Mecanismos de Defesa em Lagartas

Mecanismos de Defesa em Lagartas
CAMILA MIRANDA LOPES1
[email protected]
RA: 031635
DIANA MEIFAN PASSY YIP1
[email protected]
RA: 032209
JULIANA DUZ RICARTE1
[email protected]
RA: 016439
MARINA MELO DUARTE1
[email protected]
RA: 034703
MATHIAS MISTRETTA PIRES1 [email protected]
RA: 034785
RENÊ ALVAREZ ROCHA1
RA: 035631
[email protected]
Orientação: Profª Dra. Eleonore Z. F. Setz2
1
Curso de Graduação em Ciências Biológicas, IB, UNICAMP.
2
Departamento de Zoologia, IB, UNICAMP.
1
Resumo: As larvas de lepidópteros, conhecidas como lagartas, possuem diversos mecanismos de
defesa contra seus predadores. Neste estudo foram observados os mecanismos de defesas contra predação
exibidos pelas lagartas, analisada a freqüência na ocorrência destes e sua relação com as características
morfológicas e comportamentais dos mesmos com o objetivo de buscar a correlação entre estes mecanismos, o
modo de vida da lagarta e seus possíveis predadores. Na Serra do Japi, foram examinadas 38 lagartas, sendo
encontrados coloração aposemática, mimetismo, camuflagem, presença de anexos (pêlos e espinhos) e
formação de cartuchos de folhas como mecanismos de defesa primários, e comportamento deimático,
retaliação e fuga como defesa secundária. A maioria das lagartas encontradas utilizava mais de um mecanismo
de defesa, com 39,5% utilizando-se de dois mecanismos, e de mais de uma categoria (primário ou secundário),
com 55,3% utilizando ambos. 63% das lagartas que não apresentam especialização na coloração, e 50%
daquelas que não possuíam anexos foram encontradas em locais difíceis de serem avistados, como sob
folhas ou em cartuchos. As com tais especializações em geral tinham menor diversidade de reação
comportamental (defesa secundária), ficando imóveis ou enrolando-se. Assim, há uma grande variedade de
mecanismos, relacionados possivelmente com a diversidade de predadores, com a localização dos indivíduos
analisados.
Palavras-chave: lagarta, defesa primária, defesa secundária, predatismo, japi
2
Introdução
O predatismo consiste em um ser se alimentar de outro. Muitos predadores possuem mecanismos
muito eficientes e especializados para capturar sua presa. Qualquer adaptação inerente a um ser, capaz de
reduzir as chances de sucesso de um ataque por outro indivíduo, é considerada um mecanismo ou adaptação
de defesa. Isso é um tipo específico de adaptação de proteção, a qual poupa o animal tanto de agentes
químicos e físicos quanto biológicos. Pode-se perceber uma coevolução entre presas e predadores. Da
mesma forma que as primeiras desenvolveram evolutivamente elaborados mecanismos de defesa, os últimos
desenvolveram meios de superar tais mecanismos (Edmunds 1974).
A união de todas as formas de defesa de um animal constitui seu sistema de defesa, tão importante
quanto os demais, como digestório, excretor ou reprodutor. Ele envolve componentes sensoriais, que lidam
com a percepção da presença de predadores, componentes motores, que lidam com formas de ação ou fuga,
e características estruturais, como o corpo achatado e espinhos urticantes (Edmunds 1974).
As larvas dos insetos da ordem Lepidoptera possuem muitas defesas contra diversos grupos de
predadores e parasitóides e esses mecanismos podem ser divididos em três categorias: primária, secundária
e terciária (Gentry & Dyer 2002).
As defesas primárias consistem na variação de coloração, comportamentos e morfologia, que
dificultam sua localização (Gentry & Dyer 2002). Segundo Edmunds (1974), elas são defesas apresentadas
mesmo quando o predador se encontra ausente. Podem fazer com que o predador não encontre a presa,
como ocorre na anacorese e coloração críptica. Podem também fazer com que o predador, apesar de
encontrá-la, evite se aproximar, o que acontece no aposematismo e mimetismo. Grande parte das defesas
primárias é visual, há poucos exemplos de defesas contra predadores que utilizam outros sentidos. São
formas de defesa primária a anacorese, a coloração críptica, o aposematismo e o mimetismo.
A anacorese consiste em evitar estimular receptores sensoriais de um predador, para que ele não
encontre a presa (Edmunds 1974). Muitos animais, para isso, escondem-se. As lagartas comumente
produzem cartuchos para se esconderem e protegerem nas folhas, ou simplesmente se posicionam na parte
inferior delas. A anacorese, contudo, torna-se falha quando um predador aprende a encontrar esconderijos.
A coloração críptica é a semelhança de um animal com parte de seu ambiente, fazendo com que o
predador não consiga distingui-lo (Edmunds 1974).
3
O aposematismo consiste em a presa possuir cores fortes ou outros sinais que façam com que os
predadores a reconheçam como perigosa ou impalatável e evitem atacá-la. Predadores vertebrados e
cefalópodes demonstram aprender com a experiência e evitar atacar animais aposemáticos. Não há, contudo,
evidências de tal aprendizagem ser apresentada por artrópodes (Edmunds 1974).
O mimetismo é a imitação, por um animal, de algum sinal que seja do interesse de um receptor,
segundo Wickler (apud Edmunds 1974). Indivíduos miméticos podem se assemelhar a outros modelos
perigosos ou impalatáveis (Edmunds 1974).
As defesas secundárias incluem comportamentos e respostas fisiológicas que são ativadas uma vez
que a larva tenha sido encontrada ou atacada (Gentry & Dyer 2002). Às vezes uma presa pode iniciar a
defesa secundária logo que avista o predador, mesmo antes de ser vista por ele. A defesa secundária pode
ser passiva, que não envolve consumo de energia, ou ativa, que conta com gasto energético. A primeira
resposta de uma presa à presença de predador pode ser um exagero das defesas primárias. Se o predador
continuar se aproximando ou atacar, as reações da presa podem ser retirada para um abrigo, fuga rápida,
comportamento deimático, tanatose, desvio de ataque ou retaliação (Edmunds 1974)
Muitas vezes um animal sai de seu abrigo para se alimentar e, ao perceber um predador, volta
rapidamente. Isso ocorre com lagartas que constroem cartuchos e se escondem ao perceberem ameaças
externas. A fuga rápida pode ocorrer por corrida, vôo, salto, nado ou lançamento próprio. Há lagartas que
passam a andar com maior velocidade ou dão saltos a fim de fugir do agressor. Outras se jogam, podendo até
soltar fios (Edmunds 1974).
O comportamento deimático consiste em uma posição que o animal adota para intimidar o inimigo.
Por fim, a retaliação é a defesa agressiva, com recursos químicos e físicos. Ela pode fazer com que o inimigo
pare de atacar. Algumas lagartas apresentam formas de ataque, como morder o agressor (Edmunds 1974).
Há lagartas que vivem em grupos, somando suas defesas primárias e secundárias. Com isso, elas
podem confundir o predador, unir-se para a retaliação ou, em último caso, fazer com que apenas algumas
sirvam de alimento, permitindo com que o resto do grupo escape (Edmunds 1974).
Existem ainda as defesas terciárias, análogas ao sistema imunológico (Gentry & Dyer 2002). Elas
permitem a proteção das larvas contra a ação de parasitóides. Estas não serão, contudo, abordadas neste
trabalho, já que nele só foi possível a observação das características externas das lagartas.
Nenhuma forma de defesa dá integral proteção contra os predadores. Isso pode ser benéfico a uma
espécie, já que falhas de defesa permitem a morte dos indivíduos menos aptos (Edmunds 1974).
4
Estudos de Bower ( 1958), Bernays (1989), Bernays e Cornelius (1989), Dyer e Floyd (1993) e Dyer
(1995/97) sugerem que predadores são uma importante força seletiva na evolução (Gentry & Dyer 2002).
O objetivo do projeto foi identificar os mecanismos de defesa apresentados pelas lagartas e buscar a
correlação entre estes mecanismos, o modo de vida da lagarta e seus possíveis predadores.
Material e Métodos
O trabalho de campo foi realizado ao dia 24 de Março de 2004, na Serra do Japi. O local constitui-se em
uma pequena serra de 391km2 que se estende pelas cidades de Jundiaí, Cabreúva e Bonfim do Bom Jesus, no
estado de São Paulo. Sua altitude varia entre 700 e 1300 metros, e a vegetação é composta pela Floresta
Estacional Semidecídua, que apresenta grande biodiversidade. A temperatura média oscila de acordo com as
estações do ano e com a altitude (verão entre 18,4°C e 22,2°C e inverno entre 11,8°C e 15,3°C).
(www.japi.org.br)
A fauna de lepidópteros da Serra do Japi compreende mais de 800 espécies de todos os tamanhos e
cores, especialmente no verão e outono. Já foram registradas 652 espécies, sendo 213 endêmicas de Mata
Atlântica. Poucas espécies, porém, são residentes; a maioria delas invade a área apenas no verão (Brown
1992). A amostra coletada representa então apenas uma parcela heterogênea do enorme conjunto de
lepidópteros potencialmente presentes no habitat onde houve o levantamento de dados.
Eventualmente alguma larva de Himenoptera foi incluída na amostragem em virtude da semelhança
entre esta e as larvas de lepidóptera.
O procedimento utilizado foi semelhante ao de Gentry e Dyer (2002). Procurou-se encontrar o máximo
possível de espécimes, prestando atenção para que achássemos também as que apresentam camuflagem,
mais difíceis de serem avistadas. Para isso, a busca consistiu em caminhada ao longo da trilha, com inspeção
visual de ervas, arbustos e árvores até uma altura aproximada de dois metros. Freqüentemente utilizamos
vestígios como folhas comidas ou enroladas na forma de cartucho como indícios para uma inspeção mais
minuciosa do local.
Para a execução do projeto utilizamos régua, pinça, lupa e uma tabela de coleta de dados (Tabela 1)
previamente preparada.
Para o preenchimento da tabela de coleta de dados, convencionamos o aposematismo como a
5
presença de cores contrastantes (vermelho, laranja, amarelo), que poderiam indicar perigo aos predadores; o
mimetismo como a aparência semelhante a fezes ou a outros animais; e a camuflagem como a coloração
semelhante ao substrato, o que dificultaria a sua visualização pelos predadores. Pêlos e espinhos foram
descritos na coluna “Anexos” da tabela.
Após as verificações de aparência, tamanho e local de encontro, foi exercido estímulo sensorial com a
ajuda de pinça, simulando o ataque de um predador. Todas as reações de defesa e ataque foram anotadas na
coluna “Comportamento”.
Cada lagarta encontrada foi mostrada ao grupo todo, para que a mesma espécie não fosse analisada
mais de uma vez.
Resultados
Ao longo das aproximadamente seis horas de coleta de dados, foram encontradas e analisadas 38
espécies.
Foram observados mecanismos de defesa primária e secundária (Tabela 2). Na defesa primária foram
encontrados padrões de coloração, presença de anexos e anacorese, com tentativa de esconder-se parcial ou
totalmente. Na defesa secundária foram observados principalmente aspectos comportamentais, em resposta ao
estímulo provocado pelo aluno.
Além desses caracteres foram considerados também o comprimento e a localização do animal. Com
exceção dos indivíduos com menos de 1,0 cm (5,3%), a freqüência de lagartas diminui a medida que o tamanho
aumenta, com 36,8% delas entre 1,0 e 1,9 cm, 26,3% entre 2,0 e 2,9 cm, 21,1% entre 3,0 e 3,9 cm, 7,9% entre
4,0 e 4,9 cm e 2,6% com 5,0 cm ou mais (Figura 1).
A baixa proporção de lagartas menores que 1,0 cm pode estar relacionada com a dificuldade de sua
localização. O decréscimo na freqüência de lagartas com tamanhos maiores pode ser explicado
hipoteticamente por uma curva de sobrevivência usual, com os maiores representando estádios larvais mais
adiantados do que as menores, e pelo fato das lagartas encontradas serem de diferentes estádios larvais,
havendo com isso diversidade de tamanho.
6
Quanto à localização, a maioria das lagartas foi encontrada sobre as folhas (34,2%), seguida por 26,3%
localizadas sob as folhas e 21,1% em cartuchos. 15,8% estavam em estruturas cilíndricas como pecíolo,
nervura foliar (sem lâmina) e ramo, que foram denominadas “talo”, e apenas uma (2,6%) foi encontrada sobre a
camiseta de um dos alunos, sendo este local identificado na categoria “outros” (Figura 2).
A maioria das lagartas (47,4%) não apresentou nenhum anexo, 26,3% apresentaram pêlos longos,
18,0% pêlos curtos, 10,5% espinhos e apenas uma (2,6%) pêlos de tamanho intermediário (Figura 3). Foram
observados dois casos de pêlos curtos e espinhos e um caso de ocorrência concomitante de pêlos longos e
curtos em um mesmo indivíduo.
23,7% dos indivíduos apresentam camuflagem, em geral com coloração em tonalidade verde, tornandose crípticos quando em meio às folhas; 18,4% apresentavam coloração aposemática, com cores contrastantes
com o meio como, por exemplo, vermelho, amarelo, preto e branco; e 7,9% eram semelhantes a fezes de aves.
Em 50% dos indivíduos amostrados não foi identificado nenhum padrão de coloração relacionado à defesa
(Figura 4).
O método utilizado não possibilitou analisar a emissão de substâncias urticantes, mas sim reações de
defesa secundárias relacionadas a movimento. Diversas lagartas (30,2%) não apresentaram qualquer reação
comportamental ao toque com pinça. Outras apresentaram combinações de mais de um comportamento. Em
geral este estava relacionado à fuga do “predador” , como esconder-se, locomover-se rapidamente, recuar e
saltar com ou sem produção de fio, que juntos representam 32,5% das reações observadas. Também foi
observado comportamento deimático, isto é, de advertência, como, por exemplo, o eriçar dos pêlos ou
espinhos, o enrolar-se (expondo a face com pêlos e escondendo a face desprotegida) e o levantar de parte do
corpo, compreendendo 28,0% das reações observadas, comportamento de retaliação, com ataque direcionado
como a tentativa de morder e a liberação de substância (7,0% do observado) e ainda uma única (2,3%) que ao
ser tocada fixou-se firmemente ao substrato em que estava localizada (Figura 5).
Muitas vezes cada organismo utilizou-se de mais de um mecanismo de defesa, com 39,5% utilizandose de dois mecanismos (Figura 6), e de mais de uma categoria (primário ou secundário), com 55,3% utilizando
ambos (Figura 7). Dessa forma, buscamos analisar correlações entre os diferentes aspectos considerados
nesse estudo.
A maioria dos indivíduos que se encontravam em locais menos visíveis (sob folhas, cartuchos) não
apresentavam defesa primária em relação à aparência (aposematismo, mimetismo e camuflagem) (Figura 8).
7
Como existe uma menor probabilidade de serem vistas pelo predador, é desnecessário gastar energia com uma
defesa baseada na aparência, então essa energia pode ser usada para aperfeiçoar as defesas secundárias.
Esse aperfeiçoamento de defesas secundárias é percebido pela maior incidência de comportamentos de defesa
(esconder-se, eriçar anexos, movimentar-se rapidamente) em lagartas sem especialização na sua aparência
(Figura 13). Quanto à relação entre presença de anexos e padrão de coloração observada, notou-se que todas
as lagartas aposemáticas observadas apresentaram anexos (Figura 12).
Também pode ser observada a relação entre a presença de anexos e a localização, pois aquelas que
possuíam espinhos e pelos curtos foram encontradas principalmente sobre folhas. Porém contrariando o
esperado as que possuíam pêlos longos apareceram principalmente sob folhas (Figura 11).
A construção de cartucho pode ser analisada como uma forma de defesa primária já que funciona como
esconderijo para a lagarta não ser avistada pelo predador. Contudo, numa análise mais detalhada, pode ser
considerada mimetismo. Isso porque foi encontrada uma quantidade maior de cartuchos com aranhas do que
com lagartas. Provavelmente os pequenos predadores das lagartas evitariam abrir os cartuchos temendo
encontrar aranhas.
O tamanho das lagartas também influi na presença ou não de defesa relacionada com a aparência.
Percebe-se maior freqüência de não especialização na aparência e ausência de anexos em lagartas menores,
que por apresentarem um tamanho reduzido já são mais dificilmente vistas pelo predador (Figuras 9 e 10).
Discussão
A partir dos resultados obtidos observa-se que há menos lagartas pequenas (até 2 cm) com pêlos em
relação às maiores , o que mostra que a presença de pêlos não é uma boa defesa nesse caso. Pássaros que
se alimentam de lagartas com muitos pêlos tendem a se alimentar das menores, pois aparentemente as
maiores têm pêlos demais para serem deglutidas (Witler and Kulman 1972 apud Reavy 1993).
A correlação entre aposematismo e presença de anexos deve-se à característica de funcionarem como
indicadores de perigo (presença de substâncias químicas). Os anexos também podem ter a função de barreira
física contra pequenos invertebrados predadores (Bowers 1993).
8
Foram encontradas duas espécies com comportamento gregário, sendo ambas aposemáticas. Esse
tipo de comportamento traz vantagens em relação à sobrevivência da espécie, pois caso o grupo seja predado,
alguns indivíduos sobreviverão. Esse fato foi observado durante o projeto: um percevejo atacava uma lagarta
que estava em um grupo gregário. O lado negativo desse tipo de comportamento reside no fato de essas
lagartas se tornarem mais propensas a serem localizadas por indivíduos que podem parasitá-las, como vespas
que ovopositam em seus corpos e quando esses ovos eclodem a lagarta acaba morrendo (Gentry & Dyer
2002).
Foi encontrado um ninho de barro provavelmente pertencente a uma vespa da ordem Himenoptera e
família Sphecidae. Em seu interior havia um ovo da espécie e várias lagartas capturadas para servirem de
alimento à larva que nasceria. Essas lagartas eram de porte reduzido, a maior delas com cerca de 2 cm, e de
coloração verde. Os predadores invertebrados têm normalmente maior sucesso na captura de presas menores
que eles, o que pode explicar o que foi observado, apesar de algumas vespas atacarem lagartas de variados
tamanhos (Stamp & Bowers 1988 apud Reavey 1993).
Para evitar o predatismo das vespas, as defesas mais eficientes são as comportamentais, como
morder, e a lagarta pode inclusive matar a vespa dessa forma. Esse tipo de defesa obviamente não funciona
contra predadores maiores, como pássaros ( Gentry & Dyer 2002) .
Assim, as lagartas podem apresentar variados mecanismos defensivos, divididos em duas categorias
(primária e secundária), sendo bastante comum a utilização conjunta de mecanismos pertencentes às
diferentes categorias. Essa variedade de mecanismos indica também a variedade de predadores. Por outro
lado, aqueles indivíduos nos quais não foi notada a presença de mecanismos de defesa visíveis possuem maior
dependência de um habitat seguro contra predadores procurando abrigo através da construção de cartuchos ou
vivendo em locais que dificultem sua localização (sob folhas).
Referências Bibliográficas
EDMUNDS, M. 1974. Defence in Animals. Whitstable Litho Ltd, Great Britain.
BOWERS, M. DEANE 1993. Aposematic Caterpillars: Life-Styles of the Warningly Colored and Unpalatable. In
Caterpillars Ecological and Evolutionary Constraints on Foraging (Nancy E. Stamp & Timothy M. Casey,
editores). Routledge, Chapman & Hall, Inc. New York, NY.
9
REAVY, DUNCAN 1993. Why Body Size Matters to Caterpillars. In Caterpillars Ecological and Evolutionary
Constraints on Foraging (Nancy E. Stamp & Timothy M. Casey, editores). Routledge, Chapman & Hall, Inc. New
York, NY.
GENTRY, L. GRANT & DYER, LEE A. 2002. On the Conditional Nature of Neotropical Caterpillar Defenses
Against Their Natural Enemies. Ecology, 83: 11.
BROWN JR., K.S. 1992 Borboletas da Serra do Japi: diversidade, habitats, recursos alimentares e variação
temporal. In História Natural da Serra do Japi (L.P.C. Morellato, org.). Editora da Unicamp, Campinas.
10
Anexos
Tabela 1. Modelo do protocolo usado para a coleta dos dados
Camufl.
Mimet.
Aposem.
Aparência
Anexos
Tamanho
Local
Comportamento
Informações
Adicionais
1
2
3
4
5
Tabela 2. Mecanismos de defesa em lagartas
Defesa primária
Defesa secundária
Aposematismo
Enrolar-se
Mimetismo
Esconder-se (fuga)
Camuflagem
Locomover-se rapidamente (fuga)
Presença de espinhos
Eriçar anexos
Presença de pêlos
Salto (com ou sem produção de fio)
Formação de cartucho (anacorese)
Levantar parte do corpo
Localização sob folha (anacorese)
Morder
Recuar
Liberar substância
Fixar-se no substrato
11
16
Número de lagartas
14
12
10
8
6
4
2
0
< 1 cm.
1 a 1.9
cm.
2 a 2.9
cm.
3 a 3.9
cm.
4 a 4.9
cm.
> 5 cm.
Comprimento
Figura 1. Distribuição de freqüência de tamanho de lagartas
Número de lagartas
14
12
10
8
6
4
2
0
sobre
folha
baixo
folha
talo
cartucho
outros
Localização
Figura 2. Freqüência de localização das lagartas
12
20
Número de lagartas
18
16
14
12
10
8
6
4
2
0
espinhos
pêlos
curtos
pêlos
médios
pêlos
longos
ausentes
Anexo
Figura 3. Freqüência de presença de anexos
Número de lagartas
20
15
10
5
0
Mimética
Aposemática
Camuflada
Não
especializada
Aparência
Figura 4. Freqüência de mecanismos visuais de defesa primária.
13
Número de lagartas
14
12
10
8
6
4
2
su
bs
tra
to
p
m o
or
de
r
re
cu
ar
co
r
-s
e
no
pa
rte
le
va
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fi x
ar
ta
r
sa
l
do
fio
fio
to
co
m
se
m
to
sa
l
en
r
o
es larse
co
nd
er
-s
e
0
Comportamento
Figura 5. Reações comportamentais observadas em lagartas quando estimuladas.
Número de lagartas
16
14
12
10
8
6
4
2
0
Nenhum
1
2
3
4
Quantidade de mecanismos de defesa
Figura 6. Quantidade de mecanismos de defesa utilizados por indivíduo.
14
25
Número de lagartas
20
15
10
5
0
Primário
Secundário
Ambos
Ausente
Comportamento(s) utilizado(s)
Figura 7. Uso de comportamento primário e secundário pelas lagartas.
Localização X Aparência
7
6
Número de lagartas
5
4
aposematismo
3
mimetismo
2
camuflagem
1
não especializada
0
talo
sobre folha
sob folha
cartucho
outros
Localização
Figura 8. Relação entre localização e padrões de coloração observados em lagartas.
15
Tamanho X Aparência
10
9
Número de lagartas
8
7
aposematismo
6
mimetismo
5
camuflagem
4
não-especializada
3
2
1
0
< 1cm
1 a 1.9cm 2 a 2.9cm 3 a 3.9cm 4 a 4.9cm
> 5cm
Comprimento (cm)
Figura 9. Relação entre tamanho e padrões de coloração observados em lagartas.
Tamanho X Anexos
10
Número de lagartas
9
8
7
6
ausentes
5
espinhos
4
pêlos curtos
3
pêlos médios
2
pêlos longos
1
0
< 1cm
1a
1.9cm
2a
2.9cm
3a
3.9cm
4a
4.9cm
> 5cm
Comprimento
Figura 10. Relação entre tamanho e presença de anexos observados em lagartas.
16
Anexos X Localização
8
Número de lagartas
7
6
5
talo
4
sobre folha
sob folha
3
cartucho
outros
2
1
0
ausentes espinhos
pêlos
pêlos
curtos
médios
Anexos
pêlos
longos
Figura 11. Relação entre presença de anexos e localização observados em lagartas.
Anexos X Aparência
12
Freqüência
10
8
Aposematismo
6
Mimetismo
4
Camuflagem
2
Não especializada
0
ausentes
espinhos
pêlos
curtos
pêlos
médios
pêlos
longos
Anexos
Figura 12. Relação entre presença de anexos e padrão de coloração observados em lagartas.
17
Aparência X Comportamento
9
8
sem reação
Número de lagartas
7
enrolar-se
esconder-se
6
locomoção rápida
5
eriçar anexos
salto sem fio
4
salto com fio
levantar parte do corpo
3
morder
2
recuar
liberar substância
1
fixar-se no substrato
0
aposematismo
mimetismo
camuflagem
Aparência
não-especializada
Figura 13. Relação entre padrões de coloração e reação ao estímulo observados em lagartas.
18