interações tritróficas nos agroecossistemas

INTERAÇÕES TRITRÓFICAS NOS AGROECOSSISTEMAS
Joilson Silva Lima1, Olienaide Ribeiro de Oliveira Pinto 2, Thiago Barbosa
Honorato 3, José Glauber Moreira Melo4, Ciro de Miranda Pinto 5
1
Doutorando em Agronomia/Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza,
Brasil. E-mail: [email protected]
2
Doutoranda em Agronomia/Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza,
Brasil
3
Graduando em Agronomia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza, Brasil
4
Doutorando em Agronomia/Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, Fortaleza,
Brasil
5
Professor da Universidade da Integração Internacional da Lusofonia AfroBrasileira/UNILAB, Redenção, Brasil
Recebido em: 06/05/2013 – Aprovado em: 17/06/2013 – Publicado em: 01/07/2013
RESUMO
O sucesso da vida na Terra representa o sucesso das interações bióticas entre os
organismos existentes. As interações ecológicas podem ser variáveis, tanto no tipo
de organismos que se relacionam de alguma maneira, como nos resultados dessas
interações. As relações entre três níveis tróficos são denominadas interações
tritróficas e, ocorrem dentro de um ambiente físico e químico espacialmente
diversificado e dinâmico, que incluem todas as várias interações de ataque e defesa
entre níveis tróficos, bem como a inter e intra-específica interações dentro de cada
nível trófico. Nos sistemas tritróficos, as interações são complexas e são mediadas
de forma física, química ou semioquímica. O entendimento das interações tritróficas
pode ser empregado como ferramenta para o aprimoramento dos programas de
manejo integrado de pragas, na busca da conservação das relações entre os
organismos pertencentes ao sistema trófico, conferindo maior dinâmica ao
agroecossistema. Para que se mantenha a sanidade dos cultivos nos
agroecossistemas, é necessário favorecer o equilíbrio natural das populações
envolvidas diretamente nesse processo. As interações dinâmicas entre planta,
insetos herbívoros, inimigos naturais e ambiente físico, precisam ser conhecidas e
entendidas, sejam estas relações morfológicas, comportamentais ou fisiológicas,
para melhorar a produção das culturas, uma vez que a atuação dos agentes de
controle nas lavouras é um desafio para o futuro do controle biológico. O estudo das
relações tritróficas deveria estar entre as primeiras etapas de programas de controle
de pragas. No entanto, os potenciais benefícios dessas interações e sua aplicação
nos sistemas agrícolas permanecem, em sua maioria, desconhecidos. A
compreensão das interações tritróficas permite o favorecimento de parasitóides e
predadores em estratégias de manejo integrado de pragas e deve ser utilizado como
uma importante ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo
integrado de pragas.
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PALAVRAS-CHAVE: Compostos voláteis. Semioquímicos. Inimigos naturais.
Manejo Integrado de Pragas.
TRITROPHIC INTERACTIONS IN AGROECOSYSTEMS
ABSTRACT
The success of life on Earth represents the success of biotic interactions among
organisms existing. The ecological interactions can be variable, both in the types of
organisms that are related in some way, as the results of these interactions. The
relationships among three trophic levels are called tritrophic interactions and occur
within a physical and chemical environment spatially diverse and dynamic, which
include all the various interactions of the attack and defense between trophic levels,
as well as inter and intra-specific interactions within each trophic level. In tritrophic
systems, the interactions are complex and are mediated form of physical, chemical or
semiochemical. The understanding of tritrophic interactions should be used as a tool
for the improvement of programs integrated pest management in the pursuit of
conservation of relationships between organisms belonging to the trophic system,
giving greater impetus to agroecosystem. To maintain the health of crops in
agroecosystems, it is necessary to promote the natural balance of the populations
directly involved in this process. The dynamic interactions between plants,
herbivores, natural enemies, and physical environment must be known and
understood, these relations are morphological, physiological or behavioral, to
improve crop yields, since the activities of agents of control in crops is a challenge for
the future of biocontrol. The study of tritrophic relations should be among the first
steps in pest control programs. However, the potential benefits of these interactions
and their application in agricultural systems remain mostly unknown. The
understanding of tritrophic interactions allows favoring predators and parasitoids
strategies in integrated pest management and should be used as an important tool
for the improvement of programs for integrated pest management.
KEYWORDS: Volatile compounds. Semiochemicals. Natural enemies. Integrated
Pest Management.
INTRODUÇÃO
Nos últimos anos, tem crescido cada vez mais a ideia de que a conservação do
ecossistema não deve focar-se apenas em certas espécies, populações ou
comunidades, mas também na manutenção entre espécies e funções
ecossistêmicas (BLÜTHGEN, 2012). O sucesso da vida na Terra representa, sem
nenhuma dúvida, o sucesso das interações bióticas entre os organismos existentes.
Tais interações estão presentes em todos os locais do planeta, seja no interior e/ou
sobre vertebrados ou invertebrados, plantas, fungos ou microrganismos (DELCLARO, 2012). Na natureza, esses seres vivos se relacionam ou interagem entre si
e com o meio ambiente físico como o ar, o solo e a água, por exemplo, para
promover a troca de energia e nutrientes por meio das relações tróficas, formando
as cadeias tróficas, também denominadas de cadeia alimentar ou de alimento
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005).
Desde que a vida surgiu na terra, começaram a se estabelecer interações entre
organismos (DEL-CLARO, 2012). Numa cadeia alimentar, os seres vivos
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desempenham diferentes funções e ocupam diferentes níveis tróficos, por meio dos
quais movem a energia e os nutrientes (AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005). As
interações ecológicas podem ser extremamente variáveis, tanto no tipo de
organismos que se relacionam de alguma maneira, como nos resultados dessas
interações. Todas as relações são comuns, difundidas e, em sua maioria
interconectadas (DEL-CLARO, 2012). Entretanto, interações de natureza
desarmônica como a herbivoria, a predação, o parasitismo e a competição são de
fundamental importância no equilíbrio natural das populações que pertencem a um
determinado ecossistema. O mecanismo da densidade-dependente recíproca atua
nessas relações de tal forma que sempre o número de indivíduos de uma população
que ocupa um determinado hábitat é regulado por outra população, e vice-versa
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005).
Os diferentes agroecossistemas ou ecossistemas naturais são compostos por,
no mínimo, três níveis tróficos que interagem entre si: plantas, herbívoros e inimigos
naturais (OLIVEIRA et al., 2012), interagindo nas comunidades que estabelecem sua
base na dependência de plantas vivas (DEL-CLARO, 2012), estas consideradas o
primeiro nível trófico, sendo a base da cadeia, também denominadas de produtores
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005).
As relações entre três níveis tróficos são bastante complexas e envolvem
mecanismos de regulação, devido à alta dependência ou susceptibilidade que
exercem entre si (BARROS, 2007). Essas interações, denominadas relações
tritróficas, ocorrem dentro de um ambiente físico e químico espacialmente
diversificado e dinâmico e, incluem todas as várias interações de ataque e defesa
entre níveis tróficos (incluindo relações morfológicas, comportamentais e
fisiológicas), bem como a inter e intra-específicas interações dentro de cada nível
trófico. Tais interações são muitas vezes estreitamente entrelaçadas e são
interdependentes (MORAES et al., 2000). Devido a isso, alterações no habitat ou
outras condições de vida das classes envolvidas podem provocar sérios
desequilíbrios (BARROS, 2007).
As interações tritróficas precisam ser compreendidas, pois, existem muitos
fatores que afetam a complexidade do ecossistema (MENDES et al., 2012). O
conhecimento e conservação das relações entre os organismos e um sistema
tritrófico servem não somente para manter a dinâmica do ecossistema natural, como
também para ser aproveitado economicamente pelo homem no controle de insetopraga em agroecossistemas (SANTOS, 2008). Dentro desse contexto, essa revisão
procura relatar a importância das interações tritróficas entre plantas, herbívoros e
inimigos naturais, no intuito de se conhecer os fatores que afetam a complexidade
dessas relações.
INTERAÇÕES TRITRÓFICAS
A interação entre planta, pragas e inimigos naturais, forma uma estrutura
complexa chamada interação tritrófica (AZEREDO et al., 2004). Os estudos de
interações tritróficas entre plantas, seus herbívoros e os inimigos naturais
(predadores e parasitóides) destes herbívoros, têm tido grandes avanços nos
últimos 30 anos (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). Estes estudos iniciaram em 1980
com Peter Price e colaboradores, que observaram que em qualquer relação entre
planta e herbívoro deve ser incluído o terceiro nível trófico (PRICE et al., 1980).
Desde então têm surgido numerosos estudos sobre relações tritróficas entre plantas,
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artrópodes herbívoros e inimigos naturais, este último também referido como
carnívoros, que incluem predadores e parasitóides (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012).
Para melhor entendimento dos agroecossistemas, é importante estudar as
relações existentes entre as espécies e suas teias alimentares, que compõem um
complexo de interações tróficas onde há interesse em interações tritróficas visando a
utilização de patógenos, parasitóides e predadores, juntamente com a planta
hospedeira/inseticida (KNAAK et al., 2009).
As interações tritróficas podem ser derivadas de alguns fatores como o efeito
direto da planta sobre a biologia ou comportamento do inimigo natural, devido a
substâncias químicas ou características morfológicas presentes na planta e,
também, do efeito da planta sobre a praga alterando-lhe o comportamento, o
desenvolvimento e o tamanho, o que, indiretamente, também afeta a população dos
inimigos naturais (SILVA, 2006; SANTOS et al., 2011). Estas interações entre os
organismos ocorrem frequentemente acima e abaixo do solo e são mediadas,
principalmente, por produtos químicos produzidos pelas plantas, que pode afetar
positiva ou negativamente os inimigos naturais dos herbívoros (RODRÍGUEZSAONA, 2012). CARVALHO et al., (2011) citam como exemplo de sistema tritrófico a
relação entre plantas, membracídeos (Hemiptera: Membracidae) e formigas. Os
membracídeos são herbívoros sugadores de seiva que excretam uma substância
açucarada da qual as formigas se alimentam. Em troca, os membracídeos recebem
proteção das formigas contra predadores e parasitóides. Entretanto, as plantas
podem ser prejudicadas de maneira indireta pela proteção dos membracídeos pelas
formigas, pois a atividade das formigas pode aumentar os níveis de herbivoria e
consequentemente, a transmissão de doenças virais através das probóscides dos
hemípteros.
Nos sistemas tritróficos, as interações são complexas (SILVA et al., 2012) e
são mediadas de forma física, química ou semioquímica. Todas as interações
apresentam importância relevante nas relações tróficas (OLIVEIRA et al., 2012). As
plantas podem ser atrativas ou benéficas a alguns inimigos naturais de herbívoros,
mas também podem ser tóxicas ou prejudiciais a esses. Assim, as interações
tritróficas podem identificar esses mecanismos de modo a poder manipulá-los,
podendo ser devidamente utilizados nas práticas de manejo de insetos-praga, uma
vez que se torna importante a preservação de inimigos naturais dos insetos, que são
também os controladores das populações da praga, o que irá ampliar no controle e
reduzir o uso de inseticidas nas culturas agrícolas (KNAAK et al., 2009).
IMPORTÂNCIA DO ESTUDO DAS INTERAÇÕES TRITRÓFICAS
De acordo com NASCIMENTO (2011) as plantas e os insetos mantêm uma
relação de mútua dependência, principalmente em aspectos relacionados à busca
de alimentos e reprodução. As plantas fornecem alimentos, abrigo e locais para a
reprodução dos insetos. Em contrapartida, as abelhas, vespas, borboletas,
mariposas e moscas são alguns exemplos de insetos que contribuem com os
processos reprodutivos das plantas atuando como agentes polinizadores,
favorecendo a fecundação cruzada e incrementando a diversidade genética de
várias espécies vegetais. Juntos, eles formam os dois maiores grupos de
organismos que ocupam diferentes habitats. Esses indivíduos fazem parte de um
sistema complexo e interdependente com outros organismos, de tal maneira que a
dinâmica de todos é afetada mutuamente (SILVA et al., 2012). Neste sentido, no
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entanto, vale resaltar que o entendimento e a conservação das relações entre os
organismos pertencentes a um sistema tritrófico (planta, herbívoro, inimigo natural)
não servem apenas para manter a dinâmica do ecossistema natural, devendo
também ser aproveitada economicamente pelo homem no controle biológico de
insetos-pragas em agroecossistemas (SANTOS, 2008; NASCIMENTO, 2011).
A agricultura tem promovido a transformação dos ecossistemas naturais
estáveis em ecossistemas artificiais instáveis, também chamado de
agroecossistemas, nos quais as características de auto-regulação inerentes às
comunidades naturais são perdidas em função das perturbações também inerentes
ao processo produtivo, e assim, requerendo intervenção humana constante
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005). Estes agroecossistemas consistem em
complexas relações tróficas entre plantas hospedeiras, herbívoros e seus inimigos
naturais (ARAB & BENTO, 2006). Assim, o estudo das relações tritróficas é de
grande importância para o entendimento e conhecimento básico da biodiversidade,
permitindo as tomadas de decisões sobre o emprego de inimigos naturais para o
controle mais eficiente das pragas (ANDORNO et al., 2007).
O entendimento das interações tritróficas deve ser empregado como
ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo integrado de pragas
(SILVA et al., 2012), buscando conservar as relações entre os organismos
pertencentes ao sistema trófico, conferindo maior dinâmica ao agroecossistema,
evitando que as pragas atinjam níveis altos, que venham a provocar danos à
produção agrícola (FREITAS et al., 2007). Portanto, para que se mantenha a
sanidade dos cultivos nos agroecossistemas, é necessário favorecer o equilíbrio
natural das populações envolvidas diretamente nesse processo. Nesse contexto, as
interações dinâmicas entre planta, insetos herbívoros, inimigos naturais e ambiente
físico, fazendo parte desse processo, precisam ser conhecidas e entendidas
(AGUIAR-MENEZES & MENEZES, 2005), sejam estas relações morfológicas,
comportamentais ou fisiológicas.
ASPECTOS IMPORTANTES RELACIONADOS A INTERAÇÕES TRITRÓFICAS
Diversos estudos têm examinado diferentes possibilidades de integração
tritrófica entre plantas, pragas e seus inimigos naturais (SILVA et al., 2012). De
acordo com SANTOS (2008), a interação entre predador e parasitóide num sistema
tritrófico é de fundamental importância, visto que, pode haver influência negativa do
ponto de vista do uso do mesmo recurso entre esses dois organismos. O bichomineiro-do-cafeeiro (Leucoptera coffeella) que é uma presa relacionada a oito
espécies de parasitóides e três espécies de vespas predadoras. As vespas
predadoras alimentam-se das lagartas do bicho-mineiro e, quando as mesmas estão
parasitadas, a população de parasitóide é influenciada negativamente pela ação das
vespas predadoras (SANTOS, 2008). Os compostos do metabolismo secundário são
responsáveis por mediar interações entre esses organismos e são denominados
semioquímicos (TRIGO et al., 2012). E estes podem ser divididos em aleloquímicos
e feromônios. Os aleloquímicos atuam de forma interespecífica, enquanto os
feromônios atuam intraespecificamente. Os aleloquímicos são de maior interesse
nas relações tritróficas entre inimigos naturais, artrópodes herbívoros e plantas.
Estes compostos foram colocados em três classes: alomônios, que conferem uma
vantagem adaptativa ao organismo produtos; cairomônios, que confere uma
vantagem adaptativa ao organismo receptor e; sinomônios, que favorece tanto o
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receptor como o emissor.
As propriedades das plantas podem afetar os herbívoros e também os inimigos
naturais, podendo influenciar nas interações de insetos-praga e seus predadores
e/ou parasitóides (BATISTA, 2011; NASCIMENTO, 2011). Características
morfológicas e fisiológicas das plantas atuam na interação entre estas e os demais
níveis tróficos. A presença de pelos, tricomas, o teor de nitrogênio, água e outros
nutrientes, bem como a presença de substâncias do metabolismo secundário podem
afetar o crescimento, a sobrevivência e a reprodução de insetos herbívoros e de
seus inimigos naturais (NASCIMENTO, 2011). Segundo MATOS et al., (2006) estas
características físicas e químicas podem funcionar como mecanismo de defesa das
plantas ao ataque de herbívoros, afetando diretamente o desempenho dos
herbívoros (defesa direta) ou auxiliando no recrutamento de inimigos naturais
desses herbívoros (defesa indireta). As defesas induzidas por herbivoria podem
variar qualitativa e quantitativamente de acordo com a espécie do herbívoro que
realiza a injúria na planta, a presença de diferentes espécies de herbívoros em uma
mesma planta, o tipo de hábito alimentar (mastigador ou sugador) do inseto, o
estágio fisiológico e a espécie da planta hospedeira (LOPES et al., 2012).
A utilização dos mecanismos de defesa indireta pelas plantas ocorre
comumente na natureza e representa um componente importante da dinâmica
populacional (PRICE, 1980), agindo sobre os herbívoros por promover a efetividade
dos seus inimigos naturais, componentes do terceiro nível trófico. A ação desses
mecanismos sobre os inimigos naturais pode se dar através da liberação de
compostos voláteis, que os atraem para as plantas, ou pela presença de estruturas
morfológicas nas plantas que favoreçam sua presença e manutenção (MATOS et al.,
2006; KNAAK et al., 2009). FERRY et al., (2004) citado por BERLITZ & FIUZA,
2005) também identificam diferentes estratégias de defesa das plantas a seus
predadores. Dentre essas, pode-se citar mecanismos de defesa endógenos e
moleculares, sinalização das plantas e a produção de substâncias voláteis. Estes
compostos voláteis, que na maioria das vezes são substâncias relacionadas à
defesa, provenientes do metabolismo secundário das plantas (PRICE, 1980) podem
ser usados como sinal pelos inimigos naturais de herbívoros para localizar seu
hospedeiro ou presa (MORAES et al., 2000), atuando como alomônios, cairomônios
ou sinomônios, dependendo do contexto ecológico (CAVALCANTI et al., 2000).
COMPOSTOS VOLÁTEIS E INTERAÇÕES TRITRÓFICAS
Os primeiros estudos que demonstraram a habilidade das plantas em produzir
compostos voláteis por danos de um herbívoro e sua atração a inimigos naturais
foram realizados com ácaros e seus predadores (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012).
Essas substâncias apresentam-se em quantidades variáveis, de acordo com os
diferentes estágios de vida das plantas, as quais podem variar ainda, segundo a
localização, grau, tempo e tipo da injúria (CAVALCANTI et al., 2000). Hoje, é
amplamente aceito que estes compostos orgânicos secundários podem atrair
artrópodes predadores e/ou repelir herbívoros e, assim, servir como meio de
resistência de plantas (NASCIMENTO, 2011). A liberação destes voláteis, também
conhecidos como compostos orgânicos voláteis (COV), ocorre não somente em
resposta aos danos causados aos tecidos das plantas, mas ela é também,
especificamente, iniciada pela exposição às secreções salivares dos herbívoros
(MORAES et al., 2000), induzida pela alimentação do inseto, sendo uma resposta
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mediada por um hormônio na planta, o ácido jasmônico, e que, na maioria das
vezes, relacionam-se a defesa do vegetal (NASCIMENTO, 2011). Uma simples
injúria mecânica das folhas ativa o sistema de defesa das plantas, provocando a
liberação de voláteis, os quais muitas vezes não são necessariamente indicadores
específicos da presença de herbívoros (CAVALCANTI et al., 2000).
Alguns compostos voláteis são armazenados nos tecidos vegetais e liberados
no momento em que o dano ocorre; outros são induzidos pelo dano causado pelo
herbívoro e são, geralmente, liberados, não apenas pelo tecido lesado, mas também
pelas folhas não atacadas. Desse modo, o dano causado em algumas folhas resulta
na resposta sistêmica e na liberação de compostos voláteis por toda a planta
(MORAES et al., 2000; FRIZZAS & OLIVEIRA, 2006). Dentre os compostos voláteis
induzidos por herbivoria e emitidos pelas plantas, os terpenos são os mais
expressivos e abundantes. Onde a resposta ao dano ocasionado por um inseto nas
plantas desencadeia cascatas bioquímicas, as quais podem alterar a expressão de
genes envolvidos na resposta a tal dano (MOREIRA, 2010).
O metabolismo da planta está continuamente processando compostos
secundários (DEL-CLARO, 2012). Entretanto, condições ambientais como
intensidade luminosa, umidade do solo, umidade do ar, temperatura e a nutrição das
plantas são fatores abióticos atuantes sobre as plantas que podem estimular ou
reduzir a produção de voláteis, dependendo da intensidade de cada fator. Sendo
que a liberação desses compostos voláteis pela planta é estimulada pela herbivoria,
e a indução da produção desses voláteis atrativos aos inimigos naturais varia
conforme as espécies e os genótipos de plantas (OLIVEIRA et al., 2012). A
presença desses compostos no ambiente é muito importante para muitos
predadores e parasitóides de herbívoros, pois servem como um sinal de um
ambiente onde o recurso (presa ou hospedeiro) pode estar disponível (DEL-CLARO,
2012).
Com relação aos compostos voláteis induzidos pelos insetos herbívoros, além
de facilmente detectáveis e de serem indicadores seguros da presença de
herbívoros, podem ainda, transmitir informação específica, que permite aos
parasitóides discriminarem a longa distância, espécies de herbívoros muito próximos
(MORAES et al., 2000). Muitos predadores e parasitóides respondem aos odores
das plantas, mas esses odores não são um sinal confiável da presença do
hospedeiro. Os odores liberados pelos herbívoros são sinais muito mais confiáveis,
mas devido à seleção nos herbívoros, para serem pouco detectáveis, eles estão
presentes em quantidades muito pequenas no ambiente (TRIGO et al., 2012).
Diferentes cultivares ou variedades de plantas podem apresentar variações na
composição dos compostos secundários relacionados à sua defesa e dos voláteis
liberados após a herbivoria. Assim, parasitóides, principalmente os especialistas,
podem identificar estas diferenças na qualidade das plantas consumidas por seus
hospedeiros e escolher aqueles com melhores condições para o desenvolvimento da
sua descendência. De maneira semelhante, a escolha de uma planta hospedeira
para oviposição por parte de um herbívoro geralmente é feita com base na qualidade
da mesma para o desenvolvimento dos descendentes (BATISTA, 2011).
Ao longo do tempo, os herbívoros têm coevoluído com as plantas hospedeiras
através de adaptações, como a excreção ou transformação dos compostos de
defesa contra herbivoria, ou ainda sequestro e uso dos mesmos como defesa contra
os seus inimigos naturais (BATISTA, 2011). Esses compostos secundários das
plantas podem influenciar insetos em diferentes níveis tróficos de formas distintas,
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onde os herbívoros especialistas em plantas tóxicas podem utilizar os compostos
produzidos por elas em benefício próprio. Além disso, os predadores e parasitóides
dos herbívoros podem utilizar sinais químicos da planta para localizar áreas de
forrageio com alta probabilidade de encontrar a presa. As plantas também podem
interagir entre elas por meio de sinais químicos e essa interação pode afetar os
herbívoros e os inimigos naturais desses herbívoros. Dessa forma, as defesas das
plantas podem afetar a comunidade de herbívoros e os inimigos naturais presentes
nessa planta (TRIGO et al., 2012). Entretanto, utilização de defesa química pelas
plantas tem um custo energético e não havendo mais a presença do herbívoro, não
se justifica continuarem liberando voláteis para a atração dos predadores
(CAVALCANTI et al., 2000).
O estado nutricional das plantas exerce grande influência na relação com
herbívoros e predadores e parasitóides. O conteúdo bioquímico das plantas pode
resultar em presas com características nutricionais baixas ou tóxicas. Essa
característica pode aumentar a mortalidade, reduzir as taxas de desenvolvimento e
crescimento, diminui a fecundidade dos inimigos naturais (SANTOS, 2008). Parte do
sucesso de um herbívoro relaciona-se à menor mortalidade por inimigos naturais,
quando se desenvolve em plantas ou partes das plantas onde estão menos sujeitos
ao ataque dos mesmos. Variações constitutivas e induzidas pela herbivoria nas
plantas podem afetar a resposta de herbívoros ao parasitismo, a capacidade dos
mesmos encapsularem ovos dos parasitóides e, dessa forma, estão diretamente
relacionadas ao desempenho do herbívoro na planta (BATISTA, 2011).
A identificação e manipulação de compostos químicos que mediam atividades
entre plantas, herbívoros e inimigos naturais oferecem uma gama de oportunidades
para o desenvolvimento de estratégias de controle de pragas que sejam menos
agressivas ao meio ambiente. A utilização de voláteis de plantas no manejo
integrado de pragas é uma estratégia adicional e ecologicamente sustentável no
controle de pragas (ARAB & BENTO, 2006). Entretanto, é necessário um
conhecimento profundo dos diferentes voláteis induzidos e como eles são regulados.
O conhecimento destes voláteis é importante para o desenvolvimento de programas
de controle biológico bem sucedidos, visto que sua manipulação poderia melhorar o
controle biológico no campo. Essa técnica envolve a possibilidade de utilização de
iscas como atraentes de organismos benéficos, e a manipulação dos processos
bioquímicos que induzem e regulam as defesas em plantas. A determinação dos
mecanismos responsáveis pela defesa indireta de plantas resultará em avanços
significativos no controle biológico de pragas (ARAB & BENTO, 2006).
As plantas são os mais importantes meios de comunicação nas interações
tritróficas, uma vez que seus odores têm papel fundamental na organização dos
indivíduos nos agroecossistemas (VENDRAMIN, 2002 citado por KNAAK et al.,
2009). Segundo KNAAK et al., (2009), a complexidade química das plantas pode
manipular os fenótipos dos herbívoros e consequentemente de seus inimigos
naturais. Quando é inserida uma certa quantidade de inimigos naturais ou
removendo-se determinadas espécies de um agroecossistema, uma grande
quantidade de interações indiretas pode ser esperada. Essas interações podem ser
positivas ou negativas ao controle biológico, sendo necessário dar importância aos
níveis de interações entre as espécies (VENZON et al., 2001 citado por KNAAK et
al., 2009).
Segundo FRIZZAS & OLIVEIRA (2006) plantas de tabaco, algodão e milho
produzem compostos voláteis em resposta ao dano causado por Heliothis virescens
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e Helicoverpa zea, os quais atuam de forma distinta sobre o parasitóide Cardichiles
nigriceps, visto que o parasitóide consegue discriminar entre os compostos
produzidos por plantas atacadas pelo seu hospedeiro de plantas atacadas pelo
inseto não-hospedeiro. De acordo com KNAAK et al., (2009), nas culturas da soja e
do milho também podem ser observadas interações tritróficas. A cultura da soja é
atacada pela largarta-da-soja (Anticarsia gemmatalis) que é combatida através da
aplicação de vírus (Baculovirus anticarsia) e predada por Geocoris sp. No caso do
milho, as lagartas de Spodoptera frugiperda podem ser parasitadas por
Trichogramma sp. e controladas através do entomopatógeno Bacillus thuringiensis.
DEQUECH et al., (2005) citado por KNAAK et al., (2009) também observaram
interações tritróficas ao avaliarem lagartas de S. frugiperda parasitadas por
Campoletis flavicincta e infectadas por B. thuringiensis. Em seus resultados o uso
em conjunto dos componentes biológicos citados, aumentou a mortalidade do
inseto-praga e diminuiu seu consumo de alimento.
CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS DAS PLANTAS E INTERAÇÕES
TRITRÓFICAS
A coloração, o tamanho e o formato das folhas, bem como a arquitetura da
planta, podem influenciar na formação do microclima junto à planta e, portanto,
interferir na frequência de visitação de insetos às mesmas, interferindo nas relações
tritróficas (CAVALCANTI et al., 2000). Mudanças na arquitetura da planta podem
afetar indiretamente o terceiro nível trófico, podendo causar efeitos distintos na
sobrevivência, no desenvolvimento, na morfologia e no tamanho dos inimigos
naturais (FRIZZAS & OLIVIRA, 2006). Como exemplo pode-se citar o caso do
algodoeiro, onde seus tricomas atuam como um dos fatores de resistência da planta
a Aphis gossypii, esta característica morfológica também pode afetar os inimigos
naturais da praga, reduzindo a eficiência dos agentes de controle e aumentando o
tempo de procura pela presa (SANTOS et al., 2003). CAVALCANTI et al., (2000)
também estudaram a interação tritrófica envolvendo o predador Podisus nigrispinus
e cinco espécies de Eucalyptus injuriadas por lagartas de Thyrinteina arnobia. De
acordo com os autores supracitados P. nigrispinus visitou mais plantas de E. pellita,
as quais possuíam uma maior área foliar, do que de outras espécies, sendo a área
da superfície foliar fator primário envolvido na interação, conferindo resistência à
planta. Assim, a presença do herbívoro na planta induziu o maior número de visitas
de inimigos naturais, sugerindo uma interação entre a planta hospedeira, o herbívoro
e o predador dessa praga.
O conhecimento da resposta do inimigo natural às características de
resistência da planta é importante para o sucesso na integração controle biológico e
cultivares resistentes a insetos em programas de manejo integrado de pragas
(BARBOUR et al., 1997 citado por SANTOS et al., 2003) uma vez que algumas
características podem agir positivamente ou negativamente sobre os inimigos
naturais, fazendo com que algumas espécies tenham preferência por residir em
habitats com determinadas particularidades do que com outras (MATOS et al.,
2006), visto que interações entre características morfológicas das plantas (tricomas,
pilosidade e domácias) e os agentes de controle biológico podem influenciar a
habilidade desses organismos em suprimir populações de herbívoros.
PLANTAS GENETICAMENTE MODIFICADAS E INTERAÇÕES TRITRÓFICAS
ENCICLOPÉDIA BIOSFERA, Centro Científico Conhecer - Goiânia, v.9, N.16; p.1355
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Plantas geneticamente modificadas têm sido alvo de discussões devido sua
interação com os organismos não-alvo, pois, no campo, essas culturas abrigam não
somente os insetos praga, mas também outros artrópodes, como parasitóides e
predadores, os quais desempenham importante papel na regulação das populações
de herbívoros (FRIZZAS & OLIVEIRA, 2006). De acordo com FERNANDES (2003),
o parasitismo natural por Trichogramma spp.. sobre ovos de S. frugiperda é
semelhante para o milho transgênico e convencional. FRIZZAS (2003) também não
verificou efeitos adversos do milho geneticamente modificado sobre as pragas nãoalvo e organismos benéficos. Entretanto, as larvas de S. frugiperda sobreviventes no
milho Bt são preferencialmente atacadas por O. insidiosus e não apresentam efeito
negativo sobre a sobrevivência e período de desenvolvimento das ninfas do
predador (MENDES et al., 2009; MENDES et al., 2012). Assim, o aproveitamento e
potencialização dessas características podem ser úteis dentro do manejo, uma vez
que o predador poderá auxiliar no controle das lagartas sobreviventes, reduzindo a
geração de adultos resistentes à toxina-Bt (MENDES et al., 2009).
Esta nova tecnologia tem o potencial de alterar o controle biológico natural por
meio de efeitos diretos e indiretos das plantas geneticamente modificadas no custo
adaptativo comportamental ou ecológico dos inimigos naturais (FRIZZAS &
OLIVEIRA, 2006). Segundo MENDES et al., (2012) os mecanismos pelos quais as
plantas geneticamente modificadas, resistentes a insetos, afetam os inimigos
naturais são complexos. As principais desvantagens na utilização dessas plantas
são a redução da quantidade e da qualidade das presas ou dos hospedeiros e a
ação da proteína sobre esses entomófagos. No entanto, entre as vantagens estão a
redução da utilização de pesticidas, o aumento da disponibilidade de presas
secundárias e a vulnerabilidade da presa-alvo, facilitando o ataque do inimigo
natural. Assim, as relações tritróficas oriundas da utilização de plantas Bt podem
variar do total sinergismo ao antagonismo, dependendo do agroecossistema em
questão.
Além de plantas geneticamente modificadas, outras características que
conferem resistência às plantas são estudadas no contexto das relações tritróficas,
MORAES et al., (2004) identificaram a influência de silício em plantas de trigo, no
pulgão-verde (Schizaphis graminum) e seus inimigos naturais. Os dados desses
autores mostram que a aplicação de silício na cultura aumentou a resistência das
plantas de trigo diminuindo a preferência alimentar do pulgão-verde, não afetando
seus inimigos naturais. Esse resultado pode estar relacionado à barreira mecânica
proporcionada pela deposição de sílica na parede celular, como também ao
aumento na síntese de compostos de defesa da planta. Através desses trabalhos
nota-se a importância de novas pesquisas visando identificar relações tritróficas
benéficas e eficientes que podem ser utilizadas junto às práticas de Manejo
Integrado de Pragas (KNAAK et al., 2009).
No estudo das interações tritróficas, a cobertura vegetal também é um aspecto
importante, cujas características como tamanho (altura ou volume), a
heterogeneidade (diversidade de estruturas nas plantas) e conectividade (grande
número de conexões entre as partes das plantas) determinam maior ou menor
aproximação entre as plantas, os herbívoros e inimigos naturais (SANTOS, 2008). A
variação no efeito resultante do uso associado entre a resistência dos vegetais e dos
predadores se deve ao fato de que existem as interações tritróficas envolvendo a
planta, a praga e o inimigo natural (SANTOS et al., 2011), as quais devem ser
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entendidas para melhorar a produção das culturas, uma vez que a atuação dos
predadores nas lavouras é o desafio maior para o futuro do controle biológico
(AZEREDO et al., 2004).
CONSIDERAÇÕES FINAIS
A proteção de plantas por inimigos naturais é bem documentada na literatura,
tanto que os inimigos naturais são referidos como “guarda-costas” das plantas
(MATOS, et al., 2006), entretanto, é necessário o entendimento da ação desses
agentes e suas relações com plantas e pragas. Embora as relações tritróficas
venham sendo intensamente estudadas, muitos mecanismos envolvidos nestas
interações ainda permanecem inexplorados (MOREIRA, 2010), uma vez que os
potenciais benefícios destas relações e sua aplicação nos sistemas agrícolas
permanecem, em sua maioria, desconhecidos (RODRÍGUEZ-SAONA, 2012). O
estudo das relações tritróficas deveria estar entre as primeiras etapas de programas
de controle de pragas, visto que a compreensão destas permite o favorecimento de
parasitóides e predadores em estratégias de manejo integrado de pragas e deve ser
utilizado como ferramenta para o aprimoramento dos programas de manejo
integrado de pragas (SILVA et al., 2012). Mas, para que tal controle seja efetivado é
de extrema importância o conhecimento e a conservação das relações entre os
organismos pertencentes ao sistema tritrófico (FREITAS et al., 2007).
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