2011).
As helicônias não diferentemente de outras culturas estão sujeitas ao ataque
de diversos insetos e doenças (fungos e nematóides) e podem provocar diversos
danos quando não tomada às devidas medidas de controle.
2.2.1 Insetos e ácaros
Há poucos trabalhos com relatos de insetos associados a cultivos de flores
tropicais. No Pará, em áreas de plantio de flores tropicais foi constada a presença de
representantes da família Chrysomelidae (Coleoptera), de insetos sugadores
(Aphididae, Aleyrodidae, Cicadellidae e Thripidae), de Cornops frenatum frenatum
Marschall (Orthoptera: Acrididae), de Tracides phidon Cramer (Lepidoptera:
Hesperiidae) além de ácaros (Tetranychidae) (LEMOS et al., 2010; RIBEIRO et al.,
2006). No estado de São Paulo foi observada a infestação de lagartas de Antichloris
eriphia Fabricius (Lepidoptera: Arctiidae) e Caligo illioneus Cramer (Lepidoptera:
Nymphalidae), pragas da bananeira, em plantas de Heliconia latispatha Benth
(WATANABE, 2007).
No estado de Alagoas o complexo da entomofauna (n = 1.328) em plantios de
helicônias foi distribuído em seis ordens e 22 famílias de insetos. A maior
diversidade de espécies foi encontrada na ordem Lepidoptera, com 13 espécies
identificadas (BROGLIO-MICHELETTI et al., 2009).
No estado de Pernambuco foi relatada pela primeira vez à ocorrência de cinco
espécies de Lepidoptera, C. illioneus, C. teucer L., Opsiphanes cassiae Linnaeus
(Nymphalidae), T. phidon e Saliana longirostris Sepp. (Hesperiidae), que utilizaram a
Heliconia velloziana (Linnaeus) Emygidio como hospedeira (SPECHT; BORGES;
PALUCH, 2011).
6
Na região Sul da Bahia em um levantamento de ocorrência de pragas
associadas aos cultivos de helicônias, foi observada a ocorrência de 45 famílias de
insetos distribuídas em oito ordens, sendo 21,85% dos exemplares pertencendo a
ordem Coleoptera (MATTOS SOBRINHO, 2008).
Santos (2010) constatou a presença de 22 famílias de ácaros (Arachnida:
Acari) associados a plantas ornamentais tropicais na região Litoral Sul da Bahia.
Mais de 50% dos ácaros pertenceu à famílias predominantemente predadoras, com
destaque para Phytoseiidae. Em relação aos fitófagos, espécimes de Tetranychidae
(Tetranychus aff. abacae Baker & Pritchard) foram registrados em: Heliconia
latispatha, H. rivularis L. Emygd. & E. Santos, H. rostrata Ruiz & Pavon, H.
wagneriana Petersen e nos cultivares e variedades ‘Nappi Yellow’, ‘Jacquinii’, ‘She’,
‘Golden Torch’, ‘Red Opal’, ‘Alan Carle’, ‘Fire Bird’ e ‘Nappi Red’.
Representantes da família Curculionidae (Coleoptera), com aproximadamente
4.500 gêneros descritos, são pragas de diferentes cultivos agrícolas. Estes insetos
apresentam a cabeça prolongada diante dos olhos, com a distinção do rostro mais
ou menos alongado, reto ou curvo, porém geralmente cilíndrico e voltado para baixo,
onde estão articuladas as antenas (COSTA LIMA, 1956; GALLO et al., 2002
GILLOTT, 2005; VANIN; IDE, 2002).
Os gorgulhos, nome comum dos coleópteros dessa família, ocorrem
principalmente nas regiões tropicais, onde há maior diversidade de fauna e flora.
Estão
associados
principalmente
a
plantios
de
Arecaceae,
Bromeliaceae,
Cannaceae, Cyperaceae, Graminaceae, Leguminoseae, Malvaceae, Musaceae e
Orchidaceae (ANDERSON, 2002; FRANK; THOMAS, 2000; VAURIE, 1966).
Algumas das espécies de importância agrícolas são: a broca-do-rizoma ou
moleque-da-bananeira (Cosmopolites sordidus Germar), que fazem galerias no
rizoma, deixando as plantas susceptíveis ao tombamento, além de favorecer a
entrada de patógenos; a broca-do-olho-do-coqueiro (Rhynchophorus palmarum
Linnaeus), que se alimenta do meristema apical facilitando a entrada de
microorganismos, é também relatada como vetor do nematóide Bursaphelenchus
cocophilus (Cobb.) Baujard, que transmite a doença anel-vermelho-do-coqueiro; a
broca-do-pedúnculo-floral (Homalinotus coriaceus Gyllenhal), cujas larvas fazem
galerias no pedúnculo floral interrompendo o fluxo de seiva e promovendo a queda
de flores e frutos; a broca-da-ráquis-foliar (Amerrhinus ynca Sahlberg), com as larvas
7
que se alimentam do interior da ráquis foliar do coqueiro, tornando as folhas
amarelas com formação de uma mistura resinosa na base do pecíolo (BATISTA
FILHO et al., 1990; FERREIRA et al., 1998; GALLO et al., 2002; MOURA; VILELA,
1998; MOURA; FANTON; MESQUITA, 2002; NAVARRO et al., 2002).
2.2.2 Espécies de Metamasius
As espécies do gênero Metamasius (Coleoptera: Curculionidae) são
encontradas em todos os continentes, principalmente na região tropical das
Américas. Existem aproximadamente 110 espécies descritas no mundo, associadas
a várias plantas hospedeiras como arecáceas, bromeliáceas, cana-de-açúcar,
musáceas, entre outras. Várias espécies de Metamasius são relatadas como pragas
de importância econômica no estado da Florida, Estados Unidos, causando perdas
em cultivos de abacaxi, banana e cana-de-açúcar, bem como atacando espécies de
bromélias nativas, orquídeas e palmeiras ornamentais (FRANK; CAVE, 2005;
FRANK; THOMAS, 2004; SOLIMAN et al., 2009; O’BRIEN; THOMAS, 1990;
THOMAS, 2004; ZORZENON; BERGMANM; BICUDO, 2000).
Seu comprimento varia de 10 a 20 mm, e geralmente são de coloração
vermelha e preta ou laranja e preta. Tem hábitos diurnos e grande habilidade no
voo. Representantes deste gênero são relatados como pragas secundárias,
geralmente encontradas em troncos e caules de plantas deteriorados, mas podem
atacar plantas sadias ou aproveitar as aberturas realizadas por outras pragas para
se alimentar ou realizar oviposição no local. As fêmeas raspam o tecido do caule
com o rostro e colocam os ovos, deixando protegidos. As injúrias são causadas
pelas larvas, que ao se alimentarem do tecido vegetativo da planta, formam galerias
ao longo do caule (FRANK; THOMAS, 2000; VAURIE, 1966). Essas aberturas
facilitam a entrada de patógenos que prejudicam as plantas (WEISSLING et al.,
2003).
A espécie Metamasius hemipterus Linnaeus, comumente denominada de
‘broca-rajada’, depositam ovos de coloração branco-leitosa, com forma elíptica, e
cerca de 2 mm de comprimento. As larvas são ápodes, de coloração branco-leitosa,
com a cápsula cefálica de coloração amarela a marrom, podendo alcançar mais de
8
10 mm de comprimento nos últimos instares. As pupas ficam protegidas dentro de
um casulo confeccionado, pela própria larva, com fibras da planta hospedeira. Em
condições de laboratório (27ºC e UR 75%) o período médio da fase embrionária é de
4,1 dias, da fase larval de 42,5 dias e da fase de pupa de 15,3 dias, sendo o ciclo
biológico (ovo a adulto) de 62 dias (ESTEBAN-DURÁN et al, 1998; LEÓN-BRITO et
al., 2005; ZORZENON; BERGMANN; BICUDO, 2000). Outros autores relataram que
o período embrionário teve duração de quatro dias, o período larval de 49 dias e o
período pupal de 10 dias (WEISSLING; GIBLIN-DAVIS, 1998; WOODRUFF;
BARANOWSKI, 1985).
A ‘broca-rajada’ foi relatada atacando diversas plantas como a pupunha
(Bactris gasipaes Kunth) na Costa Rica (MEXZÓN, 1997; OQUENDO; MEXZÓN;
URPÍ, 2004), e no estado da Florida dos Estados Unidos, na Venezuela e na
Colômbia foi capturada em armadilhas em plantios de bananeira (GIBLIN-DAVIS;
PEÑA; DUNCAN, 1994; SEPÚLVEDA-CANO; RUBIO-GÓMEZ, 2009; VERGARA;
RAMÍREZ, 2000). Na Nicarágua foi encontrada em algodão (Gossypium Linnaeus),
café (Coffea Linnaeus) e milho (Zea mays Linnaeus) (MAES; O'BRIEN, 1990; MAES,
2004). Em várias regiões do mundo é encontrada associada a vários hospedeiros,
tanto de importância agrícola como ornamental, por exemplo, em coqueiro (Cocos
nucifera Linnaeus), dendezeiro (Elaeis guineensis Jacq.), palmeira-real (Roystonea
regia Kunth) e raramente, atacando frutos de abacaxi (ESTEBAN-DURÁN et al,
1998; FRANK; CAVE, 2005; PUCHE et al., 2005).
No Brasil, está associada a vários hospedeiros: açaizeiro (Euterpe oleracea
Martius), coqueiro, dendezeiro, palmito-juçara (Euterpe edulis Martius), pupunheira,
tamareira (Phoenix dactylifera), palmeira-real-da-austrália (Archontophoenix spp.)
todos pertencente à família Arecaceae (Arecales), além da cana-de-açúcar
(Saccharum officinarum Linnaeus) e bananeira (Musa spp. – Musaceae) (GOMES,
2008; YASUDA, 2005; ZORZENON; BERGMANM; BICUDO, 2000).
Espécies de Metamasius foram observadas causando o broqueamento de H.
rostrata, H. wagneriana, H. stricta Huber cv. ‘Fire Bird’ e na var. ‘Alan Carle’ (H.
psittacorum L. x H. spathocircinata Aristeguieta) (MATTOS SOBRINHO, 2008).
Outras espécies, não menos importantes, também são descritas associadas a
várias plantas hospedeiras de importância agrícola, como Metamasius bisbisignatus
Gyllenhal, M. canalipes Gyllenhal, M. distortus Gemminger & Harold e M. ensirostris
9
Germar, encontrados em cana-de-açúcar, Musa sp. e várias espécies de da família
Arecaceae (BULGARELLI; CHINCHILLA; OEHLSCHLAGER, 1998; VAURIE, 1966;
YASUDA, 2005; ZORZENON; BERGMANM; BICUDO, 2000).
Como injúria e danos causados tanto pelas larvas como adultos de
Metamasius, foi observado o broqueamento do caule das plantas, causando a
redução do perfilho e abertura de orifícios, que podem favorecer a entrada de
fitopatógenos. Devido à sua distribuição e à mobilidade dessas espécies, associadas
aos nematóides, esse inseto pode ser um importante disseminador de doenças em
diversas culturas (BULGARELLI; CHINCHILLA; OEHLSCHLAGER, 1998; LEÓNBRITO, et al., 2005; ZORZENON; BERGMANM; BICUDO, 2000).
2.2.3 Nematóides fitoparasitas e entomopatogênicos
Com
o
aumento
da
área
plantada
com
ornamentais
tropicais,
consequentemente os problemas fitossanitários também tem aumentado, podendose destacar as fitonematoses, apesar dos poucos registros em espécies ornamentais
tropicais (ASSIS; ANDRADE, 2007). Os nematóides fitoparasitos associados às
plantas ornamentais são encontrados nas raízes, rizomas, tubérculos e bulbos, mas
também podem parasitar a parte aérea, como caules e folhas, causando prejuízo na
produção e depreciando o produto a ser comercializado (OLIVEIRA et al., 2007).
Os nematóides podem ser disseminados dentro dos cultivos pelo vento, água,
ferramentas agrícolas, materiais vegetais contaminados, pelo próprio homem e
também por insetos.
Poucos trabalhos registraram as espécies de fitonematóides associados às
helicônias (Tabela 1).
10
Tabela 1 – Registros de espécies de fitonematóides associados às espécies de
helicônias em diferentes regiões de cultivo
Fitonematóides
Hospedeiros
Locais
Referências
Helicotylenchus
dihystera (Cobb) Sher
H. multicinctus
(Cobb) Golden
H. pseudorobustus
(Steiner) Golden
H. erythrinae
(Zimmermann)
Golden
Heliconia sp.
Trindade e Tobago
Bahia - Brasil
Bala e Hosein, 1996
Mattos Sobrinho, 2008
Heliconia sp.
Bahia - Brasil
Zem e Lordello, 1983ª
Heliconia sp.
Trindade e Tobago
Bala eHosein, 1996
Heliconia spp.
Bahia - Brasil
Mattos Sobrinho, 2008
Havaí - USA
Trindade e Tobago
Pernambuco-Brasil
Colômbia
Sewake e Uchida, 1995
Bala e Hosein, 1996
Lins e Coelho, 2004
Restrepo, 2007
Trindade e Tobago
Pernambuco-Brasil
Ceará- Brasil
Havaí - USA
Colômbia
Bahia - Brasil
Bala e Hosein, 1996
Lins e Coelho, 2004
Freire e Mosca, 2009
Sewake e Uchida, 1995
Restrepo, 2007
Mattos Sobrinho, 2008
Havaí - USA
Trindade e Tobago
Sewake e Uchida, 1995
Bala e Hosein, 1996
H. stricta cv. Bucky
Heliconia sp.
Havaí – USA
Trindade e Tobago
Sewake e Uchida, 1995
Bala e Hosein, 1996
H. bihai
Colômbia
Restrepo, 2007
Heliconia sp.
Trindade e Tobago
Bala e Hosein, 1996
Heliconia bihai
Heliconia sp.
H. rostrata
Heliconia sp.
H. Chartaceae cv.
Sexy Pink
Colômbia
Trindade e Tobago
Pernambuco-Brasil
Restrepo, 2007
Bala e Hosein, 1996
Lins e Coelho, 2004
Bahia – Brasil
Havaí - USA
Zem e Lordello, 1983a
Sewake e Uchida, 1995
Helicotylenchus sp.
Meloidogyne
incognita (Kofoid &
White) Chitwood
Meloidogyne spp.
Pratylenchus sp.
Rotylenchulus
reniformis Linford &
Oliveira
Rotylenchulus sp.
Tylenchorhynchus
annulatus (Cassidy)
Golden
Tylenchus sp.
Xiphinema sp.
Radopholus similis
(Cobb) Thorne
Heliconia sp.
H. rostrata
H. bihai
H. psittacorum
Golden Torch,
Andromeda
Heliconia spp.
H. rostrata
Heliconia spp.
H. farinosa cv. Rio
H. bihai
Heliconia spp.
H. caribeae cv.
Purpúrea
Heliconia sp.
Os nematóides Rhabdites sp. e Praecocilenchus sp. foram encontrados
associados à M. hemipterus na cultura de dendezeiro (MORALES; CHINCHILLA,
1990). Existem relatos de espécies M. hemipterus e M. distortus podem ser vetores
do nematóide causador da doença do anel-vermelho em plantios de dendezeiro
(BULGARELLI; CHINCHILLA; OEHLSCHLAGER, 1998; SILVA; MARTINS-SILVA,
11
1991). Os nematóides Aphelenchus sp., Helicotylenchus sp., Meloidogyne sp.,
B. cocophilus, R. reniformes, foram encontrados associadas ao M. hemipterus
em área de bananicultura (ZEM; LORDELLO, 1983b). Essa espécie também foi
relatada como transmissora de doenças como o Fusarium sp. e Pantoea
stewartii (Smith) Mergaert em cultivos de pupunha (B. gasipaes) (SÁNCHEZ et
al., 2005).
Além dos nematóides fitoparasitas são encontrados outros grupos de
nematóides associados aos insetos como os entomopatogênicos, que são agentes
de controle biológico, com grande potencial na redução das pragas agrícolas
(FERRAZ et al., 2008). As famílias Heterorhabiditidae e Steinernematidae são as
mais
pesquisadas
para serem utilizadas
como alternativas
aos
produtos
fitossanitários químicos (NEGRISOLI JÚNIOR; BARBOSA; MOINO JÚNIOR, 2008).
Os nematóides entomopatogênicos foram testados para diversas espécies de
curculionídeos, com alta eficiência à forma larval e adulta (SHAPIRO-ILAN; GOUGE;
KOPPENHÖFER, 2002). Esses nematóides possuem a capacidade de buscar seu
hospedeiro no solo e em ambientes crípticos, invade-o e mata-o no prazo de 24 a 72
horas após liberarem uma bactéria altamente virulenta ao inseto, que se localiza no
trato digestivo do agente (FERRAZ, 1998).
No Brasil, nematóides entomopatogênicos foram avaliados contra larvas do
bicudo da cana-de-açúcar Sphenophorus levis Vaurie (Coleoptera: Curculionidae)
em teste de laboratório, sendo bastante virulentos para o inseto (TAVARES et al.,
2007). Em laboratório, Giometti et al. (2011) avaliou a virulência dos isolados de
nematóides entomopatogênicos do gênero Steinernema e Heterorhabditis contra
adultos de S. levis. Na concentração de 240 juvenis infectivos (JI)/inseto tiveram
mortalidade do inseto variando de 20 a 45% e na maior dose avaliada (1200
JI/inseto) variou de 60 a 74% de mortalidade diferida da testemunha.
2.3
Monitoramento de pragas
A distribuição e quantidade de espécies de insetos estão vinculadas a
diversos fatores abióticos como a temperatura, umidade relativa do ar, radiação
solar, precipitação pluviométrica, quantidade de alimento disponível, entre outros. Os
12
fatores ambientais podem influenciar o ciclo de vida dos insetos, interferindo na
flutuação populacional (GALLO et al., 2002; MOREIRA et al., 2008).
No manejo integrado de pragas, o monitoramento dos insetos-praga deve ser
realizado antes de qualquer tipo de medida de controle, com objetivo de verificar o
nível populacional e as espécies presentes na cultura. As amostragens periódicas
são importantes para determinar o nível de controle (NC) ou nível de dano (ND), e a
partir daí estabelecer qual o método de controle a ser utilizado para redução dos
prejuízos na lavoura (GALLO et al., 2002).
Para a captura de insetos no campo, podem-se utilizar armadilhas tanto para
o monitoramento como para o controle das pragas. Existem diversos modelos e tipos
de armadilha que podem ser usados, sendo confeccionadas com diferentes
materiais, e até reaproveitando de diversos recipientes plásticos para essa
finalidade.
Para a captura de R. palmarum e M. hemipterus em plantios de coqueiro e
dendezeiro, as armadilhas do tipo balde, tanque ou feixe são as mais utilizadas,
embora haja desvantagens do elevado custo do recipiente e dos atrativos, além da
possibilidade de quebra e de ressecamento (MOURA; VILELA, 1998). Na Embrapa
Tabuleiros Costeiros foi desenvolvida uma armadilha, feita com material reciclável,
denominada de armadilha ‘tipo Pet’, que utiliza na sua confecção três garrafas
plásticas de 2L, sendo que este modelo é de baixo custo, eficiente, prático e sem
atrativo para roubo (EMBRAPA, 2007).
A coleta massal de insetos com o uso de armadilhas e atrativos
semioquímicos é uma forma de controle de pragas agrícolas bastante utilizadas em
diversas culturas. Oehlschlager et al. (2002) verificaram que houve a diminuição de
R. palmarum em duas áreas de dendê na Costa Rica com a utilização de armadilha
plástica 4L, sendo observada também a redução, significativa de 80% de plantas
com o anel-vermelho.
2.3.1 Feromônios e atrativos para os insetos
Os insetos exercem suas relações ecológicas com o ambiente e com os
outros organismos de várias maneiras, sendo uma das mais importantes a
13
comunicação por meio de compostos químicos. Certos insetos sequestram ou
adquirem compostos da planta hospedeira e os usam como feromônios sexuais ou
precursores de feromônios sexuais. Outros insetos produzem ou liberam feromônios
sexuais em resposta a estímulos específicos de plantas hospedeiras. Os compostos
químicos que estão presentes nos vegetais, muitas vezes sinérgicos, aumentam a
resposta dos insetos a feromônios sexuais. Entre os insetos, diferentes tipos de
feromônio são detectados e emitidos, gerando comportamento de atração de
indivíduos do sexo oposto para acasalamento, de agregação de indivíduos de
ambos os sexos para um local específico para alimentação, demarcação de espaço,
a formação de trilhas, a organização das atividades na colônia, entre outros
(LANDOLT; PHILLIPS, 1997; ZARBIN; RODRIGUES, 2009).
O uso de feromônios pode ser uma técnica utilizada no manejo integrado,
para auxiliar no monitoramento das pragas e na tomada de decisão para o efetivo
controle dos insetos. Alguns feromônios já vêm sendo produzidos comercialmente e
utilizados na agricultura com eficiência, seja para a detecção da praga ou da coleta
massal de adultos (AMBROGI et al. 2009).
O uso de espécies vegetais como atrativos têm como base as atrações
exercidas por substâncias voláteis presentes nos vegetais, denominadas de
cairomônios. Estes voláteis são classificados como semioquímicos/aleloquímicos,
considerados preponderantes na comunicação química dos Curculionidae. Além do
uso em estudos na estimativa populacional, os atrativos têm sido largamente usados
nas práticas de controle dos insetos (MESQUITA, 2003; VIANA; VILELA, 1996).
Os insetos adultos como o R. palmarum e M. hemipterus são atraídos pelos
odores das plantas recém cortadas, e este tipo de comportamento vem sendo
explorado para atrair os insetos em armadilhas contendo atrativo vegetal, sendo a
cana-de-açúcar o mais utilizado. Porem, a captura dos mesmos pode ser
significamente maior quando também é adicionado nas armadilhas o feromônio de
agregação,
que
é
produzido
pelo
macho
da
espécie
(CHINCHILLA;
OESHLSCHLAGER; BULGARELLI, 1996).
Em duas áreas de dendê na Costa Rica foram instaladas armadilhas plásticas
de 10L com cana-de-açúcar e dois feromônios de agregação, o Meta-Lure® e o
Rhynko-Lure®. Amostras dos insetos de cada espécie foram observadas em relação
à presença ou não do nematóide B. cocophilus. As espécies e o número total de
14
insetos capturado foram: Metamasius hemipterus (n=3.523), M. distortus (n=912) e
R. palmarum (n=284). Verificou-se também que houve a diminuição no número de
insetos capturados com o início da estação chuvosa, com total de 538 insetos por
armadilha na primeira área (Meta-Lure®) e 488 insetos na segunda área (Meta-Lure®
e Rhynko-Lure®); na estação da seca, houve o aumento da população, com captura
média de 1.280 e 1.150 insetos na 1ª e 2ª área, respectivamente. Foi observada
uma correlação negativa entre a pluviosidade e o número de insetos/mês, nas duas
áreas. A média de capturas de R. palmarum foi muito baixa durante todo o período
de estudo, embora somente nesta espécie tenha sido detectado o nematóide
(BULGARELLI; CHINCHILLA; OEHLSCHLAGER, 1998).
Em duas áreas com plantio de pupunha, foi avaliado nas armadilhas o atrativo
alimentar (cana-de-açúcar) + o feromônio Combolure®, e apenas o atrativo alimentar
na captura de M. hemipterus. Foi observado que os picos populacionais ocorreram
no período mais seco, e que houve uma redução de 90% dos danos provocados
pela praga, com aumento de 70% na produção do palmito (ALPÍZAR et al., 1999).
Em laboratório, Cerda et al. (1999) avaliaram a atratividade de pseudocaule e
rizoma de bananeira, abacaxi e cana-de-açúcar para M. hemipterus, e no campo a
eficiência destes atrativos foi avaliada juntamente com feromônio em plantio de
banana. Foi constatado que a cana-de-açúcar foi mais atrativa tanto em laboratório
como no campo.
Em um levantamento realizado em plantios de bananeira na Venezuela para
identificar os coleópteros associados nessa cultura, foram utilizados seis iscas ‘tipo
queijo’, em sete propriedades. Foi aplicado nas iscas um inseticida granulado
(Furadan®) para facilitar a coleta dos insetos atraídos, além de coletas manuais em
solos, fruto (verdes, maduros e podres) e em pseudocaules de bananeiras. Os
insetos encontrados foram C. sordidus (iscas), M. hemipterus (iscas e pseudocaule),
R. palmarum (pseudocaule), Hololepta sp. (iscas) (Histeridae), Alegoria dilatata
LaPorte (iscas e solo) (Tenebrionidae), Ontophagus sp. (solo) (Scarabaeidae),
Hoplopyga liturata Olivier (frutos podres) (Scarabaeidae), Gymnetis sp. (frutos
verdes) (Scarabaeidae), Stenus sp. (solo) (Staphylinidae), Oligota sp. (solo)
(Staphylinidae), Lissonotus flavocinctus flavocinctus Dupont (frutos maduros)
(Cerambycidae), Lissonotus corallinus Dupont (frutos maduros) (Cerambycidae),
Calosoma sp. (solo) (Carabidae), Colopterus truncatus Randall (frutos maduros)
15
(Nitidulidae) e Maecolaspis musae Bechyne (frutos verdes) (Chrysomelidae)
(VERGARA; RAMÍREZ, 2000).
No estado do Pará, em plantios de dendezeiros, foi avaliada a eficiência de
quatro feromônios sintéticos, o Rhynko-Lure® (ASD), FUJI® (Fuji Corporation),
RMD-1® (ChemTica Internacional), Rincoforol® (UFAL), e três períodos de
permanência (3, 4 e 5 meses) destes em campo, na captura de R. palmarum. Para a
coleta dos insetos, recipientes plásticos de 20L foram usados como armadilha. Os
tratamentos eram os feromônio + cana-de-açúcar (alimentar) e na testemunha foi
utilizado apenas o atrativo alimentar. Os feromônios Rhynko-Lure® e o FUJI foram
os mais eficientes, porém o RMD-1® não diferiu estatisticamente do FUJI. O
feromônio UFAL igualou-se à testemunha. Segundo os autores, a diferença na
captura se deve a quantidade de compostos presente em cada feromônio. Não
houve diferença entre os períodos de permanência dos feromônios no campo
(MÜLLER et al., 2002).
Para verificar a atratividade do feromônio emitido por Metamasius spinolae
Gyllenhal, 35 armadilhas foram instaladas em plantios de cactos (Opuntia sp.), e em
cada armadilha foram colocados diferentes números de insetos. Os tratamentos
foram: duas fêmeas e dois machos de M. spinolae (com ou sem cactos), quatro
fêmeas de M. spinolae (com ou sem cactos), quatro machos de M. spinolae (com ou
sem cactos) e apenas o atrativo alimentar. Os tratamentos com os melhores
resultados foram as armadilhas com os insetos (fêmeas e/ou machos) com o atrativo
alimentar, ou seja, o feromônio emitido pelos insetos junto com os voláteis da planta
potencializou a captura. As armadilhas contendo apenas os insetos ou apenas o
atrativo alimentar diferiram estatisticamente com menor captura de M. spinolae
(CIBRIÁN-TOVAR; CARRILLO-SÁNCHEZ; MÁRQUEZ-SANTOS, 2006).
O uso de semioquímicos, principalmente os feromônios, em ações de controle
dos insetos-praga está de acordo com o modelo preconizado para a agricultura
sustentável. É uma técnica que tem alta especificidade, não apresentando nenhum
efeito deletério às espécies que não são objeto de controle e, nenhum resíduo
químico é depositado no meio ambiente (ZARBIN; RODRIGUES, 2009).
16
2.4
Táticas de controle de pragas
O uso de compostos químicos sintéticos tem sido, há muitos anos, o principal
meio de controle de pragas. Apesar da significativa contribuição para a produção
agrícola, o uso intensivo e indiscriminado destes produtos favorece o surgimento de
pragas secundárias, a seleção de insetos resistentes, a ressurgência de pragas,
problemas de contaminação ambiental e à saúde humana, a diminuição dos inimigos
naturais e polinizadores. Na utilização desses produtos é importante seguir as
recomendações técnicas, pois os resíduos químicos podem comprometer a
qualidade dos alimentos para os consumidores (AMBROGI et al. 2009; CELIS et al.,
2008; FREEMARK; BOUTIN, 1995; GALLO et al., 2002; MARQUES; MONTEIRO;
PEREIRA, 2004; SANTORO et al., 2005).
A adoção do manejo integrado, parte do princípio da combinação de
diferentes métodos e recursos disponíveis, com objetivo de manter as populações de
insetos abaixo do nível de dano econômico nas áreas de cultivo, e promover
simultaneamente a ação dos inimigos naturais (PEDROSA-MACEDO, 1993). Como
alternativa ao controle químico, a utilização de inimigos naturais, tais como
predadores, parasitóides ou entomopatógenos, pode ser uma importante tática de
manejo para evitar o dano econômico (MEIRELLES; RUPP, 2005; SANTORO et al.,
2005).
Na Costa Rica as áreas de dendezeiro, tiveram uma redução de 80% das
plantas com anel-vermelho, após coletas massal de R. palmarum com a combinação
dos atrativos cana-de-açúcar e feromônio (OEHLSCHLAGER et al., 2002a).
Várias táticas de controle podem ser utilizadas em plantios agrícolas, sendo
que para o controle de M. hemipterus em cana-de-açúcar é indicado o uso de iscas
tóxicas, confeccionadas com toletes de cana e com aplicação de fungos
entomopatogênicos. Os fungos, B. bassiana e Metarhizium anisopliae (Metschnikoff)
Sorokin, além de serem usados nas iscas, também podem ser usados isoladamente
(GALLO et al., 2002; SOLIMAN et al., 2009).
No Brasil, não existem agrotóxicos registrados para a cultura das helicônias, e
nem para espécies de Metamasius (MAPA, 2011). Por isso, as pesquisas sobre a
dinâmica populacional de espécies deste gênero, seus hospedeiros e inimigos
17
naturais, são importantes e podem contribuir no seu manejo em áreas com flores
tropicais.
2.4.1 Controle biológico - microbiano
O controle biológico por meio da utilização de inimigos naturais, como
predadores, parasitóides ou entomopatógenos, tem por objetivo manter a densidade
populacional da praga em níveis baixos, para que não ocorram prejuízos
econômicos. É um dos métodos mais valorizados, pois tem potencial de reduzir ou
até eliminar o uso de compostos sintéticos no controle das pragas, sendo aplicado
por meio de introduções inoculativas ou pela incrementação de populações de
inimigos naturais (OLIVEIRA, 2010; SANTORO et al., 2005; SILVA, 2000).
Existem mais de 700 espécies de fungos que são entomopatogênicos. A
maioria dos gêneros ocorre no Brasil, e destes mais de 20 são patogênicos a pragas
de importância econômica. É viável a sua utilização devido à facilidade de produção,
de aplicação e eficácia. Podem ser usados isoladamente ou integrados com outros
métodos, como os inseticidas naturais de origem vegetal, feromônios, variedades de
plantas resistentes a insetos, entre outras táticas de controle (ALVES, 1998;
GOETTEL; EILENBERG; GLARE, 2010; LEITE et al., 2003).
O fungo B. bassiana é de ocorrência generalizada em todos os países, sendo
frequentemente encontrado sobre insetos ou amostras de solo. É um dos mais
estudados e utilizados no controle biológico, com capacidade de mortalidade
elevada para Coleoptera, Lepidoptera, Hemiptera, Diptera, Hymenoptera e
Orthoptera, visto que, além de minimizar o impacto provocado pelos inseticidas
convencionais, pode ser facilmente produzido a um custo relativamente baixo
(ALVES, 1998; MEYLING; EILENBERG, 2007).
Os fungos apresentam grande capacidade de controle para os coleópteros
devido ao seu modo de ação, que é a adesão dos conídios no tegumento dos
insetos e pela dispersão horizontal, isto é, o seu transporte é feito por diversos
agentes a grandes distancias, aumentando a sua capacidade de disseminação no
ambiente e podendo atingir vários insetos pragas (ALVES, 1998; LEITE et al., 2003).
18
Em períodos de colheita, é comum o aparecimento de doenças em
populações de insetos no campo, denominadas epizootias. O desenvolvimento de
epizootias está relacionado com a dinâmica da população de insetos, o número de
conídios fúngicos e sua viabilidade, a eficiência de infecção e o desenvolvimento do
microrganismo, com a influência dos fatores climáticos (MEYLING; EILENBERG,
2007).
Devido à grande variabilidade genética dos entomopatógenos é importante
selecionar isolados e avaliar a virulência para o controle de pragas (ALVES, 1998;
LEITE et al., 2003).
Em algumas regiões do país, o fungo B. bassiana vem sendo produzido em
escala comercial (FANCELLI et al., 2004). Atualmente, há os seguintes produtos a
base de B. bassiana registrados no MAPA: Boveril®, Ballvéria® e Bovemax® (MAPA,
2011).
Uma estratégia utilizada no controle de pragas, especialmente de coleópteros
de habito subterrâneo, é a associação de fungos entomopatogênicos com atrativos
alimentares (iscas atrativas). Os insetos contaminados voltam para o solo indo para
outros locais, e podem contribuir para a disseminação da doença no campo. Esse
método é bastante usado para o controle de S. levis, M. hemipterus e C. sordidus
(ALVES; LOPES, 2008; BORGES; SOUZA, 2004).
Em campo, B. bassiana foi encontrado associado às espécies C. sordidus e
M. hemipterus sericeus, em áreas de bananeira. Estas espécies foram capturadas
em iscas de pseudocaule de bananeira, tendo sido constatado que o aumento da
incidência do fungo ocorreu com o acréscimo da população dos insetos. Foi
observada a infecção de até 34% de C. sordidus, e 70% dos espécimes de M.
hemipterus sericeus (PEÑA; GILBIN-DAVIS; DUNCAN, 1995).
No estado do Paraná, em área com plantio de bananeira, foi verificado que,
em média, 0,44% dos adultos de C. sordidus capturados anualmente, em iscas tipo
telha, estavam infectados com B. bassiana (PRESTES et al., 2006). Gold, Pena e
Karamura (2001) relataram que o fungo B. bassiana não causa epizootias em áreas
de cultivo de banana e, mesmo ocorrendo frequentemente sobre as populações de
insetos, esse fungo apresenta baixos índices de infecção natural, devido a vários
fatores ambientais que interferem na sua ação. Por isso, aplicações rotineiras são
19
necessárias para o estabelecimento do fungo no campo, proporcionando, em longo
prazo, o controle da praga (PAULI et al., 2011).
No estado de São Paulo, em duas áreas de plantios de banana, na qual em
um plantio tinha a presença de M. hemipterus e de C. sordidus e na outra área
apenas do C. sordidus, foi realizado um experimento com o objetivo avaliar a
ocorrência de transmissão horizontal do fungo B. bassiana entre os insetos adultos.
Iscas do tipo telha foram instaladas nas áreas, sendo tratadas ou não com Boveril®.
Foi observado que houve um deslocamento dos insetos, principalmente de M.
hemipterus, para as áreas não tratadas com o fungo, com disseminação do
entomopatógeno. Verificou-se que houve o aumento do número de focos
secundários do fungo, que a longo prazo, pode aumentar a eficiência dessa
estratégia de controle (PAULI et al., 2011).
Em laboratório, foi avaliado o efeito de três isolados (Bb4, Bb88, Bb113) de B.
bassiana, na concentração de 1x108 conídios mL-1, sobre adultos de M. spinolae. Foi
verificado que os insetos foram susceptíveis aos isolados, sendo que a mortalidade
das fêmeas foi maior em comparação com os machos. O isolado Bb88 causou 82%
de mortalidade das fêmeas, enquanto nos machos o maior percentual foi de 26%
com o isolado Bb113 (TAFOYA et al., 2004).
Em laboratório, foram testados 11 isolados de B. bassiana em C. sordidus, os
quais foram imersos em suspensões fúngicas na concentração de 1,12 x
109conídios mL-1. Dentre os isolados avaliados, o IBCB 74, IBCB 87 e IBCB 146 não
diferiram estatisticamente entre si, e causaram respectivamente 58%, 54% e 66% de
mortalidade confirmada dos adultos de C. sordidus (ALMEIDA et al., 2009).
Foi avaliado o efeito da temperatura no crescimento de seis isolados de B.
bassiana e dois isolados de M. anisopliae “in vitro”, e a patogenicidade sobre adultos
de M. spinolae, e a diferença de infecção entre machos e fêmeas dos insetos.
Também foram realizados testes em campo com os fungos patogênicos. A
temperatura de 25ºC foi a ideal no crescimento de todos os isolados, sendo que o
crescimento de M. anisopliae foi maior do que B. bassiana. A maior mortalidade dos
adultos de M. spinolae foi obtida com isolado de B. bassiana (Bb107), e não houve
diferença quanto à suscetibilidade entre os sexos dos insetos. Em campo houve
menor
mortalidade,
devido
à
interferência
do
ambiente
sobre
o
fungo
20
entomopatogênico. O isolado Bb107 foi o mais patogênico no controle de M.
spinolae sob as condições testadas (ORDUÑO-CRUZ et al., 2011).
2.4.2 Inimigos naturais predadores
Há grande diversidade de espécies de insetos benéficos associados às
pragas de helicônias, com destaque para espécies de Diptera, Coleoptera,
Hemiptera, Hymenoptera e Neuroptera (HENAO; OSPINA, 2008).
A espécie Hololepta quadridentata
Fabricius (Coleoptera: Histeridae)
apresenta coloração preta, geralmente brilhante, com élitros truncados, expondo um
ou dois segmentos abdominais. Este gênero é registrado como predador de larvas
do moleque-da-bananeira na Venezuela em áreas de bananeiras (MARTÍNEZ;
GODOY, 1991; VERGARA; RAMÍREZ, 2000). Os coleópteros da família Histeridae
são insetos frequentemente encontrados em matéria orgânica em decomposição.
Porém, tanto os adultos quantos as larvas são predadores de várias ordens de
insetos (COLETTO-SILVA; FREIRE, 2006).
Na Colômbia, foi realizado um levantamento em 40 áreas produtoras de
helicônias, para verificar quais os insetos benéficos presentes nas áreas. Foram
coletados 288 insetos distribuídos em 10 ordens, com total de 101 espécies. As
ordens que tiveram maior representatividade foram: Diptera (n=86), Coleoptera
(n=82), Neuroptera (n=36), Hymenoptera (n=23) e Hemiptera (n=22). Da família
Coccinelidae (Coleoptera) foram registradas as espécies Azya orbigera Mulsant,
Cycloneda sanguínea Linnaeus, Hippodamia sp. e Hyperaspis sp., que são
importantes predadores de ácaros, cochonilha e pulgões (HENAO; OSPINA, 2008).
O Hololepta foi coletado em armadilhas de captura de R. palmarum, nas
folhas e bainhas em plantios de dendê, em área de vegetação espontânea de
dendezeiros no estado do Pará (TINÔCO, 2008).
A espécie Lixadmontia franki Wood e Cave (Diptera: Tachinidae), foi relatada
parasitando larvas de Metamasius quadrilineatus Chevrolat e Metamasius callizona
Chevrolat, em plantas de bromélias nativas (SUAZO; CAVE; FRANK, 2008; WOOD;
CAVE, 2006). Outra espécie de díptero, Diaugia angusta Perty (Diptera: Tachinidae)
foi registrada como parasitóide de pupas de M. hemipterus e M. ensirostris, tendo
21
sido coletadas em plantios de pupunha nos estados de São Paulo e Santa Catarina,
o parasitismo natural foi variado ao longo do ano, alcançando até 30% (NIHEI;
PAVARINI, 2011).
2.4.3 Plantas inseticidas
A utilização de plantas inseticidas não é uma técnica recente, sendo seu uso
bastante comum em países tropicais antes do advento dos inseticidas sintéticos,
tornando-se uma possibilidade mais segura para a maioria dos produtores, pois não
é prejudicial ao organismo humano, têm ação direta sobre o inseto, apresenta maior
seletividade, reduz a persistência e o acumulo do agrotóxico no meio ambiente e
não apresenta os efeitos colaterais dos inseticidas sintéticos (VENDRAMIM;
CASTIGLIONI, 2000; MOREIRA et al., 2006).
Os princípios ativos dos inseticidas botânicos são compostos resultantes do
metabolismo secundário das plantas (aleloquímicos), sendo acumulados em
pequenas proporções nos tecidos vegetais. Hoje, existe um mercado promissor para
os bioinseticidas e inseticidas naturais porque esses produtos podem ser utilizados
no manejo integrado de pragas em cultivos comerciais, e também na agricultura
orgânica. Muitas pesquisas têm sido realizadas à procura de compostos naturais,
biologicamente ativos contra pragas. Podem causar os efeitos de repelência, inibição
de oviposição e da alimentação, alterações no sistema hormonal, causando
distúrbios no desenvolvimento, deformações, infertilidade e mortalidade nas diversas
fases dos insetos (DEQUECH et al., 2008; ROEL, 2001).
Dentre as espécies botânicas utilizadas como inseticida, o nim (Azadirachta
indica A. Juss. – Meliaceae) é a espécie mais pesquisada, tendo seu efeito
comprovado sobre aproximadamente 300 espécies de insetos (MARTINEZ, 2002,
2008). Espécies das famílias Meliaceae, Piperaceae, Compositae, Lauraceae,
Asteraceae, Chenopodiaceae, entre outras, destacam-se como promissoras para a
descoberta de novos inseticidas de origem vegetal (CUNHA, 2004; COITINHO et al.,
2006; MARTINEZ, 2002; SILVA et al., 2007; TAVARES; VENDRAMIM, 2005;
TORRECILLAS; VENDRAMIM, 2001; TORRES; BARROS; OLIVEIRA, 2001;
VIEGAS JÚNIOR, 2003).
22
O efeito do extrato do pó semente de nim, da torta da semente e do óleo
emulsionado a 5,0 e 2,5% foi avaliado no comportamento e na fisiologia das larvas e
C. sordidus. Os danos causados pelas larvas do moleque-da-bananeira foi reduzido
pelo efeito do nim, assim como a oviposição (cerca de 75% menor) e também na
eclosão das larvas foram menores para todos os tratamentos diferindo apenas da
testemunha. A mortalidade das larvas variou entre 50 a 60% entre os tratamentos
(MUSABYIMANA et al., 2001).
O pó de seis espécies de plantas com princípios inseticidas foram aplicados
sobre grãos de milho para o controle do adulto de Sitophilus zeamais Mots.
(Coleoptera: Curculionidae). O efeito do nim na mortalidade foi baixo, com 6,67% e
teve 53,39% dos insetos repelidos, enquanto que o Chenopodium ambrosioides
(erva-de-santa-maria) matou 100% dos coleópteros (PROCÓPIO et al., 2003).
Os extratos aquosos de frutos verdes, de pecíolos com caule, de folíolos e de
casca de Melia azedarach Linnaeus (cinamomo) a 10% (p/v) e do produto comercial
a base de nim, NIM-I-GO® (10mL/L) foram avaliados no controle de adultos de
Diabrotica speciosa Germar (Coleoptera: Chrysomelidae) em cultivos de pepino
(Cucumis sativus Linnaeus) (Cucurbitaceae) e de feijão-de-vagem (Phaseolus
vulgaris) (Fabaceae) em estufa plástica. Foi utilizado o inseticida DECIS 25CE a
0,3mL.L-1 como padrão. Os extratos demonstraram-se promissores no controle de D.
speciosa, pois ambos bioinseticidas foram mais eficientes do que o inseticida
sintético (SEFFRIN et al., 2008).
Após a colheita de H. bihai em Pernambuco, foram observados insetos nas
brácteas. Foi avaliada a remoção de artrópodes sob ação de óleos essenciais de
Piper marginatum Jacq., P. aduncum Linnaeus e Eucalyptus citriodora Hook. (a 1%
de concentração), do inseticida Natuneem® (1%), a base de nim, e do inseticida
Diazinom® (2g/L) (testemunha). Após serem colhidas, as hastes das helicônias eram
imersas em cada solução dos tratamentos. Foram encontrados exemplares de
diferentes ordens, com identificação de Metamasius. O produto Natuneem®
promoveu a remoção de 41,6% de insetos da ordem Coleoptera, 55,5% de
exemplares de Hemiptera e 100% de insetos pertencente a Hymenoptera
(OLIVEIRA, 2010).
23
2.4.4 Interações entre fungos entomopatogênicos e inseticidas botânicos.
As
interações
entre
os
fungos
entomopatogênicos
e
os
produtos
fitossanitários podem ser positivas, quando ocorre uma ação sinérgica ou aditiva
entre o patógeno e o produto, ou negativas, quando ocorre a inibição de um dos
componentes, geralmente do patógeno. Estes produtos, principalmente os
fungicidas, inibem na sua grande maioria, a germinação dos esporos dos fungos
entomopatogênicos diminuindo o potencial de inóculo (SILVA; NEVES; SANTORO,
2005). A associação de fungos entomopatogênicos com extratos de nim para o
controle de pragas é uma possibilidade, podendo resultar em sinergismo com
resultados promissores (MARQUES; MONTEIRO; PEREIRA, 2004).
O efeito do produto NIM-I-GO® a base de nim, foi avaliado sobre o
crescimento, esporulação e viabilidade de M. anisopliae, B. bassiana e
Paecilomyces farinosus (Hom ex SF Gray) Brown & Smith. Utilizou-se o meio BDA
(batata-dextrose-ágar), contendo diferentes concentrações de óleo de nim (C1: 5,0%
de óleo de nim, e sucessivamente concentrações iguais a ½ da concentração
anterior, até C11: 0,0048% de óleo de nim). O óleo de nim desfavoreceu o
crescimento e a esporulação das colônias de B. bassiana, M. anisopliae e P.
farinosus, mas a viabilidade dos fungos não foi afetada pelo óleo de nim
(MARQUES; MONTEIRO; PEREIRA, 2004).
Foi verificada a compatibilidade de B. bassiana, M. anisopliae e Paecilomyces
sp. Bainier com vários produtos à base de óleo mineral e vegetal. Os produtos
Assist®, Attach®, Agnique CSO 40-B®, Agnique ESO 81-B Dytrol®, Iharol®, Joint Oil®,
Max Óleo®, Natur Óleo®, Nimbus ® e Veget Oil® foram compatíveis com o isolado CG
432 de B. bassiana. Os autores concluíram que os óleos selecionados podem ser
adicionados
a
caldas
de
pulverização
contendo
conídios
dos
fungos
entomopatogênicos avaliados sem riscos de efeitos deletérios (SILVA et al., 2006).
Lins Júnior et al. (2007) avaliaram o efeito do óleo de nim extraído da
semente (1,0 e 2,0%), óleo de mamona (Ricinus communis) (1,0% e 2,0%) e duas
doses dos fungos B. bassiana (3,2 x 106 e 3,2 x 108 conídios mL-1) e M. anisopliae
(3,6 x 106 e 5,2 x 108 conídios mL-1), sobre os adultos recém emergidos de
Anthonomus grandis Boh. (Coleoptera: Curculionidae), os quais foram imersos nas
soluções dos tratamentos e acondicionados em placas de Petri. Verificou-se que os
24
fungos M. anisopliae e B. bassiana são patogênicos ao bicudo-do-algodoeiro e não
houve diferença significativa com óleos vegetais. Os tratamentos com menor
eficiência foram o óleo de nim e óleo de mamona a 1,0%.
Araujo Júnior (2008) observou a compatibilidade do produto comercial
Neemseto© misturado ao meio de cultura BDA em três concentrações (0,5; 0,25;
0,125%), ao qual foram inoculados os isolados CG-001 de B. bassiana e CG-30 de
M. anisopliae. Constatando que os dois fungos foram compatíveis com o
Neemseto©.
Morais et al. (2009) verificaram a compatibilidade do óleo de nim, misturado
ao meio-de-cultura BDA, em sete concentrações x10 (0 - 100.000 µ/L) no
crescimento dos fungos M. anisopliae, B. bassiana, Trichoderma harzianum Rifai e
Lecanicillium lecanii (Zimmerman) Zare. Concluíram que o óleo de nim estimulou o
crescimento micelial de todos os agentes de biocontrole. Esta associação é de
grande valia para o controle biológico, pode aumentar a eficiência destes fungos e
reduzir impactos ambientais.
Pires et al. (2010) verificaram a compatibilidade dos isolado de M. anisopliae
(URPE-6 e URPE-19) sobre três diferentes concentrações (0,25; 0,5; 1,0%) do óleo
emulsionado de nim (Neemseto©) e constataram que o isolado URPE-19 nas
concentrações 0,5% e 0,25%, e o URPE-6 na concentração 0,25% foram
compatíveis ao produto, sendo tóxico nas outras concentrações utilizadas.
A compatibilidade entre melaço (atrativo alimentar) e o fungo B. bassiana foi
avaliada em iscas de pseudocaule de bananeira (do tipo queijo e telha) utilizadas na
captura de M. hemipterus em plantios de bananeira. Foi observado que a interação
entre eles foi positiva, ocorrendo uma maior concentração da população da praga
nas iscas que receberam o melaço (OLIVEIRA et al., 2010).
25
3
MATERIAL E MÉTODOS
3.1
Áreas de estudo
Os estudos foram desenvolvidos nos Laboratórios de Controle Biológico e de
Fitopatologia e Nematologia na Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC), em
áreas produtoras de helicônias na região Sul da Bahia, na Fazenda Boa Esperança
(13º 58’ 44,6” S; 39º 27’ 11,0” W; 238 m), localizada no distrito de Itamaraty
pertencente ao município de Ibirapitanga, e na Fazenda Liberdade (14º 33’ 53,2” S;
39º19’ 51,6” W; 142 m), no município de Uruçuca (Anexo A).
Na área experimental no município de Ibirapitanga, as espécies de helicônias
cultivadas eram: Heliconia bihai (vermelha) e H. wagneriana, e no município de
Uruçuca o cultivo comercial era de H. bihai (vermelha e chocolate), H. rostrata, H.
wagneriana, as variedades ‘Alan Carle’ e ‘Golden Torch’ (H. psittacorum x H.
spathocircinata), e H. stricta cv. ‘Fire Bird’.
Em campo, os experimentos foram conduzidos no período de junho de 2011 a
maio de 2012.
3.2
Levantamento populacional de Metamasius spp.
Para a captura dos insetos nas áreas de cultivos de helicônias foram
instaladas cinco armadilhas ‘tipo Pet’, conforme modelo desenvolvido pela
EMBRAPA (2007), confeccionadas com três garrafas plásticas do ‘tipo Pet’ (2 L)
(Figura 1). Nas armadilhas foram avaliados como atrativos os seguintes tratamentos:
1) toletes de cana-açúcar, 2) pseudocaule de helicônia, 3) feromônio, 4) feromônio +
toletes de cana-de-açúcar, e 5) feromônio + pseudocaule de helicônia.
O feromônio utilizado foi o produto comercial RMD-1® (6-methyl-2(e)-hepten4-ol, 2-methyl-4-heptanol, 4-methyl-5-nonanol), distribuído pela empresa Biocontrole
Ltda. O sache do feromônio foi pendurado internamente nas armadilhas e/ou no
26
fundo das mesmas, tendo sido colocados quatro toletes de cana-de-açúcar (20 cm
de comprimento) amassados, ou aproximadamente a mesma quantidade de
pseudocaule de helicônia, formando os diferentes tratamentos.
A
B
C
D
Figura 1 – Armadilha ‘tipo Pet’ (A), caixa do feromônio RMD-1® (B), sache do
feromônio (C) e armadilha na área de cultivo de helicônia (D).
As armadilhas foram montadas em cinco pontos diferentes num esquema de
arena em círculo, distanciada entre si com no mínimo 25 m, deixado uma fileira de
helicônias como bordadura, metodologia adaptada de Soliman et al. (2009). As
coletas dos insetos nas armadilhas foram realizadas a cada 15 dias, sendo na
ocasião também feita a mudança de posição das armadilhas no esquema rotativo.
Os insetos capturados foram acondicionados em sacos de polietileno, que eram
identificados e levados ao laboratório de Controle Biológico da UESC para a triagem.
No momento das coletas, os atrativos alimentares eram substituídos e a troca do
feromônio feita a cada 60 dias, seguindo as recomendações do fabricante.
No laboratório, os insetos adultos eram separados por amostra e pelo sexo.
Como características do dimorfismo sexual, foi observado o rostro e o pigídio. Nas
fêmeas o rostro é mais delgado e comprido, e o pigídio é mais afilado, em formato
de ponta com poucas cerdas, enquanto nos machos o rostro mais grosso e curto,
com pigídio ligeiramente arredondado e pubescente (Figura 2) (VAURIE, 1966;
WEISSLING; GIBLIN-DAVES, 1998; ZORZENON; BERGMANN; BICUDO, 2000).
27
A
B
Figura 2 – Dimorfismo sexual em Metamasius: macho (A) e fêmea (B).
Após a triagem, os insetos foram colocados em gaiolas de criação (pote
plástico de 4,5 L), e como alimento foi oferecido toletes de cana-de-açúcar e ou
pseudocaule de bananeira. Parte dos adultos coletados foi utilizada em bioensaios.
Exemplares dos insetos coletados nas armadilhas foram alfinetados e
enviados para identificação ao Prof. Dr. Sérgio Antônio Vanin, do Museu de Zoologia
do Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo (USP).
3.3
Nematóides associados a adultos de Metamasius
Para observar a presença de nematóides nos insetos coletados em campo
nas armadilhas, foram selecionados 20 adultos entre fêmeas e machos de M.
hemipterus, para ser feita a extração.
De acordo com a metodologia adaptada e modificada por Boneti e Ferraz1
(1981 apud COSTA et al., 2001), os insetos foram triturados em liquidificador com
aproximadamente 200 mL de solução de hipoclorito de sódio a 0,5%, e em seguida
esta suspensão foi passada em uma peneira de 200 mesh, que foi colocada sobre
uma peneira de 500 mesh, e foi feita a lavagem com água corrente para retirada do
excesso do hipoclorito de sódio. Posteriormente, os nematóides foram separados
dos resíduos do corpo dos insetos pela técnica proposta por Coolen e D’Herde2
(1972 apud DUARTE et al., 2008). No material obtido após a retirada do hipoclorito,
foi adicionando cerca de um cm³ de caulim, esta mistura foi agitada até ser
1
BONETI, J.I.S.; FERRAZ, S. Modificação do método de Hussey e Barker para extração de ovos de
Meloidogyne exigua do cafeeiro. Fitopatologia Brasileira, Brasília, v.6, n.3, 553p. 1981.
2
COOLEN, W.A.; D’HERDE, C.J. A method for the quantitative extration of nematodes from
plant tissue. Ghent: Nematology and Entomology Research Station, 77p. 1972.
28
homogeneizada, e depois foi acondicionada em tubos plásticos levados para
centrifugação (Excelsa® II modelo 206 BL) por quatro minutos a 1.750 rpm. O
sobrenadante foi desprezado, sendo que neste tubo era adicionado uma solução de
sacarose (400g de açúcar refinado em 750 mL de água), para ser feita novamente
uma centrifugação, por um minuto a 1.750 rpm. Posteriormente, o sobrenadante foi
colocado sobre uma peneira de 500 mesh, sendo feita uma lavagem com água
corrente para a retirada do excesso da sacarose.
O material obtido foi transferido para tubos de ensaio para decantação, por
duas horas, e após esse período com o auxílio de um sifão, foi retirado o excesso de
água, sendo deixados quatro mL da suspensão aquosa de nematóides. Os
nematóides extraídos foram mortos em banho-maria, por dois minutos a 55ºC, e
posteriormente fixados em formalina a 8,0% e acondicionados em frascos de vidros,
sendo todo material etiquetado com os dados de coleta. As suspensões com os
nematóides foram enviada para o Prof. Dr. Luiz Carlos Camargo Barbosa Ferraz da
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” da Universidade de São Paulo
(ESALQ-USP) para identificação dos nematóides.
3.4
Ciclo biológico do Metamasius hemipterus
Partes dos exemplares de M. hemipterus coletados nas armadilhas ‘tipo Pet’
nas áreas de helicônias foram utilizados para avaliar a duração de cada fase
biológica em condições de laboratório, essa espécie foi escolhida por ter sido mais
frequente nas coletas. Um total de 40 insetos foram separados e formados 20
casais. Estes foram colocados em potes plásticos (500 mL) perfurados, sendo
fornecido pedaços de pseudocaule de bananeira para alimentação e oviposição, os
quais foram trocados a cada três dias ou sempre que necessário.
Diariamente, os ovos depositados foram retirados com o auxilio de um pincel
de cerdas finas nº0, e colocados individualmente em placa de Petri descartável,
forrada com papel filtro umedecido com água destilada. O tamanho dos ovos foi
mensurado com o auxilio de uma lente micrométrica sob microscópio estereoscópico
(Leica EZ4). A eclosão de larvas foi observada diariamente, sendo que estas foram
transferidas para pedaços de 5 cm de pseudocaule de bananeira para alimentação,
29
sendo substituído quando necessário. Foi observado o desenvolvimento das larvas
até a fase de pupa, em que as mesmas utilizaram as fibras do pseudocaule para
formar o casulo. Após o período pupal os adultos emergidos foram separados em
machos e fêmeas.
Durante todo o período de estudo do ciclo biológico de M. hemipterus, as
placas de Petri ficaram condicionadas em câmeras climáticas B.O.D (25 ± 1°C e
fotofase de 12 horas).
3.5
Bioensaios com produtos comerciais a base de nim
No laboratório de Controle Biológico foram testados os produtos comerciais à
base de óleo de nim: Azamax ® e Neemseto©. Pelo método de pulverização, os
produtos foram aplicados sobre adultos de M. hemipterus com o auxilio de ‘borrifador
manual’, nas concentrações de 5,0; 2,5; 1,25; 0,625; 0,3125%, que eram diluídas em
água destilada e esterilizada mais o espalhante adesivo Tween 80® à 0,1%
(ADE+E). A testemunha foi pulverizada apenas água destilada (concentração 0,0%).
Como alimento foi oferecido aos insetos pedaços do pseudocaule da bananeira. No
segundo experimento, pedaços do pseudocaule da bananeira foram imersos nas
mesmas soluções e concentrações descritas anteriormente por um minuto. Os
pseudocaules tratados foram deixados sobre bandejas plásticas por 30 minutos,
para evaporar o excesso de umidade, sendo oferecidos como alimento aos adultos.
Na testemunha os pseudocaules foram imersos em ADE+E. Os insetos foram
acondicionados em potes plásticos (500 mL) perfurados, e estes foram mantidos em
B.O.D. (25 ± 1°C e fotofase de 12 horas).
O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado em
esquema fatorial de 2x2x6 (produtos x método de aplicação x concentrações), com
cinco repetições e cada repetição com 10 insetos adultos de M. hemipterus. As
avaliações foram realizadas diariamente, por um período de 10 dias, considerandose vivos todos os insetos que moviam qualquer parte do corpo, mesmo aqueles que
permanecem imóveis e só se moviam lentamente quando estimulados. Os insetos
mortos eram contados e transferidos para placa de Petri.
30
3.6
Testes de patogenicidade sobre adultos de M. hemipterus
Os isolados de fungos avaliados sobre adultos de M. hemipterus foram
obtidos de coletas de campo. Os insetos infectados foram desinfestados
externamente com álcool 70%, hipoclorito de sódio a 3,0% e água destilada
esterilizada. Em seguida, foram colocados em câmaras úmidas (placa de Petri
forrada com papel filtro umedecido) e estas em B.O.D. (26±1°C e fotofase de 12
horas). Após a extrusão do patógeno, foram feitos isolamentos em meio de cultura
BDA (Batata-Dextrose-Ágar), sendo o material mantido em B.O.D. nas mesmas
condições, até a obtenção de uma cultura pura do fungo para identificação (Alves et
al. 1998). Posteriormente, os fungos esporulados e insetos infectados oriundos do
campo foram enviados ao laboratório de Patologia de Insetos da ESALQ/USP para
serem identificados.
Os
tratamentos
aplicados constaram de
três
isolados
selecionados
aleatoriamente e do produto comercial Boveril®. O experimento foi conduzido em
delineamento inteiramente casualizado, com cinco tratamentos e cinco repetições,
sendo cada unidade amostral constituída por 10 adultos. Os insetos utilizados no
experimento foram coletados em áreas de cultivo de helicônias, em armadilha ‘tipo
Pet’, sendo que estes ficaram por 15 dias separados antes dos experimentos para
verificar se havia ou não a presença de patógenos.
Os isolados do fungo foram conservados a 6 ± 2°C de temperatura
(refrigerador) em tubos de ensaio de vidro com meio de cultura BDA + óleo mineral,
foram repicados, com auxílio de uma pinça, para placas de Petri contendo meio
BDA+A (estreptomicina). Após sete dias foram novamente repicados para placas
contendo meio BDA+A, sendo uniformemente espalhados por toda a extensão da
placa, com o auxílio de alça de Drigalsky. As placas foram mantidas em câmara
climática do tipo B.O.D. (26 ± 1°C e fotofase de 12 horas), durante todo o
procedimento de multiplicação dos fungos. Após 10 dias, foram preparadas as
suspensões fúngicas, sendo adicionado 10 mL de ADE+E. Os conídios dos fungos
foram removidos com auxílio de uma espátula de borracha. As suspensões foram
filtradas em gaze esterilizada, obtendo-se a suspensão padrão de cada isolado. De
cada suspensão era retirado 1,0 mL, sendo realizadas três diluições para quantificar
em câmara de Neubauer, e foi feito o ajuste da concentração para 107 conídios mL-1.
31
A viabilidade dos conídios foi verificada em microscópio óptico mediante a
determinação do percentual de conídios germinados e não germinados. Para cada
isolado foi utilizada uma placa de Petri com BDA+A, sendo pulverizados sobre estas
10 µL da suspensão correspondente, espalhando-se uniformemente este volume
com alça de Drigalsky. As placas foram mantidas por 20h em B.O.D. (26 ± 1 °C; 12
horas de fotofase), após esse período contou 100 conídios por placa para obtenção da
percentagem de germinação.
Os
adultos
foram
pulverizados
com
as
suspensões
fúngicas
na
concentração de 107 conídios mL-1 e a testemunha apenas com ADE+E por meio
de um ‘borrifador manual’, os insetos foram mantidos em potes plásticos (500 mL)
e em B.O.D. (25 ± 1°C; 12 horas de fotofase), sendo oferecido pedaços de
pseudocaule de bananeira como alimentação. A mortalidade (%) foi avaliada
diariamente, sendo os insetos mortos transferidos para câmara úmida para
confirmação do agente causal, tendo a mortalidade confirmada após a extrusão do
patógeno.
3.7
Compatibilidade entre os produtos comerciais à base de nim e Beauveria
bassiana
Foi avaliado o efeito da emulsão do óleo de nim, em diferentes
concentrações, sobre três isolados de B. bassiana obtidos em campo e o Boveril®.
Os tratamentos constaram dos produtos comerciais, Neemseto© e Azamax®, nas
concentrações de 5,0; 2,5; 1,25; 0,625; e 0,3125%.
Os testes in vitro seguiram a metodologia de Alves, Moino e Almeida (1998).
Cada produto comercial foi adicionado ao meio de cultura BDA+A, ainda líquido,
a ± 40°C, sendo em seguida vertido em placas de Petri, cerca de 20 mL/placa e na
testemunha não foi adicionado o produto. Após a solidificação do meio com o
produto, os isolados entomopatógenos foram inoculados, em câmara de fluxo
laminar, com o auxilio da alça de platina impregnada com fungo, em três pontos
equidistantes por placa, sendo cada tratamento constaram de três placas. As placas
foram mantidas em B.O.D. (26 ± 1°C e fotofase de 12 horas) por um período de 10
dias.
32
Após este período, foi aferido o diâmetro médio das colônias e contados o
número de conídios produzidos por colônia, em câmara de Neubauer, através de
suspensões obtidas. Essa etapa do experimento foi realizada em delineamento
inteiramente casualizado, constando de 24 tratamentos (seis concentrações x quatro
cepas de fungo), onde cada tratamento foi composto por três placas de Petri com
três colônias do fungo em cada, sendo avaliadas seis colônias.
Nos testes de germinação, foi adicionado 1 mL da suspensão de conídios
padronizada (107 conídios mL-1) nas emulsões de nim de cada tratamento.
Decorridos 60 minutos, alíquotas de 0,1 mL foram espalhadas, com o auxílio da alça
de Drigalsky, em placas de Petri contendo meio de cultura BDA+A. Na testemunha
utilizou-se a suspensão do fungo diluída em ADE+E. Para cada tratamento foram
feitas quatro repetições (placas). Após 20 horas, avaliou-se a viabilidade, dividindose as placas em quatro quadrantes, sendo contados 100 conídios sob microscópio
óptico.
3.8
Análise estatística
A dinâmica populacional foi avaliada com base em análise gráfica no período
de junho de 2011 a maio de 2012, e os dados de precipitação pluviométrica foram
obtidos em cada município. O número total de exemplares de Metamasius
capturados mensalmente foi utilizado para caracterizar a flutuação populacional. Foi
feita a correlação (linear de Pearson) entre os dados da precipitação pluviométrica
(mm) e o número de espécimes coletados na armadilha que capturou o maior
número de insetos, com o auxilio do programa estatístico BioEstat 5.0 (AYRES et al.,
2007).
A razão sexual (RS) de Metamasius spp. coletados nas armadilhas em áreas
de helicônias foi calculada pela fórmula:
RS=
Número de Fêmeas
Número de Fêmeas + Número de Machos
Os dados de mortalidade média dos adultos de M. hemipterus, sob ação dos
produtos comerciais Azamax® e Neemseto©, e da patogenicidade de B. bassiana
33
foram analisados mediante análise de variância (ANOVA) utilizando o programa
estatístico SISVAR 5.3 (1999-2010), e as médias foram comparadas pelo teste de
Tukey a 5% de probabilidade quando significativo, sendo os dados transformados
para √(x + 0,5), para os fatores qualitativos e as equações de regressão polinomial
para os fatores quantitativos.
A toxicidade dos produtos Azamax® e Neemseto© em relação a B. bassiana
foi classificada por meio da percentagem média do crescimento vegetativo (CV%),
esporulação das colônias (ESP%) e germinação dos conídios (GER%), em relação à
testemunha (100%). Foi utilizada a formula:
IB =
47 (CV) + 43 (ESP) + 10 (GERM)
100
Os valores de IB (Índice biológico) para a classificação dos produtos foram:
tóxico = 0 a 41, moderadamente tóxico = 42 a 66, e compatível > 66 (ALVES et al.,
2007).
34
4
RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1
Levantamento populacional de Metamasius spp.
O número total e o percentual de insetos capturados do gênero Metamasius,
com os diferentes tratamentos (atrativo alimentar e feromônio) são apresentados na
Tabela 2.
Tabela 2 – Número total e percentual de Metamasius spp. capturados nas
armadilhas ‘tipo Pet’ com diferentes atrativos em áreas comerciais de
helicônias na região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012.
Tratamento
Ibirapitanga
Uruçuca
Número total
%
Número total
%
1.518
50,55
3.309
58,41
Cana-de-açúcar
811
27,01
1.016
17,93
Helicônia+Feromônio
426
14,19
813
14,35
Feromônio
135
4,50
196
3,46
Helicônia
113
3,76
331
5,84
3.003
100,00
5.665
100,00
Cana-de-açúcar+Feromônio
Total
As armadilhas com cana-de-açúcar + feromônio, em ambos os municípios,
capturaram o maior número de insetos (50,55 a 58,41%). Esta maior captura se
deve ao fato da interação entre o atrativo alimentar (cana-de-açúcar) e o feromônio;
apenas o atrativo alimentar (cana-de-açúcar) foi responsável pela captura da metade
do total de insetos capturados com a interação atrativo x feromônio.
Nas armadilhas contendo apenas o feromônio ou a helicônia como atrativos,
foi capturada a menor porcentagem de insetos, demostrando que a helicônia tem
menor atratividade como alimento em relação à cana-de-açúcar. A helicônia quando
combinada com o feromônio teve um aumento significativo em relação aos
35
tratamentos quando utilizados isoladamente (Tabela 2). Outros autores (CERDA et
al., 1999; CIBRIÁN-TOVAR; CARRILLO-SÁNCHEZ, 2006; CIBRIÁN-TOVAR;
CARRILLO-SÁNCHEZ;
MÁRQUEZ-SANTOS,
2006;
GIBLIN-DAVIS;
PEÑA;
DUNCAN, 1994; SOLIMAN et al., 2009), verificaram que a cana-de-açúcar tem
maior poder de atratividade que outros atrativos vegetais, principalmente quando
insetos foram adicionados nas armadilhas.
A combinação de feromônio com o atrativo alimentar potencializou a eficiência
de captura dos coleópteros, sendo corroborado pelos resultados obtidos em outros
estudos (DUARTE; LIMA, 2001; FERREIRA et al., 2003; GIBLIN-DAVIS et al., 1996;
MOURA et al., 1997; SILVA et al., 1998; TIGLIA et al., 1998).
Nas coletas houve variação no número de insetos capturados, durante o
período de junho de 2011 a maio de 2012 (Figura 3). Foi observado que ocorreu
diferentes picos populacionais nas duas áreas experimentais, podendo este
resultado ter sido afetado por diferentes fatores, como o tamanho da área, maior
diversidade de espécies de plantas tropicais, proximidade de mata natural, plantio de
palmeiras próximas as áreas experimentais e fatores ambientais, entre outros.
36
Figura 3 – Número total de espécimes de Metamasius coletados nas armadilhas ‘tipo
Pet’ com diferentes atrativos em áreas comerciais de helicônias na
região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012.
Devido à importância da pluviosidade na biologia de Metamasius, pois esta
espécie é favorecida pela estação da seca (ALPÍZAR, 2002), foi correlacionado o
total de insetos capturados nas armadilhas com cana-de-açúcar + feromônio, com os
índices pluviométricos mensais em cada município (Figura 4).
37
Figura 3 – Flutuação populacional de Metamasius spp. coletados em armadilha com o
atrativo cana-de-açúcar + feromônio em comparação com a pluviosidade
mensal em municípios da região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de
2012.
Observou-se que ocorreu variação na quantidade de insetos capturados
mensalmente, e verificou-se que as maiores incidências de gorgulhos ocorreram em
outubro e dezembro de 2011, no município de Ibirapitanga, enquanto que no
município de Uruçuca foi em setembro e dezembro de 2011 e fevereiro de 2012. Em
2011, ficou evidenciado que a maior quantidade de chuva refletiu na menor captura
de insetos, enquanto que a diminuição da pluviosidade favoreceu a população de
Metamasius spp., semelhante aos resultados obtidos por Alpízar (2002) e Gomes
38
(2008). Observou-se que os picos populacionais ocorreram a cada dois meses,
coincidindo com o ciclo biológico de Metamasius (ALPÍZAR et al., 2002; LEÓNBRITO et al., 2005).
Porém, em 2012 a quantidade de gorgulhos acompanhou os índices
pluviométricos mensais nas duas localidades, provavelmente pela diminuição dos
índices mensais de pluviosidade neste período (Figura 4). A correlação (r) entre o
número de inseto e a pluviosidade no período do experimento foi de 0,1076
(Uruçuca) e 0,1267 (Ibirapitanga), provavelmente a baixa correlação possa ter sido
influenciada pela retirada dos insetos na área e ter interferido na análise dos dados
(GOMES, 2008). A abundância de recurso vegetal também pode ter influenciado o
maior número de insetos capturados, pois a presença de restos culturas nas áreas
de helicônia é constante, favorecendo a alimentação e oviposição, além das
características próprias das helicônias de perfilhar, o que facilita a proliferação do
inseto.
A ação de inimigos naturais também pode ter influenciado no total dos
insetos, pois foi observado que nos meses de maior precipitação parte dos insetos
capturados estavam infectados com fungos entomopatogênicos, com variação de 0
a 14,07% (Tabela 3).
Tabela 3 – Adultos de Metamasius spp. infectados por fungos entomopatogênicos
(%) capturados nas armadilhas ‘tipo Pet’ com diferentes atrativos em área
comercial de helicônias na região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de
2012.
Tratamentos
Cana-de-açúcar
Feromônio
Helicônia
Cana+Feromônio
Helicônia+Feromônio
Insetos infectados (%)
Ibirapitanga
Uruçuca
0,86
14,07
0,74
0,00
1,77
12,69
0,59
2,72
0,94
9,10
O aumento da precipitação nas localidades pode ter favorecido a ação destes
fungos sobre os insetos, causando também uma diminuição no número de insetos
coletados, pois a umidade favorece a ação dos fungos sobre o hospedeiro (Figura 5)
(PRESTES et al., 2006). O controle natural de insetos pragas por fungos
39
entomopatogênicos em áreas de helicônia é favorecido, pois a maioria dos cultivos
ocorre em sombreamento, principalmente em sistema agroflorestal.
Figura 4 – Número de Metamasius infectados por fungos entomopatogênicos
coletados nas armadilhas ‘tipo Pet’ com diferentes atrativos em áreas
comerciais de helicônias na região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio
de 2012.
Batista Filho et al. (2002a,b), ressaltaram que a mobilidade de exemplares de
espécies de Metamasius, associada à suscetibilidade ao fungo B. bassiana, fazem
um importante agente disseminador do patógeno nas áreas de cultivo (Figura 6).
40
Figura 6 – Adultos de Metamasius hemipterus infectados com o fungo
entomopatogênicos Beauveria bassiana, coletados nas armadilhas ‘tipo
Pet’ com diferentes atrativos em áreas comerciais de helicônias na
região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012.
A flutuação populacional de Metamasius variou nos municípios estudados e
foi influenciada por fatores bióticos e abióticos (MOREIRA et al., 2008). O ciclo
biológico destes gorgulhos é dependente principalmente da pluviosidade e ação dos
inimigos naturais (ALPÍZAR, 2002).
4.1.1 Espécies de Metamasius identificadas na região Sul da Bahia.
Dos exemplares coletados em áreas comerciais de helicônias na região Sul
da Bahia, foram identificados cinco espécies de Metamasius, sendo que as espécies
M. canalipes, M. distortus e M. hemipterus, foram comuns nos dois munícipios, e as
espécies M. bisbisignatus e M. ensirostris foram coletadas apenas no município de
Uruçuca (Tabela 4).
As espécies desse gênero estão associadas a vários hospedeiros da família
Arecaceae, Graminaceae e Musaceae: Metamasius bisbisignatus (bananeira); M.
canalipes (cana-de-açúcar, palmeira-imperial); M. distortus (coqueiro, paineira e
palmeira-imperial); M. ensirostris (açaí, bananeira, coqueiro, dendezeiro, juçara,
palmeira-imperial, pupunha); M. hemipterus (abacaxi, açaí, bananeira, cana-deaçúcar, coqueiro, dendezeiro, juçara, milho, palmeira-imperial, pupunha, sorgo,
tamareira)
(SEPÚLVEDA-CANO;
RUBIO-GÓMEZ,
2009;
VAURIE,
1966;
ZORZENON; BERGMANN; BICUDO, 2000). A ocorrência e a disseminação destes
41
insetos na região Sul da Bahia são favorecidas pela ocorrência de plantas
hospedeiras, sendo muitas comumente cultivadas na região.
Tabela 4 – Espécies do gênero Metamasius capturadas nas armadilhas ‘tipo Pet’
com diferentes atrativos em áreas comerciais de helicônias na região Sul
da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012.
Espécie
Número Total de espécie
Ibirapitanga
Uruçuca
-
6
M. canalipes (Gyllenhal)
332
109
M. distortus (Gemminger & Harold)
42
12
-
3
2.629
5.535
M. bisbisignatus (Gyllenhal)
M. ensirostris (Germar)
M. hemipterus (Linnaeus)
Metamasius bisbisignatus tem o corpo totalmente preto, com quatro linhas
vermelhas no élitro, em forma de ‘C’ e apresenta uma depressão no pronoto. A
espécie M. canalipes é de coloração marrom e manchas pretas nos élitros
simetricamente ao corpo, com padrão bem característico. São mais lentos do que as
outras espécies coletadas, com o comportamento de tanatose, fingindo-se de morto
quando tocados (VAURIE, 1966).
A espécie M. distortus é de coloração marrom opaca, o pronoto apresenta
duas depressões na lateral e uma na base, e três faixas pretas longitudinais, e os
élitros apresentam de cinco a sete suturas e elevações irregulares próximas a base
(ANDERSON, 2002; VAURIE, 1966).
Os exemplares de M. ensirostris, possuem a cabeça, escutelo, tórax, pernas e
os segmentos abdominais pretos. Possui quatro faixas castanho-alaranjadas no
pronoto paralelas ao eixo medial (ZORZENON; BERGMANN; BICUDO, 2000).
A espécie M. hemipterus é semelhante a M. ensirostris, diferindo por
apresentar o corpo com predomínio de coloração alaranjada a amarronzada, e
manchas pretas simétricas nos élitros e três faixas pretas longitudinais no pronoto,
sendo uma medial que liga as regiões apical e basal e duas paralelas nas laterais,
42
que se estende da base até a metade do pronoto (Figura 7) (WEISSLING; GIBLINDAVIS, 1998; ZORZENON; BERGMANN; BICUDO, 2000).
As espécies identificadas foram depositadas na coleção do Museu de
Zoologia do Instituto de Biociências – USP.
A
C
B
D
Figura 5 – Espécies do gênero Metamasius ocorrentes em áreas de helicônias.
Exemplar da espécie M. bisbisignatus (A), M. canalipes (B), M. distortus
(C), M. hemipterus (D).
4.1.2 Outros coleópteros capturados
Além das espécies de Metamasius, outros representantes da ordem
Coleoptera foram capturados (Tabela 5).
A espécie R. palmarum é uma das principais pragas de coqueiro e também de
dendezeiro (Figura 8), foi capturada nas duas áreas experimentais. A presença de
palmeiras, hospedeiros preferenciais dessa espécie (MOURA; VILELA, 1998),
próxima à área de helicônia, bem como a utilização do atrativo alimentar e do
feromônio de agregação RMD-1® nas armadilhas, favoreceram a captura dessa
espécie.
43
Representantes da família Scarabaeidae (Scarabaeinae) também foram
capturados nas armadilhas; estes apresentam habito alimentar do tipo necrófago e
coprófago e ocorrem em florestas tropicais, sendo exclusivos de região Neotropical
(SILVA, 2010; VAZ-DE-MELLO, 1999). Foram identificados os gêneros Deltochilum
Eschscholtz e Eurysternus Dalman (Figura 8). Provavelmente estes insetos podem
ter sido atraídos pela decomposição dos atrativos alimentares utilizados nas
armadilhas, bem como a presença de excrementos de animais e/ou humanos
próximos ao plantio.
Tabela 5 – Número total de coleópteros capturados (exceto Metamasius) nas
armadilhas ‘tipo Pet’ com diferentes atrativos em áreas comerciais de
helicônias na região Sul da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012.
Espécies/família
Número total de exemplares
Ibirapitanga
Uruçuca
Rhynchophorus palmarum (Curculionidae)
159
142
Hololepta sp. (Histeridae)
177
256
Omalodes sp. (Histeridae)
93
139
Deltochilum sp. (Scarabaeidae)
3
8
Eurysternus sp. (Scarabaeidae)
-
3
Os exemplares de Hololepta sp. e Omalodes sp. (Histeridae) foram também
capturados nas duas áreas em número significativo, com o total de predadores maior
do que o R. palmarum (Figura 8). Estas espécies são predadores de larvas de vários
insetos, com relato de Omalodes foveola Erichson e H. quadridentata, alimentandose de larvas do C. sordidus e M. hemipterus em galerias no rizoma de bananeira
(MARTÍNEZ; GODOY, 1991; MESQUITA, 2002).
44
A
C
B
D
E
Figura 6 – Coleópteros capturados nas armadilhas em áreas comerciais de helicônias
na região Sul da Bahia. Rhynchophorus palmarum (A), Hololepta spp. (B),
Omalodes sp. (C), Deltochilum sp. (D), Eurysternus sp. (E).
Para observar a predação de adultos de Omalodes sp. capturados nas
armadilhas, em laboratório foram oferecidas larvas de Metamasius, coletadas em
hastes de helicônia. Verificou-se uma ação rápida do predador na localização e
alimentação da presa (Figura 9). A presença de espécies predadoras e a ação eficaz
observada em laboratório indicam que o manejo em áreas de helicônias deve
favorecer a manutenção dos agentes de controle natural dessa praga.
Figura 7 – Predação de Omalodes sp. em larva de Metamasius.
45
4.1.3 Razão sexual dos espécimes de Metamasius spp.
O número de insetos machos capturados nas áreas experimentais foi maior
do que o número de fêmeas com os atrativos utilizados, exceto nos tratamentos com
helicônias no município de Uruçuca. Em Ibirapitanga o número de machos
capturados nas armadilhas com todos os tratamentos sempre foi superior,
provavelmente devido ao feromônio de agregação liberados pelos machos
(AMBROGI et al., 2009; CIBRIÁN-TOVAR; CARRILLO-SÁNCHEZ; MÁRQUEZSANTOS, 2006).
A razão sexual nos diferentes tratamentos foi próxima de 1:1, exceto com
apenas o feromônio como atrativo, em Uruçuca, que capturou maior número de
machos (Figura 10). Essa proporção (fêmeas e machos) facilita o encontro para
cópula e aumenta a possibilidade de uma fêmea ser fertilizada por vários machos
(FERREIRA et al., 2003). Além do feromônio de agregação emitido pelos machos,
os voláteis dos atrativos alimentares potencializaram o efeito sinérgico na captura
dos insetos (AMBROGI et al., 2009; FERREIRA et al., 2003; LANDOLT; PHILLIPS,
1997; SAÏD; KAABI; ROCHAT, 2011).
RS=0,39
RS=0,42
RS=0,40
RS=0,48
RS=0,42
RS=0,46
RS=0,19
RS=0,56
RS=0,45
RS=0,57
Figura 8 – Razão sexual de Metamasius spp. coletados em armadilhas com
diferentes tratamentos em áreas comerciais de helicônias na região Sul
da Bahia. Junho de 2011 a maio de 2012.
46
Os resultados sugerem que as helicônias são mais atrativas para as fêmeas
como local de oviposição em comparação com a cana-de-açúcar, pois em Uruçuca
houve maior captura de fêmeas nas armadilhas com este atrativo alimentar.
Provavelmente, isso tenha ocorrido devido à fermentação do atrativo, pois os tecidos
vegetais fermentados possuem maior concentração de voláteis (GIRÓN-PÉREZ et
al., 2009; ROCHAT et al., 2000).
A
atratividade
de
Metamasius
foi
influenciada
pela
fermentação
(OEHLSCHLAGER et al., 2002b), pois os insetos correspondem aos odores das
plantas hospedeiras para localizar ou obter acesso a alimentação e local de
oviposição. As fêmeas escolhem os sítios mais adequados para depositar os ovos,
que sejam favoráveis ao desenvolvimento da sua prole, por ter maior recurso de
alimento e condições ambientais. Os voláteis emitidos pelas plantas têm influência
no comportamento dos gorgulhos, tanto na localização de alimento, do companheiro
para cópula e locais para oviposição (BORGES; SOUZA, 2004; LANDOLT;
PHILLIPS, 1997; MESQUITA, 2002; PICANÇO, 2003).
Outra explicação para a maior captura das fêmeas seria o princípio de
Hopkins, que postula que fêmeas preferem fazer postura em hospedeiros nos quais
haviam se alimentado na fase imatura, demostrando a influência da experiência
prévia na escolha de sítios para oviposição (MARTELETO; LOMÔNACO; KERR,
2009). As larvas que se desenvolveram em helicônias, na fase adulta, teriam
preferência na oviposição por estas plantas.
4.2
Nematóides associados a adultos de Metamasius
Dos exemplares de M. hemipterus triturados, foram obtidos espécimes de
nematóides que estão em processo de identificação pelo Prof. Dr. Luiz Carlos
Camargo Barbosa Ferraz, USP.
47
4.3
Ciclo biológico de Metamasius hemipterus
A duração média das fases do ciclo biológico foi: ovo = 3,27 ± 1,0; larva =
40,14 ± 4,4; pupa = 13,57 ± 2,0 dias, e o período médio de ovo a adulto da espécie
M. hemipterus foi de 56,98 dias (Tabela 6), com resultado semelhante ao de outros
estudos
(LEÓN-BRITO
et
al.,
2005;
WEISSLING;
GIBLIN-DAVIS,
1998;
WOODRUFF; BARANOWSKI, 1985).
A importância do conhecimento da duração do ciclo biológico da praga (ovoadulto) resulta na estimativa do número de gerações por ano, e auxilia no
planejamento do manejo e controle em campo.
Tabela 6 – Período médio (± DP) das fases do ciclo biológico de Metamasius
hemipterus (25 ± 1°C e fotofase de 12h).
Período (dias)
Fases
Mínima
Máxima
Média
Ovo
2
8
3,27 ± 1,0
Larva
33
47
40,14 ± 4,4
Pupa
10
16
13,57 ± 2,0
Total ovo-adulto
45
71
56,98
Os ovos têm coloração branca, forma elíptica, e com o desenvolvimento
embrionário, tornam-se amarelados (Figura 11). Ao todo foram observados 328
ovos, com o total de 134 larvas eclodidas. Em média, os ovos apresentaram
5,05 mm de comprimento e 1,94 mm de largura (Tabela 7), diferente do obtido por
Salas e Frank (2001) com média de 1,98 e 0,97 mm (comprimento e largura) para M
callizona, e Weissling et al. (2003) com média de 1,31 e 0,44 mm (comprimento e
largura) para M. hemipterus. Provavelmente esta diferença seja pela espécie vegetal
oferecido como alimento, neste foi pseudocaule de bananeira e nos outros estudos
cana-de-açúcar.
48
Tabela 7 – Número total e tamanho médio (± DP) de ovos de Metamasius
hemipterus (25 ± 1°C e fotofase de 12h).
Ovos
Eclosões
328
134
Tamanho (mm)
Comprimento
Largura
5,05 ± 3,7
1,94 ± 1,4
As larvas são do tipo curculioniforme, com as seguintes características:
ápodas, recurvadas, de coloração branca e se torna amarelada no final da fase
larval, apresentam a cabeça quitinizada com a coloração amarronzada e o aparelho
bucal mastigador (Figura 11) (GALLO et al., 2002). Não foi determinado o número de
instares. O tipo de pupa é livre, ou seja, os apêndices são visíveis. Apresentaram
coloração amarelada e ficava protegido pelo casulo, feito pela própria larva
utilizando as fibras do pseudocaule da bananeira (Figura 11). Após a fase pupal,
emergiram os adultos, sendo que 54,54% eram machos.
A
B
D
C
E
F
Figura 9 – Fases do ciclo biológico de Metamasius hemipterus. Tamanho do ovo (A),
ovo (B), larva (C), pupa (C), casulo da pupa (D), emergência do adulto
(E).
49
Na área experimental foram verificadas as injúrias provocadas pelas larvas de
Metamasius, alimentando-se de pseudocaule e rizoma de helicônias (Figura 12).
A
B
C
Figura 10 – Injúrias provocadas pelo Metamasius em helicônias. Corte transversal no
rizoma com a larva (A), corte transversal no pseudocaule broqueado,
corte longitudinal no pseudocaule com a larva (C).
4.4
Bioensaios com produtos comerciais a base de nim
A mortalidade de adultos de M. hemipterus variou em função dos produtos a
base de nim e o método de aplicação (F1,
96
= 15,76; P < 0,0001). Os produtos
Azamax ® e Neemseto© causaram maior mortalidade de adultos de M. hemipterus
quando pulverizado com mortalidade média de 63,00% (Azamax ®) e 58,67%
(Neemseto©), diferindo do método de ingestão com 24,67% (Azamax®) e 46,33%
(Neemseto©) de mortalidade média (Tabela 8).
Este resultado foi corroborado por Marcomini et al. (2009), o qual testaram o
produto comercial à base de óleo de nim (Dalneem®) sobre adultos de Alphitobius
diaperinus Panzer (Coleoptera: Tenebrionidae) comparando os métodos de
aplicação, e verificaram que a pulverização causou 100% de mortalidade, enquanto
por contato 40,9% dos insetos.
50
Tabela 8 – Mortalidade média (%) de adultos de Metamasius hemipterus pelo
método de pulverização e ingestão com os produtos comerciais
Azamax ® e Neemseto© (26 ± 1ºC e fotofase de 12h).
Produtos
Mortalidade média (%)
Ingestão*
Pulverização*
Azamax ®
24,67 bB
63,00 aA
Neemseto©
46,33 aB
58,67 aA
CV(%)
9,94
*Médias seguidas pela mesma letra minúscula na coluna e maiúscula na linha não diferem
estatisticamente entre si pelo teste F a 1% de probabilidade.
Foi observado que o modo de aplicação também influenciou na mortalidade
dos coleópteros, sendo maior quando aplicado diretamente sobre os insetos do que
pela ação de ingestão. A maior eficiência do método de pulverização se deve, aos
insetos receberem aplicação em toda a superfície do corpo, podendo este penetrar
por qualquer parte do tegumento, e pela ação de ingestão, o inseto tem que ingerir o
alimento impregnado com o óleo de nim ou ter o contato com esse produto
(Marcomini et al., 2009).
Nas concentrações avaliadas não houve diferença estatística entre o
Azamax ® e o Neemseto© (F5, 96 = 1,73; P = 0,1358). A melhor concentração, segundo
análise de regressão quadrática, foi de 3,83% para o Neemseto© que apresentou
uma mortalidade estimada de 99,8% de M. hemipterus, superior ao Azamax ®,
mesmo na concentração ótima de 4,57%, a mortalidade foi menor em relação ao
Neemseto© com 93,4% dos insetos (Figura 13).
51
Figura 11 – Mortalidade acumulada (%) de adultos de Metamasius hemipterus em
diferentes concentrações em função dos produtos Azamax® e
Neemseto© (26 ± 1ºC e fotofase de 12h).
Os métodos de aplicação foram estatisticamente diferentes nas concentrações
avaliadas (F5, 96 = 5,37; P < 0,0002). A pulverização foi mais eficiente, em relação ao a
ação de ingestão, pois a concentração ótima foi de 3,54%, e causou mortalidade total
dos coleópteros, enquanto a ação de ingestão a 5,0%, a mortalidade estimada foi de
apenas 90,8% (Figura 14). A menor eficácia por este método provavelmente se deve
ao aumento das concentrações serem menos palatáveis para o M. hemipterus
causando efeito de repelência, o que é uma característica interessante no sistema
agrícola.
52
Figura 12 – Mortalidade acumulada (%) de adultos de Metamasius hemipterus em
diferentes concentrações em função dos métodos de aplicação
pulverização e ingestão (26 ± 1ºC e fotofase de 12h).
Resultado inferior obtiveram Marcomini et al. (2009), em que utilizaram 10,0%
do produto comercial à base de óleo de nim (Dalneem®) sobre adultos de A.
diaperinus, causando 87,0% de mortalidade.
Estes resultados mostraram que a faixa de melhor concentração ficou entre
3,54% e 3,83% para o produto comercial Neemseto©, utilizando o método de
pulverização nas condições anteriormente descritas.
4.5
Testes de patogenicidade – controle microbiano
4.5.1 Identificação dos
fungos
associados a
Metamasius
hemipterus
e
bioensaios em laboratório
Todos os insetos coletados em campo e infectados com fungos foram
enviados para identificação, tendo sido constatado apenas a espécie de B. bassiana.
Os isolados UESC, números 1, 2, 9, 11, 38, 57, 58, 59, 60, 61 e 62 (Tabela 9) estão
53
depositados na Coleção do Laboratório de Patologia e Controle Microbiano de
Insetos – ESALQ/USP.
Tabela 9 – Isolados, espécie, origem e hospedeiros dos fungos entomopatogênicos
identificados.
Isolados
Espécie
Origem
Hospedeiro
UESC-1
B. bassiana
Uruçuca-BA
M. hemipterus
UESC-2
B. bassiana
Uruçuca-BA
M. hemipterus
UESC-9
B. bassiana
Uruçuca-BA
M. hemipterus
UESC-11
B. bassiana
Ibirapitanga-BA
M. hemipterus
UESC-38
B. bassiana
Ibirapitanga-BA
M. hemipterus
UESC-57
B. bassiana
Uruçuca-BA
M. hemipterus
UESC-58
B. bassiana
Ibirapitanga-BA
M. hemipterus
UESC-59
B. bassiana
Uruçuca-BA
M. hemipterus
UESC-60
B. bassiana
Uruçuca-BA
M. hemipterus
UESC-61
B. bassiana
Uruçuca-BA
M. hemipterus
UESC-62
B. bassiana
Uruçuca-BA
M. hemipterus
Foram selecionadas três cepas para os bioensaios: UESC-1, UESC-11 e
UESC-38, além do produto comercial Boveril®.
Os fungos de B. bassiana testados apresentaram viabilidade superior a 93,0%
após o período de 20 horas, apresentando uma alta capacidade germinativa. A
patogenicidade dos tratamentos diferiram entre si, com diferentes mortalidade total
(F4,
20
= 6,36; P < 0,0018) e mortalidade confirmada (F4,
20
= 8,82; P < 0,0003) de
adultos de M. hemipterus, variando de 18,0% a 56,0% (Tabela 10).
O produto comercial Boveril®, e os isolados testados UESC-38 e UESC-11
foram os mais eficientes, não diferindo estatisticamente entre si, causando
mortalidade confirmada de: 50,0%; 34,0% e 28,0%, respectivamente (Tabela 10).
54
Tabela 10 – Mortalidade total e confirmada (%) de adultos de Metamasius
hemipterus por Boveril® e isolados de Beauveria bassiana (107 conídios
mL-1) (26 ± 2 °C e fotofase de 12h).
Isolados
Mortalidade Total*
Boveril®
56,0 a
50,0 A
UESC-38
42,0 ab
34,0 Ab
UESC-11
32,0 abc
28,0 Ab
UESC-1
20,0 bc
18,0 BC
4,0 c
0,0 C
Testemunha
CV (%)
Mortalidade Confirmada*
41,37
41,88
*Médias seguidas da mesma letra, na coluna, não diferem entre si a 5% de probabilidade pelo teste
de Tukey.
Este resultado foi semelhante para a espécie M. spinolae cuja mortalidade (%)
variou de 26,0% a 82,0% sob ação de isolados de B. bassiana (108 conídios mL-1)
(ORDUÑO-CRUZ et al., 2011; TAFOYA et al., 2004). Diferente do percentual obtido
por Almeida et al. (2009), que ficou entre 66,0-54,0% da mortalidade confirmada de C.
sordidus, na concentração de 1,12 x 109 conídios mL-1.
Os resultados obtidos sob ação dos isolados testados, mostraram que B.
bassiana é um importante agente de controle natural desta praga.
4.6
Compatibilidade entre os produtos comerciais à base de nim e Beauveria
bassiana
Nas Tabelas 11 e 12 estão apresentados
®
os resultados entre a
©
compatibilidade dos produtos Azamax e Neemseto , e o produto comercial Boveril®
e os isolados de B. bassiana UESC-1, UESC-11, UESC-38.
O crescimento vegetativo dos fungos foi afetado negativamente pelos
produtos a base de nim, mas o Boveril® com o Azamax®, não mostrou diferença
estatística, nas concentrações testadas. O Azamax® a 0,3125% de concentração,
não afetou os isolados UESC-1 e UESC-11, que apresentaram crescimento maior
55
que a testemunha sugerindo possuir efeito estimulante (Tabela 12). Morais et al.
(2009) verificaram que o produto Quinabra-lote 06010Y, a base de nim, estimulou o
crescimento micelial de vários fungos entomopatogênicos testados, entre estes B.
bassiana.
O número de conídios também foi afetado pelos produtos a base de nim, nas
maiores concentrações. O isolado UESC-38 foi o mais afetado pelo Neemseto©, com
uma redução de 16% a 54%. O Azamax ® causou diminuição no número de conídios
do isolado UESC-1, de 40% a 57% em relação à testemunha. Os isolados UESC-1
com Neemseto© e UESC-11 com Azamax® foram os menos afetados, pois foi
observado o aumento do número dos conídios do isolado UESC-1, cerca de 1 a 9%,
mesmo com a diminuição do tamanho da colônia, ou seja, a diminuição do diâmetro
da colônia não corresponde diretamente na redução no número de conídios, e do
contrário também (BATISTA FILHO et al., 2001) (Tabelas 11 e 12).
Resultado semelhante foi obtido para o crescimento e a esporulação de B.
bassiana pelo produto NIM-IGO, exceto a 0,0048%, porém o produto não afetou a
viabilidade dos conídios (MARQUES et al., 2004).
A germinação de conídios (92% a 99%) praticamente não foi afetada pelos
tratamentos Azamax® e Neemseto©, porem o isolado UESC-1 na concentração
0,3125% apresentou diferença estatística com aplicação do Neemseto© (Tabela 11).
Em algumas cepas, os produtos a base de nim favoreceram o aumento de esporos
germinados, como observados para UESC-11 e UESC-38 com o Neemseto© e
UESC-1, UESC-38 e Boveril com Azamax ® (Tabelas 11 e 12).
A importância da germinação dos conídios não ser afetada pelo uso de
produtos a base de plantas com potencial inseticidas, demonstra a possibilidade da
utilização em conjunto destes no manejo de pragas (HIROSE et al., 2001; PIRES et
al., 2010; SILVA et al., 2005).
Essa
variação
nos
paramentos
estudados
vai
depender
dos
entomopatógenos, da natureza química dos produtos fitossanitários e das dosagens
empregadas. Os produtos avaliados podem ser letais, não provocar efeito ou podem
até melhorar o crescimento, a reprodução e a virulência dos microorganismos
(ALVES; LECUONA, 1998).
De acordo com os valores de IB (índice biológico) determinados neste
estudo o Neemseto© e o Azamax ® foram compatíveis para todos os tratamentos
56
de B. bassiana, exceto o Azamax ® a 2,5% que foi moderadamente tóxico para o
isolado UESC-1 (Tabela 13). Araujo Júnior
(2008)
também observou a
compatibilidade entre o Neemseto© e fungos entomopatogênicos. Diferentemente, foi
observado por Hirose et al. (2001) que o óleo de nim (2%) foi tóxico para B.
bassiana.
Os resultados demonstraram que os produtos Azamax® e Neemseto© não
afetaram o desenvolvimento dos isolados UESC-1, UESC-11 e UESC-38 de B.
bassiana e do produto comercial Boveril®, podendo estes ser utilizados em
programas de manejo de pragas.
57
Tabela 11 – Efeito do produto Neemseto© sobre o crescimento vegetativo (média ±
DP), número de conídios (107 conídios mL-1) (média ± DP) e
germinação (média ± DP) de Beauveria bassiana (26 ± 1ºC e fotofase
de 12h).
Tratamentos
UESC-1
Testemunha
Concentrações
(%)
Crescimento Vegetativo
12,75±0,31b
1,5
98,15±0,71ab
-1,1
-5,9
13,72±0,73a
9,2
98,73±0,46ab
-0,5
1,25
1,25±0,03b
-14,2
12,74±0,19b
1,4
97,81±0,79ab
-1,5
Testemunha
D
0,625
1,39±0,03a
-4
13,10±0,19ab
4,3
98,83±0,81ab
-0,4
0,3125
1,39±0,05a
-4
13,61±0,27a
8,3
96,03±3,73b
-3,3
-
1,45±0,04a
-
12,56±0,43b
-
99,27±0,24a
-
<0,0000
F5,30=8,66
5,34
<0,000
F5,30=3,01
3,06
=0,0257
1,66
5,0
1,23±0,04c
-22,8
3,26±0,12c
-39
97,99±0,52a
2,5
1,28±0,01c
-19,9
3,58±0,08c
-33
98,61±0,33a
0,1
1,25
1,36±0,02b
-14,5
4,35±0,39b
-18
98,89±0,38a
0,4
-0,5
0,625
1,42±0,03b
-11
4,66±0,27b
-12
98,33±1,35a
-0,2
0,3125
1,53±0,06a
-4,2
5,20±0,36a
-1,9
96,54±4,84a
-2
-
1,60±0,07a
-
5,30±0,31a
-
98,52±0,49a
-
<0,0000
F5,30=53,64
3,14
<0,0000
F5,18=0,98
6,38
=0,4456
2,12
5,0
1,35±1,22e
-19,4
14,92±1,22d
-54
99,29±0,21ab
1,1
2,5
1,41±0,03de
-15,7
17,33±0,85cd
-47
98,03±1,16c
-0,2
1,25
1,44±0,03cd
-13,6
19,19±0,99c
-41
98,67±0,58abc
0,4
0,625
1,50±0,06bc
-10
26,78±1,97b
-18
99,53±0,31a
1,3
0,3125
1,57±0,03b
-5,7
27,13±1,93b
-17
98,95±0,67abc
0,7
-
1,67±0,08a
-
32,54±2,04a
-
98,23±0,27bc
-
<0,0000
F5,30=112,86
3,24
<0,0000
F5,18=5,30
6,87
<0,0013
0,63
5,0
1,23±0,07d
-31,1
12,03±0,86c
-43
98,59±0,78a
-1,1
2,5
1,32±0,02cd
-26
13,28±1,06c
-37
98,80±0,49a
-0,9
1,25
1,47±0,08bc
-17,6
14,00±0,62c
-33
97,15±3,61a
-2,5
0,625
1,54±0,10b
-14
17,29±1,68b
-17
98,14±2,43a
-1,5
0,3125
1,77±0,11a
-0,8
20,17±1,72a
-3,7
99,19±0,66a
-0,5
1,79±0,14a
-
20,94±2,50a
-
99,68±1,35a
-
-
F5,30=34,07
CV (%)
x10
(%)
1
-25,3
F5,30=35,75
Boveril
Germinação
1,09±0,07c
CV (%)
®
1
1,37±0,15ab
F5,30=61,30
Testemunha
D
2,5
CV (%)
UESC-38
7
5,0
F5,30=21,92
Testemunha
Número de Conídios
D
CV (%)
UESC-11
1
cm
6,3
<0,0000
F5,30=35,30
9,48
<0,0000
F5,18=1,37
=0,2617
1,87
*Médias (±DP) seguidas da mesma letra, em cada coluna, não diferem entre si a 5% de probabilidade
pelo teste de Tukey.
1
D – Diferença (%) de cada parâmetro em relação a testemunha.
58
Tabela 12 – Efeito de Azamax® sobre o crescimento vegetativo (média ± DP),
número de conídios (107 conídios mL-1) (média ± DP) e germinação
(média ± DP) de Beauveria bassiana (26 ± 1ºC e fotofase de 12h).
Tratamentos
UESC-1
Testemunha
Concentrações
(%)
Crescimento Vegetativo
1
5
2,22 ± 0,19 c
-23,06
14,33 ± 5,01 b
96,88 ± 3,74 a
2,61
11,00 ± 4,98 b
-56,79
94,69 ± 4,96 a
0,29
-21,97
13,26 ± 0,51 b
-47,91
95,61 ± 2,15 a
1,26
0,625
2,92 ± 0,46 b
1,16
15,52 ± 2,22 b
-47,91
97,33 ± 1,37 a
3,08
0,3125
4,43 ± 0,29 a
53,76
15,17 ± 2,22 b
-40,41
96,03 ± 3,73 a
1,7
2,88 ± 0,53 b
-
25,46 ± 2,25 a
-
94,42 ± 4,54 a
-
-
<0,0000
F5,30=13,88
12,17
F5,18=0,61
20,85
=0,6945
3,8
5
2,47±0,30 d
-33,33
7,50 ± 2,33 a
-16,2
95,73 ± 2,19 a
-2,84
2,5
2,97±0,34 cd
-19,82
7,85 ± 1,53 a
-12,29
95,27 ± 4,58 a
-3,31
1,25
3,32±0,33 bc
-10,36
8,42 ± 0,44 a
-5,96
98,30 ± 1,58 a
-0,22
0,625
3,82±0,15 ab
3,15
9,35 ± 0,61 a
4,47
98,05 ± 1,29 a
-0,48
0,3125
4,33±0,38 a
17,12
9,12 ± 0,38 a
1,86
96,54 ± 4,84 a
-2,01
-
3,70±0,19 b
-
8,95 ± 0,55 a
-
98,52 ± 0,49 a
-
F5,30=2,24
8,6
=0,0763
F5,18=1,33
14,18
4,17±0,16 de
=0,2779
3,08
-26,47
14,70±0,62 d
-29,85
99,29±0,21 a
1,86
2,5
3,97±0,15 e
-30,00
16,05±1,09 cd
-23,44
98,03±1,16 a
0,57
1,25
4,62±0,39 cd
-18,53
17,39±0,48 bc
-17,03
97,11±2,59 ab
-0,37
0,625
5,03±0,60 bc
-11,18
18,81±0,41 b
-10,23
97,04±3,08 ab
-0,45
0,3125
5,55±0,29 ab
-2,06
20,67±0,67 a
-1,39
94,37±1,91 b
-3,18
-
5,67±0,23 a
-
20,96±1,40 a
-
97,47±1,59 ab
-
F5,30=25,94<0,0000
CV (%)
F5,30=52,06<0,0000
7,02
F5,18=3,98<0,0069
4,71
5
4,97±0,45 a
-1,97
2,05
18,83±0,39 c
-17,19
98,41 ± 0,80 a
1,38
2,5
5,03±0,35 a
-0,66
19,18±0,49 c
-15,62
92,82 ± 5,59 a
-4,38
1,25
4,65±0,30 a
-8,22
22,05±0,77 ab
-3,01
95,99 ± 3,62 a
-1,11
0,625
5,22±0,29 a
2,96
21,41±0,75 b
-5,81
98,14 ± 2,43 a
1,11
0,3125
5,05±0,53 a
-0,33
22,85±0,89 a
0,51
97,66 ± 1,47 a
0,61
-
5,07±0,50 a
-
22,74±0,54 a
-
97,07 ± 1,29 a
-
F5,30=1,24
CV (%)
-43,7
-25,26
5
Testemunha
D
2,25 ± 0,21 c
CV (%)
®
1
(%)
2,16 ± 0,20 c
<0,0000
Boveril
Germinação
2,5
F5,30=30,18
Testemunha
x10
1
1,25
CV (%)
UESC-38
D
D
<0,0000
Testemunha
7
cm
F5,30=38,46
UESC-11
Número de Conídios
=0,3147
8,31
<0,0000
F5,30=41,41
3,13
F5,18=2,13
=0,0892
3,61
*Médias (±DP) seguidas da mesma letra, em cada coluna, não diferem entre si a 5% de probabilidade
pelo teste de Tukey.
1D – Diferença (%) de cada parâmetro em relação a testemunha.
59
Tabela 13 – Classificação de compatibilidade dos isolados UESC-1, UESC-11 e
UESC-38, e o Boveril®, na concentração de 107 conídios mL-1, com
emulsão de óleo de Nim (Neemseto© e Azamax®).
Tratamentos Concentrações (%)
UESC-1
UESC-11
UESC-38
Boveril®
5,0
2,5
1,25
0,625
0,3125
5,0
2,5
1,25
0,625
0,3125
5,0
2,5
1,25
0,625
0,3125
5,0
2,5
1,25
0,625
0,3125
Neemseto©
IB
Classificação2
88,7
C
101,1
C
93,8
C
99,9
C
101,4
C
72,6
C
76,7
C
85,5
C
89,7
C
97
C
67,7
C
72,5
C
76
C
87,8
C
90,2
C
67
C
72
C
77,2
C
85,8
C
98
C
1
1 IB = Índice Biológico. Valor IB, segundo Alves et al. (2007)
2C = Compatível; MT = Moderadamente Tóxico.
1
IB
70,6
63,7
69,2
84,1
108,1
77,1
85,1
92,5
103,4
108,6
74,9
75,9
83,9
90,3
98,1
91,8
92,5
94,7
99
111,1
Azamax®
Classificação2
C
Mt
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
C
60
5
CONCLUSÕES
•
A armadilha ‘tipo Pet’ com o atrativo alimentar cana-de-açúcar e o feromônio
de agregação RMD-1® é eficiente na captura de Metamasius spp..
•
As espécies de Metamasius identificadas causam injurias em plantios de
helicônias.
•
A espécie Metamasius hemipterus é a mais abundante em área comercial de
helicônia na região Sul da Bahia.
•
Os predadores do gênero Hololepta e Omalodes e o fungo entomopatogênico
Beauveria bassiana tem ocorrência freqüente nas áreas de helicônia e com
possibilidade de controle eficiente para Metamasius.
•
Os produtos comerciais Azamax® e Neemseto©, aplicados em pulverização,
são eficiente no controle de M. hemipterus.
•
O Neemseto© e o Azamax® não interfere no desenvolvimento de B.
bassiana.
•
O Boveril® e os isolados UESC-38 e UESC-11 de B. bassiana são
promissores no controle dos coleópteros.
61
REFERÊNCIAS
ALMEIDA, A. M. B. et al. Seleção de isolados de Beauveria bassiana para o controle
de Cosmopolites sordidus (Germar, 1824) (Coleoptera: Curculionidae). Arquivo do
Instituto Biológico, v. 76, n. 3, p. 489-493, 2009.
ALPÍZAR, D. M. Elementos para el manejo integrado de los picudos (Curculionidae)
del Palmito. Manejo Integrado de Plagas y Agroecología, n. 42, 6 p., 2002.
ALPÍZAR, D. M. et al. Captura masiva con trampas y feromona Combolure del
picudo de la caña de azúcar del oeste de la india Metamasius hemipterus L.
(Coleoptera: Cuculionidae) en palmito de pejibaye con espinas realizando deshija y
no deshija. Chemtica Internacional S.A., Costa Rica. 1999. Disponível em:
<http://www.pejibaye.ucr.ac.cr/PlagasInvertebrados/PInvertebrados2.htm>. Acesso
em: 07 jun. 2012.
ALPÍZAR, D. M. et al. Pheromone mass trapping of the west indian sugarcane weevil
and the american palm weevil (Coleoptera: Curculionidae) in palmito palm. Florida
Entomologist, v. 85, n. 3, p. 426-430, 2002.
ALVES S. B. et al. Técnicas de laboratório. In ALVES, S. B. (Ed.), Controle
microbiano de insetos. Piracicaba, FEALQ, 1998, p. 637-711.
ALVES, R. M. O.; SIMÕES, C. Cultivo de helicônias na Bahia. Bahia Agrícola, v. 5,
n. 3, p. 9-11, 2003.
ALVES, S. B. Fungos entomopatogênicos. In: ALVES, S. B. (Ed.), Controle
Microbiano de Insetos. Piracicaba, FEALQ, 1998, p. 289-381.
ALVES, S. B.; LECUONA, R. E. Epizootiologia aplicada ao controle de insetos. In:
Alves, S. B. (Ed.), Controle Microbiano de Insetos. Piracicaba, FEALQ, 1998, p.
97-163.
ALVES, S. B.; LOPES, R. B. Controle Microbiano de Pragas na América Latina:
Avanços e Desafios. Piracicaba: FEALQ, 2008, v. 14, 414 p.
ALVES, S. B.; MOINO JÚNIOR, A.; ALMEIDA, J. E. M. Produtos fitossanitários e
entomopatógenos. In: Alves, S. B. (Ed.), Controle Microbiano de Insetos.
Piracicaba, FEALQ, 1998, p. 217-238.
ALVES, S.B. et al. Novo índice para classificação da toxicidade de agrotóxicos para
fungos entomopatogênicos. In: X SICONBIOL, 2007, Brasília. Anais... do X
Siconbiol, 2007. ID-286. Cd-rom.
62
AMBROGI, B. G. et al. Feromônios de agregação em curculionidae (Insecta:
Coleoptera) e sua implicação taxonômica. Química Nova, v. 32, n. 8, p. 2151-2158,
2009.
ANDERSON, R. S. The Dryophthoridae of Costa Rica and Panama: checklist with
keys, new synonymy and descriptions of new species of Cactophagus,
Mesocordylus, Metamasius and Rhodobaenus (Coleoptera: Curculionoidea).
Zootaxa, v. 80, p. 1-94, 2002.
ARAUJO JÚNIOR, J. M. Seleção De Fungos Entomopatogênicos Associados Ao
Óleo De Nim Para O Controle Do Pulgão Lipaphis Erysimi (Kalt.) (Hemiptera:
Aphididae) Em Couve. 2008. 67 f. Dissertação (Mestrado em Entomologia Agrícola)
- Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife-PE. 2008.
ASSIS, T. C.; ANDRADE, D. E. G. T. Fitonematoses em Zingiberales ornamentais no
estado de Pernambuco. Anais da Academia Pernambucana de Ciência
Agronômica, Recife, v. 4, p. 185-198, 2007.
AYRES, M.et al. BioEstat 5.0: aplicações estatísticas nas áreas das ciências
biológicas e médicas. Belém: Sociedade Civil Mamirauá, 2007, 364 p.
BALA, G.; HOSEIN, F. Plant-parasitic nematodes associated with anthuriums and
other tropical ornamentals. Nematropica, v. 26, n. 1, p. 9-14, 1996.
BATISTA FILHO, A. et al. (a). Eficiência da captura de Cosmopolites sordidus com
feromônio sintético. Arquivo do Instituto Biológico, São Paulo, v. 67, p. 1-14,
2002.
BATISTA FILHO, A. et al. (b). Controle biológico da broca da bananeira. In: Reunião
Itinerante de Fitossanidade do Instituto Biológico, 6, 2002, São Bento do SapucaíSP. Anais... São Paulo: Arquivos do Instituto Biológico, v. 1, p. 1-16, 2002.
BATISTA FILHO, A. et al. Atração de Cosmopolites sordidus Germar (Coleoptera:
Curculionidae) por iscas do tipo “Sanduíche” e “Telha”. Arquivo do Instituto
Biológico. São Paulo, v. 57, p. 9-13, 1990.
BATISTA FILHO, A.; ALMEIDA, J. E. M.; LAMAS, C. Effect of thiamethoxam on
entomopathogenic microorganisms. Neotropical Entomology, v. 30, n. 3, p. 437447, 2001.
BORGES, A. L.; SOUZA, L. S. (Ed.) O Cultivo da bananeira. Cruz das Almas:
Embrapa Mandioca e Fruticultura, 2004. 279 p.
BRAINER, M.S.C.P.; OLIVEIRA, A.A.P. Perfil da floricultura no nordeste brasileiro.
In: CONGRESSO DA SOBER, 44. 2006, Fortaleza. Artigo... p. 1-20.
BROGLIO-MICHELETTI, S. M. F. et al. Insetos associados a plantas do gênero
Heliconia (Heliconiaceae) na região da grande Maceió-AL. Magistra, v. 21, n. 4, p.
355-359, 2009.
63
BULGARELLI, J.; CHINCHILLA, C.; OEHLSCHLAGER, C. The red ring/little leaf
syndrome and Metamasius hemipterus captures in oil palm in Costa Rica. ASD Oil
Palm Papers, n.18, p.17-24. 1998. Disponível em: <http://www.asdcr.com/paginas/english/articulos/bol18-2en.html>. Acesso em: 27 nov. 2010.
CASTRO, C. E. F. DE; MAY, A.; GONÇALVES, C. (a). Atualização da nomenclatura
de espécies do gênero Heliconia (Heliconiaceae). Revista Brasileira de
Horticultura Ornamental, v. 13, n. 1, p. 38-62, 2007.
CASTRO, C. E. F. DE; MAY, A.; GONÇALVES, C. (b). Espécies de helicônias como
flores de corte. Revista Brasileira de Horticultura Ornamental, v. 12, n. 2, p. 8796, 2007.
CASTRO, C. E. F. Helicônia para exportação: Aspectos técnicos da produção.
Brasília: EMBRAPA-SPI, 1995. 44 p. (FRUPEX, 16).
CELIS, Á. et al. Extractos vegetales utilizados como biocontroladores con énfasis en
la familia Piperaceae. Una revisión. Agronomía Colombiana, v. 26, n. 1, p. 97-106,
2008.
CERDA, H. et al. Olfactory attraction of the sugar cane weevil (Coleoptera:
Curculionidae) to host plant odors, and its aggregation pheromone. Florida
Entomologist, v. 82, n. 1, p. 103-112, 1999.
CHINCHILLA, C.; OEHLSCHLAGER, C.; BULGARELLI, J. Un sistema de trampeo
para Rhynchophorus palmarum y Metamasius hemipterus basado en el uso de
feromonas. ASD Oil Palm Papers, n.12, p.11-27. 1996. Disponível em:
<http://www.asd-cr.com/paginas/espanol/articulos/bol12-2sp.html>. Acesso em: 27
nov. 2010.
CIBRIÁN-TOVAR, J.; CARRILLO-SÁNCHEZ, J. L.; MÁRQUEZ-SANTOS, M.
Evidencia de feromonas producidas por hembras del picudo del nopal, Metamasius
spinolae (Gyllenhal) (Coleoptera: Curculionidae). Agrociencia, v. 40, n. 6, p. 765772, 2006.
COITINHO, R.L.B.C. et al. Efeito residual de inseticidas naturais no controle de
Sitophilus zeamais Mots. em milho armazenado. Revista Caatinga, Mossoró, v. 19,
n. 2, p. 183-191, 2006.
COLETTO-SILVA, A.; FREIRE, D. C. B. Hololepta (Leionota) reichii Marseul
(Coleoptera, Histeridae), um nuevo enemigo natural para la meliponicultura em la
Amazonía Central, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, v. 23, n. 2, p. 588-591,
2006.
COSTA LIMA, A. Insetos do Brasil, 10º tomo. Escola Nacional de Agronomia Série
Didática, n. 12, 1956.
COSTA, M.J.N. et al. Nematóides em plantas ornamentais. Ciência
Agrotecnologia, v. 25, n. 5, p. 1127-1132, 2001.
64
CUNHA, U.S. Busca de substâncias de Trichilia pallida e Trichilia pallens
(Meliaceae) com atividade sobre a traça-do-tomateiro Tuta absoluta (Meyrick)
(Lep.: Gelechiidae). 2004. 108 p. Tese (Doutorado em Entomologia) - Escola
Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo, Piracicaba,
2004.
DEQUECH, S. T. B. et al. Efeito de extratos de plantas com atividade inseticida no
controle de Microtheca ochroloma Stal (Col.: Chrysomelidae), em laboratório.
Revista Biotemas, v. 21, n. 1, p. 41-46, 2008.
DUARTE, A. G.; LIMA, I. S. Eficiência de diferentes taxas de liberação do feromônio
de agregação na captura de Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera:
Curculionidae). Neotropical Entomology, v. 30, n. 2, p. 217-221, 2001.
DUARTE, A.G. et al. Disposição do nematóide Bursaphelenchus cocophilus (Cobb)
Baujard, em coqueiros portadores da doença anel-vermelho. Revista Brasileira de
Fruticultura, v. 30, n. 3, p. 622-627, 2008.
Embrapa. Sistema de captura do Rhynchophorus palmarum com armadilha tipo
Pet. Embrapa Tabuleiros Costeiros, 2007.
ESTEBAN-DURÁN, J. et al. Curculiónidos exóticos susceptibles de ser introducidos
en España y otros países de la Unión Europea a través de vegetales importados
(Coleóptera: Curculionidae: Rhynchophorinae). Boletín de Sanidad Vegetal Plagas,
v. 24, n. 1, p. 23-40, 1998.
FANCELLI, M. et al. Controle biológico de Cosmopolites sordidus (Germ.)
(Coleoptera: Curculionidae) pelo fungo Beauveria bassiana (Bals.) Vuill.
Comunicado Técnico 102. Cruz das Almas, Bahia: Embrapa. 2004. 3 p.
FERRAZ, L.C.C.B. Nematóides entomopatogênicos. In: ALVES, S. B. (Ed.).
Controle microbiano de insetos. Piracicaba: FEALQ, 1998. p. 541-569.
FERRAZ, L. C. B. et al. Utilização de nematóides para o controle de pragas agrícolas
e urbanas. In: ALVES, S. B.; LOPES, R. B. Controle microbiano de pragas na
América Latina. Piracicaba: FEALQ, 2008. 414 p.
FERREIRA, J. M. S. et al. Avaliação de diferentes fontes atrativas e suas prováveis
interações na captura de Rhynchophorus palmarum. Manejo Integrado de Plagas y
Agroecología, n. 67, p. 23-29, 2003.
FERREIRA, J. M. S. et al. Pragas do coqueiro. In: R.B. Sobrinho, J.E. Cardoso &
F.C.O. Freire (eds.), Pragas de fruteiras tropicais de importância agroindustrial.
Brasília: Embrapa- SPI, Fortaleza, Embrapa-CNPAT, 209 p. 1998.
FRANK, J. H.; CAVE, R. D. Metamasius callizona is destroying Florida’s native
bromeliads. In: Second International Symposium on Biological Control of Arthropods.
2005. 91-101 p.
FRANK, J. H.; THOMAS M. C. Invasive insects (adventive pest insects) in Florida.
University of Florida: IFAS Extension. ENY-827. p. 1-8, 2004.
65
FRANK, J. H.; THOMAS M. C. Weevils that eat bromeliads, 2000. Disponível
em:<http://entnem.ifas.ufl.edu/frank/bromeliadbiota/wvbrom.htm> Acesso em: 27
nov. 2011.
FREEMARK, K.; BOUTIN, C. Impacts of agricultural herbicide use on terrestrial
wildlife in temperate landscapes: A review with special reference to North America.
Agriculture, Ecosystems & Environment, v. 52, n. 2, p. 67-9, 1995.
FREIRE, F. C. O.; MOSCA, E. J. L. Patógenos Associados a doenças de plantas
ornamentais no estado do Ceará. Revista Brasileira de Hortiultura Ornamental, v.
15, n. 1, p. 83-89, 2009.
GALLO, D. et al. Entomologia Agrícola. Piracicaba, FEALQ, 2002. 920 p.
GIBLIN-DAVIS, R. M. et al. Chemical and behavioral ecology of palm weevils
(Curculionidae: Rhynchophorinae). Florida Entomologist, v. 79, n. 2, p. 153-167,
1996.
GIBLIN-DAVIS, R. M.; PEÑA, J. E.; DUNCAN, R. E. Lethal pitfall trap for evaluation
of semiochemical-mediated attraction of Metamasius hemipterus sericeus
(Coleoptera: Curculionidae). Florida Entomologist, v. 77, n. 2, p. 247-255, 1994.
GILLOTT, C. Entomology. Países Baixos, Springer, 3ª Ed. 2005. 831 p.
GIRÓN-PÉREZ, K. et al. Atração de adultos de Sphenophorus levis Vaurie
(Coleoptera: Curculionidae) a Fragmentos vegetais em diferentes estados de
conservação. Neotropical Entomology, v. 38, n. 6, p. 842-846, 2009.
GOETTEL, M.S.; EILENBERG, J.; GLARE, T. Entomopathogenic fungi and their role
in regulation of insect populations, p. 387-432. In I.G. Lawrence & S.G. Gill (eds.),
Insect control biological and synthetic agents. Orlando, Elsevier, 2010. 470 p.
GOLD, C. S.; PENA, J. E.; KARAMURA, E. B. Biology and integrated pest
management for the banana weevil Cosmopolites sordidus (Germar) (Coleoptera:
Curculionidae). Integrated Pest Management Reviews, v. 6, p. 79-155, 2001.
GIOMETTI, F. H. C. et al. Virulência de nematóides entomopatogênicos (Nematoda:
Rhabditida) a Sphenophorus levis (Coleoptera: Curculionidae). Bragantia, v. 70,
n. 1, p. 81-86, 2011.
GIUSTOLIN, T. A. et al. Patogenicidade de Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. sobre
Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae) criada em dois genótipos de
tomateiro. Neotropical Entomology, v. 30, p. 417-421. 2001.
GOMES, S. M. S. Avaliação de Sistemas de Captura de Metamasiuis hemipterus
e Rhynchophorus palmarum (Curculionidae) em plantios de Pupunha (Bactris
gasipes) e Dendê (Elaesis guineensis) no Sul da Bahia. 2008. 54 f. Dissertação
(Mestrado em Entomologia) – Universidade Federal de Viçosa, Viçosa-MG. 2008.
66
HENAO, E. R.; OSPINA, K. A. Insectos benéficos asociados a cultivos de heliconias
en el eje cafetero colombiano. Boletín científico centro de museos museo de historia
natural, v. 12, p. 157-166, 2008.
HIROSE, E. et al. Effect of biofertilizers and neem oil on the entomopathogenic fungi
Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. and Metarhizium anisopliae (Metsch.) Sorok.
Brazilian Archives of Biology and Technology, v. 44, n. 4, p. 419-423, 2001.
JUNQUEIRA, A. H.; PEETZ, M. S. 2010: balanço do comércio exterior da floricultura
brasileira. Boletim de Análise Conjuntural do Mercado de Flores e Plantas
Ornamentais no Brasil. Hórtica. 2011. 5 p.
JUNQUEIRA, A. H.; PEETZ, M. S. Análise conjuntural do comércio exterior da
floricultura brasileira: 1º semestre de 2010. Hórtica. 2010. 9p. Disponível em:
<http://www.hortica.com.br/artigos/2010_1_Sem_Com_Exterior_Floricultura_Brasileir
a.pdf>. Acesso em: 15 maio. 2012.
JUNQUEIRA, A. H.; PEETZ, M. S. Mercado interno para os produtos da floricultura
brasileira: características, tendências e importância socioeconômica recente.
Revista Brasileira de Horticultura Ornamental, v. 14, n. 1, p. 37-52, 2008.
JUNQUEIRA, A. H.; PEETZ, M. S. Perfil da cadeia produtiva das flores e plantas
ornamentais do distrito federal. Sebrae no Distrito Federal - Serviço de Apoio às
Micro e Pequenas Empresas no Distrito Federal – Sebrae / DF, 2005, 123 p.
KIYUNA, I.; ANGELO, J. A.; COELHO, P. J. Comércio exterior da floricultura
brasileira em 2010: situação crítica. IEA (Instituto de Economia Agrícola). Análises e
Indicadores do Agronegócio, v.6, n.2, 2011. Disponível em:
<http://www.iea.sp.gov.br/out/verTexto.php?codTexto=12058>. Acesso em: 8 mar.
2012.
KRESS, W. J. et al. Lista preliminar de las heliconias de Colombia y cinco especies
nuevas. Caldasia, v. 17, n. 2, p. 183-197, 1993.
LAMAS, A.M. Floricultuta Tropical: técnicas de cultivo. Recife: SEBRAE – PE,
2002.
LANDOLT, P. J.; PHILLIPS, T. W. Host plant Influences on sex pheromone behavior
of phytophagous insects. Annual Reviews of Entomology, v. 42, p. 371-391, 1997.
LEITE, L.G. et al. Produção de Fungos Entomopatogênicos. Ribeirão Preto: A.S.
Pinto, 2003. 92 p.
LEMOS, W. P. et al. Cornops frenatum frenatum (Marschall) (Orthoptera: Acrididae,
Leptysminae) in crops of tropical flowers of Heliconia spp. in the state of Pará, Brazil.
Entomotropica, v. 25, n. 1, p. 43-47, 2010.
LEÓN-BRITO, et al. Ciclo de vida y longevidad de Metamasius hemipterus L.
(Coleoptera: Curculionidae), uma plaga de la palma aceiteira em el estado Monagas,
Venezuela. Bioagro, v. 17, n. 2, p. 115-118, 2005.
67
LINS JÚNIOR, J. C., et al. Controle alternativo do bicudo-do-algodoeiro, Anthonomus
grandis (Coleoptera: Curculionidae). Revista Brasileira de Agroecologia, v. 2, n. 2,
2007.
LINS, S. R. O.; COELHO, R. S. B. Ocorrência de doenças em plantas ornamentais
tropicais no estado de Pernambuco. Fitopatologia Brasileira, v. 29, n. 3, p. 332335, 2004.
LOGES, V. et al. Colheita, pós-colheita e embalagem de flores tropicais em
Pernambuco. Horticultura Brasileira, v. 23, n. 3, p. 699-702, 2005.
MAES, J-M. Insectos asociados a algunos cultivos tropicales en el atlantico de
Nicaragua: Parte XIII. Piña (Ananas comosus, Bromeliaceae). Revista Nicaragua,
v.64, Supplemento 1, parte XIII, 67 p. 2004.
MAES, J-M.; O’BRIEN, C. W. Lista anotada de los Curculionoidea (Coleoptera) de
Nicaragua. Revista Nicaragua, v. 12, n. 1, 1990.
MAPA. Agrofit (Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários). 2011. Disponível
em:<http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_cons/principal_agrofit_cons/> Acesso em:
27 out. 2011.
MAPA. Cadeia produtiva de flores e plantas ornamentais deve crescer 15% em
2010. 2010. Disponível em: <http://www.agricultura.gov.br/>. Acesso em: 15 set.
2010.
MAPA. Contribuições das Câmaras Setoriais e Temáticas à Formulação de Políticas
Públicas e Privadas para o Agronegócio. Revista Brasileira de Horticultura
Ornamental, v. 13, n. 1, p. 3-12, 2007.
MARQUES, R.P.; MONTEIRO, A.C.; PEREIRA, G.T. Crescimento, esporulação e
viabilidade de fungos entomopatogênicos em meios contendo diferentes
concentrações do óleo de Nim (Azadirachta indica). Ciência Rural, v. 34, n. 6, p.
1675-1680, 2004.
MARTELETO, P. B.; LOMÔNACO, C.; KERR, W. E. Respostas fisiológicas,
morfológicas e comportamentais de Zabrotes subfasciatus (Boheman) (Coleoptera:
Bruchidae) associadas ao consumo de diferentes variedades de feijão (Phaseolus
vulgaris). Neotropical Entomology, v. 38, n. 2, p. 178-185, 2009.
MARTÍNEZ, N. B.; GODOY, F.J. Hololepta (Lioderma) quadridentata Fabricius
depredador del gorgojo negro del platano. Agronomía Tropical, v. 41, n. 5-6, p.
285-290, 1991.
MARTINEZ, S.S. (Ed.). O Nim. Azadirachta indica: natureza, usos múltiplos,
produção. Londrina: IAPAR, 2002. 142 p.
MARTINEZ, S.S. O Nim – Azadirachta indica - um inseticida natural. Instituto
Agronômico do Paraná, 2008. Disponível
em:<http://www.iapar.br/arquivos/File/zip_pdf/O%20NimDownloadFev2008PDF.pdf>.
Acesso em: 17 out. 2010.
68
MATTOS SOBRINHO, C.C. de. Diagnóstico fitossanitário e avaliação de nim no
controle de algumas pragas de Heliconia spp. no litoral Sul da Bahia. 2008. 96
f. Dissertação (Mestrado em Produção vegetal) – Universidade Estadual Santa Cruz,
Ilhéus-BA. 2008.
MEIRELLES, L. R.; RUPP, L. C. D. (Coord.). Agricultura Ecológica: Princípios
básicos. Centro Ecologico, 2005. 78 p.
MESQUITA, A. L. M. A morte ronda bananeiras. Cultivar HF, p.10-13. 2002.
MESQUITA, A. L. M. Importância e métodos de controle do “moleque” ou
broca-do-rizoma-da-bananeira. Fortaleza: Embrapa Agroindústria Tropical, 2003.
4 p. (Circular técnica, 17).
MEXZÓN, R.G. Manejo integrado de los artrópodos perjudiciales en el cultivo dei
pejibaye (Bactris gasipaes H.B.K.) In: 2º Curso Internacional sobre cultivo de
pejibaye para palmito - Universidad de Costa Rica: San José, p. 23-33, 1997.
Disponível em:
<http://www.pejibaye.ucr.ac.cr/PlagasInvertebrados/PInvertebrados3.htm#Cuadro4>.
Acesso em: 15 jul. 2012.
MEYLING, N. V.; EILENBERG, J. Ecology of the entomopathogenic fungi Beauveria
bassiana and Metarhizium anisopliae in temperate agroecosystems: Potential for
conservation biological control. Biological Control, v. 43, p. 145-155, 2007.
MORAIS, L. A. S. et al. Efeito de diferentes concentrações do óleo de nim no
crescimento micelial de fungos entomopatogênicos e Trichoderma harzianum.
Horticultura Brasileira, v. 27, n. 2, p. 113-117, 2009.
MORALES, J.L.; CHINCHILLA, C. Picudo de la palma y enfermedad del anillo rojo
hoja pequena en uma plantacion comercial en Costa Rica. Turrialba (Costa Rica).
Revista Interamericana de Ciencias Agricolas, v. 40, n. 4, p. 478-485, 1990.
MOREIRA, A. N. et al. Alternativas para o manejo integrado de pragas e doenças na
cultura da banana no Submédio do Vale do São Francisco. In: Seminário Brasileiro
de Produção Integrada de Frutas, 10, 2008, Ouro Preto. Resumos... Ouro Preto,
2008. p. 1-3.
MOREIRA, M. D. et al. Uso de inseticidas botânicos no controle de pragas. In:
VENZON, M. et al. (coord.). Controle alternativo de pragas e doenças. Viçosa:
EPAMIG/CTZM: UFV, 2006. p. 89-120.
MOURA, J. I. L. et al. Captura de Rhynchophorus palmarum (L.) pelo uso de
feromônio de agregação associado a árvore-armadilha e inseticida. Anais
Sociedade Entomológica do Brasil, v. 26, n. 1, p. 69-73, 1997.
MOURA, J. I. L.; FANTON; C. J.; MESQUITA, C. A. B. Evaluación de un método
agronómico, biológico y químico para el combate de Amerrhinus ynca en
plantaciones de coco. Manejo Integrado de Plagas y Agroecología, n. 65, p. 109112, 2002.
69
MOURA, J. I. L.; VILELA, E. F. Pragas do Coqueiro e Dendezeiro = Insect Pest of
Coconut Palm and Oil Palm. 2 ed. Viçosa: Aprenda Fácil, 1998. 124 p.
MÜLLER, A. A. et al. Comparação de iscas atrativas para a captura de adultos
de Rhynchophorus palmarum em dendezais. Belém: EMBRAPA Amazônia
Oriental, 2002. 17 p. (Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento, 6).
MUSABYIMANA, T. et al. Effects of neem seed derivatives on behavioral and
physiological responses of the Cosmopolites sordidus (Coleoptera: Curculionidae).
Journal of Economic Entomology, v. 94, n. 2, p. 449-454, 2001.
NAVARRO, D. M. A. F. et al. Aspectos práticos relacionados ao uso do rincoforol, o
feromônio de agregação da broca-do-olho-do-coqueiro Rhynchophorus palmarum L.
(Coleoptera: Curculionidae) no controle de pragas do coqueiro análise de sua
eficiência em campo. Química Nova, v. 25, n. 1, p. 32-36, 2002.
Negrisoli Júnior, A. S.; Barbosa, C. R. C.; Moino Júnior, A. Comparação entre
metodologias de avaliação da compatibilidade de produtos fitossanitários com
nematóides entomopatogênicos (Nematoda: Rhabditida). Nematologia Brasileira,
v. 32, n. 1, p. 65-75, 2008.
NIHEI, S. S.; PAVARINI, R. Taxonomic redescription and biological notes on Diaugia
angusta (Diptera, Tachinidae): parasitoid of the palm boring weevils Metamasius
ensirostris and M. hemipterus (Coleoptera, Dryophthoridae). Zookeys, v. 84, p. 2338, 2011.
O’BRIEN, C. W.; THOMAS, M. C. The species of Metamasius in Florida (Coleoptera:
Curculionidae). Florida Dept. Agric. & Consumer Services, Division of Plant Industry.
Entomology Circular, n. 330, 1990.
OEHLSCHLAGER, A. C. et al. (a). Control of red ring disease by mass trapping of
Rhynchophorus palmarum (Coleoptera: Curculionidae). Florida Entomologist, v. 85,
n. 3, p. 507-513, 2002.
OEHLSCHLAGER, A. C. et al. (b). Pheromone-based trapping of west indian
sugarcane weevil in a sugarcane plantation. Journal of Chemical Ecology, v. 28, n.
8, p. 1653-1664, 2002.
OLIVEIRA, A. A. P. Floricultura: caracterização e mercado. Fortaleza: Banco do
Nordeste do Brasil, n. 16, 2007. 180 p. (Série documentos do ETENE).
OLIVEIRA, C. M. et al. Ocorrência de nematóides fitoparasitos em plantas
ornamentais nos Estados de São Paulo e Minas Gerais. Revista Brasileira de
Horticultura Ornamental, v. 13, n. 2, p. 135-141, 2007.
OLIVEIRA, C.N.; NEVES, P.M.O.J.; KAWAZOE, L.S. Compatibility between the
entomopathogenic fungus Beauveria bassiana and insecticides used in coffee
plantations. Scientia Agricola, v. 60, n. 4, p. 663-667, 2003.
70
OLIVEIRA, F. Q. et al. Field evaluation of compatibily between molasses and
Beauveria bassiana on the control of Metamasius hemipterus Horn, 1873. Revista
Verde, v. 5, n. 4, p. 185-189, 2010.
OLIVEIRA, T. R. S. Avaliação do controle de insetos com óleos essenciais na
pós-colheita de Heliconia bihai (L.) L. (Heliconiaceae). 2010. 44 f. Dissertação
(Mestrado em Entomologia Agrícola) - Universidade Federal Rural de Pernambuco,
Recife-PE. 2010.
ORDUÑO-CRUZ, N. et al. Susceptibility of the cactus weevil Metamasius spinolae to
Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae under laboratory and field
conditions. Journal of Applied Microbiology, v. 111, p. 939-948, 2011.
OQUENDO, A. C.; MEXZÓN, R. G. URPÍ, J. M. Insectos fitófagos em pejibaye
(Bactris gasipaes K.) para palmito. Agronomia Mesoamaericana, v. 15, p. 201-208,
2004.
PAULI, G. et al. Falsa broca aumenta disseminação de Beauveria bassiana em
populações de campo da broca-do-rizoma da bananeira. Ciência Rural, v. 41, n. 11,
p. 1867-1870, 2011.
PEDROSA-MACEDO, J. H. Manual de Pragas em Florestas, Pragas Florestais do
sul do Brasil. IPEF/SIF, v. 2, 1993. 112 p.
PEÑA, J. E.; GILBIN-DAVIS, R. M.; DUNCAN, R. Impact of indigenous Beauveria
bassiana (Balsamo) Vuillemin on banana weevil and rotten sugarcane weevil
(Coleoptera: Curculionidae) populations in banana in Florida. Journal of
Agricultural Entomology, v. 12, n. 2-3, p. 163-167, 1995.
PICANÇO, M. C. Manejo Integrado de Pragas Agrícolas: Notas de aula.
Universidade Federal de Viçosa, Viçosa-MG. 259p. 2003. Disponível em:<
http://pt.scribd.com/doc/57590608/10/MANEJO-INTEGRADO-DAS-PRAGAS-DABANANEIRA>. Acesso em: 14 jun. 2012.
PIRES, L. M. et al. Seleção de isolados de fungos entomopatogênicos para o
controle de Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae) e sua compatibilidade
com alguns inseticidas usados na cultura do tomateiro. Neotropical Entomology, v.
39, n. 6, p. 977-984, 2010.
PRESTES, T. M. V. et al. Aspectos ecológicos da população de Cosmopolites
sordidus, (Germar) (Coleoptera: Curculionidae) em São Miguel do Iguaçu, PR.
Semina: Ciências Agrárias, v. 27, n. 2, p. 333-350, 2006.
PROCÓPIO, S. O. et al. Bioatividade de diversos pós de origem vegetal dm relação
a Sitophilus Zeamais Mots. (Coleoptera: Curculionidae). Ciência Agrotecnica, v. 27,
n. 6, p. 1231-1236, 2003.
PUCHE, H. et al. Estimating dispersal rate of the silky cane weevil (Coleoptera:
Curculionidae). 2005. Disponível em:
<http://tigger.uic.edu/~hpuche%20/publications/Pucheetal2005b.pdf>. Acesso em: 11
jul. 2012.
71
RESTREPO,J. J. A. Enfermedades en la producción de Heliconias en los
Departamentos de Caldas, Risaralda y Quindío. Agronomia, v. 15, n. 1, p. 45-61,
2007.
RIBEIRO, et al. Entomofauna associada a cultivos de Heliconia spp. e bastão-doimperador (Etlingera elatior) nos municípios de Belém, Benevides e Castanhal, no
estado do Pará. Belém: EMBRAPA, 2006. 4 p. (Comunicado Técnico, 165).
ROCHAT, D. et al. Identification of pheromone synergists in american palm weevil,
Rhynchophorus palmarum, and attraction of related Dynamis borassi. Journal of
Chemical Ecology, v. 26, n. 1, p. 155-187, 2000.
RODRIGUES, A. P. M. S.; MENDONÇA JÚNIOR, A. F.; MESQUITA, H. C. Uso de
agrotóxicos na floricultura. Agropecuária Científica no Semi-Árido, v. 6, n. 4, p. 2327, 2010.
RODRÍGUEZ, M. S., GERDING, M. P.; FRANCE, A. I. (a). Efectividad de
aislamientos de hongos entomopatógenos sobre larvas de polilla del tomate Tuta
absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae). Agricultura Técnica, v. 66, n. 2, p.
159-165, 2006.
RODRÍGUEZ, M. S., GERDING, M. P.; FRANCE, A. I. (b). Selección de aislamientos
de hongos entomopatógenos para el control de huevos de la polilla del tomate, Tuta
absoluta (Meyrick) (Lepidóptera: Gelechiidae). Agricultura Técnica, v. 66, n. 2, p.
151-158. 2006.
ROEL, A.R. Utilização de plantas com propriedades inseticidas: uma contribuição
para o desenvolvimento rural sustentável. Revista Internacional de
Desenvolvimento Local, v. 1, n. 2, p. 43-50. 2001.
SAÏD, I.; KAABI, B.; ROCHAT, D. Evaluation and modeling of synergy to pheromone
and plant kairomone in american palm weevil. Chemistry Central Journal, v. 5,
n. 14, p. 1-11, 2011.
SALAS, j.; FRANK, J. H. Development of Metamasius callizona (Coleoptera:
Curculionidae) on pineapple stems. Florida Entomologist, v. 84, n. 1, p.123-126,
2001.
SÁNCHEZ, E. et al. Bacteriosis del palmito. 2005. Disponível em:
<http://www.pejibaye.ucr.ac.cr/Enfermedades/Enfermedades5.htm>. Acessado em 7
jun. 2012.
SANTORO, P.H. et al. Produção de esporos de Beauveria bassiana (Bals) Vuill. num
processo bifásico utilizando diferentes meios líquidos. Semina: Ciências Agrárias, v.
26, n. 3, p. 313-320, 2005.
SANTOS, R.M.V. et al. Ácaros (Arachnida: Acari) associados a plantas ornamentais
tropicais na região litoral sul da Bahia. Arquivo Instituto Biológico, v. 77, n. 1, p.
45-48, 2010.
SCHERER, A. M. S. As flores da Bahia. Bahia Agrícola, v. 7, n. 3, p. 9-13. 2006.
72
SEAGRI (a). Mercado potencial de flores tem alto potencial de crescimento.
Notícias online. Secretaria da agricultura, irrigação e reforma agrária. 2010.
Disponível em: <http://www.seagri.ba.gov.br/noticias.asp?qact=view&notid=21438>.
Acesso em: 27 set. 2010.
SEAGRI. (b) Floricultura baiana avança para garantir autossuficiência. 2010.
Disponível em:
<http://www.seagri.ba.gov.br/noticias.asp?qact=view&exibir=clipping&notid=22190>.
Acesso em: 8 mar. 2012.
SEAGRI. Secretaria da Agricultura, Irrigação e Reforma Agrária da Bahia.
Programas. 2007. Disponível em:
<http://www.seagri.ba.gov.br/programas.asp?qact=listprogram>. Acesso em: 15 nov.
2010.
SEBRAE. Plantas ornamentais têm espaço para crescer. 2012. Disponível em:
<http://www.agenciasebrae.com.br/noticia.kmf?canal=40&cod=13564885>. Acesso
em: 13 jun. 2012.
SEFFRIN, R. C. A. S. et al. Atividade inseticida de meliáceas sobre Diabrotica
speciosa (Col., Chrysomelidae). Ciência Rural, v. 38, n. 7, p. 1805-1809, 2008.
SEPÚLVEDA-CANO, P. A.; RUBIO-GÓMEZ, J. D. Especies de Dryophthorinae
(Coleoptera: Curculionidae) asociadas a plátano y banano (Musa spp.) em Colombia.
Acta Biologica Colombiana, v. 14, n. 2, p. 49-72, 2009.
SEWAKE, K.T.; UCHIDA, J.Y. Diseases of heliconia in Hawaii. Honolulu (HI):
University of Hawaii. Research Extension Series, n. 159, 1995, 18 p.
SHAPIRO-ILAN, D.I.; GOUGE, D.H.; KOPPENHÖFER, A.M. Factors affecting
commercial success: case studies in cotton, turf and citrus. In: GAUGLER, R. (Ed).
Entomopathogenic Nematology. New Jersey: Rutgers University, 2002. p. 333355.
SILVA, A. B. et al. Avaliação de iscas e armadilhas para a captura de
Rynchophorus palmarum em dendezais. Belém: Embrapa-CPATU, 1998. 18 p.
(Boletim de Pesquisa, 200).
SILVA, C. A. D. Microorganismos entomopatogênicos associados a insetos e
ácaros do algodoeiro. Campina Grande: Embrapa Algodão, 2000. 42 p.
(Documentos, 77).
SILVA, H.M.; MARTINS-SILVA, H. Metamasius sp. (Coleoptera: Curculionidae)
vetor do Rhadinaphelenchus cocophilus agente causador do anel-vermelho do
dendezeiro. Belém: EMBRAPA, n. 17, 1991. 4 p.
SILVA, P. G. Nota Sobre a Biologia de Deltochilum (Calhyboma) elevatum
(Castelnau) (Coleoptera: Scarabaeidae). Biodiversidade Pampeana, v. 8, n. 1, p.
14-18, 2010.
73
SILVA, P.H. et al. Controle alternativo de Sitophilus zeamais Mots.; 1855 (Col.:
Curculionidae) em grãos de milho. Revista Brasileira de Agroecologia, v. 2, n. 1, p.
902-905, 2007.
SILVA, R. Z.; NEVES, P. M. O. J.; SANTORO, P. H. Técnicas e parâmetros
utilizados nos estudos de compatibilidade entre fungos entomopatogênicos e
produtos fitossanitários. Semina: Ciências Agrárias, v. 26, n. 3, p. 305-312, 2005.
SILVA, R.Z. et al.; Efeito de agroquímicos à base de óleo mineral e vegetal sobre a
viabilidade dos fungos entomopatogênicos Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin,
Metarhizium anisopliae (Metsch.) Sorokin e Paecilomyces sp. Bainier. Sociedade
Entomológica do Brasil, v. 1, n. 1, p. 1-6, 2006.
SOLIMAN, E.P. et al. Diferentes iscas para o monitoramento populacional de
Metamasius sp. (Coleoptera: Curculionidae) no cultivo da pupunheira. Revista
Eletrônica de Agronomia, v. 16, n. 2, p. 1-6, 2009.
SPECHT, M. J. S.; BORGES, L. R.; PALUCH, M. Borboletas associadas à Heliconia
velloziana L. Emygd. (Zingiberales: Heliconiaceae) no estado de Pernambuco.
Revista Biociências, v. 17, n. 1, p. 27-32, 2011.
SUAZO, A.; CAVE, R. D.; FRANK, J. H. Reproductive biology and development of
Lixadmontia franki (Diptera: Tachinidae), a parasitoid of bromeliad-eating weevils.
Florida Entomologist, v. 91, n. 3, p. 453-459, 2008.
TAFOYA, F. et al. Pathogenicity of Beauveria bassiana (Deuteromycota:
Hyphomycetes) against the cactus weevil, Metamasius spinolae (Coleoptera:
Curculionidae) under laboratory conditions. Florida Entomologist, v. 87, n. 4, p.
533-536, 2004.
TAVARES, F.M. et al. Efeito de Heterorhabditis indica e Steinernema sp. (Nemata:
Rhabditida) sobre larvas do bicudo da cana de açúcar, Sphenophorus levis
(Coleoptera: Curculionidae), em laboratório e casa de vegetação. Nematologia
Brasileira, v. 31, p. 12-19, 2007.
TAVARES, M.A.G.C.; VENDRAMIM, J.D. Atividade inseticida da erva-de-santamaria Chenopodium ambrosioides L. (Chenopodiaceae) em relação à Sitophilus
zeamais Mots., 1855 (Col.:Curculionidae). Arquivo Instituto Biológico, v. 72, n. 1,
p. 51-55, 2005.
THOMAS, MC. 2004. The exotic invasion of Florida. A report on arthropod
immigration into the sunshine state. Disponível em:
<http://www.doacs.state.fl.us/pi/enpp/ento/exoticsinflorida.html>. Acesso em 23 out.
2010.
TIGLIA, E. A. et al. Eficiência de armadilhas com feromônio de agregação e cana-deaçúcar na captura de Rhynchophorus palmarum (L.). Anais Sociedade
Entomológica do Brasil, v. 27, n. 2, p. 177-183, 1998.
74
TINÔCO, R. S. Inimigos naturais e lepidopteras desfolhadores associados a
Elaeis guineensis Jacq., na agropalma, Amazônia brasileira. 2008. 51 f.
Dissertação (Mestrado em Entomologia) – Universidade Federal de Viçosa, ViçosaMG. 2008.
TORRECILLAS, S.M.; VENDRAMIM, J.D. Extrato aquoso de ramos Trichilia pallida e
o desenvolvimento de Spodoptera frugiperda em genótipos de milho. Scientia
Agrícola, v. 58, n. 1, p. 27-31, 2001.
TORRES, A.L; BARROS, R.; OLIVEIRA, J.V. Efeitos de extratos aquosos de plantas
no desenvolvimento de Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Plutellidae). Neotropical
Entomolgy, v. 30, n. 1, p. 51-156, 2001.
VANIN, S. A.; IDE, S. Classificação Comentada de Coleoptera. Proyecto de Red
Iberoamericana de Biogeografía y Entomología Sistemática. Pribes 2002.
Sociedade Entomológica Aragonesa - SEA, v. 2, p.193–205, 2002.
VAURIE, P. A revision of the Neotropícal genus Metamasius (coleoptera,m
Curculionidae, Rhynchophorinae) Species Group I and II. Bulletinof the American
Museum of Natural History, v.131, n.3, p.211-337, 1966. Disponível em:
<http://www.cro.ots.ac.cr/rdmcnfs/datasets/biblioteca/pdfs/nbina-6362.pdf>. Acesso
em 23 nov.2010.
VAZ-DE-MELLO, F. Scarabaeidae s. str. (Coleoptera: Scarabaeoidea) de um
fragmento de floresta amazônica no estado do Acre, Brasil. 1. Taxocenose. Anais
da Sociedade Entomológica do Brasil, v. 28, n. 3, p. 447-453, 1999.
VERGARA, A. J. B.; RAMÍREZ, W. Diagnóstico de insectos coleoptera asociados a
las plantaciones de plátano en el Sur del Lago de Maracaibo-Venezuela. Revista
Forestal Venezoana, v. 44, n. 1, p. 93-99, 2000.
VENDRAMIM, J.D.; CASTIGLIONI, E. Aleloquímicos, resistência de plantas e
plantas inseticidas. In: Bases e Técnicas do Manejo de Insetos, Santa Maria:
Pallotti, 2000. p.113-128.
VIANA, A. M. M; VILELA, E. F. Comportamento de corte e acasalamento de
Cosmopolites sordidus Germar (Coleoptera: Curculionidae). Anais da Sociedade
Entomológica do Brasil, v. 25, n. 2, p. 347-350, 1996.
VIEGAS JÚNIOR, C. Terpenos com atividade inseticida: uma alternativa no controle
de insetos. Química Nova, v. 26, n. 3, p. 390-400, 2003.
WATANABE, M. A. Pragas da bananeira atacando Heliconia latispatha Benth.
(Heliconiaceae). Neotropical Entomology, v. 36, n. 2, p. 312-313, 2007.
WEISSLING; T. et al. Oviposition by Metamasius hemipterus sericeus (Coleoptera:
Dryophthoridae: Rhynchophorinae). Florida Entomologist, v. 86, n. 2, p. 174-177,
2003.
75
WEISSLING; T. J.; GIBLIN-DAVIS, R. M. Silky cane weevil, Metamasius hemipterus
sericeus (Olivieer) (Insecta: Coleoptera: Curculionidae). University of Florida. 1998.
Disponível em: <http://Creatures.ifas.ufl.edu/orn/silky_cane_weevil.htm>. Acesso em:
11 out. 2010.
WOOD, D. M.; CAVE, R. D. Description of a new genus and species of weevil
parasitoid from Honduras (Diptera: Tachinidae). Florida Entomologist, v. 89, p. 239244, 2006.
WOODRUFF, R. E.; BARANOWSKI, R. M. Metamasius hemipterus (Linnaeus)
recently established in Florida (Coleoptera: Curculionidae). Florida Department of
Agriculture and Consumer Services Division of Plant Industry. Entomology Circular,
n. 272, 1985.
YASUDA, M. E. Levantamento de potenciais pragas associadas à cultura da
palmeira-real-da-austrália Archontophoenix spp. (Arecaceae) no Médio Vale do
Itajaí. 2005. 94f. Dissertação (Mestrado em Engenharia Ambiental) – Universidade
Regional de Blumenau – FURB, Blumenau-SC. 2005.
ZARBIN, P. H. G.; RODRIGUES, M. A. C. M. Feromônios de insetos: tecnologia e
desafios para uma agricultura competitiva no Brasil. Quimíca Nova, v. 32, n. 3, p.
722-731, 2009.
ZEM, A.C.; LORDELLO, L.G.E. (a). Estudo sobre hospedeiros de Radopholus similis
e Helicotylenchus multicinctus. Sociedade Brasileira de Nematologia, n. 7, p. 175187, 1983.
ZEM, A.C.; LORDELLO, L.G.E. (b). Disseminação de nematóides através de alguns
insetos associados ao rizoma da bananeira. Sociedade Brasileira de Nematologia,
n. 7, p. 169-174, 1983.
ZORZENON, F.J.; BERGMANM, E.C.; BICUDO, J.E.A. Primeira ocorrência de
Metamasius hemipterus (LINNAEUS, 1758) e Metamasius ensirotris (GERMAN,
1824) (Coleoptera, Curculionidae) em palmiteiros dos gêneros Euterpe e Bactris
(Arecaceae) no Brasil. Arquivo do Instituto Biológico, v. 67, n. 2, p. 265-268,
2000.
76
ANEXO
77
Anexo A – Localização geográfica das áreas produtoras de helicônias na região Sul
da Bahia, Fazenda Boa Esperança (13º 58’ 44,6” S; 39º 27’ 11,0” W;
238 m) localizado no distrito de Itamaraty pertencente ao município de
Ibirapitanga e a Fazenda Liberdade (14º 33’ 53,2” S; 39º19’ 51,6” W;
142 m) em Uruçuca, onde foram instaladas as armadilhas ‘tipo Pet’
para a captura dos coleópteros. E a Universidade Estadual de Santa
Cruz (UESC).
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