Sem título-1 - Associação Brasileira de Horticultura

ELEN DE LIMA AGUIAR MENEZES
Engenheira Agrônoma pela UFRRJ, mestrado em Entomologia pela UFLA e doutorado em Fitotecnia (com concentração
em Entomologia) pela UFRRJ. Pesquisadora da Embrapa Agrobiologia de 1998 a 2009, mas continua atuando em
parceria nas pesquisas em agricultura orgânica. Recentemente, exerce o cargo efetivo de professora adjunta de
Entomologia na UFRRJ, onde também exerce a função de Coordenadora do Programa de Pós-Graduação em
Fitossanidade e Biotecnologia Aplicada.
Diversidade no sistema de produção de hortaliças e relação com a redução de
agrotóxicos
Elen de Lima Aguiar-Menezes1
1
Depto. Entomologia e Fitopatologia, Instituto de Biologia, UFRRJ. BR 465, km 7, 23890-000 Seropédica –
RJ, [email protected]
RESUMO
Nos últimos anos, especialmente
após a Rio-92, a humanidade tem-se
mostrado preocupada com os problemas
de conservação do meio ambiente
provocados por várias atividades
humanas, incluindo a agropecuária. Isso
tem resultado na busca de tecnologias
para a implantação de sistemas
agropecuários sustentáveis, a qual deve
fundamentar-se nos princípios da
agroecologia, apoiando-se em práticas
agrícolas
que
promovam
a
agrobiodiversidade e os processos
biológicos naturais e no baixo uso de
insumos externos, beneficiando-se de
vários serviços ecológicos, como o
controle biológico natural. Em relação ao
manejo de pragas, nenhuma outra prática
proporciona serviços ecológicos que
asseguraram a proteção de plantas contra
as pragas quanto a diversidade da
vegetação dos sistemas agrícolas, a qual
age por meio de ações direta ou indireta
contra a praga. No primeiro caso, as
plantas associadas à cultura principal
impõem barreiras físicas e/ou químicas
que dificultam ou impedem que as pragas
dessa cultura se estabeleçam sobre a
mesma. A ação indireta refere-se aos
benefícios que as plantas associadas à
cultura principal proporcionam aos
inimigos naturais autóctones das pragas
dessa cultura, possibilitando a persistência
e o aumento da abundância, diversidade
e eficiência desses inimigos naturais nos
sistemas agrícolas. Dentre esses
benefícios, destacam-se alternativas de
alimento (pólen e néctar, presas ou
hospedeiros “alternativos”), abrigo, sítios
de acasalamento e oviposição, os quais
são recursos vitais para sobrevivência e
reprodução desses insetos benéficos.
Nesse último aspecto, vários estudos, em
sua maioria conduzida nos Estados Unidos
da América, Europa, Nova Zelândia e
Austrália, mostram que as Apiaceae,
Asteraceae, Brassicaceae, Poaceae,
Fabaceae e Polygonaceae estão entre as
plantas mais atrativas para os inimigos
naturais, particularmente insetos
predadores e parasitóides, que se
beneficiam ao se alimentarem do pólen e/
ou néctar dessas espécies. Todavia, em
função da riquíssima flora brasileira, com
certeza temos a nossa disposição uma
diversidade de espécies botânicas para
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serem investigadas. Como os efeitos da
diversificação vegetal não podem ser
generalizados, torna-se necessário a
geração de conhecimento para consolidar
o manejo de pragas através da
diversificação
vegetal
dos
agroecossistemas
brasileiras.
nas
condições
Palavras-chave: manejo ambiental, manejo
ecológico de pragas, controle biológico
conservativo, biodiversidade funcional,
agroecologia.
1. O PAPEL DA BIODIVERSIDADE NO MANEJO DE PRAGAS
A diversidade, ou biodiversidade, pode ser entendida como a variação genética dentro
de cada espécie de ser vivo, mas aqui consideraremos o termo como o número e a abundância
relativa das diferentes espécies de seres vivos no espaço e no tempo em um sistema definido,
no qual desempenham importantes funções ecológicas para a manutenção dos ecossistemas
através de níveis complexos de interações biológicas entre essas espécies, como a
polinização, a herbivoria, o parasitismo, a predação e a simbiose, resultando em processos
de auto-regulação do fluxo de energia e ciclagem de nutrientes.
Através dos tempos, o homem vem manejando os ecossistemas naturalmente
diversificados para o exercício da agricultura, transformando-os nos chamados
agroecossistemas, no intuito de maximizar a produção de alimentos, fibra e energia. Imbuído
deste propósito, o homem retirou a vegetação natural para instalar as monoculturas, ou
seja, o cultivo de uma única espécie vegetal, normalmente por um período relativamente
curto (plantios anuais), resultando na perda da biodiversidade dos ecossistemas naturais,
principalmente quando foi adotado o pacote tecnológico da Revolução Verde, a partir da
década de 70, que caracteriza a chamada agricultura convencional ou industrial.
A simplificação vegetal dos agroecossitemas, que alcançou sua máxima expressão
com as monoculturas, associada às perturbações inerentes ao processo produtivo (por
exemplo, uso de agrotóxicos orgânicos sintéticos, adubos minerais sintéticos, irrigação, etc.),
tornam os agroecossitemas em ambientes altamente instáveis, visto que as características
intrínsecas de auto-regulação das comunidades dos ecossistemas naturais, proporcionadas
pela biodiversidade, são perdidas. A monocultura interrompe interações biológicas que se
desenvolveram ao longo dos anos entre a fauna e a flora nos ecossistemas naturais, com a
consequente remoção de diversos processos biológicos naturais, entre eles, o controle
biológico.
Nas monoculturas, os insetos herbívoros, por exemplo, encontram menos barreiras
para encontrar a planta hospedeira (seu alimento) e, assim, exibem taxas mais alta de
colonização da mesma, tempos de permanência mais longos no local onde se encontra a
planta hospedeira e maior potencial reprodutivo, certamente pelo aumento da facilidade
com que podem localizar seu alimento, bem como pela grande quantidade de alimento
disponível, que, por sua vez, diminui a taxa relativa de mortalidade dos insetos herbívoros e
a competição entre os mesmos. Contrariamente, em tais sistemas simplificados, os inimigos
naturais dos insetos herbívoros não encontram as condições ideais para sobreviver e se
multiplicar, reduzindo ainda mais a taxa de mortalidade dos insetos herbívoros. Neste cenário,
os fitoparasitas, como os insetos e ácaros fitófagos e agentes fitopatogênicos, encontram
condições ideais para se multiplicarem a ponto de causarem prejuízos econômicos, quando
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então, dizemos que os fitoparasitas alcançaram o status de praga, exigindo intervenções
constantes do homem para manter as populações das pragas sob controle.
Portanto, o grande desafio atual da agricultura é identificar as melhores práticas de
manejo dos agroecossistemas que estimulem a biodiversidade que favoreça os processos
biológicos vitais para a sustentabilidade desses sistemas agrícolas através da geração de
serviços ecológicos chave, tais como controle biológico, fixação biológica de nitrogênio,
ciclagem de nutrientes e conservação da água e do solo. Em relação ao manejo de pragas,
nenhum outro aspecto dos sistemas agrícolas proporciona serviços ecológicos fundamentais
para assegurar a proteção de plantas contra as pragas quanto à diversidade da vegetação.
2. MODOS DE AÇÃO DA DIVERSIDADE VEGETAL NO MANEJO DE PRAGAS
Vários estudos mostram que sistemas agrícolas diversificados podem reduzir a
incidência de pragas através de dois modos: ação direta sobre a população da própria praga,
ou ação indireta, devido possibilitarem o aumento da abundância e da diversidade dos inimigos
naturais das pragas. Muitos exemplos desses estudos podem ser encontrados em Lands et
al. (2000), Altieri el al. (2003) e Aguiar-Menezes (2004). Esses modos de ação têm sido
basicamente explicados por duas hipóteses:
Hipótese da concentração de recursos - Esta hipótese prevê que as populações
das pragas podem ser diretamente influenciadas pela concentração ou dispersão espacial
de suas plantas hospedeiras. Muitas pragas, particularmente as especializadas (com série
estreita de espécies de plantas hospedeiras), têm maior probabilidade de encontrar e colonizar
suas plantas hospedeiras quando presentes em plantios densos ou homogêneos, porque
fornecem recursos concentrados e condições físicas uniformes, favorecendo a multiplicação
da praga.
Contrariamente, quanto mais baixa a concentração do recurso (planta hospedeira em
plantios heterogêneos ou diversificados), mais difícil será para a praga localizar a planta
hospedeira ou maior poderá ser a probabilidade de que a mesma deixe o hábitat, resultando
numa menor taxa de acasalamento, oviposição e alimentação e maior taxa de emigração
em sistemas diversificados do que em monoculturas. Em geral, as plantas não-hospedeiras
da praga impõem barreiras físicas e/ou químicas voltadas para dificultar a localização, a
reprodução e/ou a colonização da planta hospedeira pela praga. Essas barreiras podem ser
por mascaramento da planta hospedeira, repelência química, inibição da alimentação ou
oviposição, prevenção do movimento e/ou pela imigração das pragas.
Neste aspecto, a diversidade vegetal tem uma ação desfavorável e direta sobre as
pragas, reduzindo a sua incidência nos cultivos. A seguir são citados alguns estudos que
demonstraram essa ação. Ryan et. al (1980) observaram que o número de ovos depositados
por Delia brassicae Bohé (Diptera: Anthomyiidae) em plantas de repolho (Brassica oleraceae
var. capitata) foi menor quando consorciadas com trevo branco (Trifolium repens L.) e alface
(Lactuca sativa L.) do que quando cultivadas em monocultivo sob solo desnudo.
Power (1987), comparando taxas de movimento da cigarrinha Dalbulus maidis (De
Long & Wolcott) (Hemiptera: Cicadellidae) em monocultura de milho (Zea mays L., Poaceae)
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e em consórcio com feijão (cultura não hospedeira), observou que a taxa de movimento da
cigarrinha ao longo das fileiras de milho foi drasticamente reduzida e a taxa de
desaparecimento dessa praga foi duas vezes mais rápida no consórcio do que na monocultura.
Elmstrom et al. (1988) mensuram as diferentes taxas de emigração e imigração do
besouro-pulga, Phyllotreta cruciferae Goeze (Coleoptera: Chrysomelidae), sendo que a
imigração foi 1,3 vez mais rápida na monocultura de brócolis (Brassica oleraceae var. italica)
do que quando essa hortaliça foi consorciada com o trevo branco, onde a taxa de emigração
foi duas vezes mais rápida.
Garcia & Altieri (1993), em seus estudos sobre o impacto do consórcio brócolis e
leguminosas (Vicia faba L. e Vicia sativa L., Fabaceae) na comunidade de artrópodes,
verificaram que, no monocultivo, a distância de vôo do besouro-pulga (Phyllotreta cruciferae)
foi significativamente menor e que o tempo de permanência dessa praga sobre as plantas
de brócolis foi significativamente maior, enquanto que nas parcelas de brócolis consorciado
com Vicia, o tempo de permanência dessa praga foi significativamente menor e com distâncias
de vôos maiores, aumentando a probabilidade da praga deixar o consórcio.
Hipótese do inimigo natural - Esta hipótese prediz que a abundância e a diversidade
dos inimigos naturais tendem a ser maior nos sistemas diversificados, porque oferecem
maior disponibilidade de recursos vitais para a sobrevivência e a reprodução desses insetos
benéficos. Isto porque os inimigos naturais, particularmente insetos predadores e parasitóides,
não vivem apenas às expensas da praga, ou seja, de sua presa ou seu hospedeiro,
respectivamente. Essa questão foi muito bem abordada por Lewis et al. (1998) com respeito
aos parasitóides.
Esses recursos vitais consistem de alimentos essenciais, abrigo, microclima adequado
para a sobrevivência, locais de refúgio ou da ação dos agrotóxicos ou da ação de fatores
ambientais extremos, onde, muitas vezes, servem como locais de hibernação, e locais de
acasalamento e/ou oviposição que são fornecidos por plantas não-hospedeiras das pragas.
Entre os alimentos essenciais estão os recursos florais: o pólen (fonte de proteína) e o
néctar (fonte de carboidratos). Esses recursos florais, incluindo o néctar dos nectários
extraflorais, de diferentes espécies botânicas são vitais para os adultos do parasitóide (estágio
de vida não carnívoro, ou seja, são de vida livre, sendo que apenas as suas larvas são
parasíticas), bem como para certos insetos predadores, como os adultos das moscas da
família Syrphidae (Diptera) e dos bichos lixeiros (Neuroptera: Chrysopidae), que, igualmente
os parasitóides, não são carnívoros na fase adulta.
Esses recursos – pólen e néctar – podem aumentar substancialmente a longevidade
e a fecundidade das fêmeas dos parasitóides e de certos predadores, bem como é vital para
a maturação dos ovos de alguns parasitóides e de certos insetos predadores, como as
fêmeas de Syrphidae, cujas larvas são ávidas predadoras de pulgões. Para outros insetos
predadores, como as joaninhas (Coleoptera: Coccinellidae), cujas larvas e os adultos são
também ávidos predadores de pulgões, além de cochonilhas e ácaros fitófagos, esses
recursos podem representar um complemento na sua dieta quando se alimenta de uma
presa de qualidade nutricional inferior ou na escassez de presas preferidas.
Por isso, a presença desses recursos florais no sistema tende a reduzir a probabilidade
de que os inimigos naturais deixem o local e/ou se tornem localmente extintos. Assim, com
esses recursos vitais disponíveis, a emigração dos inimigos naturais a partir dos sistemas
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agrícolas com a presença de flores pode ser minimizada. A cor e o cheiro das flores, por
exemplo, também podem ser atrativos para os inimigos naturais e podem promover a
imigração a partir de áreas com ausência de recursos florais (Haslett, 1989; Patt et al.,
1997b). Flores de corola branca e amarela, por exemplo, têm sido consideradas como boas
candidatas para atração de moscas Syrphidae, embora algumas espécies sejam mais
seletivas, enquanto que outras são generalistas, visitando flores de mais diversas cores e
formas.
Ademais, o aumento da eficiência dos inimigos naturais como agentes de controle
biológico de pragas, medida pelo aumento das taxas de parasitismo ou predação, tende a
ocorrer nos sistemas agrícolas com a presença de flores devido ao efeito combinado do
aumento da sobrevivência, longevidade, fecundidade, tempo de retenção e/ou imigração
para as áreas com recursos florais disponíveis.
Outro aspecto importante é que como essas plantas podem proporcionar uma fonte
concentrada de recurso, elas necessitam tomar somente uma pequena porção da área total
destinada ao cultivo comercial para ser efetiva.
Assim sendo, a presença de plantas floríferas dentro dos agroecossistemas pode ser
uma importante ferramenta para aumentar a conservação e a multiplicação dos parasitóides,
insetos predadores e ácaros predadores. A conservação dos inimigos naturais autóctones,
ou mesmo, aqueles multiplicados no laboratório e liberados no campo, é imprescindível para
estabelecer o equilíbrio biológico do sistema produtivo e reduzir os custos de produção.
Essas plantas assumem uma importância ainda maior quando se constata que, como resultado
do pacote tecnológico da agricultura convencional, as áreas de cultivo e a paisagem agrícola
tiveram sua diversidade reduzida, alcançando sua forma extrema nas áreas de monoculturas,
e consequentemente as fontes de recursos naturais vitais para os inimigos naturais são
frequentemente raras nessas áreas e em sua vizinhança.
Plantas fornecedoras de pólen e/ou néctar aos inimigos naturais
Desde a década de 60, os trabalhos de Leius mostraram que os adultos de parasitóides
visitam flores da vegetação espontânea em busca de pólen e néctar (Leuis, 1960; 1967),
enquanto que os trabalhos de Smith mostram a influência do pólen no desenvolvimento de
insetos predadores, particularmente das joaninhas (Smith, 1960; 1961; 1965).
Leius (1967) verificou que os índices de parasitismo de ovos e lagartas da mariposa
Malacosama americanum (F.) (Lepidoptera: Lasiocampidae) e de larvas de Cydia pomonella
(L.) (Lepidoptera: Tortricidae) foram, respectivamente, dezoito, quatro e cinco vezes mais
altos em pomares de macieiras com muitas flores silvestres e densa população de plantas
herbáceas do que naqueles com uma vegetação espontânea esparsa.
Estudos de Smith (1960; 1961) demonstraram a influencia de várias fontes de pólen
no desenvolvimento de várias espécies de insetos predadores da família Coccinellidae
(Coleoptera). Por exemplo, esse autor demonstrou que o desenvolvimento do predador
polífago Coleomegilla maculata (DeGeer) (Coleoptera: Coccinellidae) é mais rápido e a taxa
de sobrevivência é maior, quando alimentado com uma mistura do pulgão-do-milho
Rhopalosiphum maidis (Fitch) (Heteroptera: Aphididae) mais pólen de milho (Zea mays), do
que quando as larvas receberam esses alimentos isoladamente (Smith, 1965). De acordo
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com Hoffmann & Fordsham (1993), o pólen pode constituir até 50% da dieta alimentar de C.
maculata.
Baggen & Gurr (1998) avaliaram, em testes de laboratório e campo, plantas em floração
de Coriandrum sativum L. (coentro, Apiaceae), Anethum graveolens L. (Apiaceae) e Vicia
faba L. (Fabaceae) como fontes de pólen e néctar para Copidosoma koehleri Blanchard
(Hymenoptera: Encyrtidae), parasitóide de Phthorimaea operculella (Zeller) (Lepidoptera:
Gelechiidae), uma praga-chave da cultura da batatinha, visando verificar os efeitos dessas
fontes sobre a fecundidade e longevidade desse parasitóide e na taxa de parasitismo das
lagartas de P. operculella causada por esse parasitóide. Essas plantas contribuíram para o
aumento das taxas de parasitismo da praga por C. koehleri, porém, elas também foram
exploradas pela praga, que também teve a fecundidade e a longevidade aumentadas.
Posteriormente, em outros testes, o parasitóide e a praga foram expostos a flores de Borago
officinalis L. (Boraginaceae), Fagopyrum esculentum Moench (Polygonaceae) e Tropaeleum
majus L. (Tropeolaceae). Os resultados mostraram que B. officinalis seria a melhor planta a
ser usada no campo por ser uma fonte de alimento seletiva visto permitir o acesso dos
parasitóide aos recursos florais, mas não da praga.
Em experimentos semelhantes ao anterior, Baggen et al. (1999) constataram que
entre as espécies de plantas testadas como fonte de pólen e néctar, Phacelia tanacetifolia
Benth. (Hydrophyllaceae) seria uma outra fonte de alimento seletiva para C. koehleri devido
beneficiar sua longevidade, mas ter um grande efeito negativo na fecundidade P. operculella.
Nesse contexto, é importante salientar o estudo de Gilbert (1981) e de Patt et al.
(1997a), visto que demonstram que a identificação e a seleção das plantas fornecedoras de
pólen e/ou néctar para insetos predadores e parasitóides devem ser norteadas pela
compreensão das interações entre os mesmos e as plantas candidatas. Esses autores
destacaram a importância do conhecimento das interações entre as características estruturais
das plantas, como a arquitetura floral (posição dos nectários em relação às outras partes
das flores), e as características morfológicas dos insetos, como as dimensões da cabeça e
do aparelho bucal.
Segundo Gilbert (1981), flores de Apiaceae, como de Coriandrum sativum e Foeniculum
vulgare (Miller) (erva-doce), têm corola curta, facilitando o acesso ao néctar para moscas
predadoras de pulgões da família Syrphidae.
Patt et al. (1997a) observaram o comportamento de forrageamento de Edovum puttleri
Grissel e Pediobius foveolatus Crawford (Hymenoptera: Eulophidae), parasitóides do besouro
do Colorado, Leptinotarsa decemlineata (Say) (Coleoptera: Chrysomelidae), uma praga
importante da batatinha nos EUA. Os resultados mostraram que E. puttleri alimentou-se
efetivamente apenas nas plantas com nectários expostos, especialmente em Pastinica sativa
L. (Apiaceae), Bupleurum rotundifolia L. (Apiaceae), Euphorbia cyparissius (Euphorbiaceae)
e Ruta graveolens L. (Rutaceae), enquanto que P. foveolatus alimentou-se efetivamente em
E. cyparissius e Anethum graveolens, que é uma outra espécie de planta com nectários
expostos, bem como naquelas espécies de plantas com nectários parcialmente escondidos
pelas pétalas e estames, especialmente Coriandrum sativum. Ambas as espécies de
parasitóides foram incapazes de acessar os nectários das flores do tipo taça de Lobularia
maritima L. (Brassicaceae) e da Mentha spicata L. (Lamiaceae), e das flores agrupadas em
capítulos das Asteraceae (Ageratum houstonianum Mill., Achillea millifolium L., Galansoga
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parviflora Cav. e Matricaria chamomila L.) porque a cabeça desses insetos é mais larga do
que a abertura das flores dessas espécies botânicas.
Mais recentemente, Vattala et al. (2006) avaliaram a influencia da morfologia floral de
sete espécies botânicas na longevidade de Microctonus hyperodae (Hymenoptera:
Braconidae), parasitóide da broca do azevém, Listronotus bonariensis (Coleoptera:
Curculionidae). Esses autores observaram que M. hyperodae não foi capaz de acessar o
néctar das flores de quatro espécies: Trifolium pratense L. (Fabaceae), Trifolium repens,
Lobularia maritima e Phacelia tanacetifolia, mas acessou o néctar das outras três espécies:
Fagopyrum esculentum, Coriandrum sativum e Sinapis alba L. (Brassicaceae), todavia, apenas
o néctar das duas primeiras espécies causou aumento na longevidade do parasitóide em
comparação ao mel e à água. Segundo os autores, a abertura e a profundidade da corola
foram determinantes no acesso do parasitóide ao néctar floral. A profundidade da corola
variou de um mínimo de 0 (C. sativum) a um máximo de 11,3 ± 0,41 mm (T. pratense) e a
abertura da corola variou de um máximo de 6,84 ± 0,22 mm (F. esculentum) a um mínimo de
0,19 ± 0,13 mm (T. repens), enquanto que a largura média da cabeça das fêmeas de M.
hyperodae mediu 0,32 ± 0,16 mm, explicando a acessibilidade do parasitóide ao néctar das
flores de C. sativum e F. esculentum.
Begum et al. (2006) também chamam atenção quanto à importância da identificação
de plantas que beneficiam somente os inimigos naturais. Esses autores avaliaram o efeito
de algumas espécies de plantas em parâmetros biológicos de adultos do parasitóide de
ovos Trichogramma carverae Oatman and Pinto (Hymenoptera: Trichogrammatidae) e de
adultos e larvas de seu hospedeiro: Epiphyas postvittana (Walker) (Lepidoptera: Tortricidae),
uma séria praga dos vinhedos da Austrália e Nova Zelândia. Quanto ao parasitóide, a taxa
de sobrevivência dos adultos de T. carverae foi maior na presença de flores de Loburaria
maritima, Fagopyrum esculentum e Borage officinalis do que de flores de Brassica juncea
(L.) Czernj. (Brassicaceae) ou Coriandrum sativum, ou quando as flores foram removidas e
no tratamento controle (plantas em estágio vegetativo).
A fecundidade diária de T. carverae foi maior na presença de flores de L. maritima do
que de F. esculentum e no tratamento com remoção das flores. Não houve aumento
significativo de fecundidade nos tratamento com flores de B. juncea e B. officinalis. Em
relação à praga, a longevidade de machos e fêmeas de E. postvittana foi significativamente
menor quando criados em gaiolas com C. sativum e L. maritima, com ou sem flores, em
comparação a dieta artificial à base de mel. Os adultos de E. postvittana sobreviveram por
mais tempo na presença de flores de B. officinalis e F. esculentum, igualmente quando
alimentados com a dieta artificial. O tempo de desenvolvimento das larvas de E. postvittana
foi bem menor em plantas intactas de C. sativum e L. maritima do que em plantas intactas de
B. juncea, B. officinalis, F. esculentum e Trifolium repens (um hospedeiro conhecido de E.
postvittana). A taxa de parasitismo de ovos de E. postvittana por T. carverae foi
significativamente maior nos tratamentos com flores (C. sativum, L. maritima e F. esculentum)
do que nos tratamento sem flores (cobertura com vegetação natural desprovidas de flores
ou solo desnudo). Diante desses resultados, os autores puderam concluir que L. maritima
proporciona maiores benefícios para T. carverae e não foi usada pelos adultos e pelas larvas
de E. postvittana, recomendando essa espécie de planta como uma fonte de recursos florais
seletiva e mais adequada para ser usada como planta de cobertura de solo nos vinhedos.
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Segundo Venzon et al. (2005), na seleção de plantas a serem utilizadas para beneficiar
os inimigos naturais, deve-se observar a qualidade nutricional, disponibilidade, acessibilidade
e atratividade dos recursos oferecidos pela planta ao inimigo natural; bem como a utilização
desses recursos por outros membros da teia alimentar presentes no ecossistema em questão.
Grafton-Cardwell et al. (1999) demonstraram a importância do pólen de leguminosas
na sobrevivência e fecundidade das fêmeas do ácaro predador Euseius tularensis (Congdon)
(Acarina: Phytoseiidae). Foram avaliadas com fonte de pólen as seguintes espécies de
leguminosas (Fabaceae): Vicia faba L. (fava), Vicia sativa L. (ervilhaca comum), Vicia
villosa var. Lana (ervilhaca peluda), Pisum sativum L. var. Arvense (ervilha-do-campo),
Trifolium incarnatum L. (trevo encarnado), Trifolium hirtum Allioni (trevo rosa), Trifolium
repens L. (trevo branco) e Trifolium pratense L. (trevo vermelho). Excetuando-se duas
espécies de Trifolium (T. hirtum e T. repens), o pólen das demais leguminosas proporcionou
altas taxas de sobrevivência (54,1 e 88,0%) e de fecundidade (8,47 a 17,36 ovos/fêmea)
para E. tularensis.
O estudo de Johanowicz & Mitchell (2000) é um exemplo que demonstra a importância
do néctar na longevidade dos parasitóides. Esses autores avaliaram os efeitos do néctar
das flores de Lobularia maritima na longevidade de fêmeas do parasitóide Cotesia
marginiventris (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae) e Diadegma insulare (Cresson)
(Hymenoptera: Ichneumonidae) em experimento de casa de vegetação. C. marginiventris e
D. insulare sobreviveram por um período aproximadamente de 4,8 a 12,7 vezes mais longo,
quando forneceram, respectivamente, mel e flores de L. maritima do que apenas água. De
acordo com esses autores, flores de outras duas espécies que aumentam significativamente
a longevidade e a fecundidade de D. insulare são as da Brassica kaber (L.) (mostarda silvestre)
(Brassicaceae) e a de um tipo selvagem de cenoura (Daucus sp.; Apiaceae). Contudo, esses
autores argumentam que a inclusão dessas duas espécies de plantas nos sistemas de
produção de repolho no norte da Flórida para o controle de lagartas, como a traça das
crucíferas (Plutella xylostella (L.), Lepidoptera: Plutellidae) e a lagarta-do-repolho (Trichoplusia
ni (Hübner), Lepidoptera: Noctuidae), poderia ser problemática, uma vez que a mostarda
silvestre é considerada pelos agricultores locais como uma planta invasora, enquanto que a
cenoura selvagem pode não florescer suficientemente rápido se plantada na mesma época
do repolho. Esses autores concluem que a alternativa mais promissora seria a L. maritima
porque não é agressiva e desenvolve-se bem no inverno, florescendo rapidamente e por
longo período e atrai grande diversidade de inimigos naturais, incluindo vespas parasíticas,
moscas Syrphidae e percevejos predadores. Essa espécie de planta é incluída em muitas
misturas de sementes de flores vendidas no comércio dos Estados Unidos para serem usadas
Ò
com a finalidade de atrair esses insetos benéficos, como, por exemplo, a Good Bug Blend
(da Peaceful Valley Farm & Suplly, Grass Valley, CA).
Irvin et al. (1999) constataram que flores de Coriandrum sativum e Fagopyrum
esculentum aumentaram a longevidade, abundância e o parasitismo de Dolichogenidea
tasmanica (Cameron) (Hymenoptera: Braconidae) em laboratório. Estudos posteriores
conduzidos em condições de laboratório por Berndt & Wratten (2005) demonstraram
que a longevidade e a fecundidade do parasitóide D. tasmanica são também aumentadas
na presença de flores de Lobularia maritima. Fêmeas desse parasitóide com acesso a
essas flores apresentaram longevidade cerca de sete vezes maior que àquelas criadas
na ausência das flores.
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Em condições da campo, Telenga (1958) assinalou que a abundância de Aphytis proclia
(Walker) (Hymenoptera: Aphelinidae), parasitóide do piolho-de-são-josé, Quadraspidiotus
perniciosus Comstock (Homoptera: Diaspididae), aumentou em decorrência do emprego de
Phacelia tanacetifolia como cultivo de cobertura nos pomares de macieira. Três plantios
consecutivos da facélia resultaram no aumento do parasitismo de uma taxa inicial de 5% em
solo descoberto para 75% quando essa planta produtora de néctar foi introduzida no sistema.
A mesma espécie de planta também foi capaz de proporcionar aumento na abundância do
parasitóide Aphelinus mali (Hard.) (Hymenoptera: Aphelinidae), contribuindo para o controle
de pulgões, bem como da atividade do parasitóide de ovos Trichogramma spp. nos pomares
de macieira.
No norte da Califórnia, Altieri (1984) constatou que as densidades populacionais de
determinadas pragas da couve-de-bruxela (Brassica oleraceae grupo gemmifera), como o
pulgão Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) e o besouro-pulga Phyllotreta
cruciferae Goeze (Coleoptera: Chrysomelidae), foram significativamente menores quando
cultivada em associação com ervilhaca (Vicia sp.) do que na monocultura dessa brássica.
Observou ainda que a couve-de-bruxela em associação com o feijão fava (Vicia faba) e a
mostarda silvestre (Brassica campestris Oed.) abrigava mais espécies de inimigos naturais
(seis espécies de predadores e oito espécies de parasitóides) do que a monocultura da
couve-de-bruxela (três espécies de predadores e três espécies de parasitóides).
Aparentemente, as flores, os nectários extraflorais, e as presas e/ou os hospedeiros
alternativos presentes nas plantas associadas (ervilhaca e feijão fava) permitiram esse
incremento de espécies de inimigos naturais no consórcio, que resultou no aumento da taxa
de mortalidade daquelas pragas.
Garcia & Altieri (1993), em seus estudos sobre o impacto do consórcio brócolis e
leguminosas (Vicia faba e Vicia sativa) na comunidade de artrópodes, verificaram que a
população do pulgão Brevicorine brassicae foi significativamente menor nas parcelas de
brócolis com V. faba, onde a percentagem de parasitismo por Diaretiella rapae (McIntosh)
(Hymenoptera: Braconidae) foi alta. Observaram também que a população de moscas
predadoras de pulgões da família Syrphidae manteve-se baixa nas parcelas de monocultivo
de brócolis e elevada nas parcelas com brócolis consorciado com V. sativa. Concluíram que
esse aumento na população desses inimigos naturais do pulgão pode ter sido resultado da
presença de nectários extraflorais dessas leguminosas.
Patt et al. (1997b) avaliaram, em condições de campo, plantas com nectários florais
para determinar quais poderiam beneficiar predadores do besouro desfolhador da batata do
Colorado (Leptinotarsa decemlineata). Observaram que Anethum graveolens e Coriandrum
sativum tinham flores compatíveis com a morfologia da cabeça da joaninha Coleomegilla
maculata (DeGeer) (Coleoptera: Coccinellidae) e do bicho-lixeiro Chrysoperla carnea Stephens
(Neuroptera: Chrysopidae). Observações de campo do comportamento de forrageamento
desses insetos predadores comprovaram a eficácia do uso dessas plantas como fontes de
néctar e pólen para esses insetos em plantio consorciado com berinjela (Solanum melongena
L., Solanaceae), uma vez que resultou no aumento do número desses predadores, com
consequente aumento da taxa de predação das massas de ovos de L. decemlineata.
Como podemos notar, grande parte dos estudos sobre a influência dos recursos florais
sobre parâmetros biológicos e eficiência de parasitóides e predadores foi conduzida nos
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Estados Unidos da América, Europa, Nova Zelândia e Austrália, os quais mostram que
espécies de plantas das famílias Apiaceae (= Umbeliferae), Asteraceae (= Compositae),
Brassicaceae (= Cruciferae), Poaceae (= Gramineae), Fabaceae (= Leguminosae) e
Polygonaceae estão entre as espécies mais atrativas para esses inimigos naturais, que se
beneficiam ao se alimentarem do pólen e/ou néctar dessas espécies. Essa plantas são
muito conhecidas pelo termo “beneficial insectary plants” nos países de língua inglesa
(Valenzuela, 1994; Singh, 2004). Contudo, nos últimos anos, as pesquisas nessa área vêm
aumentando no Brasil.
Um trabalho pioneiro desenvolvido nas condições brasileiras foi o de Gravena (1992).
Em um estudo conduzido em pomares de citros, esse autor observou que a cobertura do
solo desses pomares com Ageratum conyzoides L. (mentrasto ou erva de são joão,
Asteraceae) aumentou a população de ácaros predadores da família Phytoseiidae, reduzindo
a população do ácaro fitófago Phyllocoptruta oleivora (ácaro da ferrugem) abaixo do nível de
dano econômico.
Silveira et al. (2003) observaram que plantas da vegetação espontâneas servem de
abrigo para percevejos predadores do gênero Orius (Hemiptera: Anthocoridae), dentre essas
plantas, destacaram-se picão-preto (Bidens pilosa L.), caruru (Amaranthus sp.) e apagafogo (Alternanthera ficoidea L.) como refúgio de Orius thyestes Herring e Orius perpunctatus
(Reuter).
Venzon et al. (2006) avaliaram o efeito do pólen de duas espécies de leguminosas
(Fabaceae) usadas para adubação verde: guandu (Cajanus cajan L.) e crotalária (Crotalaria
juncea L.) em comparação ao pólen de manona (Ricinus communis L.; Euphorbiaceae),
com e sem adição de mel, na longevidade e na capacidade reprodutiva de Chrysoperla
externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). A longevidade dos machos e das fêmeas e o
número total de ovos/fêmea do predador foram semelhantes nas dietas de pólen de guandu
e de crotalária, e aumentou significativamente quando mel foi adicionado ao pólen. Fêmeas
alimentadas somente com pólen de mamona ou somente com mel não ovipositaram. Os
resultados sugeriram que para aumentar a efetividade desse predador, os sistemas de cultivos
deveriam ser diversificados com plantas que forneçam pólen em combinação com plantas
que forneçam néctar.
Em estudos conduzidos por Medeiros (2007) para avaliar a ingestão de pólen pelos
predadores Chrysoperla externa e Hippodamia convergens Guérin-Menéville (Coleoptera:
Coccinellidae), foi observado que pólen de gramíneas (Poaceae) foi mais abundante no
trato digestivo de C. externa e pólen da família Asteraceae foi mais comum em H. convergens.
Oliveira (2009) observou que a dieta constituída por pólen de capim-elefante, Pennisetum
purpureum (Schum) (Poaceae) foi consumida por larvas de C. externa, permitindo seu
completo desenvolvimento. Em relação aos adultos, observou efeitos positivos sobre a
capacidade reprodutiva quando foi adicionado mel ao pólen dessa gramínea.
Resende (2008) e Resende et al. (2010), em estudo de campo, conduzidos na Baixada
Fluminense, demonstraram que o consórcio entre couve (cv. Hevi-Crop) e coentro (cv. Asteca),
sob manejo orgânico, mostra-se viável, baseando-se no ín-dice de equivalência de área
cultivada, e que o coentro quando em floração beneficia as populações de joaninhas
predadoras, au-mentando sua diversidade e abundância na área de cultivo, criando condi-ções
para o controle biológico natural.
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Togni (2009) avaliou o consórcio entre tomateiro (Lycopersicon esculetum, Solanaceae)
e coentro em comparação ao monocultivo de tomateiro nas condições do Cerrado e observou
que adultos e ninfas de Bemisia tabaci (Genn.) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) foram
menos abundantes no consórcio, principalmente após as cinco primeiras semanas de
amostragem. A presença do coentro resultou em maior abundância e diversidade de espécies
de inimigos naturais, principalmente após a floração. Observou-se ainda que o coentro não
interferiu na produtividade do tomateiro.
Silveira et al. (2009) avaliaram, em experimento de campo, o efeito da presença de
linhas de cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.) como cultura atrativa a inimigos naturais
instaladas na bordadura de campos de cebola orgânica. Como resultados, os autores
observaram a manutenção de linhas de cravo-de-defunto próximas ao cultivo de cebola
promoveu maior riqueza e diversidade de artrópodes, bem como maior número de
entomófagos, resultando em menor presença de fitófagos nas plantas, auxiliando na regulação
natural das pragas da cultura.
Zaché (2009) avaliou o efeito da presença dessa mesma espécie de Tagete plantada
com a mesma finalidade em cultivo orgânico de alface. O autor observou que o T. erecta é
uma planta promissora para ser utilizada como atrativa em cultivo orgânico de alface, pois
aumenta a diversidade, riqueza e abundância de inimigos naturais, sem aumentar os
problemas com pragas.
Plantas fornecedoras de presas ou hospedeiros “alternativos” para os inimigos
naturais
Além dos recursos florais, as plantas não-hospedeiras da praga podem prover presas
ou hospedeiros “alternativos” para os predadores ou parasitóides, respectivamente, mormente
quando infestadas por ácaros e/ou insetos fitófagos não-pragas da cultural principal, os
quais podem funcionar como fontes alternativas de alimentos para os inimigos naturais
generalistas, fazendo-os permanecer no campo nas épocas em que a população da praga
está baixa ou ausente.
No Vale Central da Califórnia, EUA, por exemplo, a manutenção de moitas de sorgode-alepo ou capim-sudão, Sorghum halepense (L.) (Poaceae) em vinhedos, representou
uma modificação do hábitat que aumentou de modo significativo a atividade de Galendromus
(=Metaseiulus) occidentalis (Nesbitt) (Acari: Phytoseiidae), um ácaro predador de ácaros
fitoparasitas da videira, como o Eotetranychus willamettei (McGregor) (Acari: Tetranychidae).
Observou-se que o sorgo-de-alepo abrigava uma outra espécie de ácaro fitófago que servia
de presa alternativa para esse ácaro predador, mantendo-o no sistema, o que, por sua vez,
também levou a população de Tetranychus pacificus McGregor (Acarina: Tetranychidae),
um outro ácaro fitófago, a nível inferior ao de dano econômico (Flaherty, 1969).
Um outro caso clássico diz respeito ao parasitóide de ovos Anagros epos Girault
(Hymenoptera: Mymaridae), cuja capacidade de controlar a população da cigarrinha
Erythroneura elegantula Osborn (Hemiptera: Cicadellidae), praga da videira na Califórnia,
foi bastante aumentada nos vinhedos (Vitis vinifera L., Vitaceae) próximos de áreas com
amora-preta-silvestre (Rubus sp., Rosaceae) como parte da vegetação nativa no Vale Central
da Califórnia, EUA (Doutt & Nakata, 1973; Flint, & van den Bosh, 1981; Murphy et al. 1998)
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. Embora a amora-preta-silvestre tenha sido considerada uma planta espontânea indesejável
devido seu crescimento rápido e agressivo, além da presença de espinhos, desde 1961, os
viticultores dessa região reconheceram os aspectos benéficos da amora-preta. A. epos é
um microhimenóptero não hibernante e sobrevive ao inverno multiplicando-se em ovos de
uma outra cigarrinha (hospedeiro “alternativo”): Dikrella californica (Lawson) (Hemiptera:
Cicadellidae), a qual se hospeda nas folhas da amora-preta-silvestre. Isso ocorre porque
nessa época, os vinhedos perdem suas folhas e E. elegantula move-se para as margens do
vinhedo e hibernam na forma adulta (torna-se inativa). Dessa forma, após sobreviver ao
inverno à custa do hospedeiro alternativo, os adultos de A. epos migram para os vinhedos
na primavera (Figura 1), propiciando o controle de E. elegantula, ao contrário do que ocorre
com os vinhedos afastados das áreas com as amoreiras silvestres.
Lixa (2008) observou que o endro (Anethum graveolens) propicia aumento significativo
na abundância de joaninhas predadoras (Coleoptera: Coccinellidae) comparativamente ao
coentro (Coriandrum sativum) e à erva-doce (Foeniculum vulgare). Essas apiáceas
aumentaram a abundância dos coccinelídeos Cycloneda sanguinea, Hippodamia convergens
e Eriopis connexa no campo, servindo como sítios de sobrevivência e reprodução para os
mesmos, fornecendo ainda recursos alimentares, como pólen (Figura 2) e presa (Figura 3),
local de abrigo para larvas, pupas e adultos, além de servirem de substrato de acasalamento
e oviposição. O potencial dessa espécies botânicas como planta atrativas de inimigos naturais
foi abordado por Aguiar-Menezes et al. (2008).
Figura 1. Ciclo de vida de Anagros epos (Hymenoptera: Mymaridae) nos vinhedos e arbustos de amorapreta (“blackberry brambles”) no Vale Central da Califórnia (adaptado de Flint & van den Bosh, 1981).
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Portanto, se diversidade da vegetação integra plantas que forneçam recursos vitais
para os inimigos naturais, proporcionando a sobrevivência e a multiplicação dos mesmos no
agroecossistema, podemos dizer que essa diversidade tem uma ação desfavorável e indireta
sobre as pragas. Esse tipo de manejo também é conhecido como controle biológico
conservativo.
Figura 2. Adulto da joaninha Cycloneda sanguinea alimentando-se de pólen das flores de erva-doce.
Figura 3. Adulto da joaninha Cycloneda sanguinea alimentando-se de pulgão do coentro.
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Na Tabela 1 são apresentados mais alguns exemplos encontrados na literatura a
respeito do efeito positivo da planta associada (ou “companheira”) à uma cultura principal
(de valor econômico) na redução da densidade populacional de pragas, especialmente insetos
e ácaros fitófagos, através da provisão de vários recursos vitais aos inimigos naturais dessas
pragas que favorecem a sobrevivência e/ou a reprodução desses organismos benéficos.
O uso de inseticidas seletivos em relação aos inimigos naturais (isto é, atóxicos ou
menos tóxicos a esses seres benéficos) e a própria aplicação seletiva dos inseticidas (por
exemplo, aplicar inseticida granulado no solo) devem ser considerados também como uma
forma de controle biológico conservativo. Todavia, essas práticas apenas protegem os inimigos
naturais da ação tóxica dos inseticidas, sem favorecer sua multiplicação. Ademais, tem-se a
dependência econômica que esses insumos externos podem trazer para os produtores rurais,
afetando a sustentabilidade dos sistemas de produção. Como o agravamento de muitos
problemas com pragas está cada vez mais relacionado à expansão das monoculturas às
custa da perda da vegetação natural, a estratégia-chave, portanto, é reincorporar a diversidade
vegetal nos agroecossistemas, tanto na área de cultivo como ao nível de paisagem agrícola,
e manejá-la de forma mais efetiva para promover os processos biológicos naturais,
principalmente o controle biológico.
A diversificação da vegetação nos agroecossistemas pode ser realizada tanto no tempo
como no espaço. É possível adotar várias práticas agrícolas, como os consórcios entre uma
ou mais culturas agrícolas, ou entre uma cultura e outras espécies de plantas companheiras
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(por exemplo, os adubos verdes que não são consideradas culturas agrícolas), bem como o
uso de plantas de cobertura do solo. O consórcio de culturas é uma prática agrícola bastante
comum no cultivo de hortaliças em pequenas unidades de produção de regiões tropicais,
sobretudo aquelas de base familiar. O aumento da produção por unidade de área cultivada
é uma das principais razões para o emprego de consórcios de culturas. Contudo, há
determinados consórcios nos quais a riqueza das interações entre a flora e a fauna representa
serviços ecológicos de acentuada importância, dentre eles a redução do nível de danos
ocasionados por insetos-pragas, através do desfavorecimento à colonização da cultura
agrícola pela praga, ou de estímulos aos inimigos naturais.
Outra prática possível no cultivo de hortaliças é a manutenção de plantas espontâneas,
compondo “ilhas de mato” ou fazendo capina seletiva. Na agricultura convencional, essas
plantas são denominadas ervas daninhas ou invasoras. Apesar de ser inquestionável que a
vegetação espontânea estressa as culturas através dos processos de interferência e
competição, daí advindo sua denominação de “erva daninha”, a presença das mesmas em
campos cultivados não pode ser pré-julgada como danosa e, por vezes, não requer controle
imediato. Um dos maiores desafios do manejo das plantas espontâneas (ou do mato) é evitar
o período crítico de competição, que corresponde ao período máximo em que a vegetação
espontânea pode ser tolerada no sistema de cultivo sem afetar a produção. Nesse contexto,
na produção orgânica, a prática consiste na convivência com as plantas espontâneas, em vez
de eliminá-las totalmente, visto que muitas espécies da vegetação espontânea são importantes
como fontes de recursos alimentares – pólen, néctar, presa/hospedeiros alternativos – ou
abrigo para agentes de controle biológico. Portanto, devem-se manter ilhas de vegetação
espontâneas e/ou praticar a capina seletiva (Figura 4), eliminando as plantas espontâneas
que sejam realmente problemáticas e mantendo as que, não apresentando alto potencial de
competição com as plantas cultivadas, sabidamente favorecem os inimigos naturais.
a
b
Figura 4. Vista parcial da Fazendinha Agroecológica Km 47 (Seropédica, RJ), mostrando um canteiro de
repolho onde foram preservadas ervas espontâneas, tal como a serralha (Sonchus oleraceus, Compositae)
(a), cujos botões florais são intensamente infestadas por pulgões (b), que servem de hospedeiro alternativo para insetos predadores, como as joaninhas. Na foto, é destacada a presença de adulto de Cycloneda
sanguinea (Coleoptera: Coccinellidae), um importante predador dos pulgões da couve.
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CONCLUSÃO
Na busca por sistemas agrícolas sustentáveis, de baixo uso de insumos e
energeticamente eficientes, uma estratégia chave é restaurar a diversidade da vegetação
na paisagem agrícola dentro e no entorno da propriedade rural. Dentre os serviços ecológicos
proporcionados pela diversidade da vegetação está a redução do nível de danos ocasionados
pelas pragas, através de ações diretas sobre as pragas, como a repelência e o mascaramento
das plantas hospedeiras da praga, ou por meio de ações indiretas, como os estímulos à
persistência e ao aumento da abundância e diversidade dos inimigos naturais das pragas.
Todavia, como os efeitos da diversificação vegetal não podem ser generalizados, torna-se
necessário a geração de conhecimento para consolidar o manejo de pragas através da
diversificação vegetal dos agroecossistemas brasileiros.
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