Processos fisiológicos e patológicos das bactérias redutoras de

bsbm
brasíliamédica
Artigo
de
Revisão
Processos
fisiológicos e patológicos das
bactérias redutoras de sulfato do gênero
desulfovibrio sp.
Fabiano Luiz Heggendorn,1 Lúcio de Souza Gonçalves,2 Márcia T.S. Lutterbach3 e
Eliane Pedra Dias4
resumo
As bactérias redutoras de sulfato do gênero Desulfovibrio sp. podem ser encontradas normalmente formando
parte da biota intestinal e oral de seres humanos saudáveis, participando, direta ou indiretamente, com seus produtos
metabólicos, de diversas afecções como: periodontites, câncer colorretal, infecções e sepsemias. Propõe-se com esta
revisão avaliar os aspectos normais e as possíveis alterações patológicas correlacionadas com as bactérias redutoras
de sulfato no organismo humano. As conclusões levam a crer que o desequilíbrio na biota oral e intestinal pode levar
a aumento no número de bactérias redutoras de sulfato e na produção de sulfeto, como produto metabólico final, podendo representar um fator adicional no desenvolvimento daquelas afecções. Além disso, por haver forte propensão
para formar associações bacterianas, aumentando seu potencial patológico, pode ser difícil a identificação do seu
verdadeiro papel nas morbidades em que estão envolvidas assim como o seu potencial virulento.
Palavras-chave. BRS; bactéria redutora de sulfato; Desulfovibrio; periodontite; sepsemia.
Abstract
PHYSIOLOGIC AND PATHOLOGICAL PROCESSES OF THE SULPHATE-REDUCING BACTERIA OF THE
GENUS DESULFOVIBRIO sp.
Sulfate-reducing bacteria of the genus Desulfovibrio spp. can be routinely detected as member of the normal intestinal and oral microbiota in health individuals. This bacterial group produces metabolic byproducts, which participate,
direct or indirect, in several diseases, such as periodontitis, colorectal cancer, infections and sepsis. The purpose of the
present study was to assess the association between sulfate-reducing bacteria and normal conditions and pathology
alterations in human. In conclusion, it is possible that alteration of the oral and intestinal flora can result in increase of
sulfate-reducing bacteria levels and products of sulfide as final metabolic. Therefore, these conditions can represent
an important fact associated with those diseases. In addition, this bacterial group presents a great tendency in to associate with other microorganisms. Like that, it can increase the pathologic potential and can difficult the identification
of the true involvement with several diseases as well as its virulent potential.
Key words. SRB; sulphate-reducing bacteria; Desulfovibrio; periodontitis; sepsis.
Introdução
s bactérias redutoras de sulfato (BRS) são
microorganismos procariontes, que não
produzem oxigênio, quimiolitotróficos, e o meio
de obtenção de energia provém da oxidação de
compostos inorgânicos, que reduz o íon sulfato a
sulfeto.1-4
A
São bactérias anaeróbicas estritas com faixa
de temperatura ótima de 25ºC a 44°C e pH de 5,5
a 9. Apresentam-se como bacilos curvos ou espiralados, de 0,5 a 1 µm de diâmetro e 3 a 5 µm de
comprimento. Existem mais de vinte gêneros bem
conhecidos, como Desulfovibrio, Desulfomonas,
Desulfotomaculum, Desulfolobus, Desulfobacter,
Trabalho realizado na Universidade Federal Fluminense e Instituto Nacional de Tecnologia (INT). Auxílio-bolsista – CAPPES.
1
Mestrando em Patologia Bucodental, Universidade Federal Fluminense (UFF). Laboratório de Biocorrosão e Biodegradação, Instituto Nacional de
Tecnologia. Correspondência: Rua Feliz da Cunha 11, ap. 806, Tijuca. CEP 20260-300, Rio de Janeiro. Telefone: 21- 94119341. Fax: 21- 22040764.
Internet: [email protected]
2
Doutor em Microbiologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro. Pesquisador Colaborador, Laboratório de Microbiologia Oral - (IMPPG/UFRJ). Professor de Periodontia da Universidade Gama Filho. Professor do Programa de Mestrado em Odontologia da UNESA
3
Doutora em Microbiologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro. Gerente do Laboratório de Biocorrosão e Biodegradação, Instituto Nacional de
Tecnologia
4
Professora Titular de Anatomia Patológica, UFF. Coordenadora do Programa de Pós-Graduação em Patologia da UFF.
Recebido em 3-8-2009. Aceito em 10-9-2009.
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Desulfococus, Desulfosarcina, Desulfonema e
outros.1,3-5 Além disso, são fastidiosas, de difícil
isolamento e identificação.6,7
Frequentemente, essas bactérias são encontradas no ecossistema em associações microbianas
formando os biofilmes, em que o consumo de
oxigênio, por meio da respiração das bactérias
aeróbias presentes, garantirá condições redutoras necessárias para o crescimento das bactérias
redutoras de sulfato.3 Na obtenção da energia
necessária para reduzir o íon sulfato a sulfeto,
tais bactérias utilizam fontes de carbono orgânico
como o lactato, o piruvato, o etanol, o maleato e
alguns ácidos graxos. O resultado dessa redução
é a produção de sulfetos, bissulfetos e hidrogênio
sulfetado, assim como produtos metabólicos
intermediários, como tiossulfatos, tetrationatos,
politionatos, que têm papel importante na corrosão
anaeróbica do ferro.1,3,4 A produção desses metabólitos como, por exemplo, os sulfetos biogênicos, será vital no mecanismo de biocorrosão por
serem estes responsáveis por causar a ruptura dos
filmes protetores sobre o metal.3
Paralelamente, as bactérias redutoras de
sulfato também podem ser encontradas formando
parte da colônia intestinal de seres humanos e
de mamíferos.4,8-11 Quanto à sua importância no
organismo humano, essas bactérias são apontadas
como tendo um papel fundamental na degradação
de material orgânico do intestino, além de serem
indicadas como coadjuvantes na carcinogênese
no intestino devido à liberação de sulfeto, como
produto metabólico final no processo de redução.12
Entretanto, tal indicação ainda parece controversa
pelo fato de serem encontradas em pacientes saudáveis e de serem comumente encontradas em
consórcios microbianos,10,13 o que obscurece seu
papel nas doenças associadas a essas bactérias.
As bactérias redutoras de sulfato também podem ser encontradas na cavidade oral de indivíduos saudáveis e em pacientes com periodontite,14-16
podendo ainda ser reportada a sua presença em
sepsemias e outras infecções.17,18
Até a presente data, nenhuma revisão foi conduzida no intuito de avaliar e apresentar os diversos
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aspectos patológicos e fisiológicos das bactérias
redutoras de sulfato e seus aspectos gerais relacionados ao corpo humano, incluindo-se a cavidade
oral e intestinal. Dessa maneira, este trabalho teve
como objetivo revisar, analisar e buscar correlações
entre as bactérias em estudo e os processos patológicos apontados como causados por estas.
Método
Realizou-se, nas bases de dados eletrônicas
Medline e ScieLo, uma busca com os seguintes
descritores: (1) SRB; (2) Sulphate-reducing bacteria e (3) Desulfovibrio. Somando-se a isso, as
referências dos artigos utilizados foram revisadas
e buscadas para possível utilização.
Revisão de literatura
As bactérias redutoras de sulfato, em especial
do gênero Desulfovibrio, podem ser encontradas
normalmente formando parte da colônia intestinal
de adultos saudáveis e podem também estar associadas a doenças inflamatórias de intestino.4,8-11
Têm papel significante na degradação de material
orgânico no intestino grosso com utilização de lactato, piruvato, etanol e alguns ácidos gordurosos
no cólon de alguns indivíduos e de outras espécies
de mamíferos.12,19,20
Essas bactérias estão presentes nas fezes de
seres humanos adultos em um número aproximado de 107/g.13 A presença de Desulfovibrio
spp. também pode ser identificada nas fezes de
bebês saudáveis de até seis meses de idade, havendo aumento na contagem de Desulfovibrio
spp. a partir dos sete meses de idade.10 Bartosch
e colaboradores,21 ao analisar a população microbiana intestinal de pacientes idosos saudáveis,
hospitalizados e hospitalizados sob o uso de
antibióticos, demonstraram a presença de Desulfovibrio spp. nos três grupos. Observaram, porém,
redução acentuada na contagem bacteriana no
grupo sob efeito de antibioticoterapia.
Câncer e doenças inflamatórias do intestino
O sulfeto, liberado como produto metabólico
pelas bactérias redutoras de sulfato, pode ter poder
Fisiologia e patologia do Desulfovibrio sp.
inibitório em algumas espécies da microbiota
intestinal, quando em concentrações elevadas,22
levando ao desequilíbrio da microbiota intestinal.
Assim, o sulfeto é apontado como uma das causas
da colite ulcerativa11,23 e do câncer colorretal,24
sendo o cólon distal mais susceptível a alterações
metabólicas promovidas pelo sulfeto de hidrogênio
quando comparado ao cólon proximal.23
A liberação do sulfeto pode representar uma
alteração no microambiente epitelial, como um
estimulo crônico proliferativo, representando
um fator adicional para a iniciação de alterações
genéticas na célula epitelial, modulando o pH e o
estado redox, embora não haja dados concretos do
papel da BRS na carcinogênese e de seus produtos
na promoção do câncer colorretal.12
Ohge e colaboradores25 correlacionaram a
presença de sulfeto e de bactérias redutoras de
sulfato com a inflamação da bolsa ileal, o que
mostra alto nível de sulfeto e daquelas bactérias
quando comparado a pacientes sem o quadro
inflamatório e a pacientes em uso de terapia
antibiótica. Enquanto outros estudos indicaram
um número igual de Desulfovibrio sp., nas
fezes de pacientes saudáveis e de pacientes com
câncer colorretal e gastrointestinal.24 Contrariamente, Scanlan e colaboradores26 verificaram
significante redução no número de Desulfovibrio
sp. em doentes com câncer colorretal quando
comparados a pacientes saudáveis e indivíduos
polipectomizados e que todos os pacientes
apresentavam baixa diversidade desse gênero
bacteriano, sendo o Desulfovibrio piger a espécie predominante.
A participação de Desulfovibrio spp. em doenças intestinais de animais também foi relatada.27
Inness e colaboradores 28 mostraram maior número
de Desulfovibrio spp. em gatos com doenças intestinais, quando comparado ao grupo-controle.
Em um relato de caso, foi identificada a espécie
Desulfovibrio desulfuricans no sangue de um cão
labrador, que apresentou anorexia, febre alta, rigidez de membros e de abdômen, sendo levantada a
possibilidade de tal bacteremia ter sido originada
do trato gastrointestinal.
BRS e Sepsemia
Porschen & Chan17 documentaram a primeira
bacteremia em seres humanos causada por Desulfovibrio desulfuricans. A paciente do sexo feminino de 67 anos teve febre, sudorese e náuseas,
sendo diagnosticada a presença de Desulfovibrio
desulfuricans com base em cultura de sangue
periférico. O segundo caso de bacteremia causada
por Desulfovibrio spp. foi relatado somente em
1997. Anos mais tarde, foi identificada a espécie
Desulfovibrio fairfieldensis como responsável
pela infecção.29,30 Além desses dois casos, foi
relatada a presença de Desulfovibrio vulgaris em
um abscesso intra-abdominal18 e o isolamento de
Desulfovibrio spp. em um de vinte pacientes com
apendicite aguda, e em um de dez pacientes com
perfuração de apêndice.31
Tee e colaboradores32 descreveram a presença
de uma nova espécie de Desulfovibrio spp. associada a Fusubacterium varium no sangue de um
paciente masculino de 82 anos, que causou um
abscesso piogênico, sendo denominada Desulfovibrio fairfieldensis.30
Posteriormente, foi relatado em um paciente
masculino de 39 anos, dependente de álcool, com
higiene oral inadequada, gengivite e diversas
cáries, o primeiro isolamento de Desulfovibrio spp.
em abscesso cerebral. Esse paciente tinha história
de sinusite, rigidez na nuca, febre e cefaléia, e o
abscesso pode ter-se originado de infecção dos
seios nasais e da boca.6 Entretanto, tal abscesso
cerebral tinha origem polimicrobiana formada por
Streptococcus constellatus, Capnocytophaga sp.,
Eubacterium exiguum e Desulfovibrio sp.. Estas
cepas são comumente encontradas na microbiota
oral e não esclarecem o papel da Desulfovibrio
spp. na patogenia deste abscesso.6 No mesmo
ano, foi isolada a espécie Desulfovibrio fairfieldensis da urina de uma paciente, caso em que se
suspeitou de meningoencefalite. Foi constatada,
após duas semanas, eliminação de tais bactérias
do trato urinário por meio da administração de
antibióticos.30,33
Loubinoux e colaboradores 30 relataram o
oitavo caso de isolamento de Desulfovibrio spp.
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em um paciente de 23 anos com úlcera gástrica, dor
epigástrica e perfuração do apêndice, sendo isolado
Desulfovibrio fairfieldensis do fluido peritoneal.
Posteriormente, os mesmos autores comprovaram a
presença de bactérias redutoras de sulfato em 12 entre
100 pacientes com coleções purulentas no abdome
e na cavidade pleural. Tais pacientes tiveram, em
sua maioria, peritonite e ou apendicite. Um paciente
teve abscesso após cirurgia de câncer de reto.34 As
espécies de bactérias redutoras de sulfato presentes
foram Desulfovibrio piger, Desulfovibrio fairfieldensis e Desulfovibrio desulfuricans, formando parte de
uma microbiota constituída de bactérias aeróbicas e
anaeróbicas.34 Em outro estudo, foi isolado Desulfovibrio desulfuricans do sangue periférico de um
paciente de 64 anos, masculino, imunocompetente
com febre, diarréia severa e sepsemia, o que levanta
possível associação intra-abdominal com a presença de Desulfovibrio spp.35 Em 2008, foi relatado o
primeiro isolamento, no Japão, de Desulfovibrio
fairfieldensis do sangue de uma paciente com 69
anos com quadro de degeneração espinocerebelar
havia um ano, apresentou febre, diarréia, hipotensão
e distúrbios de consciência.36
A presença de bactérias redutoras de sulfato
em determinadas doenças pode ser subestimada
pela falta de meios específicos para sua identificação médico laboratorial,34 sendo subestimada
a verdadeira incidência e participação nas infecções. Este fato é dificultado pelas associações
com outras bactérias. Dos sete primeiros relatos
de casos, somente no primeiro relato de sepsemia
por bactérias redutoras de sulfato o Desulfovibrio
spp. não se encontrou em associação com outras
bactérias.30 Outra característica de tais bacteremias é o fato de ocorrerem associadas a fatores
patológicos pregressos, caracterizando-a como
patógena oportunista.30
Microbiota oral
Em um trabalho pioneiro, van der Hoeven e
colaboradores14 descreveram a ocorrência de bactérias redutoras de sulfato nas bolsas periodontais,
onde foram detectadas em 58% dos pacientes
com periodontite, mostrando principalmente a
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existência de bactérias dos gêneros Desulfovibrio
e Desulfobacter. Estas podem ser encontradas
também em sítios como mucosa oral, língua e biofilme supragengival, sendo este último o de maior
incidência.15,16 Não há, entretanto, correlação entre halitose e a presença e atividade de bactérias
redutoras de sulfato, apesar da produção de sulfeto
ocasionada por este grupo de bactérias.37
Por poderem ser encontradas em diferentes
sítios, as bactérias redutoras de sulfato constituem
parte da microbiota oral de pacientes saudáveis e
com periodontite,16 formando associações com patógenos periodontais, tais como Treponema denticola,
Tanerella forsythia e Porphyromonas gingivalis,
que representam o complexo com maior associação
com parâmetros clínicos de periodontite,37 com
alta prevalência em bolsas periodontais.16 Willis
e colaboradores38 verificaram bactérias redutoras
de sulfato em 97% dos pacientes, sendo a saliva o
local com maior número delas quando comparada
com mucosa vestibular, biofilme supra e subgengival, mucosa bucal e parte anterior e posterior
da língua. Enquanto Robichaux e colaboradores39
mostraram a presença dessas bactérias em sete de
oito voluntários.
Encontraram maior número delas no biofilme subgengival quando comparado a língua
posterior e anterior, mucosa bucal, mucosa vestibular e biofilme supragengival. Além disso, em
dois pacientes com periodontite do tipo III,40 foi
identificada a presença de bactérias redutoras de
sulfato e bactérias metalogênicas associadas. Esses
autores também verificaram diferenças fisiológicas
e morfológicas das bactérias redutoras de sulfato
encontradas em sítios acometidos por periodontite, quando comparadas com as da microbiota
do trato digestivo de pacientes normais.41 Sendo
denominadas de Desulfovibrio fairfieldensis pela
semelhança ao gênero Desulfovibrio e à espécie
Desulfomicrobium orale, tais bactérias podem ser
encontradas em 49% dos indivíduos acometidos
por doenças periodontais, 41 o que sugere tais
bactérias terem um papel na etiologia da periodontite.42 Apesar disso, ainda não se compreende
sua participação na perda óssea alveolar.42 De
Fisiologia e patologia do Desulfovibrio sp.
relevância clínica, é a possibilidade de eliminação das bactérias redutoras de sulfato de bolsas
periodontais pelo desbridamento mecânico por
meio de terapias periodontais.43
Conclusões
Após analisar a presença das bactérias redutoras de sulfato em diversos quadros patológicos
e fisiológicos verificada na literatura pode-se
concluir que: 1) essas bactérias são partes da
microbiota intestinal de seres humanos e animais saudáveis e exercem um papel essencial na
digestão de material orgânico; 2) tais bactérias
integram a microbiota oral de pessoas saudáveis;
3) Elas podem ser encontradas em afecções orais
como periodontites. São, entretanto, encontradas em associações microbianas, o que dificulta
identificar sua correlação e seu verdadeiro papel
na periodontite; 4) são extremamente raros os
relatos de sepsemia causada por bactérias redutoras de sulfato, sendo encontradas em associação
com outras bactérias, o que dificulta avaliar o
seu poder patológico isolado. Além disso, tais
associações podem exercer papel potencializador
dessas bactérias pelo aumento da expressão de
fatores de virulência.
Em todos os casos de sepsemia, os pacientes se
encontravam em imunossupressão e, ainda, com
doenças pregressas. Tal fato facilitaria o desequilíbrio da população bacteriana normal e se tornaria
um fator adicional para a manutenção de porta de
entrada para bactérias oportunistas.
Conflitos de interesses
Nenhum declarado.
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