PONTIFÍCIA UNIVERSIDADE CATÓLICA DE MINAS GERAIS CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA DE VERTEBRADOS AVALIAÇÃO DAS REPOSTAS COMPORTAMENTAIS DE EMAS (RHEA AMERICANA, RHEIDAE) SUBMETIDAS A TÉCNICAS DE TREINAMENTO ANTIPREDAÇÃO NA FUNDAÇÃO ZOOBOTÂNICA DE BELO HORIZONTE, MINAS GERAIS Cristiano Schetini de Azevedo & Robert John Young PONTIFÍCIA UNIVERSIDADE CATÓLICA DE MINAS GERAIS CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA DE VERTEBRADOS AVALIAÇÃO DAS REPOSTAS COMPORTAMENTAIS DE EMAS (RHEA AMERICANA, RHEIDAE) SUBMETIDAS A TÉCNICAS DE TREINAMENTO ANTIPREDAÇÃO NA FUNDAÇÃO ZOOBOTÂNICA DE BELO HORIZONTE, MINAS GERAIS CRISTIANO SCHETINI DE AZEVEDO Dissertação apresentada à PUC-Minas como parte dos requisitos para a obtenção do grau de Mestre em Zoologia de Vertebrados. ORIENTADOR: PROF. DR. ROBERT JOHN YOUNG Belo Horizonte – Minas Gerais – Brasil 2004 AGRADECIMENTOS Ao Programa de Pós-graduação em Zoologia de Vertebrados por ter permitido a realização deste trabalho e concedido todo o suporte necessário; Ao Prof. Dr. Robert John Young, pela atenção, confiança no trabalho, amizade, orientação e ensinamentos nesses mais de dois anos de convivência; Aos professores Dr. Miguel Ângelo Marini e Fábio Prezoto pela participação na banca examinadora e pelas sugestões valiosas; Aos professores do Programa de Pós-graduação em Zoologia de Vertebrados, pelos ensinamentos, ajuda e amizade; A Andrea Griffin, pela atenção, conselhos e ajuda na elaboração da metodologia dos treinamentos; Ao Museu de Ciências Naturais da PUC-Minas pelo empréstimo do modelo de onçapintada; À Fundação Zôo-Botânica de Belo Horizonte, em especial ao Diretor Carlyle Mendes Coelho, pela permissão do uso de suas dependências e de seus animais para a realização dos experimentos; À Ângela Bernadete Faggioli, pela co-orientação, ensinamentos e amizade, e principalmente, por me mostrar como é fascinante o mundo das aves; Ao João Bosco Ferraz, por toda ajuda durante a elaboração e execução do projeto, pela construção do carrinho dos modelos e pela amizade; Aos tratadores da Seção de Aves da FZB-BH, em especial ao Amarildo e a Silvânia, por toda a ajuda dispensada, colaboração e amizade. Sem vocês esse trabalho não teria se realizado; À Seção de Veterinária da FZB-BH, em especial ao Marcelo Malta, pela marcação das emas e ajuda sempre que necessária; A Laura, pela ajuda com as filmagens e todo o desenvolvimento dos experimentos antipredação; À Luciana Barçante, companheira nos testes antipredação, pela amizade e paciência. Lu, te adoro! Aos amigos de mestrado (Rogério, André, Dimas, Bruno, Leonardo, René, Ioshi, Sorin, Kadu, todos!), pelo companheirismo, entusiasmo e ajuda; Ao Marquito, pela ajuda e empréstimo do Átila, o “cachorrinho” utilizado nos testes! Sem sua ajuda seria impossível fazer os testes! A Cynthia Cipreste e Humberto Mello, pelas fotos, ajuda com a apresentação do Power Point, amizade e apoio; À minha família, que sempre me apoiou, por mais louco que o projeto pudesse parecer! Amo vocês! À Flavinha, companheira de testes antipredação, pela ajuda, paciência e compreensão; Aos meus amigos (Flávio, Marcílio, Marcos, Rafael, Charles, Brener, Marcelo, Marlon, Fabrício, Marchiali, Marcelo Souza, Saulinho, Gustavo, Ricardo e Herlandes), que sempre estiveram do meu lado nos principais momentos de minha vida. Amo vocês também! Ao Carlos, pela ajuda no português, compreensão, paciência e amizade. A você um agradecimento especial! Valeu amigão! Às meninas (Kátia, Milena, Sinara, Elecir, Edriane, Tatiane, Tina, Carol, Paula Lara, Lívia, Graziela, ai, esqueci alguém?!) pelo suporte, amizade e alegria; À Camila (a francesa!), pelos momentos de descontração e amizade, pela ajuda e pelos bate-papos. Minina, cê é muito engraçada! À Mônica, pelo incentivo, paciência e amor; À Dayse, que contribuiu de maneira decisiva para o bom andamento de meus trabalhos. Valeu por tudo! À Deus, por ter me permitido conhecer todo esse pessoal maravilhoso. Obrigado! A todos, que direta ou indiretamente, contribuíram para o sucesso deste trabalho. I SUMÁRIO LISTA DE FIGURAS.......................................................................................................... I LISTA DE TABELAS......................................................................................................... III RESUMO............................................................................................................................. VI ABSTRACT......................................................................................................................... VII INTRODUÇÃO................................................................................................................... 1 OBJETIVOS........................................................................................................................ 9 MATERIAL E MÉTODOS................................................................................................. 10 Local de estudo, animais e manejo...................................................................................... 10 Etograma.............................................................................................................................. 11 Testes................................................................................................................................... 12 Treinamento antipredação.................................................................................................... 12 Recinto para treinamento..................................................................................................... 12 Protocolo experimental........................................................................................................ 14 Aclimatação ao recinto dos testes....................................................................................... 14 Experimentos....................................................................................................................... 15 Treinamento antipredação.................................................................................................... 16 Procedimentos...................................................................................................................... 19 Coleta dos dados.................................................................................................................. 19 Teste de memória................................................................................................................. 20 Coleta dos dados.................................................................................................................. 22 Teste de personalidade......................................................................................................... 23 II Análise dos dados................................................................................................................ 27 RESULTADOS................................................................................................................... 29 Teste antipredação............................................................................................................... 29 Teste de memória................................................................................................................. 43 Teste de personalidade......................................................................................................... 51 DISCUSSÃO....................................................................................................................... 58 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS................................................................................ 72 I LISTA DE FIGURAS 1 – Esquema do recinto utilizado para as sessões de treinamento antipredação das emas na FZB-BH....................................................................................................................................... 14 2 – Modelo de onça sendo puxado pelo corredor lateral ao recinto de treinamento................... 15 3 – Cachorro da raça Rotweiller utilizado durante os treinamentos antipredação...................... 16 4 – Cadeira utilizada como teste controle durante as sessões de treinamento antipredação....... 16 5 – Marcações utilizadas para as emas. Em cima, as anilhas plásticas coloridas. Em baixo, tatuagem numérica na região proximal do tarso-metatarso......................................................... 17 6 – Homem fantasiado que perseguia as emas após o aparecimento do estímulo visual (predador).................................................................................................................................... 18 7 – Sistema de quadrantes colocados em cada recinto de manutenção das emas (Setor Extra e Praça das Aves) para delimitação das distâncias das aves em relação ao objeto “novo”. Os bastões desenhavam dois quadrados (um grande e um pequeno) e o objeto era colocado no centro desses quadrados.............................................................................................................. 24 8 – Objetos “novos” utilizados nos testes de personalidade das emas. Caixa de papelão, bola, sacola e pessoa............................................................................................................................. 25 9 – Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 1 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com o modelo de onça-pintada......................... 36 10 – Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 1 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com a cadeira..................................................... 37 11 – Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 1 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com o cachorro.................................................. 38 II 12 – Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 2 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com o modelo de onça-pintada......................... 39 13 – Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 2 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com a cadeira..................................................... 39 14 – Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 2 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com o cachorro.................................................. 40 15 – Análise de Cluster da similaridade das respostas comportamentais apresentadas pelas emas treinadas contra predação na FZB-BH............................................................................... 42 III LISTA DE TABELAS 1 – Composição dos grupos e sexo das emas utilizadas durante os experimentos antipredação na Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte........................................................................... 10 2 – Relação das categorias comportamentais e comportamentos descritos para Rhea americana na FZB-BH e utilizados nos estudos antipredação e de memória (comportamentos marcados com um asterisco), e de personalidade (comportamentos marcados com dois asteriscos...................................................................................................................................... 12 3 – Esquema de realização dos testes de memória com as emas treinadas e não treinadas contra predação............................................................................................................................ 21 4 – Média ± erro padrão dos comportamentos das emas treinadas contra predação na FZBBH, analisados por tratamento.................................................................................................... 30 5 – Comparação entre os comportamentos dos grupos de emas e de cada ave individualmente, avaliando-se os três diferentes tratamentos, de acordo com o Teste de Mann-Whitney............................................................................................................................. 32 6 – Número médio de registros, erro padrão e Testes de Mann-whitney para os comportamentos apresentados pelos dois grupos de emas treinadas contra predação na FZBBH................................................................................................................................................ 33 7 – Áreas utilizadas e posições dos bicos dos grupos e das emas individualmente no recinto de testes durante as sessões de treinamento antipredação na FZB-BH....................................... 34 8 – Tempo de reação dos grupos de emas e de cada ema individualmente aos três estímulos apresentados durante as sessões de treinamento antipredação na FZB-BH................................ 35 9 – Comparação entre os comportamentos dos grupos de emas, avaliando-se os três IV diferentes tratamentos e as três fases do estudo, de acordo com o Teste de Mann-Whitney...... 41 10 – Número médio de registros, erro padrão e Teste de Kruskal-Wallis para os comportamentos apresentados pelos três grupos de emas durante os testes de memória realizados na FZB-BH................................................................................................................. 43 11 – Média ± erro padrão dos comportamentos das emas submetidas aos testes de memória na FZB-BH, analisadas por teste................................................................................................. 45 12 – Comparação entre os comportamentos dos grupos de emas, avaliando-se os quatro diferentes dias de teste de memória, de acordo com o teste estatístico de Mann-Whitney......... 46 13 – Resultados dos testes estatísticos de Mann-Whitney para os comportamentos das emas submetidas aos testes de memória na FZB-BH........................................................................... 48 14 – Áreas utilizadas e posições dos bicos dos grupos e das emas individualmente no recinto de testes durante os testes de memória na FZB-BH.................................................................... 49 15 – Tempo de reação dos grupos de emas e de cada ave individualmente (exceto grupo controle – GC) ao modelo de predador durante os testes de memória realizados na FZB-BH... 50 16 – Número médio de registos ± erro padrão dos comportamentos das emas submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH, analisados por tratamento................................................. 52 17 – Resultados dos testes estatísticos de Mann-Whitney para os comportamentos das emas submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH................................................................... 53 18 – Índices de personalidade calculados segundo Bremner (2002) para as emas submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH em 2003....................................................................... 54 19 – Distâncias em relação aos objetos estranhos e latências (em minutos) dos grupos de emas submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH.......................................................... 55 20 – Distâncias em relação aos objetos estranhos e latências (em minutos) das emas V submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH................................................................... 57 VI RESUMO Azevedo, C.S. & Young, R.J. 2004. Avaliação das respostas comportamentais de emas (Rhea americana, Rheidae) submetidas a técnicas de treinamento antipredação na Fundação Zôo-Botânica de Belo Horizonte, Minas Gerais. Dissertação de Mestrado – Programa de Pós-graduação em Zoologia de Vertebrados, Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais, Minas Gerais As ações humanas danosas vêm reduzindo as populações de emas (Rhea americana, Rheidae, Aves) em toda a sua área de ocorrência. A reintrodução de emas cativas foi tentada, mas sem sucesso, uma vez que os indivíduos foram predados. Animais nascidos em cativeiro e isolados de seus predadores por várias gerações perdem a habilidade de reconhecer predadores. Tentando-se aumentar as chances de sucesso em projetos de reintroduções, têm-se utilizado cada vez mais freqüentemente técnicas de treinamento antipredação. O presente estudo objetivou o treinamento de emas para evitar predadores. Foram estudadas 15 emas, todas nascidas na Fundação Zôo-Botânica de Belo Horizonte, separadas em três grupos, sendo dois grupos teste e um grupo controle. Foram realizados 15 testes antipredação, quatro testes de memória e oito testes de personalidade com cada grupo. Os testes antipredação consistiram num modelo de predador associado a uma simulação de captura. Os testes de memória consistiram na apresentação do modelo de predador e os testes de personalidade consistiram na apresentação de quatro objetos novos às aves. Os testes foram filmados e analisados posteriormente. Os resultados demonstraram que as emas responderam positivamente aos testes antipredação, tornando-se mais vigilantes; que a memória para o reconhecimento do predador perdurou por quase três meses; e que a personalidade de cada indivíduo teve influência na resposta comportamental apresentada. Os resultados demonstraram que o treinamento antipredação para emas pode se tornar uma ferramenta importante para o sucesso de futuros projetos de conservação dessas aves. Palavras-chave: Ema, Rhea americana, treinamento, antipredação, conservação VII ABSTRACT Azevedo, C.S. & Young, R.J. 2004. Training captive-born greater rheas (Rhea americana, Rheidae) to avoid predators. Dissertation of Master Degree – Programa de Pós-graduação em Zoologia de Vertebrados – Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais, Minas Gerais. Human activities have been diminishing greater rhea (Rhea americana, Rheidae, Aves) populations throughout its occurrence area. The reintroduction of captive-born greater rheas have been tried but without success; since the individuals reintroduced were killed by predators. Captive-born animals that have been isolated from predators for many generations can lose their predator recognition abilities. To enhance the survival rates of the reintroduced animals, researchers are now using antipredator training techniques. We studied the response of 15 zoo-borne greater rheas to anti-predator training. The animals were divided into three groups: two test groups and one control group. We ran 15 antipredator tests, four memory testes and eight personality tests with each group. Antipredator tests consisted in pairing a taxidermized predator model with a simulation of a capture procedure. Memory tests consisted of presenting the predator model to the birds, and the personality tests consisted of presenting four novel objects to the birds. All tests were video-recorded and analyzed a posteriori. Results showed that the rheas responded appropriately to the predators, becoming more vigilant; that the memory for recognizing predator remains for almost three months; and that the individual’s personality affects the manner of how the rhea responds to the predator. Our results demonstrate that antipredator training is effective and therefore an invaluable tool for reintroduction projects involving greater rheas. Key-words: Greater rhea, Rhea americana, training, antipredation, conservation 1 1 – INTRODUÇÃO A ema, Rhea americana LINNAEUS, 1758, é a maior ave da América do Sul, com a altura variando entre 134 e 170 cm; podem pesar até 35 kg. Apresenta a plumagem da região da cabeça e do pescoço cinza pardacenta. Mais robusto, o macho adulto tem a cabeça mais perfilada e o pescoço mais grosso, sendo negros a base do pescoço, o peito e a parte mediana do dorso anterior (Sick, 1997). Possuem, assim, um leve dimorfismo sexual. Essencialmente terrícola, a espécie foge em grande velocidade (a passos de 1,5 m de distância; em média 60 km/h), correndo em ziguezagues controlados pelas asas, que são alternadamente abaixadas e levantadas. A dieta é onívora. Adultos e filhotes se alimentam de folhas, frutos, sementes, insetos e pequenos vertebrados (lagartixas, rãs, cobras, etc). Pastam lentamente e ingerem pedras ou outros objetos para auxiliar a trituração dos alimentos. Necessitam de extensas áreas para forrageio (Sick, 1997). Reproduz-se de julho a setembro. Nessa época, os grupos se separam em pequenos bandos e os machos tornam-se bastante agressivos uns com os outros. Na natureza, espécies como o lagarto teiú (Tupinambis teguixin LINNAEUS, 1758), cachorro-do-mato-vinagre (Speothos venaticus LUND, 1842), lobo-guará (Chrysocyon brachyurus ILLIGER, 1815), onça-pintada (Panthera onça LINNAEUS, 1758), alguns gaviões e até cachorros domésticos são predadores das emas (Dani, 1993). Distribui-se pelo Brasil, Argentina, Paraguai, Uruguai e sul da Bolívia (Giannoni, 1996). No Brasil, ocupa as regiões sul do Pará, nordeste (incluindo o Maranhão), centrooeste, sudeste e sul (Azevedo & Barçante, 2001). Em Minas Gerais, existem populações isoladas, sendo a espécie classificada como ameaçada-vulnerável (Machado et al., 1998). Vive em regiões campestres e cerrados, desde que exista oferta de água (Brandt & Neto, 2 1999). As maiores populações naturais encontram-se nos estados do Mato Grosso e Goiás (Gunski, 1992). O cerrado, bioma de ocorrência natural da ema, tem sido explorado drasticamente; mais de 50% de sua área já foi alterada pela ação humana (Silva, 1995a) e apenas 0.7% de sua área está protegida legalmente no Brasil (Silva, 1997). Nessa região, as populações naturais das emas vêm sofrendo declínios acentuados (Del Hoyo et al., 1992). Em geral, as ações humanas danosas dizimaram ou vêm reduzindo as populações de ema em toda a sua área de ocorrência, principalmente no nordeste, Brasil central e meridional (Codenotti, 1991; Dani, 1993; Sick, 1997). Além da caça intensiva, as atividades incluem queimadas, desmates, eliminação de ovos por maquinário agrícola durante a preparação do solo para plantio e utilização de agrotóxicos em áreas cultivadas (provocando o envenenamento dos espécimes). Diante do quadro de ameaças referido, tornam-se necessárias medidas de manejo voltadas para a proteção da espécie. A adoção de programas de reintrodução em Unidades de Conservação se destaca, pois os exemplares podem ser facilmente adquiridos em cativeiro (Brandt & Neto, 1999). A reintrodução das emas em áreas nativas requer a implantação de projetos específicos e criteriosos de plano de soltura e monitoramento. Além disso, a população da área de entorno do local de soltura deve ser comunicada e integrada ao projeto, a partir de ações de educação ambiental. Os projetos de reintrodução de espécies têm crescido em importância e podem se tornar as ferramentas mais importantes para o reestabelecimento de populações no habitat natural. Uma grande proporção de projetos de reintrodução não têm obtido sucesso no estabelecimento de populações viáveis (Kleiman, 1989; Griffith et al., 1989; MacMillan, 1990; Beck et al., 1994; Wolf et al., 1996), e a mortalidade causada pela predação tem sido 3 determinante em algumas tentativas (Beck et al., 1991; Short et al., 1992; Miller et al., 1994). A mortalidade maior se dá, na maioria das vezes, durante ou imediatamente após a liberação do animal na natureza (Olla et al., 1998). Projetos anteriores de reintrodução de R. americana na Estação Ambiental de Galheiro (Perdizes, MG) e na área de proteção do Serra Azul (Juatuba, MG) não foram bem sucedidos devido, em grande parte, à predação dos adultos, ovos e filhotes (Ângela Faggioli – bióloga da FZB-BH, com.pes.). Existem várias maneiras de se contornar esse problema: mover os animais para áreas livres de predadores; construir cercas que evitem a entrada dos predadores; ou mesmo eliminá-los localmente (translocação, caça, etc) (Griffin et al., 2000). Recentemente, o interesse no treinamento de animais objetivando-se o reconhecimento de predadores tem crescido. Resultados preliminares têm sido animadores (Miller et al., 1994; Maloney & McLean, 1995; McLean et al., 1996, 1999; Richards, 1998), e a utilização de modelos taxidermizados têm se tornado uma técnica efetiva para se estudar a aquisição da capacidade de reconhecimento do predador (Curio, 1988). Já os animais vivos constituem excelentes modelos para treinamento, pois conseguem estimular não só a visão, mas também o olfato e a audição dos animais treinados, bem como apresentam riqueza de posturas durante sua locomoção (Griffin et al., 2000). Animais que foram isolados de seus predadores naturais durante um período longo de sua vida ou durante sua evolução podem não mais expressar os comportamentos antipredação apropriadamente. Esse tipo de comportamento tem grande custo energético; tempo e energia gastos evitando-se predadores poderiam ser investidos em outras atividades, como forrageamento e reprodução (Ryer & Olla, 1998). Por essa razão, o comportamento antipredação quase sempre diminui, uma vez que a presa não esteja mais 4 submetida à pressão do predador. Essa perda do comportamento pode ser parcial ou total, dependendo do tempo de isolamento da força seletiva (Griffin et al., 2000). Segundo Coss (1999), animais que foram isolados de seus predadores por muitas gerações podem apresentar modificações em seu comportamento antipredação, embora a taxa de modificação e os tipos de comportamentos perdidos dependam de seus custos e do grau de divisão entre os processos cognitivos e de percepção e os outros padrões comportamentais. O grau de perda, entretanto, não parece ser simplesmente proporcional ao número de gerações desde o isolamento (Griffin et al., 2000). O treinamento para o reconhecimento do predador tem maior chance de funcionar com indivíduos que ainda expressam alguns componentes do comportamento antipredação, uma vez que o treinamento pode apenas recuperar ou aumentar os elementos pré-existentes (Griffin et al., 2001). Nenhuma técnica de treinamento, seja ele instrumental ou clássico, pode estimular um animal que tenha perdido todos os elementos precursores das reações de defesa espécieespecíficos a responder adequadamente aos estímulos predatórios (Griffin et al., 2000). Acredita-se que as respostas individuais contra predadores sejam desenvolvidas sem experiências. Existem evidências de que ao menos alguns comportamentos de evitação de predadores são herdados (Magurran, 1990). Entretanto, um substancial número de pesquisadores vem demonstrando em seus experimentos que animais que inicialmente não se sentem ameaçados perante predadores podem ser condicionados a responder adequadamente a eles; tanto a predadores vivos quanto a modelos taxidermizados (Dill, 1974; Magurran, 1989; Chivers & Smith, 1994a; Ellis et al., 1977; Curio, 1988; Maloney & McLean, 1995; Mineka & Cook, 1988). Como em outros comportamentos, respostas antipredação têm componentes herdados e aprendidos (Kieffer & Colgan, 1992). 5 Para espécies que vivem em grupos, a predação sobre um membro do bando pode se tornar uma importante fonte de informações sobre o predador para os outros indivíduos (Magurran, 1989; Chivers et al., 1995; Mesquita, 2003). As repostas apresentadas pelos membros mais velhos e experientes do grupo servem de modelo a ser copiado pelos indivíduos mais jovens (Galef, 1988; Box & Gibson, 1999; Griffin & Evans, 2003). O aumento da aprendizagem através do contato social já foi demonstrado para aves (Lorenz, 1952; Curio et al., 1978), mamíferos (Herzog & Hopf, 1984; Mineka & Cook, 1988), moluscos (Wood, 1968; Morgan, 1972) e peixes (Mathis et al., 1996; Lima & Bednekoff, 1999; Kelley et al., 2003). Poucas espécies de aves têm sido submetidas às técnicas de treinamento antipredação, embora os resultados tenham demonstrado ser uma técnica eficaz no resgate ou no aumento das habilidades finais de detecção e resposta aos predadores (Ellis et al., 1977; Evans & Marler, 1991; McLean & Rhodes, 1991; McLean et al., 1999). Aves de grande porte, como as ratitas (ema, avestruz, emu e casuar), ainda não foram testadas quanto à capacidade de aprendizagem e reconhecimento de predadores. Testes dessa natureza são importantes devido ao declínio das populações dessas aves em seus respectivos habitats (excetuando-se a avestruz, todas as outras espécies se encontram ameaçadas de extinção) (IUCN, 2004). Resultados positivos podem transformar o treinamento antipredação numa ferramenta importante nos projetos de reintrodução de aves de grande porte ao redor do mundo. A capacidade de memória dos animais após sessões de treinamento antipredação é extremamente variável. Csányi et al. (1989), estudando peixes dourados (Carassius auratus LINNAEUS, 1758), perceberam uma capacidade de memória antipredação de três meses, o que é bastante considerável para peixes que vivem normalmente um ano. Mesquita (2003), 6 estudando tilápias-do-nilo (Oreochromis niloticus LINNAEUS, 1758), perceberam uma capacidade de memória de menos de 75 dias, uma vez que os peixes responderam à exposição ao modelo de predador de forma diferente ao que responderam durante as sessões de treinamento. Ferrari (1996) cita uma notável memória de longo prazo (mais de um ano) em pombos domésticos (Columba lívia GMILIN, 1789). Conhecer o tempo de armazenamento das informações obtidas com o treinamento antipredação torna-se importante para se avaliar o custo-benefício da aplicação dessas técnicas. Além da avaliação da capacidade de memória, é interessante também se tentar entender como a individualidade influencia nas respostas comportamentais exibidas pelos animais. Esse entendimento é de grande valia para projetos de reintrodução. Diferenças comportamentais atribuídas à personalidade dos indivíduos têm sido demonstradas para diversos grupos animais, como moluscos cefalópodes (Mather & Andersson, 1993), peixes (Wilson et al., 1993; Coleman & Wilson, 1998), aves (Greenberg, 1989; Verbeek et al., 1999) e mamíferos (Lowe & Bradshaw, 2001; Svartberg, 2002; Svartberg & Forkman, 2002). Essas diferenças são classificadas dentro de um contínuo chamado de “linha da timidez-coragem”. Essa linha poderia ser definida como a tendência geral de um animal em se aproximar de um objeto novo e estranho e de se arriscar (Kagan et al., 1988; Wilson et al., 1994). De maneira geral, os indivíduos tímidos reagem a objetos e situações nãofamiliares se tornando quietos e vigilantes. Indivíduos corajosos agem normalmente ou se tornam ativos, explorando a nova situação (Wilson et al., 1993). A personalidade dos animais pode ser decisiva na capacidade de sobrevivência após a soltura. Bremner (2002), estudando raposas (Vulpes velox SAY, 1823) nos Estados Unidos, descobriu que os indivíduos corajosos apresentavam taxas de mortalidade significativamente mais altas do que os indivíduos tímidos, e que os indivíduos mais 7 corajosos morriam mais rapidamente após a soltura se comparados aos indivíduos mais tímidos. Segundo Coleman & Wilson (1998), as diferenças individuais que são adaptativas no contexto da evitação de predadores podem ser ou não adaptativas em outros contextos, como nas interações sociais intraespecíficas, por exemplo. Cada situação importante que afeta a sobrevivência e a reprodução potencialmente requer uma resposta adaptativa diferente, favorecida pela seleção natural, portanto, seria mais adaptativo para um contínuo timidez-coragem existir para algumas situações mas não para outras. Se essas respostas são selecionadas naturalmente, então parece que esse contínuo é parcialmente herdável. De fato, hoje, essa capacidade parece ser inquestionável (Wilson et al., 1994). Com o componente genético do contínuo timidez-coragem podendo ser herdado dos pais para a prole, estudos sobre a personalidade dos animais podem ser de grande importância para a seleção de animais mais propensos à aprendizagem sobre predadores, pois podem servir de modelos para conspecíficos inexperientes (Sneddon, 2003). Indivíduos corajosos que aprendem mais rápido podem ser candidatos a modelos para a transmissão social de suas habilidades, entretanto, o treinamento de indivíduos tímidos também é importante, uma vez que, no caso do reconhecimento de predadores, a coragem não é uma habilidade muito vantajosa. O ideal, portanto, seria a reprodução de indivíduos com grande capacidade de aprendizagem e não tão corajosos, ocupando não os extremos da linha timidez-coragem, mas posições intermediárias que permitissem a resposta adequada frente aos predadores. Uma vez que as quantias de dinheiro envolvidas em projetos de reintrodução de animais são astronômicas (Kleiman, 1996), esse tipo de manejo evitaria gastos desnecessários com o treinamento de animais cuja chance de sobrevivência após a soltura seria baixa. 8 Os estudos acerca dos efeitos comportamentais derivados dos treinamentos antipredação, na sua maioria, lidaram com o indivíduo (Griffin et al., 2001). Poucos foram os estudos que relacionaram os efeitos do treinamento em relação ao número de indivíduos do grupo (treinamento social) (Curio, 1988; Mineka & Cook, 1988). Para aves ratitas, esse tipo de abordagem nunca foi realizado. O comportamento social apresentado pelas emas é bastante importante uma vez que essas aves apresentam a tendência de viverem em grandes grupos (Sick, 1997). Portanto, a avaliação das respostas comportamentais das emas treinadas em grupos será o primeiro trabalho abordando o tema realizado com aves ratitas. 9 2 – OBJETIVOS Objetivo geral A aplicação de técnicas de treinamento antipredação em exemplares de Rhea americana nascidas, criadas e mantidas na Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte. Objetivos específicos 1 - Descrever e quantificar as respostas comportamentais exibidas pelos indivíduos durante as seções de treinamento; 2 - testar o tempo de reação individual à exibição dos modelos de predadores nos grupos estudados e comparar dados sobre o tempo de reação à apresentação de estímulos entre grupos de emas treinadas e não treinadas; 3 - avaliar a capacidade de memória das emas e o tempo de habituação aos estímulos visuais; 4 - quantificar e avaliar se a personalidade de cada ave influencia nos padrões comportamentais de defesa contra predadores. 10 3 - MATERIAL E MÉTODOS 3.1 - Local de estudo, animais e manejo O estudo foi realizado na Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte (FZB-BH). Foram estudados 15 exemplares de R. americana, todos nascidos no zoológico da FZBBH, na proporção de oito machos para sete fêmeas. Os indivíduos tinham idades variadas (dois a seis anos), o que reproduziu em parte a estrutura dos bandos encontrados naturalmente (Sick, 1997). As aves foram divididas aleatoriamente (sorteio) em três grupos: dois grupos-teste e um grupo controle (Tabela 1). Tabela 1: Composição dos grupos e sexo das emas utilizadas durante os experimentos antipredação na Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte. SETOR EXTRA DE AVES PRAÇA DAS AVES Grupo 1 (G1) Grupo 2 (G2) Grupo controle (GC) Ema 3 ( ) Ema 1 ( ) Ema 9 ( ) Ema 4 ( ) Ema 2 ( ) Ema 10 ( ) Ema 5 ( ) Ema 6 ( ) Ema 11 ( ) Ema 7 ( ) Ema 8 ( ) Ema 12 ( ) Ema 13 ( ) Ema 14 ( ) Ema 15 ( ) Oito emas foram mantidas num recinto de 60 m x 13 m, subdividido em quatro recintos menores de 15 m x 13 m. Esse recinto se localizava no Setor Extra de Aves, um local restrito à visitação pública. Os recintos menores eram vegetados com espécies como a pitangueira (Eugenia uniflora, Myrtaceae), nêspera (Eriobotrya japonica, 11 Rosaceae), goiabeira (Psidium sp., Myrtaceae) e jambeiro (Syzygium jambos, Myrtaceae). Essas emas foram selecionadas aleatoriamente (sorteio) para serem treinadas (grupo-teste) e foram subdivididas em dois grupos de quatro aves cada. Sete emas, selecionadas como grupo-controle (GC), foram mantidas num recinto na Praça das Aves de 28 m x 16.5 m, e estavam à vista do público freqüentador da área. Esse recinto era vegetado com exemplares de Spatodea campanulata (Bignoniaceae), macaúba (Acrocomia aculeata, Palmaceae) e oiti (Licania tomentosa, Rosaceae). Ração e água eram oferecidos ad libitum para todos os grupos (grupo-teste e grupo-controle). Duas emas morreram ao longo do experimento, restando 13 emas no final dos testes. As mortes não foram em decorrência dos experimentos: um indivíduo (ema 13, GC, ) morreu no dia 19 de julho, em decorrência de infarte do miocárdio; e o outro indivíduo (ema 3, G1, ) foi morto no dia 12 de setembro, por eutanásia, após cegueira completa ocasionada pelo dilaceramento do globo ocular decorrente de briga com outro macho. 3.2 – Etograma Foi construído um etograma para as emas da Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte em outubro de 2002, mostrado na tabela 2. Os comportamentos marcados com um asterisco foram utilizados nos testes antipredação e nos testes de memória. Os comportamentos marcados com dois asteriscos foram utilizados nos testes de personalidade. Foram realizadas 12 horas de observações durante três dias nãoconsecutivos. As observações foram feitas de 8:00h às 16:00h. Os comportamentos foram anotados de forma contínua e sem restrições [método “ad libitum” (Setz, 1991)]. 12 Tabela 2: Relação das categorias comportamentais e comportamentos descritos para Rhea americana na FZB-BH e utilizados nos estudos antipredação e de memória (comportamentos marcados com um asterisco), e de personalidade (comportamentos marcados com dois asteriscos). Categoria comportamental No Comportamento Código 1 - Reprodução 1 Vocalizando* 2 – Vigilância 2 Alerta* 3 Observando** OBS 4 Andando pelo recinto* AN 5 Bicando objeto** BIC 6 Andando de um lado para o outro* ALO 4 – Inatividade 7 Parado inativo* 5 – Manutenção/Alimentação 8 Forrageando* 6 – Defesa 9 Fugindo em ziguezagues* FZ 10 Fugindo em linha reta* FR 11 Deitado no chão com o pescoço DN 3 – Atividade VOC AL IN FOR esticado* 12 Escondendo atrás da árvore* ESA 13 Pulando para fugir de perseguição* PUL 7 – Não visível 14 Não visível* NV 8 – Outros 15 Outros comportamentos* OUT 3.3 – Testes Foram realizados três testes com os grupos de emas: treinamento antipredação, teste de memória e teste de personalidade. Cada teste será descrito em detalhes abaixo. 3.3.1 – Treinamento antipredação 3.3.1.1 - Recinto para treinamento Foi utilizado um recinto de 37.0 m de comprimento x 8.4 m de largura, delimitado por cerca de tela de arame de 3.0 m de altura, malha de 2” e fio 22. A tela foi 13 coberta com lona plástica preta por toda sua extensão para que as emas não conseguissem observar as ações realizadas do lado de fora do recinto. Uma abertura de aproximadamente 30 cm de diâmetro na lona plástica foi feita num dos lados menores do recinto (frente do recinto), para permitir ao pesquisador observar e filmar os comportamentos das aves dentro do recinto. Uma abertura adicional de 1.5 m x 1.0 m foi feita na lona plástica, na lateral direita do recinto (direita do observador), para que os estímulos visuais (modelo taxidermizado de onça, cachorro vivo e cadeira) dos treinamentos pudessem ser apresentados às emas. O recinto apresentava no fundo um grande arbusto de Assa-peixe (Vernonia sp., Compositae) que serviu como esconderijo para as aves durante as sessões de treinamento. O recinto foi dividido em quatro quadrantes imaginários, tendo a janela de visualização dos modelos e a árvore do fundo como delimitação dos quadrantes (Figura 1) As áreas dos quatro quadrantes localizadas em frente à janela de apresentação do modelo do predador foram selecionadas como especiais, recebendo códigos específicos (área 5 = quadrante 1; área 6 = quadrante 2; área 7 = quadrante 3; área 8 = quadrante 4). O modelo animal taxidermizado foi fixado a um carrinho. Esse carrinho corria pela lateral direita do recinto, num corredor externo à área em que as emas eram mantidas. Cortinas de lona preta penduradas perpendicularmente aos trilhos, em cada lado do corredor, serviram de anteparo para os modelos visuais, antes e depois das apresentações (Figura 1). A cadeira utilizada como teste-controle foi fixada ao mesmo carrinho, e também percorria a lateral do recinto pelo corredor em anexo. O cachorro doméstico andava pelo corredor, percorrendo o mesmo trajeto do carrinho. 14 Carrinho com modelo de predador Cortina Trilhos Quadrante 6 Quadrante 5 Quadrante 3 Arbusto Quadrante 7 8.4m Quadrante 8 Quadrante 4 Quadrante 2 Quadrante 1 Observador 37 m Figura 1: Esquema do recinto utilizado para as sessões de treinamento antipredação das emas na FZB-BH. 3.3.1.2 - Protocolo experimental 3.3.1.2.1 - Aclimatação ao recinto dos testes Após a transferência dos grupos para o recinto de teste, foi necessário que as aves se habituassem ao local. Todos os dias o pesquisador entrou no recinto e distribuiu na sua parte central (círculo delimitado por linha pontilhada na figura 1) ração peletizada. Após esse procedimento, as aves eram observadas, do local de filmagem, por 5-10 minutos. O objetivo de tais observações foi a constatação de que as aves estavam tranqüilas e adaptadas ao novo recinto, evidenciadas pelo ato de forrageio e por outros comportamentos de relaxamento. Os testes comportamentais só ocorreram após as aves terem forrageado livremente pelo recinto. 15 3.3.1.2.2 - Experimentos Para cada grupo-teste foram realizadas 15 sessões de treinamento, onde foram quantificadas as respostas iniciais aos estímulos visuais (modelos de predadores e controle). Os modelos foram pré-selecionados para atrapalhar os efeitos do treinamento e evitar a familiarização com o predador. O modelo da onça-pintada e o cachorro doméstico representam predadores não-familiares às aves. O modelo de onça utilizado tinha tamanho similar ao animal vivo e foi montado na posição quadrúpede (foi cedido pelo Museu de Ciências Naturais da Puc-Minas). Foi utilizado um cachorro vivo, da raça Rotweiller. O carrinho foi apresentado também com uma cadeira para se medir a proporção de respostas atribuída à apresentação do dispositivo e seu movimento associado (teste controle). Os tempos de latência foram medidos e relacionados com o número de sessões de treinamento (Figuras 2, 3 e 4). O grupo-controle - GC (aves do recinto de exposição na Praça das Aves) não recebeu nenhum tipo de treinamento com modelos ou teste-controle. Figura 2: Modelo de onça sendo puxado pelo corredor lateral ao recinto de treinamento (visão de dentro do recinto). 16 Figura 3: Cachorro da raça Rotweiller utilizado durante os treinamentos antipredação. Figura 4: Cadeira utilizada como teste controle durante as sessões de treinamento antipredação. 3.3.1.2.3 – Treinamento antipredação Foram formados, aleatoriamente, dois grupos-teste de emas (G1 e G2), contendo quatro indivíduos cada, na proporção de três machos para uma fêmea. Cada ema recebeu marcação individual; as emas do grupo controle foram marcadas com uma anilha plástica com combinações coloridas (perna); as emas dos grupos-teste foram 17 marcadas com uma tatuagem numérica na região proximal do tarso-metatarso (Figura 5) (cada ave recebeu uma numeração diferente – tabela 1). Figura 5: Marcações utilizadas para as emas. Em cima, as anilhas plásticas coloridas. Em baixo, tatuagem numérica na região proximal do tarso-metatarso. Os grupos-teste foram treinados por cinco vezes com o modelo da onça-pintada, cinco vezes com o controle (cadeira) e cinco vezes com o cachorro doméstico, nessa ordem. 18 Nos testes, o modelo visual foi puxado por cordas pelo corredor lateral ao recinto de treinamento, passando em frente à área visível às emas (janela lateral direita). Depois de 3-5 segundos, um homem vestido de preto, encapuzado e carregando um puçá entrou correndo pelo recinto, simulando uma captura (estímulo aversivo) (Figura 6). Para esses grupos, o aparecimento do modelo da onça-pintada e do cachorro doméstico foi associado ao processo de captura. As emas foram perseguidas pelo homem até realizarem três ou quatro corridas pelo recinto. A rede de captura esteve sempre apontada para o chão. A captura foi sempre simulada, nunca real. Após a saída do homem do recinto, o modelo visual passava novamente pela área visível 2 segundos depois. Todo o procedimento (predador – estímulo aversivo) durou 60 segundos. Cada teste foi realizado num tempo total de 18 minutos, separados da seguinte maneira: dois minutos iniciais antes da aparição do predador, um minuto de apresentação do predador–perseguição, e 15 minutos após o desaparecimento do predador. A fantasia vestida pelo homem teve como única função o disfarce da silhueta humana. Figura 6: Homem fantasiado que perseguia as emas após o aparecimento do estímulo visual (predador). 19 Os testes com a cadeira (teste controle) seguiram os mesmos padrões dos testes com o modelo da onça-pintada e com o cachorro doméstico, embora a perseguição não tenha sido realizada. Em outras palavras, no teste controle não acontecia o pareamento dos estímulos, no caso, cadeira e perseguição (estímulo aversivo). Esse procedimento evitou um possível erro de aprendizagem, ou seja, evitou que as emas associassem a aparição de uma cadeira com um estímulo aversivo (perseguição). 3.3.1.2.4 - Procedimentos Todos os dados foram coletados entre 7:00-8:00hs e 16:00-17:00hs. Esses foram os períodos ideais, pois as emas são aves diurnas, inativas nos períodos mais quentes do dia (del Hoyo et al., 1992). O estímulo era apresentado apenas se as aves estivessem forrageando ou engajadas em outro tipo de comportamento que demonstrasse seu relaxamento (como arrumar as penas, andar pelo recinto, forragear, por exemplo). Se as aves não estivessem relaxadas o suficiente, as sessões de treinamento eram adiadas para o dia seguinte. 3.3.1.2.5 - Coleta dos dados As sessões de treinamento foram realizadas durante cinco dias consecutivos (segunda-feira à sexta-feira), na parte da manhã e na parte da tarde. Cada grupo se submeteu a três sessões de treinamento na parte da manhã e duas na parte da tarde; nunca um mesmo grupo foi treinado na manhã e tarde do mesmo dia. No total, foram 15 dias de treinamento (cinco com o modelo da onça-pintada, cinco com a cadeira e cinco com o cachorro doméstico). Os testes aconteceram entre junho e julho de 2003, na seguinte seqüência: onça, cadeira, cachorro doméstico. A cadeira foi intercalada aos modelos de predador para se evitar a habituação das aves. 20 Os dados foram coletados utilizando-se o método de amostragem focal com registros instantâneos, com intervalos amostrais de 15 segundos (Martin & Bateson, 1993). Os testes foram filmados em VHS, utilizando-se uma filmadora JVC, modelo GR-AX 730. Foram coletados dados sobre os comportamentos exibidos pelas emas durante os 18 minutos de treinamento (dois minutos antes do aparecimento do predador, um minuto durante o aparecimento do predador/perseguição e 15 minutos após o desaparecimento do predador), tempo de latência (tempo até as emas perceberem e reagirem aos estímulos), região do recinto em que elas se encontravam, direção para onde o bico estava apontado, horário do teste, número do teste, sexo da ave e tamanho do grupo. Os comportamentos “alerta”, “andando de um lado para o outro”, “fugindo em ziguezague”, “fugindo em linha reta”, “deitado no chão com o pescoço esticado”, “pulando para fugir de perseguição” e “escondendo atrás da árvore” foram considerados como indicativo de estresse, medo, vigilância e defesa. Comportamentos como “andando pelo recinto”, “forrageando”, “parado inativo”, “vocalizando” e “outros comportamentos” foram considerados como de relaxamento (Codenotti et al., 1995; Brandt & Neto, 1999). 3.3.2 – Teste de memória Foram realizados testes de memória com as aves treinadas contra predação. Os dois grupos-teste iniciais (G1 e G2) foram subdivididos em quatro grupos menores, cada um com dois indivíduos. Os grupos finais foram: Grupo 1 (G1) – Emas 3 e 7; Grupo 2 (G2) – Emas 4 e 5; Grupo 3 (G3) – Emas 1 e 8; e Grupo 4 (G4) – Emas 2 e 6. Esses novos grupos foram escolhidos aleatoriamente, através de sorteio. Cada grupo foi 21 testado separadamente, no mesmo recinto utilizado para o treinamento antipredação (Figura 1). O teste de memória consistiu em apresentar o modelo de onça-pintada às aves treinadas, sem associá-lo, entretanto, ao estímulo aversivo (perseguição/simulação da captura). O tempo total de cada teste foi de 18 minutos, divididos como o tempo das sessões de treinamento antipredação. Os testes de memória foram realizados segundo a tabela 3, abaixo apresentada: Tabela 3: Esquema de realização dos testes de memória com as emas treinadas e não treinadas contra predação (G1 = grupo 1; G2 = grupo 2; G3 = grupo 3; G4 = grupo 4; GC = Grupocontrole). Dias após o término das sessões de treinamento 40 55 70 88 3 e 7 (G1) 3 e 7 (G1) 3 e 7 (G1) 3 e 7 (G1) 4 e 5 (G2) 4 e 5 (G2) 4 e 5 (G2) 1 e 8 (G3) 1 e 8 (G3) antipredação Emas 2 e 6 (G4) GC GC GC GC Os grupos 1 (G1) e controle (GC) foram testados quatro vezes cada; o grupo dois foi testado três vezes; o grupo três foi testado duas vezes; e o grupo quatro foi testado uma vez. Os testes foram realizados com 40, 55, 70 e 88 dias após o término do treinamento antipredação (o teste foi realizado com 88 dias devido à falta de pessoal para a realização do teste com 85 dias – final de semana). Essa metodologia nos 22 permitiu avaliar, além da capacidade de memória das aves, se o número de testes (14) foi suficiente para a habituação das emas ao modelo de predador e a influência do tamanho do grupo no grau de vigilância das aves (o grupo 1 foi testado duas vezes com dois indivíduos e duas vezes com um indivíduo, devida à morte da ema 3 ao longo do experimento). O modelo de predador também foi apresentado ao grupo controle (GC) para se avaliar se as respostas comportamentais das emas não-treinadas diferiam ou não das respostas exibidas pelas emas treinadas. O teste foi conduzido da mesma maneira como foi conduzido para os grupos de emas treinadas, embora tenha sido realizado no recinto de manutenção dessas aves, na Praça das Aves. O modelo de onça foi levado para o local e escondido atrás de um pedaço de lona preta colocado na cerca de delimitação do recinto, ficando totalmente coberto, não permitindo às aves observá-lo antes do experimento. 3.3.2.1 - Coleta dos dados Os testes de memória foram realizados em agosto e setembro de 2003, sempre no período da manhã, com exceção do último teste de memória do grupo controle (Praça das Aves) que foi realizado no período da tarde. No total, foram 14 testes de memória (todos com o modelo da onça-pintada). Os dados foram coletados utilizando-se o método de amostragem focal com registros instantâneos, com intervalos amostrais de 15 segundos. Para o grupo controle, os dados foram coletados utilizando-se o método scan, com amostragem instantânea e intervalo amostral de 15 segundos. Os testes foram filmados em VHS, utilizando-se uma filmadora JVC, modelo GR-AX 730. Foram coletados dados sobre os comportamentos exibidos pelas emas durante os 18 minutos de teste (dois minutos antes do aparecimento 23 do predador, um minuto durante o aparecimento do predador e 15 minutos após o desaparecimento do predador), tempo de latência (tempo até as emas perceberem e reagirem aos estímulos), região do recinto em que elas se encontravam (exceto para o GC*), direção para onde o bico estava apontado (exceto para o GC*), horário do teste, número do teste, sexo da ave (exceto para o GC*) e tamanho do grupo (* realização do experimento no recinto de manutenção das aves e não no recinto-teste – quadrantes diferentes que não permitiriam comparação entre os grupos). Os comportamentos “alerta”, “andando de um lado para o outro”, “fugindo em ziguezague”, “fugindo em linha reta”, “deitado no chão com o pescoço esticado”, “pulando para fugir de perseguição” e “escondendo atrás da árvore” foram considerados como indicativo de estresse, medo, vigilância e defesa. Comportamentos como “andando pelo recinto”, “forrageando”, “parado inativo”, “vocalizando” e “outros comportamentos” foram considerados como de relaxamento (Codenotti et al., 1995; Brandt & Neto, 1999). 3.3.3 – Teste de personalidade Foram realizados testes de personalidade antes das emas serem treinadas contra predação e após as sessões de treinamento. Os testes foram realizados com os gruposteste e com o grupo controle. Os testes consistiram na apresentação de objetos “novos” às aves e na avaliação dos comportamentos exibidos. Esse procedimento nos permitiu avaliar a personalidade de cada indivíduo e comparar esses resultados aos obtidos nos testes antipredação. Em cada recinto de manutenção (Setor Extra e Praça das Aves) foram demarcados quadrantes, que consistiam em bastões de madeira presos ao chão. Os quadrantes desenhavam dois quadrados, sendo um quadrado pequeno inserido num 24 quadrado grande (Figura 7). Se a ave entrasse na área delimitada pelo quadrado grande (quadrante 2), ela estaria a uma distância aproximada de 2.60 m do objeto; se ela entrasse na área delimitada pelo quadrado pequeno (quadrante 1), ela estaria a uma distância aproximada de 1.30 m do objeto. Objeto “novo” 2.60 m 1.30 m Marcação do quadrante Figura 7: Sistema de quadrantes colocado em cada recinto de manutenção das emas (Setor Extra e Praça das Aves) para delimitação das distâncias das aves em relação ao objeto “novo”. Os bastões desenhavam dois quadrados (um grande e um pequeno) e o objeto era colocado no centro desses quadrados. Foram utilizados quatro objetos “novos”: uma bola branca, uma sacola plástica prateada, uma caixa de papelão e uma pessoa (Figura 8). Nenhum desses objetos havia sido mostrado para as emas antes (exceto a pessoa). Os objetos foram apresentados às emas na seguinte ordem: bola, sacola, caixa de papelão e pessoa. Cada um dos objetos foi apresentado às aves duas vezes antes e duas vezes depois dos testes antipredação. No 25 total, foram 16 dias de testes, oito dias antes do treinamento antipredação e oito dias após o treinamento antipredação. Os testes foram realizados em fevereiro de 2003 (antes do treinamento) e em julho de 2003 (depois do treinamento). Figura 8: Objetos “novos” utilizados nos testes de personalidade das emas. Caixa de papelão, bola, sacola e pessoa. Cada teste teve a duração de 60 minutos e somente um teste foi realizado por dia em cada recinto. Os testes foram realizados preferencialmente no período da manhã. O teste se iniciava imediatamente após a colocação do objeto no recinto. Os comportamentos das aves foram anotados através do método scan, com registro instantâneo e intervalo amostral de um minuto. Quando uma ave se aproximava e/ou interagia com o objeto, seu número era anotado, bem como o comportamento exibido e sua distância em relação ao objeto. A latência também foi anotada para cada indivíduo. Era permitido às emas observar o estímulo à medida que o pesquisador se aproximava 26 do recinto e, geralmente, elas se distanciavam dos quadrantes até a colocação do objeto e a saída do pesquisador de dentro do recinto. Os comportamentos exibidos pelas emas foram divididos em três categorias de personalidade: “coragem”, “timidez” e “medo”. O número de registros de cada um dos comportamentos foi mensurado e utilizado nos cálculos dos índices de coragem (“boldness scores”) de cada grupo, tanto para antes quanto para depois do treinamento antipredação. Os índices foram calculados segundo Bremner (2002): o número total de comportamentos de medo (dois comportamentos nessa categoria: fuga e não visível) foi multiplicado por 0; o número total de comportamentos de timidez (dois comportamentos nessa categoria: andando de um lado para outro e alerta) foi multiplicado por 1; e o número total de comportamentos de coragem (cinco comportamentos nessa categoria: andando, forrageando, inativo, bicando o objeto e observando o objeto) foi multiplicado por 2. Um exemplo do cálculo dos índices de coragem dos grupos de emas segue abaixo: Emas grupo-teste 1: Número de ocorrências de atividades comportamentais de coragem = 30 Número de ocorrências de atividades comportamentais de timidez = 10 Número de ocorrências de atividades comportamentais de medo = 8 Emas grupo-teste 2: Número de ocorrências de atividades comportamentais de coragem = 37 Número de ocorrências de atividades comportamentais de timidez = 12 Número de ocorrências de atividades comportamentais de medo = 10 27 Grupo 1: Grupo 2: Coragem 2 x 30 = 60 Coragem 2 x 37 = 74 Timidez 1 x 10 = 10 Timidez 1 x 12 = 12 Medo 0x8= 0 Medo 0 x 10 = 0 70 Total: 86 Total: Os resultados obtidos com os testes de personalidade foram relacionados com os resultados apresentados durante os testes antipredação. 3.4 – Análise dos dados Os experimentos foram gravados em vídeo (exceto os testes de personalidade, que foram anotados em fichas de campo) e analisados posteriormente. Os registros comportamentais foram quantificados e analisados estatisticamente segundo o teste de Kruskal-Wallis. Esse teste foi aplicado tanto para as análises dos resultados dos treinamentos antipredação quanto para as análises dos testes de memória. Utilizou-se o teste não-paramétrico de Mann-Whitney para se avaliar se as diferenças encontradas entre os valores medianos dos comportamentos apresentados pelos grupos de emas durante as sessões de treinamento e durante os testes de memória, em relação aos diferentes modelos utilizados e aos diferentes dias dos testes de memória, eram estatisticamente significativas. Os tempos de latência foram tomados utilizando-se cronômetro digital. Foram tomadas três medidas de cada ave, para se minimizar os erros. A média resultante dessas três medidas foi utilizada nas análises. A utilização das diferentes áreas dos recintos pelas aves testadas antes e depois do treinamento antipredação foi registrada e analisada. 28 Foram calculados os tempos de retorno da frequência dos comportamentos exibidos depois da apresentação dos modelos de predadores à frequência de exibição antes do aparecimento do modelo de predador. Foi realizada a Análise de Cluster para se agrupar as emas cujos comportamentos durante os testes antipredação foram mais similares. Para os testes de personalidade, além do cálculo do índice de personalidade (Bremner, 2002), também foram utilizados os testes não-paramétricos de KruskalWallis, para se avaliar se a diferença entre os comportamentos exibidos pelos três grupos era estatisticamente significativa, e de Mann-Whitney, para se avaliar se existiam diferenças estatisticamente significativas entre as respostas comportamentais dos três grupos de emas em relação aos testes antes e depois das sessões de treinamento antipredação. Para todos os testes estatísticos aplicados, considerou-se um nível de significância de 95 % ( = 0.05). 29 4 – RESULTADOS 4.1 – Teste antipredação Foram coletados 8760 dados amostrais, se somados ambos os grupos de emas treinadas. Dos comportamentos coletados durante os treinamentos, a categoria vocalizando não foi anotada e outras, como “forrageando”, “deitado no chão com o pescoço esticado”, “pulando”, “escondendo atrás da árvore”, “outros” e “não visível” foram excluídas das análises por terem sido registradas muito raramente. Foram realizados testes de Kruskal-Wallis para se avaliar se as repostas comportamentais dos grupos de emas e de cada ema individualmente diferiram significativamente entre as sessões de treinamento. Nenhuma categoria comportamental, tanto dos grupos quanto de cada ema separadamente, resultou em diferenças estatisticamente significativas. As médias dos comportamentos das emas treinadas, separadas por tratamento (onça, cadeira e cachorro), estão mostradas na tabela 4. O comportamento “andando” foi o mais realizado pelo grupo 1, nos três tratamentos, seguido do comportamento “alerta”. Os comportamentos “andando de um lado para o outro” e “fugindo em linha reta” foram realizados com freqüência nos tratamentos um (onça) e três (cachorro). Durante o tratamento dois (cadeira), esses comportamentos foram pouco exibidos. As emas pertencentes ao grupo 2 apresentaram-se mais “alertas” durante os tratamentos um e três. O comportamento de “fuga em linha reta” seguiu-se ao “alerta” no número de ocorrências para esses mesmos tratamentos. Durante o tratamento dois, o grupo “andou” mais pelo recinto de testes. O comportamento “alerta” foi o segundo mais exibido no tratamento dois. Analisando-se a resposta comportamental de cada ema separadamente, percebe-se que alguns indivíduos seguem o padrão exibido por seus respectivos grupos, enquanto outras se comportam diferentemente desse padrão (Tabela 4). 30 Tabela 4: Média do número de registros ± erro padrão dos comportamentos das emas treinadas contra predação na FZB-BH, analisados por tratamento. Os resultados estão fornecidos para os grupos (G1 e G2) e para cada ave individualmente. Ema Tratamento G1 3 4 5 7 G2 1 2 6 8 Comportamentos AL AND IN ALO FZ FR 1 19.14 ± 1.15 36.46 ± 1.41 0.26 ± 0.15 21.64 ± 1.21 - 18.45 ± 1.14 2 24.22 ± 1.26 64.65 ± 1.40 0.26 ± 0.15 4.48 ± 0.61 0,09 ± 0,09 0.95 ± 0.28 3 30.09 ± 1.35 41.81 ± 1.45 0.69 ± 0.24 11.12 ± 0.92 0,17 ± 0,12 8.45 ± 0.82 1 18.27 ± 2.27 66.21 ± 2.78 - 9.31 ± 1.71 - 2.41 ± 0.90 2 31.72 ± 2.74 63.10 ± 2.84 - - - 0.34 ± 0.34 3 24.48 ± 2.53 57.59 ± 2.91 1.03 ± 0.59 1.03 ± 0.59 - 0.69 ± 0.49 1 6.90 ± 1.49 18.62 ± 2.29 - 43.79 ± 2.92 - 19.31 ± 2.32 2 11.38 ± 1.87 58.96 ± 2.89 0.69 ± 0.49 16.90 ± 2.20 - - 3 14.14 ± 2.05 26.90 ± 2.61 1.03 ± 0.59 39.65 ± 2.88 0,34 ± 0,34 3.79 ± 1.12 1 31.72 ± 2.74 23.10 ± 2.48 - 4.83 ± 1.26 - 39.65 ± 2.88 2 36.90 ± 2.83 59.65 ± 2.88 0.34 ± 0.34 - - 2.41 ± 0.90 3 47.93 ± 2.94 21.38 ± 2.41 0.34 ± 0.34 2.41 ± 0.90 - 26.90 ± 2.61 1 19.65 ± 2.34 37.93 ± 2.85 1.03 ± 0.59 28.62 ± 2.66 - 12.41 ± 1.94 2 16.90 ± 2.20 76.90 ± 2.48 - 1.03 ± 0.59 0,34 ± 0,34 1.03 ± 0.59 3 33.79 ± 2.78 61.38 ± 2.86 0.34 ± 0.34 1.38 ± 0.69 0,34 ± 0,34 2.41 ± 0.90 1 48.73 ± 1.50 21.96 ± 1.25 0.09 ± 0.09 1.09 ± 0.31 0,45 ± 0,20 25.77 ± 1.32 2 30.34 ± 1.35 42.32 ± 1.45 1.38 ± 0.34 0.08 ± 0.08 - 5.17 ± 0.65 3 34.22 ± 1.39 23.10 ± 1.23 0.34 ± 0.17 0.60 ± 0.23 0,43 ± 0,19 25.34 ± 1.28 1 48.27 ± 2.94 24.48 ± 2.53 - 2.07 ± 0.84 0,69 ± 0,49 24.48 ± 2.53 2 43.44 ± 2.91 30.00 ± 2.69 3.10 ± 1.02 - - 4.14 ± 1.17 3 44.83 ± 2.92 22.76 ± 2.47 0.34 ± 0.34 1.03 ± 0.34 0,03 ± 0,59 29.31 ± 2.68 1 72.41 ± 2.63 13.79 ± 2.03 - 1.03 ± 0.59 0,69 ± 0,49 8.96 ± 1.68 2 38.62 ± 2.86 16.55 ± 2.19 0.34 ± 0.34 - - 0.69 ± 0.49 3 45.86 ± 2.93 16.21 ± 2.16 0.34 ± 0.34 - - - 1 60.34 ± 2.87 32.76 ± 2.76 0.34 ± 0.34 0.34 ± 0.34 - 4.48 ± 1.22 2 23.79 ± 2.50 64.83 ± 2.81 1.03 ± 0.59 - - - 3 43.79 ± 2.92 52.07 ± 2.94 0.69 ± 0.49 0.34 ± 0.34 0,69 ± 0,49 0.69 ± 0.49 1 5.17 ± 1.46 15.52 ± 2.38 - 0.86 ± 0.60 0,43 ± 0,43 75.00 ± 2.84 2 15.52 ± 2.13 57.93 ± 2.90 1.03 ± 0.59 0.34 ± 0.34 - 15.86 ± 2.15 3 2.41 ± 0.90 1.38 ± 0.67 - 1.03 ± 0.59 0,69 ± 0,49 71.38 ± 2.66 Obs.: Os valores foram multiplicados por 100. - = comportamentos não registrados durante as sessões de treinamento. Trat. 1 = onça; 2 = cadeira; 3 = cachorro; AL = alerta; AND = andando; IN = inativo; ALO = andando de um lado para o outro; FZ = fugindo em ziguezagues; FR = fugindo em linha reta. 31 Foram realizados testes de Mann-Whitney para se verificar diferenças estatisticamente significativas entre os três tratamentos, para os grupos de emas (G1 e G2) e para as aves individualmente (Tabela 5). Para o grupo 1, os comportamentos que diferiram estatisticamente entre os três tratamentos foram: “alerta”, “andando”, “andando de um lado para o outro”, “fugindo em ziguezague” e “fugindo em linha reta”. Para o comportamento “alerta”, percebeu-se que as emas do grupo 1 realizaram-no mais quando os testes foram realizados com o cachorro (tratamento 3). Para o comportamento “andando”, notou-se que as emas do grupo 1 exibiram esse comportamento muito mais vezes durante o tratamento dois (cadeira) do que durante os tratamentos um (onça) e três (cachorro). Essas mesmas emas “andaram de um lado para o outro” no recinto de testes muito mais vezes durante os testes com a onça (tratamento 1) do que durante os outros tratamentos. A categoria comportamental “fugindo em ziguezagues” só foi registrada para o grupo 1 durante os tratamentos dois e três (cadeira e cachorro, respectivamente), e a diferença entre os registros das duas fases foi significativa, com as emas apresentando esse comportamento mais vezes durante o tratamento três do que durante o tratamento dois. Já o comportamento “fugindo em linha reta” foi mais realizado durante os testes com o onça e com o cachorro e muito pouco realizado durante os testes com a cadeira. As diferenças entre os tratamentos um e dois e um e três foram estatisticamente significativas, sendo que o comportamento foi mais exibido durante o tratamento um (onça). Para o grupo 2, somente o comportamento “fugindo em ziguezague” não diferiu estatisticamente entre os três tratamentos. O comportamento “alerta” foi bem menos realizado durante o tratamento dois (cadeira) do que durante os tratamentos um (onça) e três (cachorro). Em contrapartida, o comportamento “andando” foi bem menos realizado durante os tratamentos um e três do que se comparado ao tratamento dois. O mesmo resultado foi observado para o comportamento “fugindo em linha reta”: menos realizado durante os testes controle (tratamento 2: cadeira). O comportamento “andando de um lado para o outro” foi mais realizado durante o 32 tratamento um (onça) se comparado aos outros dois tratamentos, e a diferença entre os tratamentos um e dois foi estatisticamente significativa. Quando analisamos as respostas apresentadas pelas emas individualmente, percebemos uma falta de padrão, com cada ave se comportando diferentemente, mesmo dentro do mesmo grupo (Tabela 5). Tabela 5: Comparação entre os comportamentos dos grupos de emas e de cada ave individualmente, avaliando-se os três diferentes tratamentos, de acordo com o Teste de Mann-Whitney. Ema Tratamento G1 3 4 5 7 G2 1 2 6 8 Mann-Whitney (Valor de p) AL AND IN ALO FZ FR 1x2 2133.5 (0.1523) 1607.0 (< 0.001) 2328.0 (1.000) 3078.0 (< 0.001) - 3031.5 (< 0.001) 2x3 2188.0 (0.3045) 3311.5 (< 0.001) 2376.0 (0.3146) 2486.0 (0.0970) 1792.5 (< 0.001) 2450.0 (0.0781) 1x3 1974.0 (0.0093) 2469.0 (0.3023) 2376.0 (0.3146) 3250.0 (< 0.001) - 3098.0 (< 0.001) 1x2 111.5 (0.0258) 166.5 (0.3535) - - - 162.5 (0.2850) 2x3 169.0 (0.2815) 163.00 (0.4658) - - - 149.5 (1.000) 161.5 (0.3279) 1x3 128.0 (0.2089) 175.5 (0.1463) - 198.0 (0.0030) - 1x2 129.5 (0.2347) 83.0 (0.0001) - 221.5 (<0.001) - - 2x3 134.0 (0.3581) 217.5 (0.0001) 149.0 (0.9645) 93.0 (0.001) - - 1x3 110.0 (0.0175) 126.0 (0.1730) - 166.0 (0.3684) - 196.0 (0.0074) 221.0 (< 0.001) 1x2 132.0 (0.3067) 83.5 (0.0001) - - - 2x3 119.5 (0.0816) 215.5 (0.002) 150.0 (1.000) - - 86.0 (0.0002) 1x3 108.0 (0.0150) 156.0 (0.7495) - 167.0 (0.3032) - 183.0 (0.0596) 1x2 166.0 (0.3642) 80.0 (0.001) - 221.0 (< 0.001) - 188.0 (0.0150) 2x3 95.5 (0.0017) 201.5 (0.0031) - 139.5 (0.3737) - 137.5 (0.3615) 1x3 98.0 (0.0028) 90.0 (0.0006) 162.0 (0.3041) 221.5 (< 0.001) - 177.5 (0.0927) 1x2 2753.0 (0.0018) 1692.0 (< 0.001) 2039.0 (0.0006) 3078.0 (< 0.001) - 2852.0 (0.00010 2x3 2145.5 (0.1809) 2879.0 (0.0001) 2548.0 (0.0152) 2207.5 (0.0510) - 1997.0 (0.0089) 1x3 2677.0 (0.0104) 2347.5 (0.8888) 2256.0 (0.1734) 2402 (0.3929) 2328.0 (1.000) 2436.5 (0.4185 189.5 (0.0210) 1x2 160.5 (0.5584) 137.5 (0.4854) - - - 2x3 150.0 (1.000) 177.5 (0.1148) 181.0 (0.0273) - - 84.0 (0.0001) 1x3 155.5 (0.7689) 153.5 (0.8615) - 161.5 (0.4020) 156.0 (0.5797) 136.5 (0.4517) 1x2 216.5 (0.0001) 134.5 (0.3810) - - - 185.0 (0.0216) 2x3 119.5 (0.0810) 152.0 (0.930) 150.0 (1.000) - - - 1x3 209.0 (0.0007) 138.5 (0.5204) - - - - 1x2 222.0 (< 0.001) 83.5 (0.0001) 138.0 (0.3041) - - - 2x3 88.0 (0.0003) 181.5 (0.0716) 156.0 (0.6520) - - - 1x3 192.0 (0.0161) 107.0 (0.0136) 144.0 (0.5797) 150.0 (1.000) - 188.0 (0.0133) 1x2 84.0 (0.0001) 78.0 (< 0.001) - 156.0 (0.5797) - 221.0 (< 0.001) 2x3 221.0 (< 0.001) 222.0 (< 0.001) - 138.0 (0.3041) - 78.0 (< 0.001) 1x3 167.5 (0.2884) 218.0 (0.0001) - 144.0 (0.6520) 144.0 (0.5797) 115.0 (0.0452) - = valores não calculados pela falta de registro dos comportamentos nos referidos tratamentos. Trat. 1 = onça; Trat. 2 = cadeira; Trat. 3 = cachorro; AL = alerta; AND = andando; IN = inativo; ALO = andando de um lado para o outro; FZ = fugindo em ziguezagues; FR = fugindo em linha reta. 33 O teste de Mann-Whitney acusou diferenças estatisticamente significativas entre os comportamentos apresentados pelos dois grupos de emas treinadas. Os resultados estão presentes na tabela 6. Os comportamentos “alerta”, “andando”, “andando de um lado para o outro” e “fugindo em linha reta” diferiram estatisticamente entre os dois grupos de emas. O grupo 2 ficou mais “alerta” que o grupo 1, enquanto o grupo 1 “andou” mais que o grupo 2. O grupo 2 exibiu mais vezes os comportamentos “fugindo em linha reta” que o grupo 1, e o grupo 1 exibiu mais o comportamento “andando de um lado para o outro” que o grupo 2. Tabela 6: Número médio de registros, erro padrão e Testes de Mann-Whitney para os comportamentos apresentados pelos dois grupos de emas treinados contra predação na FZB-BH. Comportamento Grupo 1 Grupo 2 Mann-Whitney Valor de p AL 24.48 ± 0.73 37.58 ± 0.83 169.0 < 0.01 AND 47.64 ± 0.85 29.25 ± 0.78 306.5 < 0.01 IN 0.40 ± 0.01 0.61 ± 0.01 244.0 0.648 ALO 12.41 ± 0.56 0.58 ± 0.01 313.5 < 0.01 FZ 0.08 ± 0.05 0.29 ± 0.09 192.0 0.09 FR 9.28 ± 0.49 18.64 ± 0.66 185.0 0.05 AL =alerta; AND =andando; IN = inativo; ALO = andando de um lado para o outro; FZ = fugindo em ziguezagues; FR = Fugindo em linha reta. A área mais utilizada pelos grupos treinados, bem como as posições dos bicos durante os treinamentos estão fornecidas na tabela 7. Os resultados estão mostrados para os grupos (G1 e G2) e para cada ema individualmente. As emas de ambos os grupos apontaram mais seus bicos para a região quatro do recinto (frente do recinto – local de filmagem). Ao analisarmos cada ema separadamente, observou-se que das aves do grupo 1, apenas as emas 3 e 5 olharam mais para a região quatro do recinto, enquanto a ema 4 olhou mais para a região dois (área do predador) e a ema 34 7 olhou mais para a região um (fundo do recinto). No grupo 2, todas as emas apontaram mais seus bicos para a região quatro. Quanto às áreas do recinto, tanto o grupo 1 quanto grupo 2 utilizaram mais o quadrante três (fundo, lado esquerdo do recinto). Analisando-se cada ave separadamente, percebe-se que apenas a ema 2 utilizou mais o quadrante um (frente, lado esquerdo do recinto); todas as outras utilizaram mais o quadrante três. Tabela 7: Áreas utilizadas e posições dos bicos dos grupos e das emas individualmente no recinto de testes durante as sessões de treinamento antipredação na FZB-BH. Ema Direção do bico (%) Áreas do recinto de testes (%) I II III IV 1 2 3 4 5 6 7 8 G1 31.58 12.55 17.05 38.82 2.87 0.43 71.01 5.60 5.09 0.11 14.80 0.09 3 33.29 7.23 13.34 46.14 1.61 - 93.57 0.23 0.34 - 4.25 - 4 15.51 32.19 31.01 21.29 0.46 0.11 75.63 21.61 0.34 - 1.49 0.34 5 32.99 10.30 12.50 44.21 5.75 - 59.66 0.23 11.03 0.46 22.87 - 7 42.82 2.33 12.72 42.13 3.68 1.61 55.17 0.34 8.62 - 30.57 - G2 36.36 9.76 13.13 40.75 33.31 7.54 36.56 0.70 9.85 0.32 11.57 0.15 1 37.98 10.73 8.63 42.66 23.45 10.46 35.06 - 14.37 0.92 15.29 0.46 2 26.53 16.01 26.38 31.08 61.61 17.47 7.47 1.03 7.47 0.34 4.48 0.11 6 35.67 8.68 15.10 40.55 29.89 1.72 36.32 0.34 12.76 - 18.97 - 8 44.10 4.36 4.07 47.47 17.24 - 69.58 1.48 4.43 - 7.27 - - : número de registros é igual a zero. Porcentagem do número de registros em cada área e de cada direção do bico (Direção I = fundo do recinto; II = área do predador; III = área oposta ao predador; IV = frente do recinto; Área 1 = frente do recinto, lado oposto ao predador; área 2 = frente do recinto, lado do predador; área 3 = fundo do recinto, área oposta ao predador; área 4 = fundo do recinto, lado do predador; área 5 = quadrante 1, em frente à janela de exibição do predador; área 6 = quadrante 2, em frente à janela de exibição do predador; área 7 = quadrante 3, em frente à janela de exibição do predador; área 8 = quadrante 4, em frente à janela de exibição do predador; G1 = grupo 1; G2 = grupo 2). Os tempos médios de reação, por tratamento, estão na tabela 8. São fornecidos os resultados para os grupos de emas (G1 e G2) e para cada ema separadamente. Em média, o grupo 2 reagiu aos 35 estímulos mais rapidamente que o grupo 1, para os três estímulos utilizados, sendo essa diferença estatisticamente significativa (W= 11113612.0; N1=3363, N2 = 2726; p<0.005). As emas do grupo 2 demoraram mais para reagir ao estímulo dois (cadeira – 1.12 segundos em média) e as emas do grupo 1 demoraram mais para reagir as estímulo 3 (cachorro – 2.23 segundos em média). Em ambos os grupos, o estímulo para o qual as emas reagiram mais rapidamente foi o um (onça); em média 1.62 segundo para o grupo 1 e 0.61 segundos para o grupo 2. Diferenças individuais podem ser observadas analisando-se os dados da tabela 8. Tabela 8: Tempo de reação dos grupos de emas e de cada ema individualmente aos três estímulos apresentados durante as sessões de treinamento antipredação na FZB-BH. Ema Tratamento 1 – Onça Tratamento 2 – Cadeira Tratamento 3 - Cachorro G1 162.00 ± 11.20 168.96 ± 8.16 223.90 ± 6.81 3 298.60 ± 29.67 155.25 ± 5.29 290.20 ± 15.53 4 298.40 ± 29.58 301.25 ± 22.25 284.80 ± 15.24 5 26.20 ± 0.25 28.00 ± 0.48 156.20 ± 9.84 7 24.80 ± 0.18 215.23 ± 20.18 164.40 ± 10.88 G2 61.42 ± 1.75 112.69 ± 4.15 100.08 ± 4.23 1 41.00 ± 1.84 164.00 ± 7.85 111.00 ± 9.61 2 40.40 ± 1.96 146.00 ± 9.68 166.00 ± 0.00 6 132.20 ± 3.61 77.50 ± 6.25 91.67 ± 6.54 8 24.75 ± 0.13 67.75 ± 5.21 79.00 ± 6.12 - Tempo em centésimos de segundos ± erro padrão; G1 = grupo 1; G2 = grupo 2. Foi feita uma análise dos comportamentos realizados ao longo de cada sessão de treinamento (durante as fases antes, durante e após o aparecimento do modelo do predador) para se 36 avaliar o tempo gasto pelas emas para voltar a atingir a mesma frequência de ocorrência de cada comportamento no período antes da apresentação do predador. Os resultados estão mostrados, para cada grupo, nas figuras 9-11 abaixo. 100 Número de registros 90 80 al 70 and 60 in 50 alo 40 fz 30 fr 20 10 0 -1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Fases do estudo Figura 9: Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 1 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com o modelo de onça-pintada (-1: fase antes do aparecimento do predador; 0: fase durante o aparecimento do predador; 1 a 12: fase após o aparecimento do predador; al: alerta; and: andando; in: inativo; alo: andando de um lado para o outro; fz: fugindo em ziguezagues; fr: fugindo em linha reta). Se comparados à fase –1 (antes do predador), os comportamentos “andando de um lado para o outro” e “fugindo em linha reta” atingiram os mesmos níveis de ocorrências durante a fase depois do aparecimento do predador. Os demais comportamentos não voltaram às freqüências de ocorrências anteriores ao aparecimento do predador. O comportamento “andando de um lado para o outro” atingiu a mesma freqüência da fase –1 com cinco minutos após o aparecimento do modelo de predador. Já o comportamento “fugindo em linha reta” voltou à mesma freqüência da fase –1 com onze minutos após o aparecimento do predador. As emas do grupo 1 mantiveram-se “alertas” muito mais tempo antes do aparecimento do modelo de onça do que depois do aparecimento, onde esse comportamento se manteve praticamente no mesmo nível. O comportamento “andando” atingiu o valor mínimo de ocorrências durante o aparecimento do predador (fase 0) e foi aumentando 37 lentamente até o final do teste, mas sem atingir o mesmo valor da fase –1. Os comportamentos “inativo” e “fugindo em ziguezague” ocorreram com pouca freqüência nas três fases do treinamento. 100 Número de registros 90 80 al 70 and 60 in 50 alo 40 fz 30 fr 20 10 0 -1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Fases do estudo Figura 10: Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 1 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com a cadeira (-1: fase antes do aparecimento do predador; 0: fase durante o aparecimento do predador; 1 a 12: fase após o aparecimento do predador; al: alerta; and: andando; in: inativo; alo: andando de um lado para o outro; fz: fugindo em ziguezagues; fr: fugindo em linha reta). Os comportamentos que voltaram à mesma freqüência da fase –1 foram: “andando de um lado para o outro” e “fugindo em linha reta”; ambos demoraram 1 minuto para atingirem os mesmos níveis de ocorrência da fase -1. Os demais comportamentos não atingiram a mesma ocorrência da fase pré modelo de predador, sendo que alguns aconteceram infrequentemente ou inexistiram na fase 1-12. Os comportamentos que voltaram à mesma freqüência da fase –1, quando os testes foram realizados com o cachorro doméstico, foram “andando de um lado para o outro” e “fugindo em linha reta”; os tempos de retorno foram seis minutos e um minuto, respectivamente. Os demais comportamentos não atingiram os mesmos valores da fase –1 na fase 1-12. As respostas 38 comportamentais observadas durante os testes com o cachorro se assemelharam às repostas observadas durante os testes com o modelo de onça-pintada. 90 Número de registros 80 70 al 60 and 50 in 40 alo 30 fz fr 20 10 0 -1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Fases do estudo Figura 11: Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 1 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com o cachorro (-1: fase antes do aparecimento do predador; 0: fase durante o aparecimento do predador; 1 a 12: fase após o aparecimento do predador; al: alerta; and: andando; in: inativo; alo: andando de um lado para o outro; fz: fugindo em ziguezagues; fr: fugindo em linha reta). Para o grupo 2, pode-se perceber que, durante as sessões de treinamento com o modelo da onça-pintada, apenas os comportamentos “andando de um lado para o outro” e “fugindo em linha reta” atingiram os níveis de ocorrência da fase –1 do estudo (antes do aparecimento do predador), sendo que “andando de um lado para o outro” demorou apenas um minuto (o comportamento foi pouco exibido durante os treinamentos) e “fugindo em linha reta” demorou quase 14 minutos. Os demais comportamentos mantiveram-se ou abaixo ou acima dos níveis observados antes do aparecimento do predador (Figura 12). As emas desse grupo apresentaram-se mais “alertas” do que as emas do grupo 1, gastando menos tempo com outros comportamentos, como “andando”. Quando as sessões foram realizadas com a cadeira (testes controle), as emas mostraram-se mais tranqüilas, e apenas os comportamentos “andando” e “fugindo em linha reta” retornaram à freqüência anotada para a fase pré-predador. Esses comportamentos levaram dois minutos e meio e 39 um minuto, respectivamente, para atingirem os níveis da fase –1. Os demais comportamentos não atingiram o mesmo número de ocorrências da fase –1 (Figura 13). Número de registros 120 110 100 90 al and 80 70 in 60 50 alo fz fr 40 30 20 10 0 -1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Fases do estudo Figura 12: Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 2 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com a onça-pintada (-1: fase antes do aparecimento do predador; 0: fase durante o aparecimento do predador; 1 a 12: fase após o aparecimento do predador; al: alerta; and: andando; in: inativo; alo: andando de um lado para o outro; fz: fugindo em ziguezagues; fr: fugindo em linha reta). 90 Número de registros 80 70 al g and g in g alo g fz g fr g 60 50 40 30 20 10 0 -1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Fases do estudo Figura 13: Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 2 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com a cadeira (-1: fase antes do aparecimento do predador; 0: fase durante o aparecimento do predador; 1 a 12: fase após o aparecimento do predador; al: alerta; and: andando; in: inativo; alo: andando de um lado para o outro; fz: fugindo em ziguezagues; fr: fugindo em linha reta). 40 Com o cachorro, a resposta das emas do grupo 2 foi similar à resposta das emas do grupo 1. Com esse predador, apenas o comportamento “alerta” atingiu o mesmo valor de ocorrência da fase –1, e isso aconteceu rapidamente (apenas um minuto). Os demais comportamentos não atingiram os mesmos valores da fase –1 na fase 1-12 (Figura 14). 70 Número de registros 60 50 al g and g in g alo g fz g fr g 40 30 20 10 0 -1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Fases do estudo Figura 14: Comportamentos exibidos pelas emas do grupo 2 ao longo das sessões de treinamento antipredação realizadas na FZB-BH em 2003, com o cachorro (-1: fase antes do aparecimento do predador; 0: fase durante o aparecimento do predador; 1 a 12: fase após o aparecimento do predador; al: alerta; and: andando; in: inativo; alo: andando de um lado para o outro; fz: fugindo em ziguezagues; fr: fugindo em linha reta). Para os dois grupos foram calculadas se as diferenças entre o número de registros dos comportamentos nas três fases do estudo (antes, durante e após o aparecimento do predador) eram estatisticamente significativas, utilizando-se o Teste de Mann-Whitney (Tabela 9) . Para os grupos 1 e 2, os comportamentos “alerta”, “andando” e “fugindo em linha reta” diferiram estatisticamente entre as três fases, para os três modelos utilizados (onça, cadeira e cachorro). Os demais comportamentos diferiram estatisticamente entre as três fases, mas em apenas dois dos tratamentos. 41 Tabela 9: Comparação entre os comportamentos dos grupos de emas, avaliando-se os três diferentes tratamentos e as três fases do estudo, de acordo com o Teste de Mann-Whitney. Ema Trat. Fase G1 1 2 3 G2 1 2 3 Mann-Whitney (valor de p) AL AND IN ALO FZ FR -1 x 0 38.5 (0.022) 40.0 (0.010) 29.5 (0.751) - - 15.0 (0.011) -1 x 1 18.0 (0.058) 15.0 (0.012) 26.5 (0.905) 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) 0x1 15.0 (0.011) 15.0 (0.010) - 15.0 (0.012) - 16.5 (0.024) -1 x 0 38.5 (0.027) 37.5 (0.045) - - - - -1 x 1 15.0 (0.012) 15.0 (0.012) - - - - 0x1 40.0 (0.012) 15.0 (0.012) - - - - -1 x 0 39.5 (0.015) 40.0 (0.012) - 30.5 (0.594) - 19.0 (0.092) -1 x 1 15.0 (0.012) 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) 0x1 15.0 (0.012) 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) -1 x 0 40.0 (0.012) 40.0 (0.011) - 29.5 (0.751) - 15.0 (0.011) -1 x 1 15.0 (0.012) 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) 0x1 15.0 (0.012) 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) 1792.5 (< 0.001) 15.0 (0.012) -1 x 0 38.5 (0.027) 39.0 (0.020) - - - 29.0 (0.832) -1 x 1 15.0 (0.012) 15.0 (0.012) - - - 25.5 (0.750) 0x1 15.0 (0.012) 15.0 (0.012) - - - 26.0 (0.832) -1 x 0 35.5 (0.114) 39.0 (0.018) - 30.5 (0.594) - 21.5 (0.243) -1 x 1 15.0 (0.012) 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) - 15.0 (0.012) 0x1 15.0 (0.012) 15.0 (0.010) - 15.0 (0.012) - 15.0 (0.011) - : Teste não realizado pelo fato dos resultados do Kruskal-Wallis não terem sido significativos. - N1 = N2 = 5 - Trat. 1 = onça; trat. 2 = cadeira; trat. 3 = cachorro; Fase –1 = antes do aparecimento do predador; fase 0 = durante o aparecimento do predador; fase 1 = depois do aparecimento do predador; AL = alerta; AND = andando; IN = inativo; ALO = andando de um lado para o outro; FZ = fugindo em ziguezague; FR = fugindo em linha reta; G1 = grupo 1; G2 = grupo 2. Nos dois grupos, durante as sessões de treinamento com os três modelos (onça, cadeira e cachorro), percebe-se uma tendência ao aumento dos comportamentos classificados como de tranqüilidade (“andando” e “inativo”) e à diminuição dos comportamentos classificados como de medo (“andando de um lado para o outro”, “fugindo em linha reta”, “fugindo em ziguezague”). O comportamento “alerta” tendeu a manter-se constante, embora sempre menor que na fase –1 (exceto o tratamento três – cachorro – para as emas do grupo 2, onde esse comportamento apresentou-se com freqüências de ocorrência relativamente iguais entre as fases antes e depois do aparecimento do 42 modelo). Os resultados observados para cada ema separadamente diferem entre si, com cada ave apresentando um padrão de resposta. A análise de Cluster foi realizada para agrupar as emas de acordo com a similaridade das respostas comportamentais apresentadas durante os testes antipredação. Os resultados estão mostrados na figura 15. Similaridade 34.52 56.34 78.17 100.00 2 1 5 3 Emas 7 6 4 8 Figura 15: Análise de Cluster da similaridade das respostas comportamentais apresentadas pelas emas treinadas contra predação na FZB-BH. As emas cujas respostas comportamentais obtiveram os maiores índices de similaridade foram 1 e 5, e 3 e 7. As emas 3 e 7 pertenciam ao grupo 1, enquanto a ema 1 pertencia ao grupo 2 e a ema 5 pertencia ao grupo 1. A ema cuja resposta comportamental diferiu mais em relação aos outros indivíduos foi a 8. A similaridade entre ela e as outras aves foi de aproximadamente 34%. 43 4.2 – Teste de memória Foram coletados 1607 dados amostrais, se somados todos os grupos de emas testadas. Dos comportamentos coletados durante os testes, as categorias “vocalizando” e “deitado no chão com o pescoço esticado” não foram anotadas e outras, como “inativo”, “fugindo em ziguezagues”, “pulando” e “escondendo atrás da árvore” foram excluídas das análises por terem sido registradas muito raramente. A categoria “não visível” também foi excluída das análises por não ter valor comportamental. Foram realizados testes de Kruskal-Wallis para se avaliar se as repostas comportamentais dos grupos de emas diferiram significativamente entre si durante os testes de memória (Tabela 10). Com exceção da categoria comportamental “outros”, todas as demais categorias diferiram estatisticamente, sendo que o grupo controle realizou mais os respectivos comportamentos que os demais grupos. Somente na categoria “fugindo em linha reta”, esse padrão se modificou, com o grupo 1 exibindo mais esse comportamento que os demais grupos. Tabela 10: Número médio de registros, erro padrão e Teste de Kruskal-Wallis para os comportamentos apresentados pelos três grupos de emas durante os testes de memória realizados na FZB-BH. Comportamento Grupo 1 Grupo 2 Grupo 3 Kruskal-Wallis Valor de p AL 35.92 ± 1.82 36.49 ± 2.58 143.97 ± 8.59 285.99 < 0.01 AND 15.95 ± 1.39 20.69 ± 2.17 206.47 ± 9.85 447.47 < 0.01 FOR 0.43 ± 0.25 - 1.72 ± 0.86 43.67 <0.01 ALO 2.30 ± 0.57 0.86 ± 0.50 43.97 ± 5.13 261.69 < 0.01 FR 43.39 ± 1.88 36.78 ± 2.59 35.78 ± 4.47 10.73 < 0.01 OUT 1.15 ± 0.40 0.86 ± 0.50 3.02 ± 1.54 2.02 0.364 AL = alerta; AND = andando; FOR = forrageando; ALO = andando de um lado para o outro; FR = fugindo em linha reta; OUT = outros comportamentos. Kruskal-Wallis = D.F. = 2. - = comportamento não observado para o grupo. 44 As médias dos comportamentos das emas submetidas aos testes de memória, separadas por teste (40, 55, 70 e 88 dias após a finalização dos treinamentos contra predação), estão presentes na tabela 11. As emas do grupo 1 se mostraram apreensivas durante os testes de memória, o que pode ser comprovado ao se observar os comportamentos “alerta” e “fugindo em linha reta” foram os mais exibidos durante esses testes. Ao se analisar os resultados obtidos para cada ema individualmente, observa-se que esse panorama muda, dependendo da ave em questão (Tabela 11). As emas do grupo dois se submeteram a apenas dois testes de memória (70 e 88 dias) e os resultados ainda foram satisfatórios. As emas desse grupo comportaram-se de maneira nervosa, exibindo mais vezes os comportamentos “fugindo em linha reta” e “alerta”. Individualmente, as emas do grupo 2 se comportaram similarmente ao padrão geral do grupo. Vale ressaltar as emas 2 e 6, que foram submetidas a apenas um teste de memória (88 dias) e que exibiram mais o comportamento “alerta” em relação aos demais (tabela 11). As emas do grupo-controle (GC) se comportaram de maneira diferente aos dois grupos anteriores (G1 e G2). Essas emas, durante os dois primeiros testes, exibiram mais vezes o comportamento “alerta”, mostrando apreensão frente ao modelo de onça. Já nos dois últimos testes, as emas se comportaram de maneira tranqüila, exibindo o comportamento “andando” muito mais vezes que os demais comportamentos, indicando uma possível habituação ao modelo do predador (tabela 11). 45 Tabela 11: Média ± erro padrão dos comportamentos das emas submetidas aos testes de memória na FZBBH, analisadas por dia de teste. Os resultados estão fornecidos para os grupos (G1 = grupo 1, G2 = grupo 2 e GC = grupo controle) e para cada ave individualmente (exceto para o GC). Ema Testes (dias) G1 40 Comportamentos AL AND FOR ALO FR OUT 50.00 ± 4.66 32.76 ± 4.38 2.59 ± 1.48 3.45 ± 1.70 5.17 ± 2.07 6.03 ± 2.22 55 37.50 ± 3.19 22.41 ± 2.74 - 0.86 ± 0.61 37,07 ± 3,18 - 70 25.86 ± 3.33 1.15 ± 0.81 - 4.02 ± 1.49 68,97 ± 3,52 - 3 88 40 34.48 ± 3.61 44.83 ± 6.59 10.92 ± 2.37 43.10 ± 6.56 1.72 ± 1.72 1.72 ± 0.99 - 51,72 ± 3,80 - 0.56 ± 0.56 10.34 ± 4.03 55 4 36.21 ± 6.37 13.79 ± 4.57 60.34 ± 6.48 - 1.72 ± 1.72 - - 55 - - - 86.21 ± 4.57 - 70 15.52 ± 4.80 - - 1.72 ± 1.72 82,76 ± 5,00 - 5 88 55 22.41 ± 5.52 34.48 ± 6.30 3.45 ± 2.42 - - 75,86 ± 5,67 55.17 ± 6.59 - 70 37.93 ± 6.43 - - - 62.07 ± 6.43 - 7 88 40 34.48 ± 6.30 55.17 ± 6.59 3.45 ± 2.42 22.41 ± 5.52 - - - 3.44 ± 2.42 6.90 ± 3.36 62,07 ± 6,43 10.34 ± 4.03 55 65.52 ± 6.30 25.86 ± 5.80 - 1.72 ± 1.72 6,90 ± 6,43 - 70 24.14 ± 5.67 3.45 ± 2.42 - 10.34 ± 4.03 62,07 ± 6,43 - G2 88 70 46.55 ± 6.61 8.62 ± 2.62 29.31 ± 6.03 7.76 ± 2.49 - 5.17 ± 2.93 2.59 ± 1.48 17.24 ± 5.00 73,28 ± 4,13 1.72 ± 1.72 2.59 ± 1.48 1 88 70 50.43 ± 3.29 15.52 ± 4.58 27.16 ± 2.93 13.79 ± 4.66 - - 18,53 ± 2,56 70,69 ± 6,03 - 2 6 8 88 88 88 70 32.76 ± 6.22 84.48 ± 4.80 48.28 ± 6.62 1.72 ± 1.72 10.34 ± 4.03 43.10 ± 6.56 1.72 ± 1.72 - - - 5.17 ± 2.93 67,24 ± 6,03 75,86 ± 5,67 5.17 ± 2.93 GC 88 40 36.21 ± 6.37 165.50 ± 12.40 6.90 ± 6.59 144.80 ± 18.80 3.45 ± 2.42 84.50 ± 13.70 6,90 ± 3,36 - 6.90 ± 5.42 1.72 ± 1.72 55 174.10 ± 19.00 129.30 ± 16.10 - 29.31 ± 7.78 15,52 ± 7,70 - 70 67.20 ± 12.60 250.00 ± 17.40 3.45 ± 2.42 31.03 ± 9.90 29,31 ± 8,16 5.17 ± 2.93 88 169.00 ± 19.60 301.70 ± 17.10 - 31.03 ± 6.60 98,28 ± 9,99 - Obs.: Os valores foram multiplicados por 100. - = comportamentos não registrados durante o respectivo teste. AL = alerta; AND = andando, FOR = forrageando; ALO = andando de um lado para o outro; FR = fugindo em linha reta; OUT = outros comportamentos. Foram realizados testes de Mann-Whitney para se avaliar se existiram diferenças estatisticamente significativas entre os quatro dias de testes, para os diferentes grupos de emas (G1, G2 e GC) (Tabela 12). 46 Tabela 12: Comparação entre os comportamentos dos grupos de emas, avaliando-se os quatro diferentes dias de teste de memória, de acordo com o Teste estatístico de Mann-Whitney. Ema Tratamento G1 Mann-Whitney (Valor de p) AL AND FOR ALO FR OUT 40 x 55 21924 (0.003) 21634 (0.003) - 20590 (0.033) 15950 (< 0.001) - 40 x 70 19314 (< 0.001) 20068 (< 0.001) - 16820 (0.684) 10440 (< 0.001) - 40 x 88 18444 (0.001) 19082 (< 0.001) - 17052 (0.219) 12180 (< 0.001) 17429 (0.003) 55 x 70 49561 (0.013) 51504 (< 0.001) - 46574 (0.032) 40774 (< 0.001) - 55 x 88 47821 (0.532) 49532 (0.002) - 47038 (0.437) 44254 (0.003) - 70 x 88 29058 (0.018) 28884 (< 0.001) - 30711 (0.127) 32973 (0.001) - G2 70 x 88 14616 (< 0.001) 17632 (< 0.001) - - 27608 (< 0.001) - GC 40 x 55 3411 (0.920) 3454 (0.728) - 3902 (0.001) - - 40 x 70 4316 (< 0.001) 2681 (< 0.001) 3393 (1.000) 3928 (< 0.001) - 3365 (0.671) 40 x 88 3485 (0.597) 2424 (< 0.001) - 3855 (0.003) - - 55 x 70 4134 (< 0.001) 2583 (< 0.001) - 3457 (0.613) 3168 (0.049) - 55 x 88 3441 (0.788) 2312 (< 0.001) - 3304 (0.524) 2366 (< 0.001) - 70 x 88 2675 (< 0.001) 3056 (0.055) - 3237 (0.244) 2546 (< 0.001) - -: Comportamentos que não foram registrados durante os referidos dias. G1 = grupo 1; G2 = grupo 2; GC = grupo controle; AL = alerta; AND = andando; FOR = forrageando; ALO = andando de um lado para o outro; FR = fugindo em linha reta; OUT = outros comportamentos. Para as emas do grupo 1, os resultados estatísticos demonstram que as diferenças entre as medianas das categorias comportamentais “andando” e “fugindo em linha reta” foram significativas entre todos os testes. O comportamento “andando” foi mais executado no primeiro teste (40 dias), diminuindo significativamente até o terceiro teste (70 dias), aumentando no último (88 dias). O comportamento “fugindo em linha reta”, ao contrário do anteriormente citado, foi aumentando ao longo dos testes, atingindo seu valor máximo no terceiro teste (70 dias), diminuindo significativamente no quarto teste (88 dias). O comportamento “alerta” diferiu estatisticamente entre quase todos os testes, menos entre o segundo e quarto testes (55 e 88 dias, respectivamente). Nesses dois dias, os valores medianos do comportamento foram quase iguais. A tendência observada para esse comportamento foi a diminuição de sua ocorrência ao longo dos testes; o menor valor aparecendo no terceiro teste (70 dias). No quarto teste esse valor voltou a subir e a diferença entre os valores do terceiro e do quarto testes foi estatisticamente significativa. O 47 comportamento “andando de um lado para o outro” só diferiu estatisticamente entre os testes um e dois e dois e três, sendo que ele foi bastante executado no primeiro e terceiro testes, diminuindo no segundo (menor valor) e no quarto testes. Para o grupo 2, os testes foram calculados apenas para as categorias comportamentais “alerta”, “andando” e “fugindo em linha reta”, uma vez que os outros comportamentos (“forrageando”, “andando de um lado para o outro” e “outros”) só foram registrados em um único teste de memória. Tanto o comportamento “alerta” quanto os comportamentos “andando” e “fugindo em linha reta” apresentaram diferenças estatisticamente significativas entre os testes, sendo que para os dois primeiros a tendência foi o aumento das ocorrências (maior valor para o último teste – 88 dias), e para o último, a tendência foi a diminuição das ocorrências (menor valor para o último teste – 88 dias). Para o grupo 3 (grupo controle), não existiu diferença estatisticamente significativa entre os testes de memória para os comportamentos “forrageando” e “outros”. Para os demais comportamentos, entretanto, essa diferença ocorreu embora não tenha acontecido entre todos os testes. Para a categoria “alerta”, a diferença ocorreu entre os testes um e três, dois e três e três e quatro. Os valores obtidos para o teste três foram os menores dentre todos os testes, o que explica a diferença estatisticamente significativa encontrada entre o teste três e todos os outros testes. Para o comportamento “andando”, só não foram encontradas diferenças estatisticamente significativas entre os testes um e dois e três e quatro. A tendência foi o aumento da ocorrência desse comportamento ao longo dos testes. A exibição do comportamento “andando de um lado para o outro” diminuiu ao longo dos testes de memória, e essa diminuição foi significativa entre os testes um e dois, um e três e um e quatro. O valor máximo de ocorrência se deu no teste um, diminuindo nos testes subseqüentes. A tendência do comportamento “fugindo em linha reta” foi aumentar ao longo dos testes, atingindo o valor máximo no quarto teste (88 dias). A diferença entre os testes foi estatisticamente significativa. 48 Também foram realizados testes de Mann-Whitney para se avaliar se existiram diferenças significativas entre a expressão dos comportamentos de cada ema separadamente entre os quatro dias de testes de memória. Os resultados estão mostrados na tabela 13. Tabela 13: Resultados dos testes estatísticos de Mann-Whitney para os comportamentos das emas submetidas aos testes de memória na FZB-BH. Ema 3 4 5 7 Tratamento 40 x 55 Mann-Whitney (valor de p) AL AND FOR ALO FR OUT 3538 (0.3481) 3103 (0.064) - - - - 55 x 70 3364 (0.797) - - - 3451 (0.612) - 55 x 88 3248 (0.231) - - - 3567 (0.158) - 70 x 88 3277 (0.347) - - - 3509 (0.363) - 55 x 70 3335 (0.702) - - - 3277 (0.454) - 55 x 88 3393 (1.000) 3393 (1.000) - - 3277 (0.454) - 70 x 88 3451 (0.702) - - - 3393 (1.000) - 40 x 55 3219 (0.258) 3335 (0.668) - 3480 (0.174) 3451 (0.513) - 40 x 70 3915 (< 0.001) 3712 (0.002) - 3335 (0.513) 2523 (< 0.001) - 40 x 88 3538 (0.356) 3277 (0.400) - 3422 (0.702) 3277 (0.285) 3393 (1.000) - 3248 (0.053) 2465 (< 0.001) - - 3335 (0.315) 3219 (0.089) - 55 x 70 4089 (< 0.001) 3770 (< 0.001) 55 x 88 3712 (0.040) 3335 (0.681) 70 x 88 3016 (0.012) 2958 (< 0.001) - 3480 (0.302) 4147 (< 0.001) - 1 70 x 88 3103 (0.031) - - - 3451 (0.692) - 8 70 x 88 - - 4553 (< 0.001) - 2813 (< 0.001) 2494 (< 0.001) - : Indica comportamentos que não foram expressados durante os referidos testes. As emas 2 e 6 não entraram nos cálculos pois só participaram de um teste de memória (tratamento em dias após o término das sessões de treinamento; AL = alerta; AND = andando; FOR = forrageando; ALO = andando de um lado para o outro; FR = fugindo em linha reta; OUT = outros comportamentos). A área mais utilizada pelos grupos submetidos aos testes de memória, bem como as posições dos bicos durante os treinamentos estão fornecidas na tabela 14, tanto para os grupos (G1 e G2) e para cada ema individualmente. A maioria das emas do grupo 1 apontaram mais seus bicos para a região quatro do recinto (frente do recinto – local de filmagem. Quanto às áreas do recinto, tanto o grupo 1 quanto grupo 2 utilizaram mais o quadrante três (fundo, lado esquerdo do recinto). Analisando-se cada ave separadamente, percebe-se que apenas a 49 ema 6 utilizou mais o quadrante um (frente, lado esquerdo do recinto); e que a ema 2 utilizou os quadrantes três e um na mesma proporção. Tabela 14: Áreas utilizadas e posições dos bicos dos grupos e das emas individualmente no recinto de testes durante os testes de memória na FZB-BH. Ema Direção do bico (%) Áreas do recinto de testes (%) I II III IV 1 2 3 4 5 6 7 8 G1 30.49 9.05 22.11 36.27 9.05 1.15 57.77 0.14 10.20 0.57 21.12 - 3 20.69 11.21 37.07 31.03 1.72 0.86 84.50 - 6.03 0.86 6.03 - 4 37.93 8.62 14.37 39.08 16.09 - 55.75 - 9.19 - 18.97 0.34 5 33.53 14.12 14.71 37.65 0.58 2.87 57.47 0.58 8.04 0.58 29.88 - 7 27.59 10.78 25.86 35.78 13.79 0.86 46.12 - 14.66 0.86 23.71 - G2 28.61 18.07 18.68 34.64 15.80 3.74 61.21 1.72 10.92 - 6.61 - 1 43.10 9.48 6.90 40.52 16.38 - 62.07 - 12.07 - 9.48 - 2 23.21 21.43 35.71 19.64 29.31 6.90 29.31 - 25.86 - 8.62 - 6 20.37 27.78 24.07 27.78 32.76 15.52 31.03 - 15.52 - 5.17 - 8 19.63 21.50 19.63 39.25 - - 91.38 5.17 - - 3.45 - - : número de ocorrências igual a zero. Porcentagem do número de registros em cada área e de cada direção do bico (Direção I = fundo do recinto; II = área do predador; III = área oposta ao predador; IV = frente do recinto; Área 1 = frente do reconto, lado oposto ao predador; área 2 = frente do recinto, lado do predador; área 3 = fundo do recinto, área oposta ao predador; área 4 = fundo do recinto, lado do predador; área 5 = quadrante 1, em frente à janela de exibição do predador; área 6 = quadrante 2, em frente à janela de exibição do predador; área 7 = quadrante 3, em frente à janela de exibição do predador; área 8 = quadrante 4, em frente à janela de exibição do predador; G1 = grupo 1; G2 = grupo 2). Os tempos médios de reação, por tratamento, são fornecidos para os grupos de emas (G1, G2 e GC) e para cada ave separadamente (exceto para o grupo controle) (Tabela 15). As emas do grupo 1 reagiram ao modelo de predador mais rapidamente no teste realizado 70 dias após o término das sessões de treinamento, se comparado aos testes realizados com 40, 55 e 88 dias após, mostrando uma tendência ao aumento do tempo de reação. O mesmo padrão de aumento do tempo de reação com o aumento do intervalo entre os testes e o término das sessões de treinamento foi observado para as emas dos grupos 2 e controle. 50 Tabela 15: Tempo de reação dos grupos de emas e de cada ave individualmente (exceto grupo controle GC) ao modelo de predador utilizado durante os testes de memória realizados na FZB-BH. Ema 40 dias 55 dias 70 dias 88 dias G1 28.00 148.75 24.00 95.00 3 28.00 295.00 - - 4 - 250.00 22.00 243.00 5 - 25.00 24.00 21.00 7 28.00 25.00 26.00 21.00 G2 - - 36.50 69.00 1 - - 25.00 25.00 2 - - - 206.00 6 - - - 22.00 8 - - 23.00 23.00 24.00 21.00 387.00 26.00 GC - : Tempo não calculado. Tempo em centésimos de segundos (G1 = grupo 1; G2 = grupo 2). 51 4.3 – Teste de personalidade Foram coletados 2880 dados amostrais, se somados todos os grupos de emas testadas. Dos comportamentos coletados durante os testes, a categoria “fugindo do objeto” não foi anotada e outras, como “bicando o objeto” e “forrageando” foram registradas raramente. Os números médios de registros comportamentais dos grupos de emas estão mostrados na tabela 16. Os resultados demonstram que os grupos de emas responderam de maneira diferente aos objetos estranhos. As emas do grupo 1, tanto antes do treinamento contra predação quanto depois do treinamento, responderam de forma similar aos objetos estranhos, com predomínio de respostas tímidas em relação aos comportamentos de coragem e medo. As emas do grupo 2, em contrapartida, antes das sessões de treinamento antipredação, apresentaram predomínio de respostas comportamentais de coragem em detrimento das respostas de medo e timidez. Após os treinamentos, as respostas das emas desse grupo passaram a ser predominantemente de timidez, para todos os tipos de objetos estranhos. As emas do grupo 3, o grupo-controle (não treinado contra predação), responderam de forma diferente; para todos os objetos estranhos, com exceção da pessoa, as emas exibiram comportamentos ditos de coragem. Para a pessoa, entretanto, a maioria dos comportamentos exibidos demonstrava timidez. No tratamento dois, ou seja, após as sessões de treinamento (para as emas do grupo 3 não aconteceram sessões de treinamento, portanto, os dados do tratamento dois foram coletados após o término das sessões de treinamento das emas dos grupos 1 e 2), os resultados foram similares aos obtidos durante o tratamento um. As emas responderam à sacola e à bola de maneira corajosa; para a pessoa, elas responderam exibindo comportamentos de timidez. A única diferença em relação aos dois tratamentos foi quanto às respostas comportamentais dirigidas à caixa de papelão. No tratamento um, as emas responderam corajosamente e no tratamento dois elas responderam timidamente (Tabela 16). 52 Tabela 16: Número médio de registros ± erro padrão dos comportamentos das emas submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH, analisados por tratamento. Os resultados estão fornecidos para os grupos (G1, G2 e GC). Ema Tratamento G1 1 2 G2 1 2 GC 1 2 Comportamentos Objeto Medo Timidez Coragem Bola 5.50 ± 0.50 110.00 ± 4.00 55.00 ± 5.00 Sacola 4.50 ± 3.50 99.50 ± 18.50 68.00 ± 3.00 Caixa 2.50 ± 2.50 122.50 ± 1.50 71.50 ± 14.50 Pessoa - 130.50 ± 27.50 62.00 ± 10.00 Bola 4.00 ± 4.00 140.50 ± 11.50 45.00 ± 34.00 Sacola - 154.00 ± 0.00 47.00 ± 28.00 Caixa 1.50 ± 0.50 177.50 ± 3.50 37.00 ± 5.00 Pessoa - 158.50 ± 11.50 21.00 ± 7.00 Bola 17.50 ± 2.50 53.00 ± 6.00 91.50 ± 12.50 Sacola 17.00 ± 10.00 46.00 ± 13.00 116.00 ± 18.00 Caixa 32.00 ± 20.00 46.50 ± 0.50 105.00 ± 23.00 Pessoa 0.50 ± 0.5 19.50 ± 3.50 131.50 ± 8.50 Bola 15.00 ± 5.00 116.00 ± 31.00 56.00 ± 17.00 Sacola 4.00 ± 2.00 125.50 ± 6.50 48.00 ± 4.00 Caixa 6.00 ± 1.00 176.00 ± 9.00 26.50 ± 5.50 Pessoa - 199.50 ± 14.50 15.50 ± 5.50 Bola - 61.00 ± 40.00 221.00 ± 57.00 Sacola 0.50 ± 0.50 109.00 ± 63.00 254.50 ± 38.50 Caixa 1.00 ± 1.00 56.50 ± 4.50 256.00 ± 15.00 Pessoa 1.00 ± 1.00 174.00 ± 14.00 164.00 ± 2.00 Bola 11.00 ± 4.00 106.50 ± 44.50 167.50 ± 64.50 Sacola 11.50 ± 0.50 114.50 ± 32.50 180.00 ± 79.00 Caixa 8.50 ± 2.50 191.00 ± 27.00 131.50 ± 31.50 Pessoa - 153.00 ± 34.00 144.00 ± 55.00 Trat. 1 = antes do treinamento antipredação; 2 = depois do treinamento antipredação; - = comportamentos não expressados durante o teste. Foram realizados testes de Kruskal-Wallis para verificar se a diferença observada entre as respostas comportamentais dos três grupos testados foi estatisticamente significativa. Para os 53 comportamentos de coragem (H = 28.02; df = 2; p < 0.001) e medo (H = 7.67; df = 2; p = 0.022), a diferença se revelou estatisticamente significativa; para os comportamentos de timidez, entretanto, a diferença observada entre os três grupos de emas não foi significante (H = 3.07; df = 2; p = 0.215). Também foram realizados testes não-paramétricos de Mann-Whitney para se avaliar se existia diferença estatisticamente significativa entre as respostas comportamentais das emas dos três grupos testados e os dois tratamentos (antes das sessões de treinamento e após as sessões de treinamento) (Tabela 17). Tabela 17: Resultados dos testes estatísticos de Mann-Whitney para os comportamentos das emas submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH. Grupo de emas Tratamento 1 Mann-Whitney (valor de p) Medo Coragem Timidez 1x2 22.0 (0.301) 26.0 (0.030) 10.0 (0.030) 2 1x2 23.0 (0.193) 26.0 (0.030) 10.0 (0.030) GC 1x2 13.5 (0.248) 24.0 (0.112) 14.0 (0.312) Os resultados estão fornecidos para os três grupos de emas (G1, G2 e GC) e para os dois tratamentos do experimento (Trat. 1 = antes das sessões de treinamento antipredação; Trat. 2 = após as sessões de treinamento antipredação). N1 = N2 = 4; df = 2. Apenas as emas dos grupos 1 e 2 apresentaram comportamentos que diferiram estatisticamente entre os dois tratamentos dos testes de personalidade. Para ambos os grupos, as diferenças estiveram presentes nas categorias de comportamentos relacionados à coragem e à timidez. Para o grupo 1, as maiores freqüências de exibição de comportamentos ditos tímidos ocorreram durante o tratamento dois (após as sessões de treinamento antipredação) e as maiores freqüências de exibição de comportamentos ditos de coragem ocorreram durante o tratamento um (antes das sessões de treinamento antipredação). Os resultados obtidos para o grupo 2 são similares aos observados para o grupo 1, com um maior número de registros de comportamentos tímidos após 54 as sessões de treinamento antipredação e um maior número de registros de comportamentos corajosos antes das sessões de treinamento antipredação. O grupo controle não apresentou diferenças estatisticamente significantes entre os dois tratamentos para nenhuma categoria comportamental. Também foram realizados testes de Kruskal-Wallis para verificar se existiam diferenças estatisticamente significativas entre as respostas comportamentais das emas dos três grupos testados e os objetos estranhos. Os resultados não demonstraram diferenças para nenhum dos grupos e para nenhum objeto estranho. Foram calculados índices de personalidade baseados no método de Bremner (2002) (Tabela 18). Tabela 18: Índices de personalidades calculados segundo Bremner (2002) para as emas submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH em 2003. Grupos de emas 1 2 GC Índice de Tratamento Medo Timidez Coragem 1 0 x 25 = 0 1 x 925 = 925 2 x 513 = 1026 1951 2 0 x 11 = 0 1 x 1261 = 1261 2 x 300 = 600 1861 1 0 x 134 = 0 1 x 330 = 330 2 x 888 = 1776 2106 2 0 x 50 = 0 1 x 1234 = 1234 2 x 292 = 584 1818 1 0x5=0 1 x 801 = 801 2 x 1809 = 3618 4419 2 0 x 62 = 0 1 x 1130 = 1130 2 x 1246 = 2492 3622 personalidade Os resultados estão fornecidos para os três grupos de emas (G1 = grupo 1, G2 = grupo 2 e GC = grupo controle) e para os dois tratamentos do experimento (Trat. 1 = antes das sessões de treinamento antipredação; Trat. 2 = após as sessões de treinamento antipredação). Os valores após o símbolo de multiplicação correspondem ao número de registros dos comportamentos classificados em cada categoria de personalidade (Medo, timidez e coragem). Para os dois grupos de emas, os índices de personalidade foram maiores antes das emas serem submetidas às sessões de treinamento antipredação, demonstrando que as aves dos grupos tinham mais coragem de se aproximar dos objetos estranhos antes de serem treinadas do que após 55 os treinamentos. Esse resultado também foi observado para o grupo controle (índices de personalidade maiores antes da apresentação do modelo de predador do que depois). Foram calculadas as distâncias das emas dos três grupos em relação aos objetos estranhos durante os testes de personalidade. As distâncias são fornecidas de acordo com o número de vezes que as aves foram registradas nos quadrantes definidos ao redor dos objetos (três distâncias possíveis: 2.60 m, 1.30 m e mais de 2.60 m), portanto não refletem distâncias propriamente ditas, mas número de ocorrências dentro de cada uma das distâncias pré-definidas. Também foram anotadas as latências (tempo até as aves testadas interagirem com os objetos) (Tabela 19). Tabela 19: Distâncias em relação aos objetos estranhos e latências (em minutos) dos grupos de emas submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH. Grupos de emas 1 2 GC Tratamento Distância Latência (± erro padrão) 1.30 m 2.60 m > 2.60 m 1 2 1 11 34 1875 6.47 ± 2.74 9.66 ± 2.66 2 4 7 1909 0.47 ± 0.47 1.66 ± 1.16 1 41 45 1834 4.56 ± 1.93 8.22 ± 2.41 2 3 9 1908 3.28 ± 2.03 10.72 ± 3.68 1 29 20 3311 7.32 ± 1.86 6.64 ± 2.04 2 7 18 3097 2.02 ± 1.20 3.20 ± 1.29 Os resultados estão fornecidos para os três grupos de emas (G1 = grupo 1, G2 = grupo 2 e GC = grupo controle) e para os dois tratamentos do experimento [Trat. 1 = antes das sessões de treinamento antipredação; Trat. 2 = após as sessões de treinamento antipredação; Latência 1 = tempo até a ema entrar na distância delimitada pelo quadrante 1 (menor quadrado); Latência 2 = tempo até a ema entrar na distância delimitada pelo quadrante 2 (quadrado maior)]. As emas do grupo 1 entraram mais vezes no quadrante dois (34 vezes; 2.60 m do objeto) do que no quadrante um (11 vezes; 1.30 m do objeto), durante os testes de personalidade realizados antes das sessões de treinamento antipredação. Além disso, o tempo gasto para a interação entre a 56 ave e o objeto foi, em média, menor para o quadrante um do que para o quadrante dois. Esse padrão de tempo e número de entradas nos quadrantes foi também observado durante os testes de personalidade realizados depois das sessões de treinamento antipredação, embora a latência e o número de registros em cada quadrante tenham sido menores do que durante o tratamento um. Em ambos os tratamentos, o maior número de registros foi anotado para a distância de mais de 2.60 m do objeto estranho. As emas do grupo 2 e do grupo 3 freqüentaram mais vezes o quadrante dois do que o quadrante 1 e levaram menos tempo para entrar no quadrante um do que no dois, resultados para os dois tratamentos. Somente o tempo de latência para entrar no quadrante dois das emas do grupo 3 diferiu desse padrão, sendo menor do que o tempo gasto por elas para entrar no quadrante um (somente para os testes realizados antes das sessões de treinamento antipredação). Também foram calculadas as distâncias de cada ema individualmente em relação aos objetos estranhos durante os testes de personalidade. As distâncias são fornecidas de acordo com o número de vezes que as aves foram registradas nos quadrantes definidos ao redor dos objetos (três distâncias possíveis: 2.60 m, 1.30 m e mais de 2.60 m), portanto não refletem distâncias propriamente ditas, mas número de ocorrências dentro de cada uma das distâncias pré-definidas. Também foram anotadas as latências (tempo até as aves testadas interagirem com os objetos. Podemos perceber que as respostas não apresentaram padrões muito bem definidos (Tabela 20). 57 Tabela 20: Distâncias em relação aos objetos estranhos e latências (em minutos) das emas submetidas aos testes de personalidade na FZB-BH. Emas 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 Tratamento Distância Latência (± erro padrão) 1.30 m 2.60 m > 2.60 m 1 2 1 - - 480 - - 2 2 1 477 11.13 ± 7.55 7.00 ± 7.00 1 8 9 463 9.00 ± 5.10 3.37 ± 3.23 2 1 1 478 2.00 ± 2.00 1.13 ± 1.13 1 4 12 464 13.50 ± 7.10 20.63 ± 6.44 2 - - 480 - - 1 1 - 479 7.38 ± 7.38 - 2 - 1 479 - 1.63 ± 1.63 1 1 5 474 1.00 ± 1.00 10.13 ± 6.54 2 - - 480 - - 1 33 31 416 9.25 ± 5.30 16.88 ± 5.46 2 - 7 473 - 34.75 ± 8.73 1 5 17 458 4.00 ± 3.86 7.88 ± 3.11 2 4 6 470 1.88 ± 1.88 5.00 ± 4.33 1 - 5 475 - 12.63 ± 6.01 2 - - 480 - - 1 8 6 466 14.50 ± 5.06 10.63 ± 7.11 2 - 1 479 - 1.38 ± 1.38 1 10 5 465 12.25 ± 5.41 19.13 ± 7.93 2 4 12 464 8.50 ± 6.95 14.38 ± 6.46 1 2 4 474 9.75 ± 7.06 4.50 ± 2.41 2 - - 480 - - 1 1 3 476 1.63 ± 1.63 5.25 ± 4.70 2 - 1 479 - 4.75 ± 4.75 1 4 - 476 10.88 ± 7.09 - 2 2 2 238 4.50 ± 4.50 1.38 ± 1.38 1 4 - 476 2.25 ± 1.49 - 2 1 2 477 1.13 ± 1.13 0.50 ± 0.50 1 - 2 478 - 7.00 ± 7.00 2 - - 480 - - - = não ocorreram registros para a categoria. Os resultados estão fornecidos para as emas individualmente e para os dois tratamentos do experimento [Trat. 1 = antes das sessões de treinamento antipredação; Trat. 2 = após as sessões de treinamento antipredação; Latência 1 = tempo até a ema entrar na distância delimitada pelo quadrante 1 (quadrado menor); Latência 2 = tempo até a ema entrar na distância delimitada pelo quadrante 2 (quadrado maior)]. 58 5 – DISCUSSÃO O treinamento antipredação aplicado às emas mostrou-se bastante efetivo, com as aves respondendo adequadamente aos modelos de predadores, o que pode ser comprovado pelo aumento dos comportamentos de vigilância e defesa em detrimento dos comportamentos de relaxamento ao longo das sessões. Comportamentos de vigilância, como “alerta” e “andando de um lado para o outro”, e de defesa, como “fugindo em linha reta” e “fugindo em ziguezagues” foram bastante realizados durante os treinamentos com o modelo de onça e com o cachorro doméstico (“fugindo em ziguezagues”, embora pouco realizado, só foi exibido durante os treinamentos com o modelo da onça e com o cachorro doméstico). Em contrapartida, comportamentos ditos de relaxamento, como “andando”, “forrageando” e “inativo”, foram mais realizados durante os treinamentos com a cadeira, utilizada como modelo controle. A capacidade de memória das emas também se mostrou adequada, uma vez que as aves responderam corretamente aos predadores mesmo depois de quase três meses do término dos treinamentos. Além disso, pode-se observar que a personalidade dos indivíduos influencia na maneira com que eles respondem ao predador, mostrando ser um parâmetro bastante importante que deve ser levado em consideração nos critérios de escolha dos animais a serem reintroduzidos. No geral, as emas responderam aos predadores (onça e cachorro) de maneira adequada, exibindo comportamentos de fuga e vigilância muito mais vezes do que comportamentos de tranquilidade. Quando o modelo utilizado foi a cadeira, esse panorama se modificou, com as emas se comportando de maneira mais tranqüila. Essas diferenças foram significativas. O grupo-controle, ao contrário, se comportou de maneira alarmada quando foi apresentado ao modelo de predador pela primeira vez, mas essa resposta 59 diminuiu significativamente ao longo dos testes, demonstrando que o não pareamento dos estímulos, além de não estimular uma resposta comportamental adequada, pode levar as aves treinadas à habituação. Esses resultados reforçam as qualidades do treinamento antipredação na maximização das respostas comportamentais de evitação de predadores. As aves do grupo 2 se comportaram de maneira mais “nervosa” se comparadas às emas do grupo 1, exibindo mais vezes comportamentos de vigilância e defesa. Entretanto, observamos que os comportamentos “alerta” (vigilância) e “andando” (relaxamento) foram bastante executados por ambos os grupos. As emas treinadas intercalavam períodos de fuga e observação dos arredores com caminhadas mais lentas. As emas são excelentes corredoras, mas, como os avestruzes, não conseguem manter altas velocidades por longos períodos de tempo (Lee, 1994). Além disso, detectam predadores principalmente pela visão e audição, gastando grande parte de seu tempo exibindo comportamentos de vigilância (Del Hoyo et al., 1992). Brandt & Neto (1999), monitorando emas reintroduzidas no Município de Perdizes (MG), relataram que os comportamentos de vigilância só eram menos realizados do que os comportamentos de manutenção. Esse resultado, portanto, pode ser considerado normal, uma vez que a oscilação entre comportamentos de vigilância e relaxamento é observada em indivíduos selvagens. McLean (1997) sugeriu que treinar os animais em espaços restritos poderia promover sua habituação a fugir dos predadores por distâncias menores. No caso das emas, o tamanho do recinto pareceu-nos adequado, embora longe da realidade de espaço encontrado por esses animais na natureza. Pudemos observar eventos comportamentais isolados durante as sessões de treinamento, como a fuga de uma das aves pelo portão e tentativas de pular o muro do recinto de testes, que sugeririam que o tamanho do recinto não era adequado. Mas, com base nas respostas comportamentais exibidas pela maioria das 60 emas, concluímos ser o tamanho do recinto adequado e a não habituação dos indivíduos à fuga dos predadores por curtas distâncias, uma vez que esse tipo de comportamento se estendeu por vários minutos após o desaparecimento do modelo do predador. Testamos as emas com três estímulos diferentes: modelo taxidermizado de onçapintada, cachorro doméstico vivo e cadeira. Com esse procedimento, tentamos determinar a especificidade da mudança do comportamento das aves. As sessões de treinamento com o modelo de onça aumentaram as respostas comportamentais antipredação (aumento dos comportamentos de vigilância e defesa); as sessões de treinamento com o cachorro também aumentaram a exibição de comportamentos de vigilância e defesa, embora em menor grau que o modelo da onça. Apontamos três razões principais para o acontecimento. Primeiro, o cachorro doméstico apresentava pelagem negra, o que dificultava a visualização das emas, uma vez que não existia um contraste acentuado entre as colorações do cachorro e da parede do fundo do corredor onde ele era apresentado às aves (parede cinza escuro). Além disso, a região de aparecimento do predador ficava constantemente sombreada por uma árvore próxima, o que tornava a visualização ainda mais complicada. Segundo, o cachorro era apresentado sem o carrinho; ele passava andando pela janela de visualização do recinto. A falta do ruído do carrinho poderia diminuir a vigilância das aves ao predador, não deixando claro o momento em que ele apareceria. Essa hipótese também foi baseada no tempo médio de reação dos grupos de emas ao estímulo apresentado; o grupo 1 demorou mais para reagir ao cachorro vivo e o grupo 2 demorou mais para reagir à cadeira (o grupo 2 apresentou-se mais nervoso que o grupo 1 durante os sessões de treinamento). Terceiro, cachorros domésticos não figuram entre os predadores das emas na história evolutiva da espécie (Del Hoyo et al., 1992; Dani, 1993). Apesar de apresentarem características de predadores naturais (posição dos olhos, posição quadrúpede, etc.), as emas poderiam 61 simplesmente não reconhecer o animal como um predador, respondendo mais lentamente a ele durante os treinamentos. Ambos os grupos reagiram mais rapidamente ao modelo de onça-pintada. As sessões de treinamento realizadas com a cadeira serviram de controle para a avaliação das respostas apresentadas pelas emas. O barulho do carrinho continuava presente (a cadeira estava amarrada a ele), predizendo o momento do aparecimento do modelo na janela de visualização. O que observamos foi a falta de respostas comportamentais antipredação a esse modelo, o que demonstra claramente que as aves não se habituaram a responder ao barulho do carrinho, mas sim à silhueta dos predadores, e que essas aves provavelmente apresentam predisposição a aprender especificamente sobre seus predadores. Pouco se sabe a respeito de como uma presa visualmente discrimina seus predadores, morfologicamente similares, de estímulos inócuos. Algumas evidências sugerem que características específicas, como a posição frontal dos olhos, desencadeiam respostas de medo em animais inexperientes (Griffin & Evans, 2003). As aves aprenderam que o aparecimento do predador predizia o aparecimento do homem e a simulação da captura e não que o barulho do carrinho predizia esse evento. Não encontramos diferenças estatisticamente significativas entre cada sessão de treinamento; desde o primeiro teste, as emas responderam de maneira similar aos predadores. Esse resultado pode indicar que o tempo de isolamento dessas aves de seus predadores (duas gerações) não foi suficiente para eliminar todos os elementos precursores das reações de defesa espécie-específicos, permitindo um aumento das reações antipredatórias com a utilização das técnicas de condicionamento clássico aplicadas durante o experimento. A habilidade para se reconhecer os predadores tem componentes genéticos e aprendidos (Riechert & Hedrick, 1990). Como as emas testadas eram inexperientes aos 62 predadores, inferimos algum grau instintivo de reconhecimento de predadores. Os testes serviram para refinar as habilidades de reconhecimento e aprimorar as táticas de defesa. Segundo Griffin et al. (2000), animais nascidos em cativeiro podem apresentar a capacidade de expressar comportamentos antipredação adequados, mas isso pode não ocorrer sem experiências específicas. As emas utilizadas no treinamento antipredação da FZB-BH têm sido estudadas há vários anos e os comportamentos exibidos durante os testes foram registrados muito raramente durante as pesquisas anteriores. Alguns comportamentos observados durante os treinamentos, como “pulando para fugir de predadores”, a utilização do arbusto como esconderijo e se jogar no chão de repente e ficar imóvel com o pescoço esticado contra o solo (DN – “deitado no solo com o pescoço esticado” - esse comportamento foi observado logo após o término de uma das sessões de treinamento com o modelo da onça-pintada) nunca tinham sido observados antes, embora sejam comumente descritos na literatura para as aves da natureza (Del Hoyo et al., 1992; Dani, 1993; Codenotti, et al., 1995). Esses resultados corroboram a hipótese da referida autora, onde as emas mantinham a capacidade de expressão dos comportamentos antipredação, mas só o realizaram quando estimuladas especificamente. Um exemplo clássico de resposta adequada após estimulação específica é o desenvolvimento do medo de cobras por macacos da espécie Saimiri sciureus LINNAEUS, 1758; a resposta adequada apareceu somente em grupos cativos que foram alimentados com presas vivas, embora o motivo dessa interelação não tenha sido identificado no estudo (Masataka, 1993). As emas de ambos os grupos ocuparam mais a região do fundo do recinto, aparentemente a área mais longe do predador. O quadrante 1 (frente do recinto) também foi bastante utilizado devido ao fato de as emas ficarem correndo de um lado para o outro dentro do recinto (limitação de espaço para fuga). Raros foram os momentos em que as 63 emas ocuparam os quadrantes próximos à área de aparecimento do predador. Geralmente essas regiões do recinto foram ocupadas durante a perseguição pelo homem simulando a captura. Entretanto, alguns indivíduos se aproximaram da área de visualização do predador por livre escolha, avaliando pela janela a presença ou não dos modelos utilizados. Lima & Dill (1990) relataram que alguns animais, ao invés de fugirem imediatamente ao se encontrarem com um predador, preferem se aproximar dele e inspecioná-lo. Segundo Pitcher et al. (1986), essa inspeção estaria amplamente espalhada pelos diversos grupos de vertebrados, embora a grande maioria dos estudos tenha lidado com os peixes (Magurran & Girling, 1986; Magurran & Pitcher, 1987). Para aves, a inspeção dos predadores foi demonstrada em espécies passeriformes, como Junco hyemalis LINNAEUS, 1758 e Spizella arbórea WILSON, 1810 (Franklin & Lima, 2001). Os benefícios da inspeção seriam o reconhecimento do predador, coletar informações acerca da motivação do predador e do risco do ataque acontecer e mesmo diminuir a chance de ser atacado pela mostra ao predador de que ele foi detectado. Essa teoria poderia explicar a aproximação das emas ao modelo de predador. A grande maioria dos registros dos bicos das emas (para onde os bicos apontavam) se deu para as posições um e quatro (frente e fundo do recinto). Essas posições vão de acordo com o esperado, uma vez que durante os testes as emas ficavam muito vigilantes, observando os arredores à procura do predador. Segundo Wright & Bowmaker (2001), as emas e avestruzes apresentam um campo de visão monocular em cada olho que se estende por 155° e provavelmente funciona para alertá-las dos perigos no horizonte. Elas também apresentam um campo de visão binocular, localizado na área em frente ao bico, que se estende verticalmente por 80° ou mais a abrange uma área de 20° de amplitude. Esse pequeno campo de visão binocular seria utilizado principalmente para a coleta de alimentos 64 no chão (Martin & Katzir, 1995, 1999), o método de alimentação mais realizado por essas aves (Perrins & Middleton, 1998). Permanecendo com os bicos apontados para frente e fundo do recinto por um longo período de tempo, permitia às emas observarem a região dois com mais atenção (área de aparecimento do predador), podendo responder mais rapidamente caso a ameaça surgisse novamente. A região três (lateral contrária à aparição do modelo do predador) foi a terceira mais “apontada” pelos bicos das emas. Esse fato foi devido à tentativa de escape das emas através da cerca de contenção (cerca coberta por lona preta) e não por qualquer motivo de vigilância. As emas batiam o peito contra a cerca na tentativa de atravessar para o outro lado. Ainda sobre o local para onde os bicos apontavam, é interessante notar que algumas emas (2, 4, 5 e 6, principalmente) mudavam freqüentemente a posição de apontamento do bico, característica de aves não-voadoras em estado de vigilância. A movimentação constante da cabeça permite a essas aves observar grandes áreas enquanto alarmadas pela presença de predadores, aumentando enormemente as chances de escaparem. As outras emas, apesar de também movimentarem a cabeça, o fizeram bem menos freqüentemente. O comportamento social apresentado pelas emas é bastante importante uma vez que essas aves apresentam a tendência de viverem em grandes grupos (Sick, 1997). Nenhuma ema se comportou muito diferentemente do padrão do grupo em que se encontrava, embora a diferença entre os dois grupos treinados tenha sido estatisticamente significativa para várias categorias comportamentais. Esse resultado demonstra que em cada grupo as emas responderam de maneira similar às outras aves e que cada grupo respondeu de uma maneira particular. Dentro de um grupo de conspecíficos, se um indivíduo se comporta de maneira estranha, sua chance de ser detectado pelo predador é maior (Mueller, 1971) se comparado 65 aos outros indivíduos que se comportam de maneira homogênea (efeito da diluição – Krebs & Davies, 1996). Em relação ao treinamento social, é interessante ressaltar ainda que, dependendo do número de indivíduos do grupo testado, as respostas comportamentais diferiam. A ema 7, por exemplo, modificou o padrão de resposta comportamental dependendo do número de emas no grupo. Com quatro indivíduos no grupo, o comportamento mais exibido por ela foi “andando”, um comportamento de relaxamento. Com dois indivíduos no grupo (primeiro teste de memória), o comportamento mais expressado foi “alerta”, um comportamento de vigilância e alarme. Quando ela foi testada sozinha (devido à morte da sua companheira de testes, a ema 3), o comportamento mais exibido foi o “fugindo em linha reta”, claramente demonstrando que o número de indivíduos teve efeito em sua resposta ao predador. De maneira similar, outros indivíduos modificaram suas respostas comportamentais, em menor ou em maior grau, dependendo do número de indivíduos do grupo. A vida em grupos provê aos seus membros benefícios potenciais como a proteção dos predadores, aumento da quantidade de forrageio e a facilitação da reprodução (Hammer & Parrish, 1998; Ritz, 1998). Além disso, quanto maior o grupo, menor é o tempo gasto na atividade de vigilância (Efeito do tamanho do grupo – Lima & Bednekoff, 1999). Literalmente, quanto mais indivíduos, mais olhos para detectar os predadores (“Many eyes effect” - Alcock, 1998). Com um número menor de indivíduos e de olhos disponíveis para localizar os predadores, as emas testadas modificaram seu comportamento, passando mais tempo vigilantes e menos tempo relaxadas. Esse efeito já foi relatado para grupos de emas selvagens (Martella et al., 1995; Fernández et al., 2003). A personalidade de cada ema também teve influência na resposta apresentada pelo indivíduo aos modelos de predadores utilizados. Os índices de personalidade calculados 66 segundo Bremner (2002) demonstraram que as emas, antes de serem submetidas aos treinamentos antipredação, eram mais corajosas do que após os treinamentos. Esse resultado foi bastante evidente para as emas do grupo 2, embora menos evidente para o grupo 1 (esse grupo mostrou-se tímido nos testes de personalidade realizados antes e após as sessões de treinamento antipredação). O grupo controle (grupo 3) mostrou-se corajoso nos dois testes de personalidade, embora tenha respondido timidamente quando o objeto estranho era a pessoa. Esse resultado era esperado, uma vez que esse grupo não foi submetido aos treinamentos antipredação. Os comportamentos apresentados pelos grupos antes e depois das sessões de treinamento antipredação diferiram estatisticamente para os grupos 1 e 2 (coragem e timidez) e não diferiram para o grupo 3, mostrando que com o treinamento, as emas aprenderam a evitar e temer coisas estranhas. Ao analisarmos o número de vezes em que os indivíduos se aproximaram dos objetos, percebemos que a ema seis foi a mais corajosa, entrando nos quadrantes 64 vezes. Ao compararmos esse resultado com as respostas comportamentais frente aos predadores, percebemos uma correlação, pois essa ema se apresentou tranqüila na maioria das sessões de treinamento (apenas com o modelo de onça essa ema apresentou-se mais vigilante). Os índices de personalidade calculados revelaram um antagonismo entre eles e as respostas comportamentais obtidas para os grupos de emas. Segundo esses índices, o grupo 1 se mostrou mais tímido que o grupo 2, evitando se aproximar dos objetos estranhos; em contrapartida, durante os treinamentos antipredação, foi o grupo 1 que se comportou de maneira mais corajosa. O índice proposto por Bremner (2002) atribui pesos diferentes às categorias comportamentais (timidez, coragem e medo), sendo que para os comportamentos de medo, esse peso é nulo (na fórmula, multiplica-se o valor por zero). Assim, na grande maioria das vezes, o peso atribuído aos comportamentos de coragem, será maior que o peso 67 atribuído às outras duas categorias. A validade desse tipo de índice fica, portanto, duvidosa. Outros métodos de cálculos de índices de personalidade são encontrados na literatura, mas não foram aplicados no presente estudo por não serem claramente explicados nos referidos artigos (Wilson et al., 1993; Coleman & Wilson, 1998; Svartberg, 2002; Svartberg & Forkman, 2002; Sneddon, 2003). Neste estudo, percebemos que as personalidades dos indivíduos influenciaram nas respostas comportamentais frente aos seus predadores e que o treinamento foi capaz de modificar a atitude dos animais nos reencontros. Depois dos treinamentos, tanto as respostas dos grupos de emas quanto as respostas das aves individualmente foram modificadas; no geral, as aves ficaram mais temerosas de se aproximar dos objetos estranhos após os treinamentos. Nesse sentido, realizamos a análise de cluster das emas treinadas de acordo com a similaridade encontrada nas respostas comportamentais exibidas durante os testes. Segundo essa análise, as emas 1, 5, 3 e 7 responderam aos modelos de forma semelhante. Duas das emas apresentaram-se mais vigilantes (emas 1 e 5) e duas apresentaram-se mais relaxadas (emas 3 e 7). A utilização dessas quatro emas como modelo para as aves inexperientes poderia ser adequado, desde que mescladas (sempre uma ema calma com outra nervosa). Assim, provavelmente a variação individual na propensão a tomar riscos necessária para a manutenção da variabilidade adaptativa estaria garantida. Análises mais apuradas, como “PCA – Principal components analysis” ou “Discriminant analysis” podem ser realizadas para se determinar quais comportamentos contribuem para a separação dos grupos (Feaver et al., 1986; Tipping & Bishop, 1999), auxiliando nas decisões de que animais devem ser treinados e reintroduzidos e quais animais devem ser utilizados como reprodutores. Para a 68 realização desses tipos de análises, entretanto, o número de indivíduos testados deve ser maior do que o utilizado neste estudo. O número de sessões de treinamento não foi suficiente para a habituação dos animais. A habituação pode ser definida como a diminuição do comportamento por causa de uma estimulação constante e repetitiva (Kuczaj et al., 1998). Os animais continuaram a responder adequadamente até o último teste com cada modelo. Entretanto, como dito anteriormente, não existiram diferenças estatisticamente significativas entre os comportamentos exibidos pelas emas durante as sessões de treinamento. Um número menor de sessões de treinamento, portanto, pode ser utilizado para a aprendizagem das emas. Entretanto, apenas com testes com número variado de sessões nos permitirão avaliar qual seria o número ideal de treinamentos que garantisse o reconhecimento dos predadores sem a habituação das aves. A maioria dos experimentos de condicionamento animal acerca do reconhecimento de predadores mostra que a aprendizagem adequada com resposta eficiente ocorre com uma ou duas exposições aos estímulos pareados (predador – estímulo aversivo) (Magurran, 1989; Suboski et al., 1990; Chivers & Smith, 1994a, 1994b; Chivers et al., 1995; Maloney & McLean, 1995; Curio, 1998; McLean et al., 1999). Quanto aos testes de memória, percebemos que as emas mantiveram a capacidade de responder adequadamente aos predadores por quase três meses após o término das sessões de treinamento. A repetição e o significado acoplado aos estímulos recebidos são responsáveis por como essas informações serão estocadas (Manning & Dawkins, 2002). Certamente, a experiência de escapar de um predador apresenta um significado forte para a sobrevivência da presa; não somente para o indivíduo em questão, mas para toda a espécie, uma vez que as adaptações complexas dos predadores e contra-adaptações de suas presas 69 refletem uma corrida armamentista evolutiva (Krebs & Davies, 1996). Estocar, então, informações tão relevantes para a sobrevivência torna-se uma necessidade. O indivíduo que participou de todos os quatro testes de memória (ema 7) respondeu de maneira adequada ao modelo de predador, com os comportamentos de vigilância sendo mais executados que os comportamentos de relaxamento. As emas que foram submetidas a três testes de memória (emas 4 e 5) também responderam adequadamente, exibindo por mais tempo comportamentos de defesa (“fugindo em linha reta” e “alerta”). O mesmo resultado foi observado para as aves que foram submetidas a dois testes de memória (emas 1 e 8); ambas apresentaram-se mais vigilantes do que relaxadas, exibindo por mais tempos os comportamentos “fugindo em linha reta” e “alerta”. As emas submetidas a apenas um teste de memória (emas 2 e 6) também apresentaram-se mais vigilantes, embora tenham exibido por bastante tempo o comportamento “andando pelo recinto”, claramente de relaxamento. Esses resultados indicam que as aves não se habituaram ao modelo de onça utilizado; indicam ainda uma retenção da capacidade de reconhecimento dos predadores na memória das emas, e que essa capacidade, embora ainda presente após 88 dias de isolamento do estímulo, apresentou tendências ao enfraquecimento. Para um animal de cativeiro reintroduzido, manter a capacidade de reconhecer seus predadores e responder adequadamente a eles, por três meses, é uma grande vantagem, uma vez que os encontros entre presas e predadores têm grande chance de acontecerem antes desse período (Young, pers. comm.). Se não existirem encontros entre as aves treinadas e predadores depois de três meses de soltura, a tendência é a diminuição da capacidade de reconhecimento dos predadores e o conseqüente aumento da possibilidade de morte decorrente de algum ataque predatório (Shettleworth, 1998). O fato de viverem em grupos pode ser vantajoso pois os indivíduos apresentam diferentes capacidades de memorização e 70 as aves com maior capacidade podem servir de modelo para as aves com menor capacidade de retenção de informações. A retenção na memória da capacidade de reconhecimento dos predadores pelas emas treinadas por quase três meses é notável, embora essas aves possam viver até 20 anos na natureza (Lee, 1994). Entretanto, o tempo máximo de armazenamento das informações na memória das emas não pôde ser determinado com o experimento, uma vez que o tempo decorrente entre a realização das sessões de treinamento e os testes de memória não foi suficiente para as aves “esquecerem” os modelos de predadores. O registro dos comportamentos dos grupos e das emas individualmente ao longo dos 15 minutos das sessões de treinamento nos deu a possibilidade de avaliação da evolução das respostas antipredatórias ao longo do tempo. Notamos que quase nenhum comportamento retornou aos níveis de exibição ocorridos na fase antes do aparecimento do predador (fase –1 do teste). A tendência demonstrada por esses resultados indica um aumento dos comportamentos ditos de relaxamento e a uma diminuição dos comportamentos de vigilância e defesa. Ainda, o tempo de retorno desses comportamentos aos níveis iniciais, antes do aparecimento do modelo do predador, foi geralmente menor durante os testes-controle (realizados com a cadeira), resultados observados para ambos os grupos de emas. Os tempos de retorno dos comportamentos aos níveis iniciais de ocorrência de cada ema separadamente não apresentaram padrão, demonstrando mais uma vez a influência da personalidade de cada ave em suas respostas comportamentais. Os resultados indicam que o tempo de permanência de expressão dos comportamentos antipredatórios é maior que 15 minutos, tempo suficiente para o escape dessas aves de seus predadores, que normalmente as perseguem por curtos períodos de tempo (Santos, 1990). 71 Conclusão Os resultados obtidos por este estudo indicam que o treinamento antipredação pode ser uma ferramenta bastante útil para futuros projetos de reintrodução de emas, uma vez que as aves responderam adequadamente aos seus predadores, a resposta comportamental se manteve por um período longo de tempo em suas memórias, o custo do projeto foi relativamente baixo e a estrutura de treinamento foi de fácil implantação. Entender e utilizar os conhecimentos sobre o comportamento antipredação para a conservação das espécies é muito útil e importante (Blumstein, 2000). É interessante ressaltar que o acompanhamento das emas treinadas e a avaliação da sobrevivência dos indivíduos após a soltura na natureza devem ser incluídos em futuras pesquisas. Assim, teremos os resultados reais da eficiência do treinamento antipredação em aumentar as chances de sobrevivência dessas aves e no estabelecimento de populações viáveis. 72 6 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ALCOCK, J. 1998. Animal Behavior: an evolutionary approach. 6th Edition. Sinauer Associates, Inc.: Massachusetts. 640 p. AZEVEDO, C.S. & BARÇANTE, L. 2001. Aves no zoo. Apostila produzida pela Seção de Aves do Departamento de Jardim Zoológico da FZB-BH. 105 p. BECK, B.B.; KLEIMAN, D.G.; DIETZ, J.M.; CASTRO, I.; CARVALHO, C., MARTINS, A. & RETTBERG-BECK, B. 1991. Losses and reproduction in reintroduced golden lion tamarins Leontopithecus rosalia. Dodo. Journal of the Jersey Wildlife Preservation Trust, 27: 50-61 BECK, B.B.; RAPAPORT, L.G.; STANLEY PRICE, M.R. & WILSON, A.C. 1994. Reintroduction of captive-born animals. In: Creative conservation: interactive management of wild and captive animals. Olney, P.J.S.; Mace, G.M. & Feistner, A.T.C. (eds.). Chapman & Hall, London. Pp: 265-286 BLUMSTEIN, D.T. 2000. Understanding antipredator behavior for conservation. The Open Country, 2: 37-44 BOX, H.O. & GIBSON, K.R. 1999. Mammalian social learning. Cambridge University Press: New York, 438 p. BRANDT, L.F.S. & NETO, A.S. 1999. Introdução e monitoramento de Rhea americana na EPDA Galheiro (Perdizes, MG). Belo Horizonte, CEMIG (doc. interno). 53 p. BREMNER, S. 2002. Behavioural and molecular ecology of a captive-bred colony of the endangered swift fox, Vulpes velox. PhD Thesis. The Queen’s University of Belfast. 245 p. CHIVERS, D.P. & SMITH, R.J.F. 1994a. The role of experience and chemical alarm signaling in predator recognition by fathead minnows (Pimephales promelas). Journal of Fish Biology, 44: 273-285 CHIVERS, D.P. & SMITH, R.J.F. 1994b. Fathead minnows, Pimephales promelas, acquire predator recognition when alarm substance is associated with the sight of unfamiliar fish. Animal Behaviour, 48: 597-605 CHIVERS, D.P.; BROWN, G.E. & SMITH, R.J. 1995. Acquired recognition of chemical stimuli from pike, Esox lucius, by brook sticklebacks, Culaea inconstans (Osteichthyes, Gasterosteidae). Ethology, 99: 234-242 73 CODENOTTI, T.L. 1991. Evolução do ninho da ema (Rhea americana) e sua relação com o êxito reprodutivo. Belém. Resumos do I Congresso Brasileiro de Ornitologia. 46 p. CODENOTTI, T.L.; BENINCA, D & ALVAREZ, F. 1995. Etograma y relacion de la conducta con el habitat y con la edad en el ñandú. Doñana, Acta Vertebrata, 22 (12): 65-86 COLEMAN, K. & WILSON, D.S. 1998. Shyness and boldness in pumpkinseed sunfish: individual differences are context-specific. Animal Behaviour, 56: 927-936 COSS, R.G. 1999. Effects of released natural selection on the evolution of behavior. In: Geographic variation of behavior: an evolutionary perspective. Foster, A. & Endler, J.A. (eds.). Oxford University Press. United Kingdom. Pp: 180-208 CSÁNYI, V.; CSIZMADIA, G. & MIKLOSI, A. 1989. Long-term memory and recognition of another species in the paradise fish. Animal Behaviour, 37: 908-911 CURIO, E. 1988. Cultural transmission of enemy recognition by birds. In: Social learning: psychological and biological perspectives. Zental, T.R. & Galef Jr., B.G. (eds.). Hilldalf, New Jersey. Pp: 75-97 CURIO, E. 1998. Behavior as a tool for management: intervention for birds. In: Behavioral ecology and conservation biology. Caro, T. (ed.). Oxford University Press: United Kingdom. Pp: 163-187 CURIO, E.; ERNST, U. & VIETH, W. 1978. The adaptative significance of avian mobbing. Zeitschrift für Tierpsychologie, 48: 184-202 DANI, S. 1993. A ema Rhea americana: biologia, manejo e conservação. Belo Horizonte. Fundação Acangaú. 136 p. DEL HOYO, J.; ELLIOT, A. & SARGATAL, J.A. (eds.). 1992. A handbook of birds of the world. Barcelona. Lynx Editions. V.1, 696 p. DILL, L.M. 1974. The escape response of the zebra danio (Brachydanio rerio). II. The effect of experience. Animal Behaviour, 22: 723-750 ELLIS, D.H.; DOBROTT, S.J. & GOODWIN, J.G. 1977. Reintroduction techniques for masked bobwhite. In: Endangered Birds: management techniques for preserving threatened species. Temple, S.A. (ed.). University of Wisconsin Press. Wisconsis.Pp.: 345-354 74 EVANS, C.S. & MARLER, P. 1991. On the use of video signals as social stimuli in birds: audience effects on alarm calling. Animal Behaviour, 41: 17-26 FEAVER, J.; MENDL, M. & BATESON, P. 1986. A method for rating the individual distinctiveness of domestic cats. Animal Behaviour, 34: 1016-1025 FERNÁNDEZ, G.J.; CAPURRO, A.F. & REBOREDA, J.C. 2003. Effect of group size on individual and collective vigilance in greater rheas. Ethology, 109: 413-425 FERRARI, E.A.M. 1996. Mecanismos neurais de aprendizagem e memória em aves. Anais do V Congresso Brasileiro de Ornitologia, UNICAMP, Campinas. Pp. 29-38 FRANKLIN, W.E. & LIMA, S.L. 2001. Laterality in avian vigilance: do sparrows have a favourite eye? Animal Behaviour, 62: 879-885 GALEF, B.J. 1988. Imitation in animals: history, definition, and interpretation of data from the psychological laboratory. In: Social Learning: psychological and biological perspectives. Zentall, T.R. & Galef, B.G. (eds.). L. Erlbaum. New Jersey. Pp: 3-28 GIANNONI, M.L. 1996. Emas e avestruzes: uma alternativa para o produtor rural. Jaboticabal: FUNEP. 49 p. GREENBERG, R. 1989. Neophobia, aversion to open space, and ecological plasticity in song and swamp sparrows. Canadian Journal of Zoology, 67: 1194-1199 GRIFFIN, A.S.; BLUMSTEIN, D.T. & EVANS, C.S. 2000. Training captive bred and translocated animals to avoid predators. Conservation Biology, 14: 1317-1326 GRIFFIN, A.S.; EVANS, C.S. & BLUMSTEIN, D.T. 2001. Learning specificity in acquired predator recognition. Animal Behaviour, 62: 577-589 GRIFFIN, A.S. & EVANS, C.S. 2003. The role of differential reinforcement in predator avoidance learning. Behavioural Processes, 61: 87-94 GRIFFITH, B.J.; SCOTT, M. CARPENTER, J.W. & REED, C. 1989. Translocation as a species conservation tool: status and strategy. Science, 245: 477-480 GUNSKI, R.J. 1992. Análise citogenética e algumas considerações biológicas da espécie Rhea americana – Ema (Aves: Rheidae). Dissertação de Mestrado. Jaboticabal. 119 p. HAMMER, W.M. & PARRISH, J.K. 1998. Is the sum of the parts equals to the whole? The conflict between individuality and group membership. In: Animal groups in three dimensions. Parrish, J.K. & Hammer, W.M. (eds.). Cambridge University Press: New York. Pp: 165-172 75 HERZOG, M. & HOPF, S. 1984. Behavioural responses to species warning calls in infant squirrel monkeys reared in social isolation. American Journal of Primatology, 7: 99106 IUCN. 2004. The IUCN red list of threatened species. On line at: http://www.redlist.org. Accessado em 27/01/2004 KAGAN, J.; REZNICK, J.S. & SNIDMAN, N. 1988. Biological bases of childhood shyness. Science, 240: 167-171 KELLEY, J.L.; EVANS, J.P.; RAMNARINE, I.W. 7 MAGURRAN, A.E. 2003. Back to school: can antipredatory behaviour in guppies be enhanced through social learning? Animal Behaviour, 65: 655-662 KIEFFER, J.D. & COLGAN, P.W. 1992. The role of learning in fish behaviour. Reviews in Fish Biology and Fisheries, 2: 125-143 KLEIMAN, D.G. 1989. Reintroduction of captive mammals for conservation. Guidelines for reintroducing endangered species into the wild. BioScience, 39: 152-161 KLEIMAN, D.G. 1996. Reintroduction programs. In: Wild Mammals in captivity: principles and techniques. Kleiman, D.G.; Allen, M.E.; Thompson, K.V. & Lumpkin, S. (eds.). The University of Chicago Press: Chicago. Pp: 297-305 KREBS, J.R. & DAVIES, N.B. 1996. Introdução à ecologia comportamental. Atheneu Editora: São Paulo, 420 p. KUCZAJ II, S.A.; LACINAK, C.T. & TURNER, T.N. 1998. Environmental enrichment for marine mammals at sea world. In: Second Nature: environmental enrichment for captive animals. Shepherdson, D.J.; Mellen, J.D. & Hutchins, M. (eds.). Smithsonian Institution Press: Washington. Pp: 314-328 LEE, A.R. 1994. Ratites: Management Guidelines for the Welfare of Zoo Animals. London: The Federation of Zoological Gardens, 45 p. LIMA, S.L. & BEDNEKOFF, P.A. 1999. Back to the basics antipredatory vigilance: can nonvigilant animals detect attack? Animal Behaviour, 58: 537-543 LIMA, S.L. & DILL, I.M. 1990. Behavioural decisions made under the risk of predation: a review and prospectus. Canadian Journal of Zoology, 82: 216-223 LORENZ, K. 1952. King Solomon’s ring. Thomas & Crowell Company: New York, 216 p. 76 LOWE, S.E. & BRADSHAW, J.W.S. 2001. Ontogeny of individuality in the domestic cat in the home environment. Animal Behaviour, 61: 231-237 MACHADO, A.B.M.; FONSECA, G.A.B.; MACHADO, R.B.; AGUIAR, L.M.S. & LINS, L.V. 1998. Livro vermelho das espécies ameaçadas de extinção da fauna de Minas Gerais. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas. 605 p. MacMILLAN, B.W.H. 1990. Attempts to re-establish wekas, brow kiwis and red-crowned parakeets in the waitakere rangers. Notornis, 37: 45-51 MAGURRAN, A.E. 1989. Acquired recognition of predator odor in the European minnow (Phoxinus phoxinus). Ethology, 82: 216-223 MAGURRAN, A.E. 1990. The inheritance and development of minnow anti-predator behaviour. Animal Behaviour, 5: 834-842 MAGURRAN, A.E. & GIRLING, S.L. 1986. Predator recognition and response habituation in shoaling minnows. Animal Behaviour, 34: 510-518 MAGURRAN, A.E. & PITCHER, T.J. 1987. Provenance, shoal size and the sociobiology of predator evasion in minnow shoals. Proceedings of the Royal Society of London, series B, 229:439-465 MALONEY, R.F. & McLEAN, I.G. 1995. Historical and experimental learned predator recognition in free-living New Zealand robins. Animal Behaviour, 50: 1193-1201 MANNING, A. & DAWKINS, M.S. 2002. An Introduction to Animal Behaviour. 5th Edition. Cambridge University Press: United Kingdom. 450 p. MARTELLA, M.B.; RENISON, D. & NAVARRO, J.L. 1995. Vigilance in the greater rhea: effects of vegetation height and group size. Journal of Field Ornithology, 56: 215-220 MARTIN, G.R. & KATZIR, G. 1995. Visual fields in ostriches. Nature, 374: 19-20 MARTIN, G.R. & KATZIR, G. 1999. Visual fields in short-toed eagles, Circaetus gallicus (Accipitridae), and the function of binocularity in birds. Brain, Behaviour and Evolution, 53: 55-66 MARTIN, P. & BATESON, P. 1993. Measuring Behaviour. 2nd Edition. Cambridge University Press: United Kingdom. 222 p. MASATAKA, N. 1993. Effects of experience with live insects on the development of fear of snakes in squirrel monkeys, Saimiri sciureus. Animal Behaviour, 46: 741-746 77 MATHER, J.A. & ANDERSSON, R.C. 1993. Personalities of octopuses (Octopus rubescens). Journal of Comparative Psychology, 107: 336-340 MATHIS, A.; CHIVERS, D.P. & SMITH, J.F. 1996. Cultural transmission of predator recognition in fishes: intraspecific and interspecific learning. Animal Behaviour, 51: 185-201 McLEAN, I.G. 1997. Ontogeny and conservation. In: Behavioral approaches to conservation in the wild. Clemmons, J.R. & Buchholz, R. (eds.). Cambridge University Press: New York. Pp: 132-156 McLEAN, I.G. & RHODES, G.I. 1991. Enemy recognition in birds. Current Ornithology, 8: 173-211 McLEAN, I.G.; LUNDIE-JENKINS, G. & JARMAN, P.J. 1996. Teaching an endangered mammal to recognize predators. Biological Conservation, 75: 51-62 McLEAN, I.G.; HOLZER, C. & STRUDHOLME, J.S. 1999. Teaching predatorrecognition to a naive bird: implications for management. Biological Conservation, 87: 123-130 MESQUITA, F.O. 2003. Desenvolvimento de um método de treinamento antipredação para peixes de água doce usando tilápia como modelo. Monografia de Bacharelado. PUC-Minas, Belo Horizonte, 52 p. MILLER, B.; BIGGINS, D.; HONEBURY, L. & VARGAS, A. 1994. Reintroduction of the black-footed ferret (Mustela nigripes). In: Creative conservation: interactive management of wild and captive animals. Olney, P.J.S.; Mace, G.M. & Feistner, A.T.C. (eds.). Chapman & Hall, London. Pp: 455-464 MINEKA, S. & COOK, M. 1988. Social learning and the acquisition of snake fear in monkeys. In: Social learning: psychological and biological perspectives. Zentall, T.R. & Galef Jr., B.G. (eds.). Hillsdale, New Jersey. Pp: 51-73 MORGAN, P.R. 1972. The influence of prey availability on the distribution and predatory behaviour of Nucella lapillus (L.). Journal of Animal Ecology, 41: 257-274 MUELLER, H.C. 1971. Oddity and specific searching image more important than conspicuousness in prey selection. Nature, 233: 345-346 78 OLLA, B.L.; DAVIS, M.W. & RYER, C.H. 1998. Understanding how the hatchery environmental represses or promotes the development of behavioural survival skills. Bulletin of Marine Science, 62: 531-550 PERRINS, C.M. & MIDDLETON, A.L.A. 1998. The encyclopedia of birds. New York: Facts of File, Inc., 463 p. PITCHER, T.J.; GREEN, D.A. & MAGURRAN, A.E. 1986. Dicing with death: predator inspection behaviour in minnow shoals. Journal of Fish Biology, 28: 439-448 RICHARDS, J. 1998. Return of the natives. Australian Geographic, special edition, 91-105 RIECHERT, S. E. & HEDRICK, A.V. 1990. Levels of predation and genetically based anti-predator behaviour in the spider, Agelenopsis aperta. Animal Behaviour, 40: 679-687 RITZ, D.A. 1998. Costs and benefits as a function of group size: experiments on a swarming mysid, Paramesopodopsis rufa Fenton. In: Animal groups in three dimensions. Parrish, J.K. & Hammer, W.M. (eds.). Cambridge University Press: New York. Pp: 194-206 RYER, C.H. & OLLA, B.L. 1998. Shifting the balance between foraging and predator avoidance: the importance of food distribution for a schooling pelagic forager. Environmental Biology of Fishes, 52: 467-475 SANTOS, E. 1990. Da ema ao beija-flor. 5° Edição. Editora Villa Rica: Belo Horizonte, 335 p. SETZ, E.Z.F. 1991. Métodos de quantificação de comportamento de primates em estudos de campo. A primatologia no Brasil, 3: 411-435 SHETTLEWORTH, S.J. 1998. Cognition, evolution and behavior. Oxford University Press: New York, 704 p. SHORT, J.; BRADSHAW, S.D.; GILES, J.; PRINCE, R.I.T. & WILSON, G.R. 1992. Reintroduction of macropods (Marsupialia: Macropoidea) in Australia: a review. Biological Conservation, 62: 189-204 SICK, H. 1997. Ornitologia Brasileira. Rio de Janeiro. Editora Nova Fronteira. 862 p. SILVA, J.M.C. 1995a. Avian inventory of the Cerrado Region, South America: implications for biological conservation. Bird Conservation International, 5: 15-28 79 SILVA, J.M.C. 1997. Endemic bird species and conservation in the Cerrado Region, South America. Biodiversity and Conservation, 6: 435-450 SNEDDON, L.U. 2003. The bold and the shy: individual differences in rainbow trout. Journal of Fish Biology, 62: 971-975 SUBOSKI, M.D.; BAIN, S.; CARTY, A.E., McQUOID, L.M.; SEELEN, M.I. & SEIFERT, M. 1990. Alarm reaction in acquisition and social transmission of simulated-predator recognition by zebra danio fish (Brachydanio rerio). Journal of Comparative Psychology, 104: 101-112 SVARTBERG, K. 2002. Shyness-boldness predicts performance in working dogs. Applied Animal Behaviour Science, 79: 157-174 SVARTBERG, K. & FORKMAN, B. 2002. Personality traits in the domestic dog (Canis familiaris). Applied Animal Behaviour Science, 79: 133-155 TIPPING, M.E. & BISHOP, C.M. 1999. Probabilistic principal component analysis. Journal of the Royal Statistical Society, 61: 611-622 VERBEEK, M.E.M.; DE GOEDE, P; DRENT, P.J. & WIEPKEMA, P.R. 1999. Individual behavioural characteristics and dominance in aviary groups of great tits. Behaviour, 136: 23-48 WILSON, D.S.; COLEMAN, K.; CLARK, A.B. & BIEDERMAN, L. 1993. Shy-bold continuum in pumpkinseed sunfish (Lepomis gibbosus): an ecological study of a psychological trait. Journal of Comparative Psychology, 107: 250-260 WILSON, D.S.; CLARK, A.B.; COLEMAN, K. & DEARSTYNE, T. 1994. Shyness and boldness in humans and other animals. Trends in Ecology and Evolution, 9: 442-446 WOLF, C.M.; GRIFFITH, B.; REED, C. & TEMPLE, S.A. 1996. Avian and mammalian translocations: an update and reanalyzes of 1987 survey data. Conservation Biology, 10: 1142-1154 WOOD, L. 1968. Physiological and ecological aspects of prey selection by marine gastropod Urosalpinx cinerea (Prosobranchia: Muricidae). Malacologia, 6: 267-320 WRIGHT, M.W. & BOWMAKER, J.K. 2001. Retinal photoreceptors of paleognathous birds: the ostrich (Struthio camelus) and rhea (Rhea americana). Vision Research, 41: 1-12