UNIVERSIDADE FEDERAL DE CAMPINA GRANDE CENTRO DE SAÚDE E TECNOLOGIA RURAL CAMPUS DE PATOS – PB UNIDADE ACADÊMICA DE ENGENHARIA FLORESTAL WILLIAM DE SOUSA SANTOS ENTOMOFAUNA ASSOCIADA À CULTURA DA ROMÃZEIRA NO SEMIÁRIDO PARAIBANO, COM ÊNFASE EM COLEOPTERA. PATOS – PB – BRASIL 2015 WILLIAM DE SOUSA SANTOS ENTOMOFAUNA ASSOCIADA À CULTURA DA ROMÃZEIRA NO SEMIÁRIDO PARAIBANO, COM ÊNFASE EM COLEOPTERA. Monografia apresentada à Universidade Federal de Campina Grande, Unidade Acadêmica de Engenharia Florestal, para obtenção do Grau de Engenheiro Florestal. Orientador: Rozileudo da Silva Guedes PATOS – PB - BRASIL 2015 FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA DO CSTR S586e Santos, William de Sousa Entomofauna associada à cultura da romãzeira no semiárido paraibano, com ênfase em Coleoptera / William de Sousa Santos. – Patos, 2015. 56f.: il. color. Trabalho de Conclusão de Curso (Engenharia Florestal) – Universidade Federal de Campina Grande, Centro de Saúde e Tecnologia Rural, 2015. Referências. 1. Guarda-chuva entomológico. 2. Punica granatum. 3. Besouros. I. Título. CDU 591.9 WILLIAM DE SOUSA SANTOS ENTOMOFAUNA ASSOCIADA À CULTURA DA ROMÃZEIRA NO SEMIÁRIDO PARAIBANO, COM ÊNFASE EM COLEOPTERA. Monografia apresentada à Universidade Federal de Campina Grande, Unidade Acadêmica de Engenharia Florestal, para obtenção do Grau de Engenheiro Florestal. APROVADA EM: 11/03/2015 Prof. M. Sc. ROZILEUDO DA SILVA GUEDES (UAEF/UFCG) Orientador Prof. Drª. FLÁVIA MARIA DA SILVA MOURA (UACB/UFCG) 1ª Examinadora Prof. Drª. PATRÍCIA CARNEIRO SOUTO (UAEF/UFCG) 20 Examinadora Dedico este trabalho aos meus pais, Antônio Bernardo dos Santos e Francisca de Sousa Santos, ao meu irmão Wellington de Sousa Santos e a minha namorada Amanda de Araújo Silva pelo incentivo, colaboração e apoio e, partilhar comigo os momentos de alegrias, estresses e tristezas, nesta etapa, em que, com a graça de Deus, está sendo vencida. AGRADECIMENTOS Primeiramente a Deus; A minha família, que sempre contribuiu para minha educação; Ao professor Rozileudo da Silva Guedes, pela amizade e orientação nesta monografia; Aos professores Valdir Mamede e Lúcio Coutinho pelas oportunidades e ensinamentos nos trabalhos de campo na área de inventário florestal, bem como ao futuro doutor Pierre Farias. Aos membros da Banca Examinadora, Prof.ª Drª. Flávia e Profª. Drª. Patrícia, pela disponibilidade da participação e pelas valiosas contribuições; Aos colegas de curso, Walleska, Raony, Fellipe Ragner, José yuri, Marcelo Lucena, Átila, Cândido, Ikallo, Thalyta, ao mano Erik, e os demais que fizeram parte da turma 2010.1; Aos professores do Curso de Engenharia Florestal, pela contribuição para minha formação, em especial ao professor Rozileudo e professora Patrícia pela orientação nos projetos de Iniciação Científica. Ao empresário e dono da Fazenda Águas da Tamanduá Pierre Landolt pela concessão da área de estudo, e demais funcionários; A todos aqueles que por acaso tenha esquecido de mencionar seus nomes e que colaboraram, direta ou indiretamente, para a realização deste trabalho, os meus sinceros agradecimentos. “Cada dia a natureza produz o suficiente para nossa carência. Se cada um tomasse o que lhe fosse necessário, não havia pobreza no mundo e ninguém morreria de fome.” ―Mahatma Gandhi (1869 – 1948) Santos, William de Sousa. Entomofauna associada à cultura da romãzeira no Semiárido paraibano, com ênfase em Coleoptera. 2015. 46 folhas. Monografia (Graduação) Curso de Engenharia Florestal. Universidade Federal de Campina Grande, Centro de Saúde e Tecnologia Rural, Patos-PB, 2015. RESUMO O levantamento populacional de insetos presente em monoculturas é um importante passo para estudos de manejo de pragas, como também para estudos ecológicos. Neste sentido, objetivou-se avaliar a entomofauna associada à cultura da romãzeira (Punica granatum L.), com ênfase em Coleoptera, em um pomar orgânico na região Semiárida da Paraíba. Coletas mensais foram realizadas no período de agosto/2012 a janeiro/2013, utilizando-se rede entomológica e guarda-chuva entomológico, em doze plantas do pomar. Os indivíduos coletados foram preservados em potes plásticos e conduzidos ao laboratório de Entomologia Florestal da Universidade Federal de Campina Grande, Patos, PB, local onde se efetuou a triagem, etiquetagem, contagem e identificação em nível de ordem e famílias de Coleoptera. No total foram coletados 3.681 indivíduos, pertencentes a 13 ordens. Coleoptera (57,5%), Hymenoptera (17,4%), Diptera (12,2%) e Hemiptera (8,0%) foram as que apresentaram as maiores abundâncias, sendo responsáveis por 95,1% dos espécimes coletados. O maior número de insetos foi capturado com a utilização do guarda-chuva entomológico (61,75%), sendo mais eficiente para as ordens Coleoptera e Hymenoptera, sendo a rede entomológica mais eficiente para a ordem Diptera. Houve variação populacional na abundância dos insetos coletados ao longo do período estudado, coletando-se durante o mês de agosto (19,9%) o maior número de insetos e menor em janeiro (4,9%). Foram coletados 2.115 indivíduos pertencentes a 15 famílias e 65 morfoespécies de Coleoptera. As famílias mais abundantes foram Curculionidae (38,72%), Anthicidae (29,93%), Coccinellidae (13%) e Chrysomelidae (10,17%), compreendendo 91,82% dos indivíduos coletados. Esse trabalho é o primeiro a fornecer informações sobre a entomofauna associada à cultura da romãzeira no Brasil. Palavras-chave: Guarda-chuva entomológico. Punica granatum. Besouros. Santos, William de Sousa. Insect fauna associated with the culture of the pomegranate in semiarid Paraiba, with emphasis on Coleoptera. 2015. 46 sheets. Monograph (Graduation) Forestry Engineering. Federal University of Campina Grande, Rural Health and Technology Center, Patos-PB, 2015. ABSTRACT The statistics of insect population found in monocultures is an important step in pest management studies, but also for ecological studies. In this sense, the aim of this paper is to assess the entomofauna associated with the pomegranate cultivation (Punica granatum L.), emphasizing on Coleoptera, in an organic orchard located in the semi-arid region of a Brazilian state, Paraíba. Every month, samples were collected during the period of August 2012 to January 2013, using an entomological net and a beating tray in twelve plants of the orchard. The individuals collected were preserved in plastic pots and brought to the Forest Entomology Laboratory of the Federal University of Campina Grande (UFCG), placed in the city of Patos in Paraíba, where the screening, labeling, counting and identification at the level of order and families of Coleoptera were performed. Altogether, 3,681 individuals were collected, belonging to 13 orders. Coleoptera (57.5%), Hymenoptera (17.4%), Diptera (12.2%) and Hemiptera (8.0%) were found in larger quantities, accounting in total 95.1% of specimens. The largest number of insect were captured using the beating tray (61.75%), that was more efficient for the Coleoptera and Hymenoptera; the entomological net was more efficient for the order Diptera. There was a population variation concerning the quantity of insects collected during the period of this study: in August (19.9%) the larger quantity of insects was collected whereas the lowest was in January (4.9%). We collected 2,115 individuals belonging to 15 families and 65 morphospecies of Coleoptera. The most abundant families were Curculionidae (38.72%), Anthicidae (29.93%), Coccinellidae (13%) and Chrysomelidae (10.17%), consisting in 91.82% of the collected individuals. This work is the first to provide information on the entomofauna associated with the cultivation of pomegranate in Brazil. Keywords: Beating tray. Punica granatum. Beetles. LISTA DE FIGURAS Figura1 — Mapa da Paraíba e em destaque o município de Sousa.........................................................................................................................25 Figura 2 — Vista parcial do plantio de Romã, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba.......................................................................................................................26 Figura 3 — Coleta de insetos na cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa-PB. (A) Rede entomológica. (B) Guarda-Chuva Entomológico..............................................................................................................27 Figura 4 — Pluviosidade, temperatura e umidade relativa médias e número de insetos capturados associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba........................................................................................30 Figura 5 — Flutuação populacional dos insetos das ordens mais abundantes coletados associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba...........................................................................................................33 Figura 6 — Quantidade de insetos capturados por horário de coleta no período de estudo, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa-PB..................................36 Figura 7 — Morfoespécies de Coleoptera mais abundantes coletados associados à cultura da romãzeira, de agosto a 2012 a janeiro de 2013, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, PB. (A, a) Curculionidae sp.1, (B, b) Anthicidae sp.1, (C,c) Coccinellidae sp.1, (D,d) Curculionidae sp.2 e (E,e) Curculionidae sp.3. Eixo dorsal – letras maiúsculas e Lateral – letra minúsculas.....................................40 Figura 8 — Percentual de morfoespécies de Coleoptera por categorias de dominância associadas à cultura da romãzeira no período de agosto de 2012 a janeiro de 2013, Fazenda Águas da Tamanduá Sousa, Paraíba..............................41 Figura 9 — Percentual de morfoespécies de Coleoptera por categorias de constância associados à cultura da romãzeira no período de agosto de 2012 a janeiro de 2013, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba.............................42 Figura 10 — Flutuação populacional das famílias de Coleoptera mais abundantes capturados associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba...........................................................................................................43 Figura 11 — Quantidade de insetos capturados por equipamento por família associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba.......................................................................................................................44 LISTA DE TABELA Tabela 1 — Análise faunística da entomofauna associada à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, no período de Agosto de 2012 a Janeiro de 2013, Sousa, PB...................................................................................................................31 Tabela 2 — Número e percentual de insetos coletados associados à cultura da Romãzeira por ordem e equipamento de captura no período de Agosto de 2012 a Janeiro de 2013, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa PB...............................................................................................................................34 Tabela 3 — Número de insetos capturados pela rede (R) e pelo guarda-chuva (G) para as ordens mais representativas no levantamento associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa-PB...............................................35 Tabela 4 — Número de insetos capturados por família de coleóptera associadas à cultura da romãzeira, índices de diversidade (H’), equabilidade (J), frequência (F), dominância (D), e constância (C)...............................................................................37 LISTA DE QUADRO Quadro 1 — Índice de dominância de Simpson (S'), de diversidade de Shannon (H') e de equabilidade de Pielou (J)..................................................................................29 SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 14 2 OBJETIVOS ........................................................................................................... 16 2.1 Geral ................................................................................................................ 16 2.2 Específicos ....................................................................................................... 16 3 FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA ............................................................................. 17 3.1 A cultura da romãzeira ..................................................................................... 17 3.2 Fatores que interferem no desenvolvimento dos insetos ................................. 18 3.3 Interações Inseto-Planta: importância ecológica e econômica ........................ 19 3.4 Amostragem de insetos ................................................................................... 22 3.5 Ordem Coleoptera............................................................................................ 23 4 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 25 4.1 Caracterização da área de estudo ................................................................... 25 4.2 Coleta, triagem e identificação dos insetos ...................................................... 26 4.3 Análise Faunística ............................................................................................ 28 5. RESULTADOS E DISCUSSÕES .......................................................................... 30 5.1 Análise da entomofauna .................................................................................. 30 5.2 Análise da comunidade de Coleoptera ............................................................ 36 6 CONSIDERAÇÕES FINAIS ................................................................................... 45 REFERÊNCIAS......................................................................................................... 46 14 1 INTRODUÇÃO Os insetos são considerados o maior grupo de animais do planeta em termos de diversidade, com mais de um milhão de espécies catalogadas, possuindo grande importância socioeconômica (RAFAEL et al., 2012). Muitas vezes são considerados pragas, principalmente de plantações e/ou por transmitirem doenças aos humanos. Mas, inúmeras espécies são importantes ecologicamente, agindo como polinizadores de plantas, auxiliando na decomposição da matéria orgânica e dispersando sementes, entre outros importantes serviços ambientais desenvolvidos. A romãzeira (Punica granatum L.) é uma espécie originária do Oriente Médio. Cresce em regiões áridas e a produção do fruto se dá no período de setembro a fevereiro (MARTINS, 1995). É uma arvoreta ou arbusto de 3-6 m de altura. Possui folhas simples e coriáceas de 5-7 cm de comprimento, flores andróginas e unissexuais, formadas na primavera, dispostas solitariamente ou em grupos de até 5. Os frutos da romã compõem-se de uma baga globosa, do tamanho de uma laranja pequena, de casca coriácea, amarela ou avermelhada manchada de escuro, multilocular, com inúmeras sementes angulosas, cobertas por tegumento espesso, polposo, de sabor doce ligeiramente ácido (GOMES, 2007). O seu fruto é consumido diretamente na forma de sementes frescas, bem como suco fresco, que também pode ser usado em bebidas. O manejo orgânico de frutíferas tem se destacado nos últimos anos na região semiárida do estado da Paraíba, especialmente no perímetro irrigado das várzeas de Sousa-PB. A procura por este tipo de alimento vem ganhando espaço no mercado brasileiro, por apresentarem as mesmas propriedades nutricionais dos alimentos inorgânicos, com produção livre de agrotóxicos. Diferente da produção convencional, no manejo orgânico de pomares são utilizadas técnicas para suprir a utilização dos insumos sintéticos (DUARTE et al., 2012). No Brasil, a romãzeira é uma espécie exótica, a qual requer práticas culturais de produção mediante a adaptação da mesma ao ambiente. A utilização de determinadas práticas culturais possibilita a redução da ocorrência de altas populações de insetos pragas, diminuindo a possibilidade de surtos (PICANÇO, 2010). Calore et al. (2013) ressaltam que a introdução de novas cultivares, irrigação e mudanças no sistema de podas dos pomares, visando o aumento da produtividade 15 e o fornecimento de frutas o ano todo, agravam consideravelmente os danos diretos e indiretos ocasionados pelas pragas. Por essa razão, o levantamento populacional de insetos presente na cultura da romãzeira se torna importante para estudos de manejo de pragas, como também para estudos ecológicos. Este estudo permitirá conhecer a entomofauna, especialmente a de Coleoptera associada à cultura da romãzeira em produção orgânica e representará o primeiro levantamento para esta cultura na região semiárida do Brasil. 16 2 OBJETIVOS 2.1 Geral Avaliar a entomofauna associada à cultura da romãzeira (Punica granatum L.), com ênfase em Coleoptera, em um pomar orgânico na região Semiárida da Paraíba. 2.2 Específicos Identificar quais as ordens de insetos estão associadas à cultura em estudo; Determinar a frequência de ocorrência e a abundância dos insetos; Avaliar a flutuação populacional mensal dos insetos relacionando com os fatores ambientais; Avaliar a eficiência de dois equipamentos na captura da entomofauna e particularmente dos coleópteros; Avaliar a riqueza de Coleoptera presente na cultura estudada. 17 3 FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA 3.1 A cultura da romãzeira O Brasil é o terceiro maior produtor de frutas frescas do mundo, produzindo cerca de 35 milhões de toneladas anualmente e gerando cerca de 4 milhões de empregos diretos, sendo que o Nordeste brasileiro destaca-se como um dos maiores produtores e exportadores de frutas do país (MOURA; MOURA, 2006). Na região Nordeste do país a exploração de fruteiras tropicais vem se destacando no panorama nacional de produção de frutas, cuja área irrigada cultivada vem aumentando a cada ano (ZAMBOLIM et al., 2009). Entretanto, o fruticultor ainda enfrenta diversos problemas que interferem na produtividade e qualidade das frutas, principalmente os relacionados com a área fitossanitária, que direta ou indiretamente tem comprometido as exportações brasileiras (SOUZA FILHO; COSTA, 2012), sendo os insetos um dos principais responsáveis por essa causa. A romãzeira (Punica granatum) é uma frutífera pertencente à família Lythraceae, a qual compreende cerca de 30 gêneros e 600 espécies. Esta família possui distribuição pantropical, mas com espécies nativas da região temperada (SOUZA; LORENZI, 2008). No Brasil, é uma fruteira exótica, cultivada desde os tempos coloniais, porém principalmente em pomares domésticos. Compreende uma arvoreta ou arbusto grande de folhas semidecíduas, de 3-6 m de altura. Possui folhas simples e coriáceas, de 5-7 cm de comprimento, flores andróginas e unissexuais, formadas na primavera, dispostas solitariamente ou em grupos de até 5. Os frutos amadurecem durante o verão e são do tipo balaústa, cuja parte comestível é denominada de “testa”, de aspecto semelhante a uma gota cheia de polpa sucosa adocicada com 1 semente. Os frutos são consumidos in natura, na forma de geleias e de um vinho denominado “grenadine” (LORENZI et al., 2006). Poucos estudos foram encontrados na literatura a respeito das interações inseto-planta na cultura da romãzeira no Brasil. Contudo, alguns autores como, Derin e Eti (2001) em estudo na fazenda experimental da universidade de Çukurova na Turquia, relatam que as flores desta frutífera são atrativas aos polinizadores. Adhikari e Adhikari (2009) observaram principalmente abelhas Apis cerana (73,8%), Apis mellifera (20,4%) e algumas espécies de Diptera, Hymenoptera (Vespidae e 18 Formicidae), além da abelha Bombus sp visitando a referida flor dessa frutífera. Esses autores consideraram as abelhas do gênero Apis, os polinizadores primários da romãzeira no Vale Katmandu, no Nepal. Malerbo-Souza (2011) em estudo em um pomar no município de Ribeirão Preto, SP, relatou que os visitantes florais mais frequentes da romãzeira foram às abelhas (78,1%), no entanto a espécie africanizada Apis mellifera foi responsável por apenas 0,4% dos insetos observados visitando as flores. Kozina et al. (2011) relataram que algumas espécies de Coleoptera das famílias Scarabaeidae, Buprestidae e Bostrichidae podem causar danos a plantas hospedeiras. Bonsignore (2012) registrou na região do Sul da Itália uma espécie de coleobroca, Apate monachus (Bostrichidae) causando danos em romãzeiras. No entanto, Ananda et al. (2009) registraram a presença de cinco espécies de coleópteros da família Coccinellidae atuando como inimigo natural de pragas em pomar na Índia. 3.2 Fatores que interferem no desenvolvimento dos insetos Os principais fatores do meio ambiente que influem na distribuição e abundância dos organismos são: temperatura, umidade, precipitação, fotoperíodo, vento e alimento, bem como suas interações (GALLO et al. 2002; PERONI; HERNÁDEZ, 2011; COSTA et al. 2011), onde cada espécie age diferente, apresentando uma tolerância ecológica e reações próprias (GALLO et al., 2002). A temperatura tida como ótima no desenvolvimento de grande parte dos insetos é de 25ºC, sendo a mínima 15ºC e a máxima de 38ºC. Ultrapassando essas faixas de temperaturas os insetos ficam sujeitos à paralisação do seu desenvolvimento, seja pelo aumento da temperatura (estivação) ou pela diminuição (hibernação) (COSTA et al., 2011). A umidade relativa do ar está inteiramente relacionada à variação da temperatura, não podendo ser avaliada separadamente, estando esta favorável aos insetos entre 40% e 80%, podendo proporcionar maior rapidez de desenvolvimento, maior longevidade e fecundidade (COSTA et al 2011). Marques e Del-Claro (2010) estudando a sazonalidade, abundância e biomassa de insetos de solo em reserva de cerrado (MG) destacaram que tanto o número de insetos quanto a sua biomassa sofre influência dos fatores climáticos, 19 possuindo baixa frequência nos meses frios e secos (junho e julho), aumentando nos meses úmidos e quentes (março, abril e maio). Em estudo semelhante Ott et al. (2006), observaram maior abundância de cigarrinhas (Hemiptera, Cicadellidae, Cicadellinae) durante a primavera e o verão, devido ao tempo quente e seco registrado nestas estações. O fator mais previsível a essa mudança de estação é o fotoperíodo, ou seja, o comprimento de luz diária, sendo a maioria dos insetos tidos como espécies de dias longos, com crescimento e reprodução no verão e dormência iniciada conforme a redução da luz durante o dia, principalmente em regiões temperadas (GULLAN; CRANSTON, 2012). O vento por sua vez também interfere na temperatura e umidade relativa do ar, bem como na disseminação dos insetos, que através de fortes correntes são lançados a grandes distâncias (COSTA et al., 2011). Outro fator que regula a distribuição, abundância e as atividades comportamentais dos insetos é quantidade e o tipo de alimento, interferindo no ciclo biológico (longevidade, rapidez de desenvolvimento e reprodução) (PANIZZI; PARRA, 2009). 3.3 Interações Inseto-Planta: importância ecológica e econômica Registros fossilizados de associações entre insetos e plantas aconteceram a aproximadamente 300 milhões de anos, visto os danos provocados por estes ao se alimentarem das plantas ou parte delas (GULLAN; CRANSTON, 2012), como é o caso de larvas de besouros escarabeídeos que se alimentam do sistema radicular das plantas causando sérias injúrias, prejudicando o desenvolvimento da planta hospedeira (RODRIGUES et al., 2011). Outro caso, insetos Cerotoma arcuata (Coleoptera: Chrysomelidae) atacam plantas de soja para se alimentarem, podendo os adultos comprometer, principalmente, folhas e vagens de plantas hospedeiras (HEINECK-LEONEL; CORSEUIL, 1997). Na natureza as interações entre insetos e plantas abrangem além da hebivoria, a polinização e a disseminação de sementes. Sendo a polinização por insetos o impulso para a evolução e diversificação das angiospermas. Essa interação procedeu-se com a atração de insetos das ordens Coleoptera, Diptera 20 Lepidoptera e Hymenoptera nos Períodos Permiano e Jurássico, respectivamente, sendo estes atraídos por grãos de pólen ou néctar produzidos pelas flores das angiospermas, os quais serviam de alimento (LIMA, 2000). Uma associação marcante entre insetos e plantas ocorre pelas formigas, as quais forrageiam as plantas em busca de alimento, desempenhando um efeito protetor sobre a planta, bem como dispersando suas sementes ao retornarem ao ninho, sendo o néctar extrafloral o mecanismo responsável por atraí-las (DÁTTILO et al., 2009). Os insetos também atuam como indicadores ambientais, contribuindo para avaliações de áreas ecologicamente degradadas, por possuir grande diversidade de espécies e hábitat, além de contribuírem nos processos biológicos dos ecossistemas naturais (WINK et al., 2005). Dentre as diversas funções desempenhadas pelos insetos, o processo de ciclagem de nutrientes, o qual se tem início com a decomposição de plantas e animais é um deles. Cruz e Vasconcelos (2006) estudando os Artrópodes de solo associada à decomposição de carcaça de suíno verificaram que 89,06% destes pertencem a Classe Insecta, destacando as ordens Hymenoptera, Coleoptera e Diptera. Contudo, insetos de outras ordens também podem contribuir para o processo, como é o caso das ordens Lepidoptera e Hemiptera, as quais foram observadas por Ferro (2011) associadas à decomposição de carne bovina. Com relação aos organismos atuantes na decomposição de material vegetal, Oliveira (2013) verificou que os insetos são o grupo de organismos mais abundantes no processo de decomposição foliar em Igarapé impactado e em Igarapé preservado em Manaus-MT, representando mais de 99% e 60% dos indivíduos, respectivamente. Portanto, a confirmação de que os insetos são responsáveis por grande parte do fornecimento orgânico e mineral ao solo por meio da ciclagem de nutrientes é verdadeira, contribuindo para que estes estejam disponíveis as plantas após sua mineralização. Neste sentido, os benefícios econômicos estimados com relação às atividades desempenhadas por esses animais aos ecossistemas e agroecossistema giram em torno de US$ 33 trilhões de dólares por ano (COSTANZA et al., 1997). Sendo o valor da contribuição anual global de polinizadores estimada em mais de US $ 54 bilhões de dólares (KENMORE; KRELL, 1998). 21 Em meio às várias espécies de animais polinizadores de plantas em todo mundo, os insetos são responsáveis pela grande maioria, sendo as abelhas o principal grupo de insetos responsável por essa atividade, estando presente em praticamente todas as culturas (FREITAS; PEREIRA, 2004; OLIVEIRA et al., 2012; BRITO, 2013). Pereira Vieira et al. (2010) em estudo realizado em Viçosa-MG na determinação do valor econômico anual da polinização por abelhas mamangavas em plantio de maracujá-amarelo, calcularam o valor econômico da polinização pelas abelhas em torno de R$ 33.777,85 reais para 2,3 ha de plantio. Avaliando a polinização por Apis mellifera L. na cultura do meloeiro em Mossoró, RN, Trindade et al. (2004) concluíram que esta espécie é extremamente importante para essa cultura, sendo sua presença no processo de polinização indispensável, já que na ausência, praticamente, não há produção. Entretanto, insetos de outras ordens também desempenham bons trabalhos nesse quesito, como é o caso da espécie Elaeidobius kamerunicus (Coleoptera: Cuculionidae), que segundo Moura et al. (2008) estudando os benefícios da polinização dessa espécie em dendezeiros no sul da Bahia estimaram o ganho em reais após a sua introdução em aproximadamente R$ 404.800,00. Os autores ainda salientam que se a variedade de dendezeiro fosse Tenera esse valor poderia atingir R$ 1.500.000,00, apenas com o óleo de palmiste. É de conhecimento os benefícios gerados pelos insetos com a polinização das plantas, aumentando a produtividade e a qualidade dos produtos agroflorestais, bem como na dispersão de sementes, contribuindo para variabilidade genética das plantas e auxiliando na decomposição da matéria orgânica. Mas, é de comum acordo que muitos destes animais causam imensos prejuízos econômicos aos produtores pelo mundo a fora, sendo estes considerados pragas de plantações. O fator principal ao favorecimento e surgimento destes insetos como pragas é o desequilíbrio provocado pela monocultura, a qual favorece sua ocorrência, originando a necessidade de se desenvolver técnicas culturais adequadas, para mitigar os danos causados (OLIVEIRA et al., 2001). Araujo et al. (2013) e Silva (2013) destacaram que a ocorrência das moscasdas-frutas (Diptera: Tephritidae) em plantios de goiaba reduz significativamente a sua produção, principalmente na fase larval, as quais perfuram e consomem a polpa dos frutos, tornando-os indevidos para a ingestão in natura ou industrialização. 22 Garlet et al. (2009), observaram o ataque de Diloboderus abderus (Coleoptera: Melolonthidae), em mudas de eucalipto híbrido (Eucalyptus grandis x Eucalyptus urophylla), no município de Manoel Viana, Rio Grande do Sul, onde 30% das plantas atacadas por estes foram mortas, causando sérios prejuízos. Cantarelli et al. (2008), quantificando as perdas causadas por ataque de formigas cortadeiras em plantio de Pinus taeda concluíram que existe redução significativa no desenvolvimento das plantas durante os primeiros dois anos de idade, afetando o crescimento em diâmetro e altura, bem como o seu índice de produtividade. Com relação à cultura da romãzeira, Kozina et al. (2011) expõe as mais importantes pragas dessa cultura em vários países e apontam espécies das famílias Aleyrodidae, Aphididae, Coccidae, Coreidae, Lygaeidae e Pentatomidae (Hemiptera), Thripidae (Thysanoptera), Scarabaeidae, Buprestidae e Bostrichidae (Coleoptera), Pyralidae, Lycaenidae, Cossidae, Tortricidae, Noctuidae e Riodinidae (Lepidoptera) e Tephritidae (Diptera), causando danos como, redução da produção e qualidade dos frutos. Contudo, Santana et al. (2005) ressaltam que a intensidade dos danos provocados as culturas são variáveis com relação as espécies de insetos, densidade populacional, duração de ataque, estágio e desenvolvimento vegetal atacada, e da susceptibilidade aos fatores ambientais. 3.4 Amostragem de insetos A análise populacional de insetos por meio de amostragem possui grande importância em estudos ecológicos, pois é praticamente impossível a contagem do número total de indivíduos em um dado hábitat (SILVEIRA NETO et al., 1976). Por isso, torna-se necessário sua estimativa, relacionando-a aos componentes estatísticos, mecânicos e econômicos, não havendo um método de amostragem universal, estando cada grupo de insetos sujeito a diferentes métodos de acordo com os objetivos do trabalho ou inseto a ser coletado (PAZ et al., 2008). Sendo, portanto, empregada em estudos para determinação de densidades, flutuações e migrações de populações de insetos (GALLO et al. 2002). Dependendo do(s) método(s) empregado(s), as coletas podem ser classificadas em passivas e ativas. Nas coletas passivas, os equipamentos empregados são as armadilhas, as quais capturam os insetos sem a presença 23 constante do coletor. Por outro lado, nas coletas ativas faz-se necessário a presença do coletor, podendo este explorar diferentes hábitats, utilizando equipamentos como, redes e guarda-chuvas entomológicos conforme os objetivos de estudo. Esses dois métodos podem ser utilizados ao mesmo tempo dependendo da biologia dos insetos, pois muitos equipamentos são seletivos e coletam em abundância alguns grupos particulares (RAFAEL et al., 2012). Na literatura são encontrados diversos tipos de armadilhas utilizadas em levantamentos de insetos pelo método passivo, sendo estas usadas tanto na coleta geral de insetos quanto para determinado grupo e/ou ambiente de coleta: Pitfall (MARQUES; DEL-CLARO, 2010), Malaise (FRANÇA et al., 2014), McPhail (ARAUJO et al., 2013), Luiz de Queiroz (BRANCO et al., 2010), armadilhas amarelas Biotrap® (DUARTE et al., 2013), Berlese-Tullgren (ALMEIDA et al., 2013), dentre outras. Na coleta ativa o uso da rede entomológica faz-se necessário quando se pretende coletar o inseto durante o voo (BUZZI, 2010; RAFAEL et al., 2012; GULLAN; CRANSTON, 2012). Outro equipamento utilizado é o guarda-chuva, comumente empregado nas coletas de pequenos insetos, com pouca ou nenhuma habilidade de voo, como por exemplo, os coleópteros (BUZZI, 2010; COSTA et al., 2011; TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011; RAFAEL et al., 2012;). 3.5 Ordem Coleoptera Os coleópteras conhecidos popularmente como besouros representam cerca de 23% de todos os animais catalogados do planeta e 35% de todos os insetos, não havendo nenhum outro grupo de animais mais diverso em número de espécies do que esses organismos (BUZZI, 2010). O fator mais importante para o sucesso desses insetos é o revestimento da estrutura do primeiro par de asas espessado, rígido e quebradiço (élitros), servindo-os de escudo, sendo mantidos imóveis durante o voo (RAFAEL et al., 2012). Além desse caractere singular, os coleópteros possuem uma câmara de ar entre o élitro e o abdome, devido à posição dos espiráculos abdominais, evitando a perda de água, o que permite a presença de várias espécies em locais vaiados, inclusive secos (MARINONE, 2001). 24 Estes insetos podem ser encontrados em qualquer parte do planeta e em quase todos os lugares, alimentando-se de todos os tipos de materiais vegetais e animais; muitos são fitófagos, predadores, detritívoros e alguns são parasitas, possuindo hábitats variados (subterrâneos, aquáticos, semiaquáticos, etc.) (LIMA et al., 2010; TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011). A ordem Coleoptera é dividida em quatro subordens: Archostemata possui somente 26 espécies distribuídas em duas famílias, Cupedidae (25) e Micromalthidae (1); Myxophaga contém 22 espécies distribuídas em quatro famílias, Sphaeridae, Lepiceridae, Hydroscaphidae e Torridincolidae; Adephaga possui cerca de 30.200 espécies distribuída em uma superfamília e oito famílias; e Polyphaga que é a mais diversificada e contém aproximadamente 247.800 espécies (GALLO et al. 2002; BUZZI, 2010). Em função do grande número de espécies, a ordem Coleoptera é uma das mais importantes no setor agroflorestal. O ataque de insetos praga dessa ordem pode causar danos parciais ou totais nas plantas. Costa et al. (2011) destacaram algumas das principais famílias de importância econômica: Cerambycidae (serrapau), Platypodidae (besouros-da-ambrósia), Lyctidae, Bostrychidae e Anobiidae (besouros pulverizadores), Chrysomelidae (besouros desfolhadores) e Curculionidae (brocas e besouros de folhas). 25 4 MATERIAL E MÉTODOS 4.1 Caracterização da área de estudo A pesquisa foi realizada na Fazenda Águas da Tamanduá (6°47'46.95" S e 38° 8'51.78" W), localizada no Perímetro Irrigado Várzeas de Sousa, município de Sousa, Paraíba, Brasil (Figura 1). Figura 1 — Mapa da Paraíba e em destaque o município de Sousa. Fonte — Wikimedia Commons (2015). A região apresenta relevo plano a suavemente ondulado, com vegetação de baixo a médio porte, hiperxerófila e caducifólia. O clima é do tipo Aw’ pela classificação de Köppen (1996), com uma evapotranspiração de 2.937 mm/ano para uma precipitação média anual de 780 mm (Araújo et al., 2003), concentrando-se nos meses de janeiro a maio e temperaturas médias anuais atingindo 27ºC. A Fazenda Águas da Tamanduá com área de 324,5 hectares, apresenta a integração das várias atividades, entre elas o cultivo da romãzeira, cultivares Mollar e Wonderful, do arroz castanho e arroz negro, da goiaba, cultivar Paluma, e, bem como a criação de ovinos das raças Santa Inês e Dorper para produção de carne. Não são utilizados na propriedade fertilizantes químicos sintéticos, herbicidas ou fungicidas e todos os produtos da Fazenda atendem às Normas de Produção DEMETER, selo para agricultura biodinâmica. 26 A cultura estuda pertence à variedade Molar, a área de plantio ocupada é de aproximadamente 40 hectares, com espaçamento de 4m x 3,5m entre plantas. O pomar é irrigado por microaspersão (Figura 2). Não houve aplicação de nenhum tipo de tratamento inseticida, fungicida ou herbicida, uma vez que se tratava de uma cultura orgânica. Nas proximidades do plantio da romã há o cultivo do sorgo forrageiro, goiaba e arroz, assim como, a vegetação nativa pertencente à reserva legal. Figura 2 — Vista parcial do plantio de Romã, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba. Fonte — Santos (2015). 4.2 Coleta, triagem e identificação dos insetos Os insetos foram coletados mensalmente de agosto de 2012 a janeiro de 2013, estação seca da região, mediante observações diretas em 12 plantas da cultura estudada a cada horário de coleta, as quais foram escolhidas aleatoriamente e apresentavam flores e frutos obrigatoriamente. As coletas foram subdivididas em três horários de acordo com a seguinte sequência: tarde (14h:30min. às 16h:00min), noite (22h:30min. às 24h:00min) e manhã (6h:30min. às 8h:00min.) para se ter maior homogeneidade da diversidade diária. Para a captura dos insetos foram utilizados dois equipamentos: rede e guarda-chuva entomológico (Figura 3), sendo utilizadas seis plantas para cada 27 equipamento. Para a coleta com a rede, com aro de 40 cm de diâmetro e haste confeccionada de cabo de madeira (Figura 3/A), dava-se um giro de 360º na planta. O guarda-chuva, constituído por duas varas de madeira em forma de X e pano de algodão com dimensões de 1 m², posicionava-se o mesmo na base da copa da planta e balançavam-se seus ramos de modo que os insetos caíssem no pano (Figura 3/B), esse procedimento era realizado em quatro pontos da planta (norte, sul, leste e oeste). As plantas foram devidamente marcadas com uma placa de madeira fixada ao chão, contendo o número da planta e o nome do equipamento utilizado, de modo que ao inicio de cada seção de coleta (horário) fosse possível à captura dos insetos na mesma planta. Figura 3 — Coleta de insetos na cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa-PB. (A) Rede entomológica. (B) Guarda-chuva Entomológico. Fonte — Santos (2015). Para avaliar a eficiência dos referidos equipamentos em relação à quantidade de insetos capturados das ordens mais representativas no levantamento, foi aplicado à análise de variância (ANOVA) e em seguida o teste de Tukey (p < 0,05), onde o delineamento experimental utilizado foi o casual simples com seis repetições cada, utilizando o programa estatístico SISVAR (FERREIRA, 2011). Os insetos capturados foram sacrificados em tubos mortíferos com cianeto de potássio e conservados em álcool a 70%, sendo estes conduzidos para o laboratório de Entomologia Florestal, da Universidade Federal de Campina Grande no Campus de Patos, PB, onde foram triados, montados e etiquetados. Para a 28 montagem desses indivíduos foram utilizados, pinças, pinceis, alfinetes entomológicos, microscópios estereoscópicos, placas de Petri, papel cartão e cola branca. Após a montagem, os insetos foram separados em nível de ordem, dando maior ênfase para a ordem Coleoptera, a qual tiveram seus indivíduos separados por morfoespécies, catalogados e identificados em nível de família, com a utilização de chaves entomológicas de literaturas especializadas (CONSTANTINO et al., 2002; BUZZI, 2010; TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011; RAFAEL et al., 2012). 4.3 Análise Faunística Na análise faunística, foram considerados os índices: dominância, abundância, frequência, constância, equabilidade (J) de Pielou e diversidade Shannon-Weaver (H’) empregando-se o software Palaeontological Statistics (Past) (HAMMER et al., 2001). A dominância das ordens e das espécies de Coleoptera foi definida de acordo com as categorias estabelecidas por Friebe (1983), a partir da abundância relativa de cada espécie, sendo eudominante > 10%, dominante > 5-10%, subdominante > 2-5%, recessiva = 1-2% e rara < 1%, calculada pela fórmula: Onde, (i) é o total de indivíduos de uma espécie; (t) o total de indivíduos coletados. A frequência das ordens e das espécies de Coleoptera foi determinada por meio da porcentagem dos indivíduos de uma dada ordem/espécie em relação ao total de indivíduos coletados. A constância das ordens e das espécies de Coleoptera, que demonstra a relação entre a proporção dos dias em que a espécie (i) foi coletada e o número total de dias amostrados, foi categorizada conforme Silveira Neto et al. (1976), sendo constante, as espécies presentes em mais de 50% das coletas; acessória, entre 25 e 50%; e acidental, em menos de 25% das coletas. A diversidade das espécies de Coleoptera foi estimada utilizando-se os índices de Shannon-Weaver (H’), de Simpson_1-D (S’) e da Equabilidade de Pielou (J) (Quadro 1). 29 Quadro 2 — Índice de dominância de Simpson (S'), de diversidade de Shannon (H') e de equabilidade de Pielou (J). Índice Designação Dominância Simpson (S’) Diversidade Shannon (H’) Equabilidade Equabilidade de Pielou (J) Fórmula Em que: S = número total de espécies amostradas; N = número total de indivíduos amostrados; ni = número de indivíduos amostrados para a i-ésima espécie;. Ln = logaritmo nepiteriano. Com base nas condições climáticas da região foi realizada a correlação do número de insetos com as variáveis climáticas, temperatura e umidade relativa do ar e precipitação, coletadas na estação meteorológica existente na própria Fazenda para verificar a influência destas com a quantidade de insetos coletados durante o período de estudo. A influência dos parâmetros climáticos na flutuação populacional dos insetos foi analisada pela Correlação de Pearson (r), sendo considerados significativos valores de p < 0,05 ao teste de t. 30 5. RESULTADOS E DISCUSSÃO 5.1 Análise da entomofauna Foram coletados 3.681 insetos distribuídos em 13 ordens (Tabela 1) com maior abundância no mês de agosto (19,9%) e menor no mês de janeiro (4,9%). Entretanto, notou-se um grande número de insetos coletados durante o período estudado, que corresponde à estação seca da região. A quantidade de insetos coletados apresentou pequenas diminuições populacionais ao longo do estudo, havendo maior redução nos meses de dezembro e janeiro (Figura 4). Figura 4 — Pluviosidade, temperatura e umidade relativa médias e número de insetos capturados associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba. Fonte — Santos (2015). Ao correlacionar as variáveis climáticas, temperatura média e umidade relativa do ar média e precipitação acumulada com o número de insetos capturados nos meses de coleta, verificou-se uma correlação negativa (temperatura r = -0,7185; umidade relativa r = - 0,8035; precipitação r = - 0,6597), porém em nenhum dos casos houve diferença significativa (p<0,05). A diminuição populacional observada nos dois últimos meses de estudo, também pode estar associada a outros fatores, como, alimento, uma vez que, após as primeiras chuvas ocorridas nos meses de dezembro (1 mm) e janeiro (45,6 mm) a vegetação de caatinga ao redor do plantio 31 começou a regenerar-se. Com isso, houve maior diversidade de locais com alimento, o que pode ter contribuído para haver a dispersão dos insetos a estes locas (Figura 4). Vasconcellos et al. (2010) expuseram que, o aumento da biomassa vegetal durante a estação chuvosa representa um aumento de recursos para muitos insetos Diptera, Orthoptera, Homoptera, Lepidoptera, Hymenoptera e Coleoptera. Entretanto, a diminuição ao longo do período estudado registrada também é observada fortemente na estação seca em vegetação de caatinga na região (VASCONCELLOS et al., 2010). De acordo com a quantidade de insetos coletados, as ordens mais abundantes foram: Coleoptera, Hymenoptera, Diptera e Hemiptera, representando 95,1% dos insetos capturados durante o período de coleta (Tabela 1). Tabela 1 — Análise faunística da entomofauna associada à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, no período de Agosto de 2012 a Janeiro de 2013, Sousa, PB. Táxons Nº de indivíduos Frequência Dominância Constância Coleoptera 2115 57,5 Ed C Hymenoptera 639 17,4 Ed C Diptera 450 12,2 Ed C Hemiptera 295 8,0 D C Blattodea 72 2,0 Rc C Collembola 24 0,7 Rr As Orthoptera 23 0,6 Rr C Lepidoptera 16 0,4 Rr C Mantodea 16 0,4 Rr C Neuroptera 14 0,4 Rr C Thysanoptera 13 0,4 Rr C Ephemeroptera 3 0,1 Rr Ac Odonata 1 0,03 Rr Ac Total 3.681 100,0 S’ 0,62 H’ 1,32 J’ 0,51 * Constância: C: Constante; As: Acessória; Ac: Acidental. ** Dominância: Ed: Eudominante; D: Dominante; Sd: Subdominante; Rc: Recessiva; Rr: Rara Fonte — Santos (2015). Essas ordens estão entre as principais em importância ambiental e econômica, sendo encontradas em levantamentos de insetos em diversas culturas, seja agrícolas, frutíferas ou mesmo florestais, como: Milho (RAMOS; SILVA, 2012), Cana-de-açúcar (BRANCO et al., 2010), Manga (FEITOSA et al., 2008), Goiaba 32 (BAPTISTA, 2010; CALORE, 2011), Eucalipto (PAZ et al., 2012) e Teca (PAES et al., 2014). Esses resultados assemelham-se aos de Almeida et al. (2012), os quais constataram estas ordens como sendo as mais numerosas em plantios de algodão agroecológico e de Mata nos municípios de Prata e Remígio na Paraíba. Da mesma forma Spassin et al. (2013) avaliando dois tipos de armadilhas (Carvalho – 47 adaptada e bandeja amarela) em plantio de Eucalyptus benthamii em Irati-PR, verificaram a presença de insetos destas ordens como sendo as mais abundantes, com sequência de Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera e Lepidoptera. Porém, as ordens e a abundância de cada táxon estão ligadas ao tipo de equipamento utilizado na amostragem. O predomínio dessas ordens na cultura da romãzeira, pode ser explicado pelos tipos de equipamentos utilizados na coleta e pela grande quantidade de espécies que as compõem, sendo tidas como megadiversas. Estes insetos atuam de maneira significativa em inúmeras interações ecológicas fundamentais ao equilíbrio do ecossistema, como por exemplo, regulação da abundância de organismos indesejáveis aos seres humanos e animais, polinização e ciclagem de nutrientes, além de algumas espécies se apresentarem como pragas de várias frutíferas, assim como de culturas agrícolas e florestais (LARA, 1992; GALLO et al., 2002; COSTA et al., 2011; GULLAN e CRANSTON, 2012), o que torna fundamental o conhecimento dessa diversidade e flutuação populacional no agroecossistema da romãzeira para melhor manejá-lo visando a sustentabilidade do cultivo orgânico no semiárido do estado do Paraíba. Referente à dominância das ordens amostradas, observou-se que Coleoptera, Hymenoptera e Diptera foram consideradas eudominantes, sendo que esses três táxons totalizaram 87% dos indivíduos coletados; Hemiptera foi dominante e Blattodea foi recessiva; as demais ordens foram consideradas raras, representando 61,5% do total de ordens coletado (Tabela 1). Oliveira et al., (2013) observaram resultados parecido quanto a dominância e diversidade das ordens ao analisarem a diversidade da entomofauna em vegetação de caatinga em Bom Jesus-PI, sendo três ordens eudominantes (Diptera, Hymenoptera e Trichoptera), duas dominantes (Coleoptera e Lepidoptera) e mais de 50% de ordens raras. Em termos de constância, dos 13 táxons amostrados, 10 deles foram categorizados como constantes sendo coletados em mais da metade do número 33 total de coletas, o que representou 99,2% da entomofauna coletada. A ordem Collembola foi considerada acessória e as ordens Ephemeroptera e Odonata foram acidentais (Tabela 1). Com base nos dados acima, infere-se que as três ordens mais abundantes na cultura da romãzeira (Coleoptera, Hymenoptera e Diptera) foram as mais importantes em termos de constância, estando presentes durante todo o período de estudo. Também, esses táxons apresentaram maior dominância em relação aos demais, demonstrando o alto grau de adaptação ao ambiente fornecido pelo pomar de romã. A flutuação populacional dos táxons mais abundantes pode ser observada na Figura 5. A ordem Coleoptera se destacou pelo grande número de indivíduos coletados, sendo registrada a maior abundância e pico populacional no mês de agosto 2012, apresentado diminuição populacional nos meses seguintes. Contudo, a população de coleópteros permaneceu bem superior às demais ordens, exceto no mês de janeiro de 2013, no qual a ordem Diptera a superou. A ordem Hymenoptera, segunda mais abundante, apresentou pico populacional em outubro e a ordem Diptera apresentou dois picos populacionais, novembro e janeiro. Do mesmo modo a ordem Hemiptera apresentou picos populacionais nos meses de outubro e dezembro. Figura 5 — Flutuação populacional dos insetos das ordens mais abundantes coletados associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba. Fonte — Santos (2015). 34 Quanto ao número de insetos coletados por ordem e por equipamento, observa-se na Tabela 2 que o guarda-chuva capturou o maior número de indivíduos quando comparado à rede entomológica 61,75% e 38,25%, respectivamente. As maiores capturas realizadas pelo guarda-chuva foram os insetos das ordens Coleoptera e Hymenoptera, representando 84,2% dos indivíduos coletados por este equipamento. Percebe-se também que dentre os insetos capturados pela rede entomológica a ordem Coleoptera seguida da ordem Diptera foram às mais abundantes, representando 75,1% dos indivíduos coletados. Tabela 2 — Número e percentual de insetos coletados associados à cultura da Romãzeira por ordem e equipamento de captura no período de Agosto de 2012 a Janeiro de 2013, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa-PB. Ordens Coleoptera Hymenoptera Diptera Hemiptera Blattodea Collembola Orthoptera Lepidoptera Mantodea Neuroptera Thysanoptera Ephemeroptera Odonata Total Guarda-Chuva Nº de insetos % 1.450 63,8 463 20,4 58 2,6 179 7,9 54 2,4 18 0,8 12 0,5 10 0,4 15 0,7 6 0,3 6 0,3 2 0,1 0 0,0 2.273 100 Rede Nº de insetos 665 176 392 116 18 6 11 6 1 8 7 1 1 1.408 % 47,2 12,5 27,8 8,2 1,3 0,4 0,8 0,4 0,1 0,6 0,5 0,1 0,1 100 Fonte — Santos (2015). Para melhor avaliar a eficiência dos equipamentos com relação às quatro principais ordens de insetos no levantamento, foi aplicada a análise de variância seguida do teste de Tukey a 5% de probabilidade, sendo constatado que o Guardachuva (G) prevaleceu significativamente a relação à Rede entomológica (R) durante todo o período de coleta para Coleoptera e Hymenoptera. Do contrário, para ordem Diptera a rede prevaleceu ao guarda-chuva na captura dos insetos. Quanto à ordem Hemiptera não houve diferença significativa entre os equipamentos na captura da sua entomofauna (Tabela 3). 35 Tabela 3 — Número de insetos capturados pela rede (R) e pelo guarda-chuva (G) para as ordens mais representativas no levantamento associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa-PB. Ordem/equipamento Mês Coleoptera Hymenoptera Diptera Hemiptera R G R G R G R G Ago. 222 342 22 64 17 6 8 32 Set. 121 376 20 81 22 6 8 33 Out. 117 295 29 123 19 1 26 45 Nov. 83 230 35 104 144 19 8 10 Dez. 64 147 25 53 62 15 44 24 Jan. 58 60 45 38 128 11 22 35 Total 665 b 1450 a 176 b 463 a 392 a 58 b 116 ns 179 ns * As médias seguidas pela mesma letra não diferem estatisticamente entre si. ** As letras comparam as médias das colunas para cada táxon. Fonte — Santos (2015). Em diversos trabalhos de levantamentos de insetos encontrados na literatura, pelo menos um dos dois equipamentos utilizados nesse estudo foi empregado, estando estes entre os mais utilizados no método de coleta ativa (SCHMIDT; BARCELLOS 2007; LUTINSKI et al., 2011; MILLÉO et al., 2013; FRANÇA et al., 2014). Quanto ao número de insetos capturados com relação ao horário de coleta, a maior quantidade foi período da noite com 1.423 insetos, sendo os meses de setembro e novembro responsáveis pelo maior número de capturas. No período da tarde houve 103 insetos a menos que o horário da noite, tendo as maiores capturas nos meses de agosto e outubro. Já o período com menor captura foi o da manhã com 938 insetos, com apenas o mês de outubro responsável pela maior quantidade de insetos capturados (Figura 6). 36 Figura 6 — Quantidade de insetos capturados por horário de coleta no período de estudo, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa-PB. Fonte — Santos (2015) Entretanto, há uma grande variação no número de insetos por ordem com relação ao horário de coleta, visto que os fatores abióticos podem interferir no ritmo das atividades diárias desses animas. Santos e Sofia (2002), estudando o horário de atividade de Euglossinae (Hymenoptera, Apidae) em floresta semidecídua no Paraná relataram que após as 14h há diminuição no ritmo da atividade desses insetos, podendo estar relacionada ao aumento da temperatura ou mesmo da diminuição da umidade relativa do ar. Mussury et al. (2003) e Gonçalves et al., (2008) constataram que há relação das atividades diárias dos insetos com os fatores ambientais, temperatura e da umidade relativa do ar, interferindo, principalmente, na busca por alimento. 5.2 Análise da comunidade de Coleoptera Foram coletados 2.115 indivíduos pertencentes a 15 famílias e 65 espécies, todos pertencentes à subordem Polyphaga. As famílias mais abundantes foram Curculionidae (38,72%), Anthicidae (29,93%), Coccinellidae (13%) e Chrysomelidae (10,17%), compreendendo 91,82% dos coleópteros coletados (Tabela 4). Esse grande número de indivíduos distribuídos em apenas quatro famílias pode estar associada ao hábitat, estando à riqueza de espécies e famílias relacionada com a diversidade ambiental. 37 Tabela 4 — Número de insetos capturados por família de coleóptera associadas à cultura da romãzeira, índices de diversidade (H’), equabilidade (J), frequência (F), dominância (D), e constância (C). Nº de Nº de F (%) D C morfoespécies indivíduos Curculionidae 4 819 38,72 Ed C Anthicidae 2 633 29,93 Ed C Coccinellidae 8 269 12,72 Ed C Chrysomelidae 34 215 10,17 Ed C Lathridiidae 2 80 3,78 Sd C Anobiidae 3 25 1,18 Rc C Nitidulidae 2 25 1,18 Rc C Dermestidae 1 23 1,09 Rc C Elateridae 2 11 0,52 Rr C Aderidae 1 4 0,19 Rr As Phalacridae 2 6 0,28 Rr As Lampyridae 1 2 0,09 Rr Ac Mordellidae 1 1 0,05 Rr Ac Staphilinidae 1 1 0,05 Rr Ac Buprestidae 1 1 0,05 Rr Ac Total 65 2.115 100 S' 0,85 H' 2,46 J’ 0,59 * Constância: C: Constante; As: Acessória; Ac: Acidental. ** Dominância: Ed: Eudominante; D: Dominante; Sd: Subdominante; Rc: Recessiva; Rr: Rara. Famílias Fonte — Santos (2015). Utilizando armadilhas luminosas Paes et al. (2014) verificaram maiores abundância das famílias Scarabaeidae, Bostrichidae e Cerambycidae associadas a plantio de Teca em duas localidades, Alegre e Cachoeiro de Itapemirim, Sul do Espirito Santo. Lima et al. (2010) estudando a riqueza de famílias e hábitos alimentares de coleópteras em quatro áreas, três monoculturas (coqueiro anão verde, coqueiro híbrido gigante, cajueiro anão precoce) e um fragmento de Mata Atlântica, registraram Elateridae, Chrysomelidae, Coccinellidae, Mordelidae e Curculionidae como as mais abundantes dentre 30 famílias encontradas no levantamento. Esses resultados evidenciam a grande diversidade de famílias, bem como a variação das mesmas de uma cultura para outra, mostrando cada vez mais a necessidade de se conhecer os diferentes métodos de coleta, bem como as interações existentes, benéficos ou não, entre insetos e plantas. 38 Curculionidae, a família mais abundante nesse estudo, está entre as principais famílias de importância econômica, causando grandes danos em culturas agrícolas e florestais. Possuem hábitos alimentares diversificados entre adultos e larvas, alimentando-se de raízes, folhas e estruturas reprodutivas (RAFAEL et al., 2012). Grigolli et al. (2013), relataram a presença de Anthonomus grandis (Curculionidae) causando danos em quatro cultivares de algodoeiro (NuOPAL, DeltaOPAL, FMT-701, FMX-910 e FMX-993) durante a fase de reprodução, floração e frutificação, ao se alimentarem e ovipositarem nos botões florais das plantas. Lima et al. (2009) expõem que os adultos do Chalcodermus bimaculatus Fiedler (Coleoptera: Curculionidae), fazem perfurações nas vagens do feijão-caupi para se alimentar e ovipositarem, provocando danos e reduzindo a produção ao consumirem os grãos. No entanto, Moura et al. (2008) mostram que besouros da espécie Elaeidobius kamerunicus da mesma família trazem grandes benefícios econômicos aos produtores de dendezeiro no sul da Bahia ao realizarem a polinização das flores. Quanto aos insetos da família Anthicidae, a maioria é onívora, alguns são predadores de pequenos insetos, mas também podem alimentar-se de pólen, exsudados de plantas ou hifas e esporos de fungos (RAFAEL et al., 2012). Com relação aos insetos da família Coccinellidae, estes, atuam em sua maioria como predadores, apresentando grande diversidade ambiental em busca de suas presas, mostrando serem bastante hábeis no controle biológico de pragas (ZAWADNEAK et al., 2008; AKHAVAN et al., 2013), atacando especialmente, insetos fitófagos como, pulgões, cochonilhas, ovos e larvas de lepidópteros e outros animais como, ácaros e falsos ácaros (AZEVEDO et al., 2000; FIORENTIN; PINNO; AVILA, 2013; GUEDES, 2013). Os insetos desta família podem ser encontrados predando em diversas culturas como, goiaba (DUARTE et al., 2012), manga (OLIVEIRA et al., 2013), algodão (COSTA et al., 2010), citros (GUERREIRO et al., 2005; SILVA et al., 2005; RODRIGUES et al., 2008;) e Nectarina (ZAWADNEAK et al., 2008). Uma das maiores e mais diversas famílias de besouros, Chrysomelidae possui cerca de 35.000 espécies descritas (PIMENTA, 2011), possui hábito polífago, alimentando-se, quando adulto, de folhas, brotações, vagens ou frutos das plantas (LAUMANN et al., 2004), enquanto que em seu estágio larval alimenta-se, preferencialmente, de raízes (AVILA; PARRA, 2002). Oliveira e Costa (2009) 39 verificaram a espécie Stator limbatus (Horn, 1873) atacando sementes de acácianegra, consumindo mais de 60% do peso das sementes, perdendo seu potencial germinativo. Andrade et al. (2013) analisando frutos e sementes de Licuri em Caetés, Pernambuco, verificaram a presença da larva de Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera: Chrysomélidae) causando danos aos mesmos. Outro crisomelídeo causador de grandes danos econômicos, principalmente em plantios de soja, é o Cerotoma arcuata (Coleoptera: Chrysomelidae), se alimentar das folhas, flores e vargens das plantas hospedeira (HEINECK-LEONEL; CORSEUIL, 1997). Lenzi, Orth e Guerra (2005) relataram a presença da espécie Diabrotica speciosa (Chrysomelidae) e outros crisomelídeos visitando as flores de melão-de-são-caetano, contribuindo para a polinização. Referente à dominância das famílias amostradas, observou-se que Curculionidae, Anthicidae, Coccinellidae e Chrysomelidae foram consideradas eudominantes, representando 91,8% dos indivíduos coletados; Lathridiidae foi subdominante; Anobiidae, Nitidulidae e Dermestidae recessiva; e as demais famílias foram consideradas raras. Em termos de constância, das 15 famílias amostradas, 9 delas foram categorizadas como constantes, coletadas em mais da metade das coletas, o que representou 99,3% da entomofauna coletada. Aderidae e Phalacridae foram consideradas acessórias, e as demais famílias foram acidentais (Tabela 4). Quanto à diversidade das espécies estimada pelo índice de Shannon (H’) para a área de estudo, o valor foi de 2,46, e o índice de dominância de Simpson (C) e a equabilidade de Pielou (J) foram 0,85 e 0,59, respectivamente (Tabela 4). Esses índices refletem a intensa dominância de Curculionidae (38,72%) e Anthicidae (29,93%) que somadas totalizam 68,65% dos indivíduos coletados, indicando maior grau de certeza de se coletar aleatoriamente dois indivíduos de uma dessas famílias, podendo esta superioridade estar relacionada aos fatores tróficos do ambiente favorecendo-as em relação às demais. Almeida et al. (2012) realizando levantamento da entomofauna associada a plantios de algodão agroecológico no município de Remígio-PB, verificaram uma diversidade de 2,6, estando esse valor próximo ao encontrado neste estudo. Com relação à riqueza de morfoespécies por família, Chrysomelidae foi a mais diversa com, 34, seguida por Coccinellidae e Curculionidae oito e quatro, respectivamente (Tabela 4). Pinheiro et al. (1998), utilizando rede de varredura, verificaram as famílias Chrysomelidae e Curculionidae apresentando maiores 40 riquezas de espécies em vegetação de cerrado. Ganho e Marinoni (2005), utilizando armadilha do tipo malaise observaram as famílias Curculionidae e Chrysomelidae como sendo as mais ricas em número de espécies no Parque Estadual de Vila Velha, Ponta Grossa, Paraná. Com relação à abundância das espécies coletadas, as cinco mais representativas (Figura 7) foram responsáveis por 71,7% do total de indivíduos, pertencentes às famílias Curculionidae (3 spp.), Anthicidae (1 spp.) e Coccinellidae (1 spp.). Branco et al. (2010) também observaram comportamento semelhante com poucas espécies sendo responsáveis por um elevado percentual de indivíduos em levantamento de insetos associados à cultura de cana-de-açúcar no Piauí. Figura 7 — Morfoespécies de Coleoptera mais abundantes coletadas associadas à cultura da romãzeira, de agosto a 2012 a janeiro de 2013, na fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, PB. (A, a) Curculionidae sp.1, (B, b) Anthicidae sp.1, (C,c) Coccinellidae sp.1, (D,d) Curculionidae sp.2 e (E,e) Curculionidae sp.3. Vista dorsal – letras maiúsculas e Lateral – letras minúsculas. Fonte — Santos (2015). 41 Quanto à dominância das 65 morfoespécies coletadas, duas foram eudominante, duas dominantes, cinco recessivas e 51 foram raras; 25 foram constantes, oito acessória e 35 acidentais (Figuras 8 e 9). Lopes et al. (2007) em estudos com insetos antófilos em reflorestamento com eucalipto no Rio Grande do Sul não registraram nenhuma espécie categorizada como eudominante ou dominante e parecido a esse estudo também amostraram um grande número de espécies raras. Guedes (2010) estudando visitantes florais em vegetação de caatinga verificou comportamento parecido quanto ao aparecimento de espécies raras, estando estas na maioria das vezes representadas por apenas um indivíduo. Da mesma forma, estes grandes números de espécies raras foram observadas Oliveira et al. (2013) estudando a diversidade da entomofauna em área de Caatinga no município de Bom Jesus-PI. Figura 8 — Percentual de morfoespécies de Coleoptera por categorias de dominância associadas à cultura da romãzeira no período de agosto de 2012 a janeiro de 2013, Fazenda Águas da Tamanduá Sousa, Paraíba. Fonte — Santos (2015). 42 Figura 9 — Percentual de morfoespécies Coleoptera por categorias de constância associados à cultura da romãzeira no período de agosto de 2012 a janeiro de 2013, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba. Fonte — Santos (2015). A flutuação populacional dos táxons mais abundantes pode ser observada na Figura 10. A família Curculionidae se destacou pelo grande número de indivíduos coletados 38,72%, sendo registrada a maior abundância e pico populacional nos meses de setembro e outubro de 2012, apresentado diminuição na densidade populacional nos meses seguintes. A família Anthicidae representando 29,93%, teve o seu maior pico populacional nos meses de agosto e novembro. Coccinellidae obteve picos populacionais em agosto e outubro, todas no ano de 2012. Diferente, a família Chrysomelidae teve picos populacionais em agosto de 2012 e janeiro de 2013. 43 Figura 10 — Flutuação populacional das famílias de coleópteras mais abundantes capturados associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba. Fonte — Santos (2015). Com relação ao número de insetos coletados por equipamento das famílias mais representativas, pode-se observar na Figura 11 que o Guarda-chuva prevaleceu em relação à Rede entomológica durante todo o período de estudo para todas as famílias, principalmente Curculionidae e Anthicidae que tiveram a maioria dos indivíduos capturados com o guarda-chuva, 73,6% e 69,8% respectivamente. A presença desses indivíduos pode estar relacionada ao hábito de se alimentarem de partes da planta (galhos, folhas e flores) e por apresentarem pouca mobilidade de voo, ficando susceptíveis de serem capturados pelo guarda-chuva quando há agitação de alguma parte da planta no ato da captura. 44 Figura 11 — Quantidade de insetos capturados por equipamento por família de coleópteras associados à cultura da romãzeira, Fazenda Águas da Tamanduá, Sousa, Paraíba. Fonte — Santos (2015). Por se tratar de um cultivo de produção orgânica, recomenda-se o monitoramento das populações de insetos, a fim de diagnosticar e solucionar com rapidez o aumento de populações de insetos com potencial de danos que possam surgir e limitar a produção de frutas. Além disso, a manutenção e até o incremento de fragmentos de vegetação nativa no entorno do plantio que vão auxiliar na manutenção de inimigos naturais ao longo do ano que serão vitais no equilíbrio das populações de insetos presentes no pomar. Estudos dessa natureza são de significativa relevância, visto que na medida em que ocorre aumento da área cultivada, há desequilíbrios ambientais no agroecossistema, culminando no surgimento e na adaptação de novas pragas. A geração do conhecimento das espécies, do seu potencial de dano e de suas interações no agroecossistema poderá assim, futuramente, contribuir no desenvolvimento de um programa de manejo integrado aplicável à cultura da romãzeira. 45 6 CONSIDERAÇÕES FINAIS Foram amostradas 13 ordens de insetos associados à cultura da romãzeira no semiárido da Paraíba, sendo as mais abundantes: Coleoptera, Hymenoptera, Diptera e Hemiptera; Houve variação populacional do número de indivíduos por ordens de insetos durante o período de estudo; O guarda-chuva entomológico foi mais eficiente na captura da entomofauna com relação à rede entomológica para as ordens Coleoptera e Hymenoptera, sendo a rede entomológica mais eficiente para a ordem Diptera; As famílias da ordem Coleoptera mais abundantes foram: Curculionidae, Anthicidae, Coccinellidae e Chrysomelidae. A família Chrysomelidae foi a mais rica em número de morfoespécies coletadas associadas á cultura da romãzeira. 46 REFERÊNCIAS ADHIKARI, S.; ADHIKIRI, M.K. A preliminary study of pollination ecology of Punica granatum L. (Punicaceae) in Kathmandu valley, Nepal. Nepal Journal of Science and Technology. v. 11, p. 115 – 124, 2010. Disponível em: <http://www3.uakron.edu/biology/pollination/Posters/Adhikari.pdf>. Acesso em: 07/12/2014. AKHAVAN, E.; JAFARI, R.; VAFAI, R.; AFROGHEH, S. Biodiversity and Distribution of Predaceous ladybird(Coleoptera: Coccinelliae). Intl. Res. J. Appl. Basic. Sci. v. 5, n.6, p. 705-709, 2013. Disponível em < http://www.irjabs.com/files_site/paperlist/r_1504_130922152817.pdf> Acesso, 21/02/2015. ALMEIDA, L. S. et al. Entomofauna associada ao cultivo de algodão agroecológico em duas microrregiões do Semiárido Paraibano, com ênfase em Coleoptera. Campina Grande: Embrapa Algodão, 2012. 23 p. Disponível em< http://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/bitstream/item/90370/1/BOLETIM95.pdf> Acesso, 21/02/2015. ALMEIDA, M. A. X.; SOUTO, J. S.; SOUTO, P. C. Composição e sazonalidade da mesofauna do solo do semiárido paraibano. Revista Verde, v. 8, n.4, p.214 - 222, 2013. Disponível em < http://www.gvaa.com.br/revista/index.php/RVADS/article/view/2182/pdf_881> Acesso, 28/12/2014. ANDRADE, M.B. et al. Registro de Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera, Chrysomelidae, Bruchinae) predando sementes de Licuri em Caetés, Pernambuco, Brasil. EntomoBrasilis, v.6, n.3, p. 239-241, 2013. Disponível em < http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/viewFile/262/254> Acesso, 28/12/2014. ANANDA. N., KOTIKAL, Y. K.; BALIKAI, R. A. Sucking insect and mite pests of pomegranate and their natural enemies. Karnataka J. Agric. Sci., v.22, n.4, p. 781783, 2009. Disponível em < http://14.139.155.167/test5/index.php/kjas/article/viewFile/1478/1469> Acesso, 07/12/2014. ARAÚJO, A. E.; BARBOSA, M. P.; MORAIS NETO, J. M. Geoprocessamento no estudo degradação ambiental e dos riscos a desastres no município de Sousa, Paraíba, desde uma perspectiva social. In: Anais XI SBSR, Belo Horizonte, Brasil, 05 - 10 abril 2003, INPE, p. 1715 – 1724. Disponível em < http://marte.sid.inpe.br/col/ltid.inpe.br/sbsr/2002/11.18.09.50/doc/14_360.pdf> acesso, 08/12/2015. ARAUJO, E. L. et al. Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em um pomar de goiabeira, no semiárido brasileiro. Rev. Bras. Frutic., v. 35, n. 2, p. 471-476, 2013. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/rbf/v35n2/16.pdf> Acesso, 03/01/2015. 47 AVILAR, C. J.; PARRA, J. R. P. Desenvolvimento de Diabrotica speciosa (Germar) (Coleoptera: Chrysomelidae) em diferentes hospedeiros. Ciência Rural, v.32, n.5, p.739-743, 2002. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/cr/v32n5/11860.pdf> Acesso, 03/01/2015. AZEVEDO, E. H. et al. Ocorrência de Cycloneda sanguinea L. (Coleoptera: Coccinelidae) como predadores de “insetos-pragas”, associados à batatinha (Solanum tuberosum L.), no município de Pinheiral, RJ. Floresta e Ambiente, v. 7, n.1, p.198 – 207, 2000. Disponível em < http://www.floram.org/files/v7n%C3%BAnico/v7nunicoa21.pdf> Acesso, 03/01/2015. BAPTISTA, A. P. M. Entomofauna associada a pomares de Goiaba, Psidium guajava L., nas regiões de Jaboticabal e Pindorama no estado de São Paulo. 2010. 99 f. Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, 2010. Disponível em < http://base.repositorio.unesp.br/bitstream/handle/11449/102292/baptista_apm_dr_jab o.pdf?sequence=1&isAllowed=y> Acesso, 08/01/2015. BONSIGNORE, C.P. Apate monachus (Fabricius, 1775), a Bostrichid Pest of Pomegranate and Carob Trees in Nurseries. Plant Proctect. Sci., v. 48, n. 2, p.9497, 2012. Disponível em < http://www.agriculturejournals.cz/publicFiles/70880.pdf> Acesso, 03/01/2015. BRANCO, R. T. P. C. et al. Análise faunística de insetos associados à cultura da cana-de-açúcar, em área de transição floresta amazônica – cerrado (mata de cocal), no município de União – Piauí – Brasil. Ciências Agrárias, v. 31, n. 1, p. 1113-1120, 2010. Disponível em < http://www.uel.br/revistas/uel/index.php/semagrarias/article/viewFile/7961/6936> Acesso, 08/01/2015. BRITO, A. C. Biologia reprodutiva de macaúba: floração, polinizadores, frutificação e conservação de pólen. 2013. 59 f. Tese (doutorado) - Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, 2013. Disponível em http://www.bibliotecaflorestal.ufv.br/bitstream/handle/123456789/6908/Tese_AnaCarla-Brito.pdf?sequence=1&isAllowed=y Acesso, 08/01/2015. BUZZI, Z. J. Entomologia Didática. 5. ed. Curitiba: Ed. UFPR, 2010. 536p. CALORE, R. A.; GALLI, J. C.; PAZINI, W. C.; DUARTE, R. T.; GALLI, J. A. Fatores climáticos na dinâmica populacional de Anastrepha spp. (Diptera: Tephritidae) e de scymnus spp. (Coleoptera: Coccinellidae) em um pomar experimental de goiaba (Psidium guajava L.). Rev. Bras. Frutic., v. 35, n. 1, p. 067-074, Março 2013. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/rbf/v35n1/09.pdf> Acesso, 08/01/2015. CALORE, R. A. Entomofauna associada a goiabeira Psidium guajava L. em pomares experimentais comerciais em Vista Alegre do Alto – SP e semiorgânicos em Pindorama – SP. 2011. 115 f. Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, 2011. Disponível em < 48 http://base.repositorio.unesp.br/bitstream/handle/11449/91365/calore_ra_me_jabo.p df?sequence=1&isAllowed=y> Acesso, 09/01/2015. CANTARELLI, E.B. et al. Quantificação das perdas no desenvolvimento de pinus taeda após o ataque de formigas cortadeiras. Ciência Florestal, v. 18, n. 1, p. 3945, 2008. Disponível em < http://cascavel.ufsm.br/revistas/ojs2.2.2/index.php/cienciaflorestal/article/view/509/395> Acesso, 12/01/2015. CONSTANTINO, R.; DINIZ, I.R.; LUZ, J.R.P.; MOTTA, P.C; LAUMANN, R.A. Textos de Entomologia, versão 3, 2002. 89 p. Disponível em < http://www.bionica.info/biblioteca/Constantino2002Entomologia.pdf> Acesso, 07/01/2015. CONSTAZA, R. et al. The value of the world’s ecosystem services and natural capital. Nature, v. 387. 1997. Disponível em < http://www.esd.ornl.gov/benefits_conference/nature_paper.pdf> Acesso, 01/02/2015. COSTA, E. C. et al. Entomologia florestal. 2 ed. Santa Maria: Ed. da UFSM, 2011. 244p. COSTA, L. L. et al. Diversidade e abundância de artrópodes predadores associados a diferentes cultivares de algodoeiro. Pesq. Agropec. Trop., v. 40, n. 4, p. 483-490, out./dez. 2010. Disponível em < http://www.revistas.ufg.br/index.php/pat/article/view/6720/8338> Acesso, 07/01/2015. CRUZ, T. M.; VASCONCELOS, S. D. Entomofauna de solo associada à decomposição de carcaça de suíno em um fragmento de mata atlântica de Pernambuco, Brasil. Biociências, v. 14, n. 2, p. 193-201, 2006. Disponível em < http://revistaseletronicas.pucrs.br/fo/ojs/index.php/fabio/article/view/239/202> Acesso, 07/01/2015. DÁTTILO, W. et al. Interações mutualísticas entre formigas e plantas. EntomoBrasilis v.2, n.2, p. 32-36, 2009. Disponível em < files.figshare.com/1138161/72.pdf> Acesso, 22/01/2015. DERIN, K.; ETI, S. Determination of pollen quality, quantity and effect of cross pollination on the fruit set and quality in the pomegranate. Turkish Journal of Agriculture and Forestry, v. 25, p. 169-173, 2001. Disponível em < http://journals.tubitak.gov.tr/agriculture/issues/tar-01-25-3/tar-25-3-4-9911-33.pdf> Acesso, 07/12/2014. DUARTE, R. T.; GALLI, J. C.; PAZINI, W. C. Levantamento populacional de predadores (Arthropoda) em cultivo orgânico de goiaba (Psidium guajava L.). Revista Agro@mbiente On-line, v. 7, n. 3, p. 352-358, 2013. Disponível em http://revista.ufrr.br/index.php/agroambiente/article/view/1303/1192 Acesso, 22/02/2015. DUARTE, R. T.; GALLI, J. C.; PAZINI, W. C.; CALORE, R. A. Dinâmica populacional de triozoida limbata, costalimaita ferruginea e inimigos naturais em pomar orgânico e 49 convencional de goiaba. Rev. Bras. Frutic., v. 34, n. 3, p. 727-733, Setembro 2012. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/rbf/v34n3/11.pdf> Acesso, 12/02/2015. FEITOSA, S. S. et al. Flutuação populacional de moscas-das-frutas (Diptera:Tephritidae) associadas a variedades de manga no município de José de Freitas-Piauí. Rev. Bras. Frutic., Jaboticabal - SP, v. 30, n. 1, p. 112-117,2008. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/rbf/v30n1/21.pdf> Acesso, 21/02/2015. FERRO, G. B. Entomofauna necrófaga associada à decomposição de carne bovina em uma localidade de Sorocaba-SP. 2011. 25 f. Trabalho de Conclusão de Curso (Bacharel em Ciências Biológicas) - Faculdade Ciências Médicas e da Saúde da Pontifícia Universidade Católica de São Paulo, Sorocaba, 2011. Disponível em http://revistas.pucsp.br/index.php/reb/article/view/9823/7328 Acesso, 17/01/2015. FIORENTIN, F. J. R.; PINNO, S.; AVILA, A. R. Utilização de joaninhas no controle biológico de pulgões. Scientia Prima, v.1, n.1, 2013. Disponível em < http://scientiaprima.incentivoaciencia.com.br/edicao_01.01/ID%20310%20%20Utilizacao%20de%20Joaninhas.pdf> Acesso, 25/02/2015. FRANÇA, J. M. et al. Entomofauna bioindicadora da qualidade ambiental e suas respostas a sazonalidade e atratividade. Revista da Universidade Vale do Rio Verde, v. 12, n. 1, p. 03-16, 2014. Disponível em < dialnet.unirioja.es/descarga/articulo/4901327.pdf> Acesso, 19/02/2015. FREITAS, B. M.; PEREIRA, J. O. Solitary Bees: conservation, rearing and management for pollination. Fortaleza: Universidade Federal do Ceará, 2004. 285p. Disponível em < http://www.webbee.org.br/bpi/solitary/livro_04.pdf> Acesso, 06/01/2015. FRIEBE, B. Zur Biologie eines Buchenwaldbodens: 3. Die Kaferfauna. Carolinea, Karlshue, v.41, p.45-80, 1983. GALLO, D. et al. Entomologia agrícola. Piracicaba: FAELQ, 2002. 920 p. GANHO, N. G.; MARINONI, R. C. A diversidade inventarial de Coleoptera (Insecta) em uma paisagem antropizada do Bioma Araucária. Revista Brasileira de Entomologia, v.49, n.4, p. 535-543, 2005. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/rbent/v49n4/27690.pdf> Acesso, 20/01/2015. GARLET, J. et al. Danos provocados por coró-das-pastagens em plantas de eucalipto. Ciência Rural, v.39, n.2, 2009. Disponível em < www.scielo.br/pdf/cr/v39n2/a79cr515.pdf> Acesso, 20/01/2015. GOMES, P.. Fruticultura Brasileira. Nobel, 2007. 446 p. GONÇALVES, C. B. S. et al. Atividade de insetos em flores de Ocimum gratissimum L. E suas interações com fatores ambientais. Caatinga, v.21, n.3, p.128-133, 2008. Disponível em <periodicos.ufersa.edu.br/revistas/index.php/sistema/article/.../247/379> Acesso, 20/01/2015. 50 GRIGOLLI, J. F. J. et al. Within plant distribution of Anthonomus grandis (Coleoptera: Curculionidae) feeding and oviposition damages in cotton cultivars. Ciênc. agrotec, v. 36, n. 1, p. 78-84, jan./fev., 2013. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/cagro/v37n1/09.pdf> Acesso, 19/02/2015. GUEDES, C. F. C. Preferência alimentar e estratégias de alimentação em Coccinellidae (Coleoptera). Oecol. Aust., v. 17, n.2, p. 59-80, 2013. Disponível em http://www.oecologiaaustralis.org/ojs/index.php/oa/article/viewFile/750/875 Acesso, 19/02/2015. GUERREIRO, J. C. et al. Ocorrência estacional das principais espécies de Coccinellidae predadores de Toxoptera citricida nos citros. Revista científica eletrônica de agronomia, v. 4, n. 7, 2005. Disponível em < faef.revista.inf.br/.../BxcAduBWkI7hScx_2013-4-29-14-36-0.pdf> Acesso, 19/02/2015. GULLAN, P. J.; CRANSTON, P. S. Os Insetos: um resumo de entomologia. São Paulo: Roca, 2012. 480 p. HAMMER, O.; HARPER, D.A.T.; RYAN, P.D. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica, v.4, n.1, 2001. 9 p. Disponível em: <http://palaeoelectronica.org/2001_1/past/past.pdf>. Acesso, 30/10/2014. HAMMER, O.; HARPER, D.A.T.; RYAN, P.D. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica, v.4, n.1, 2001. 9 p. Disponível em: <http://palaeoelectronica.org/2001_1/past/past.pdf>. Acesso, 03/12/2014. HEINECK-LEONEL, M. A.; CORSEUIL, E. Flutuação populacional de Cerotoma arcuata tingomariana (Bechyné) (Coleoptera: Chrysomelidae) em soja. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, Londrina, v. 26, n. 1, p. 183-185, 1997. Disponível em <http://www.scielo.br/pdf/aseb/v26n1/v26n1a24> Acesso, 25/02/2015. KENMORE, P; KRELL, R. Global perspectives on pollination in agriculture and agroecosystem management. In: International Workshop on the Conservation and Sustainable Use of Pollinators in Agriculture, with Emphasis on Bees. October 7-9, 1998, Sao Paulo, Brazil. KÖPPEN, W. Tradução: CORRÊA, A.C.B. Sistema Geográfico dos Climas. 1996. 494 Notas e Comunicado de Geografia – Série B: Textos Didáticos nº13. Ed. 495 Universitária – UFPE, Departamento de Ciências Geográficas, UFPE, p.31. KOZINA, A. et al. Pregled štetne entomofaune u proizvodnji šipka (Punica granatum L.) u svijetu. Pomologia Croatica, v.17, 2011. Disponível em < http://hrcak.srce.hr/file/114952> Acesso, 07/12/2014. LARA, F. M. Princípios de entomologia. 3 ed. São Paulo: Ícone, 1992. 331p. 51 LAUMANN, R. et al. Diversidade de crisomelídeos-praga (Coleoptera: Chrysomelidae) no Distrito Federal. Brasília: Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, 2004. 22 p. Disponível em < https://www.embrapa.br/documents/1355163/2020636/bpd076.pdf/ebbc85ec-afa34f2f-b697-610c8007693f> Acesso, 22/02/2015. LENZI, M.; ORTH, A. I.; GUERRA, T. M. Ecologia da polinização de Momordica charantia L. (Cucurbitaceae), em Florianópolis, SC, Brasil. Revista Brasil. Bot., v.28, n.3, p. 505-313, 2005. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/rbb/v28n3/29001.pdf> Acesso, 22/02/2015. LIMA, A. C. S. et al. Preferência para alimentação e oviposição do manhoso, Chalcodermus bimaculatus Fiedler (Coleoptera: Curculionidae), em genótipos de feijão-caupi. Revista Agro@mbiente On-line, v. 3, n. 2, p. 99-105, 2009. http://revista.ufrr.br/index.php/agroambiente/article/view/312/238 Acesso, 22/02/2015. LIMA, C. Flores e insetos: a origem da entomofilia e o sucesso das angiospermas. 2000. 28 f. Trabalho de Conclusão de Curso (Licenciatura em Ciências Biológicas) - Faculdade de Ciências da Saúde do Centro Universitário de Brasília, Brasília, 2000. Disponível em < repositorio.uniceub.br/bitstream/123456789/2386/2/9508967.pdf> Acesso, 20/01/2015. LIMA, R. L. et al. Riqueza de Famílias e Hábitos Alimentares em Coleoptera Capturados na Fazenda da EMPARN– Jiqui, Parnamirim/RN. EntomoBrasilis, v.3, n.1, p. 11-15 2010. Disponível em < http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/viewFile/36/89> Acesso, 12/02/2015. LORENZI, H. et al. Frutas brasileiras e exóticas cultivadas (de consumo in natura). Instituto Plantarum de Estudos da Flora, São Paulo, 2006, 640 p. LUTINSKI, C. J. et al. Análise faunística de gafanhotos na Floresta Nacional de Chapecó, Santa Catarina. Pesq. Flor. Bras., v. 31, n. 65, p 43-50, 2011. Disponível em < http://pfb.cnpf.embrapa.br/pfb/index.php/pfb/article/view/191/202> Acesso, 12/02/2015. MALERBO-SOUZA, D. T. Comportamento forrageiro de insetos visitantes florais da romãzeira (Punica granatum L.). Magistra, v. 23, n. 3, p. 122-128, 2011. Disponível em <http://www.ufrb.edu.br/magistra/2000-atual/volume-23-ano-2011/numero-3-jul-aset/1167-comportamento-forrageiro-de-insetos-visitantes-florais-da-romzeira-punicagranatum-lpdf/download> Acesso, 20/01/2015. MARINONI, R. C. Os grupos tróficos em Coleoptera. Revista Brasileira de Zoologia, v. 18, n. 1, p. 205 – 224, 2001. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/rbzool/v18n1/v18n1a24.pdf> Acesso, 12/02/2015. MARQUES, G. D. V.; DEL-CLARO, K. Sazonalidade, abundância e biomassa de insetos de solo em uma reserva de Cerrado. Revista Brasileira de Zoociências v. 52 12, n. 2, p. 141-150. 2010. Disponível em < http://zoociencias.ufjf.emnuvens.com.br/zoociencias/article/view/1587/1127> Acesso, 22/01/2015. MARTINS, E. Plantas medicinais. Viçosa: UFV, 1995. p. 162-163. MELLÉO, J. et al. Diversidade e sazonalidade de Crisomelídeos (Coleoptera: Chrysomelidae) em pomar, no município de Ponta Grossa, Paraná, Brasil. Rev. Bras. Frutic., v. 35, n. 2, p. 454-463, 2013. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/rbf/v35n2/14.pdf> Acesso, 19/02/2015. MOURA, J. I. M. et al. Polinização do dendezeiro por besouros no Sul da Bahia. Pesq. agropec. bras., v.43, n.3, p.289-294, 2008. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/pab/v43n3/a01v43n3> Acesso, 12/01/2015. MOURA, A.P.; MOURA, D.C. Espécies de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) associadas à cultura da goiabeira (Psidium guajava Linnaeus) em Fortaleza, Ceará. Arq. Inst. Biol., v.73, n.1, p.65-71, 2006. Disponível em < http://www.biologico.sp.gov.br/docs/arq/V73_1/moura1.PDF> Acesso, 12/01/2015. MUSSURY, R. M.; FERNANDES, W. D.; SCALON, S. P. Q. Atividade de alguns insetos em flores de Brassica napus L. em Dourados-MS e a interação com fatores climáticos. Ciênc. agrotec., v.27, n.2, p.382-388, 2003. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/cagro/v27n2/a18v27n2.pdf> Acesso, 22/01/2015. OLIVEIRA, P. C. A. O aporte vegetal e a participação de macroinvertebrados no processo de decomposição foliar em um igarapé impactado e um preservado em Manaus – AM. 2013. 61 f. Dissertação (Mestrado em Biologia urbana) Universidade Nilton Lins, Manaus, 2013. Disponível em < http://insetosaquaticos.inpa.gov.br/index.php/publicacoes/dissertacoes/2013/106contribuicao-do-aporte-vegetal-aloctone-na-manutencao-da-fauna-demacroinvertebrados-aquaticos-em-dois-igarapes-sob-diferentes-graus-depreservacao-no-municipio-de-manaus-am/file> Acesso, 20/01/2015. OLIVEIRA, I. B. R. et al. Diversidade da entomofauna em uma área de Caatinga no município de Bom Jesus-PI, Brasil. Científica, Jaboticabal, v.41, n.2, p.150–155, 2013. Disponível em http://www.cientifica.org.br/index.php/cientifica/article/view/409/254 Acesso, 25/02/2015. OLIVEIRA, F. L. et al. Influência das variações climáticas na atividade de vôo das abelha jandairas Melipona subnitida Ducke (Meliponinae). Revista Ciência Agronômica, v. 43, n. 3, p. 598-603, 2012. Disponível em < http://www.ccarevista.ufc.br/seer/index.php/ccarevista/article/view/1222/731> Acesso, 22/01/2015. OLIVEIRA, L. S.; COSTA, E. C. Predação de sementes de Acacia mearnsii De Wild. (Fabaceae, Mimosoideae). Revista Biotemas, v. 22, n.2, 2009. Disponível em < https://periodicos.ufsc.br/index.php/biotemas/article/view/21757925.2009v22n2p39/18522> Acesso, 22/02/2015. 53 OLIVEIRA, H. G. et al. Coleópteros associados à eucaliptocultura na região de nova era, Minas Gerais, Brasil. Floresta e ambiente. V. 8, n.1, p.52 - 60, 2001. Disponível em http://www.floram.org/files/v8n%C3%BAnico/v8nunicoa7.pdf Acesso, 22/01/2015. OTT, A. P.; AZEVEDO-FILHO, W. S.; FERRARI, A.; CARVALHO, G. S. Abundância e sazonalidade de cigarrinhas (Hemiptera, Cicadellidae, Cicadellinae) em vegetação herbácea de pomar de laranja doce, no município de Montenegro, Estado do Rio Grande do Sul, Brasil. Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, v. 96, n 4, p. 425-429, 2006. Disponível em < http://www.lume.ufrgs.br/bitstream/handle/10183/23067/000634247.pdf?sequence=1 &locale=pt_BR> Acesso, 12/02/2015. PAES, J. B. et al. Entomofauna associada a povoamentos de teca localizados no sul do Estado do Espírito Santo. Pesq. flor. bras., Colombo, v. 34, n. 78, p. 125-132, 2014. Disponível em < http://pfb.cnpf.embrapa.br/pfb/index.php/pfb/article/view/675/367> Acesso, 12/01/2015. PAES, J. B. et al. Ataque de coleópteros na madeira de teca (Tectona grandis L.F) em plantios localizados no sul do Espírito Santo. Re.C.E.F., v.20, n.1, 2012. Disponível em < http://faef.revista.inf.br/imagens_arquivos/arquivos_destaque/SgrE5Y8xaHXEVVD_2 013-4-29-15-35-0.pdf> Acesso, 12/01/2015. PAZ, L. C. et al. Diversidade da entomofauna em um plantio experimental de eucalipto (Eucalyptus) no estado de Sergipe. Scientia Plena, v.8, n.4, 2011. Disponível em < http://www.scientiaplena.org.br/sp/article/view/1406/672> Acesso, 22/02/2015. PANIZZI, A. R.; PARRA, J. R. P. Biologia e nutrição de insetos: base para o manejo integrado de pragas. Embrapa informação tecnológica, 2009. p. 1.164. PAZ, J. K. S. et al. Monitoramento de coleobrocas associadas à mangueira no município de José de Freitas, estado do Piauí. Rev. Bras. Frutic., Jaboticabal - SP, v. 30, n. 2, p. 348-355, 2008. Disponível em http://www.scielo.br/pdf/rbf/v30n2/a14v30n2.pdf Acesso, 22/02/2015. PEREIRA VIEIRA, P. F. S. et al. Valor econômico da polinização por abelhas mamangavas no cultivo do maracujá-amarelo. Revista Iberoamericana de Economía Ecológica, v. 15, p. 43-53, 2010. Disponível em < www.redibec.org/IVO/rev15_04.pdf> Acesso, 22/01/2015. PERONI, N.; HERNÁNDEZ, M. I. M. Ecologia de populações e comunidades. Florianópolis: CCB/EAD/UFSC, 2011. 123 p. Disponível em http://lecota.paginas.ufsc.br/files/2011/09/Livro-Ecologia-de-Populacoes-eComunidades.pdf Acesso, 20/01/2015. PICANÇO, M. C. Manejo Integrado de Pragas. Viçosa: UFV, 2010. p. 144. 54 PIMENTA, M. Chrysomelidae (Insecta/Coleoptera) como bioindicadores de qualidade ambiental em áreas de cerrado no Estado de Goiás-Brasil. 2011. 144 f. Tese (Ciências Ambientais) - Universidade Federal de Goiás, Goiania, 2011. Disponível em < http://repositorio.bc.ufg.br/tede/bitstream/tde/337/1/Tese%20Mayra%20Pimenta.pdf> Acesso, 19/02/2015. PINHEIRO, F.; DINIZ, I. R. KITAYAMA, K. Comunidade local de Coleoptera em Cerrado: Diversidade de espécies e tamanho do corpo. An. Soc. Entomol. Brasil v.27, n.4, p. 543-550, 1998. Disponível em < http://repositorio.unb.br/bitstream/10482/5900/1/ARTIGO_ComunidadeLocalColeopt era.pdf> Acesso, 25/02/2015. RAFAEL, J.A. et al. Insetos do Brasil: diversidade e taxonomia. Ed. Holos, Ribeirão Preto. 2012. 810 p. RAMOS, M. V.; SILVA, C. G. Diversidade de insetos associados à cultura do milho em Chapadinha-MA. Acta Tecnológica, v. 7, n. 1, p. 8 – 12. 2012. Disponível em < http://portaldeperiodicos.ifma.edu.br/index.php/actatecnologica/article/view/122> Acesso, 03/12/2014. RODRIGUES, S. R. et al. Ocorrência de larvas de Scarabaeidae fitófagos (Insecta: Coleoptera) em diferentes sistemas de sucessão de culturas. Pesq. Agropec. Trop., v. 41, n. 1, p. 87-93, jan./mar. 2011. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/pat/v41n1/a17v41n1.pdf> Acesso, 17/01/2015. RODRIGUES, W. C.; CASSINO, P. C. R. ; FILHO, R. S. Ocorrência e Distribuição de Coccinelídeos (Coleoptera, Coccinellidae) Associados às Plantas Cítricas no Estado do Rio de Janeiro. EntomoBrasilis, v.1, n.2, p. 23-27, 2008. Disponível em < http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/15/22> Acesso, 27/02/2015. SANTANA, D. L. Q. et al. Danos causados por Ctenarytaina spatulata Taylor, 1977 (Hemiptera: Psyllidae) em eucalyptus grandis Hill. Ex Maiden. Bol. Pesq. Fl., Colombo, n. 50, p. 11-24, 2005. Disponível em < http://www.cnpf.embrapa.br/publica/boletim/boletarqv/boletim50/pag_11-24.pdf> Acesso, 20/01/2015. SANTOS, A. M.; SOFIA, S. H. Horário de atividade de machos de Euglossinae (Hymenoptera, Apidae) em um fragmento de floresta semidecídua no Norte do Estado do Paraná. Acta Scientiarum, v. 24, n. 2, p. 375-381, 2002. SCHMIDT, L. S.; BARCELLOS, A. Abundância e riqueza de espécies de Heteroptera (Hemiptera) do Parque Estadual do Turvo, sul do Brasil: Pentatomoidea. Iheringia, Sér. Zool., v.97, n.1, p.73-79, 2007. Disponível em http://www.scielo.br/pdf/isz/v97n1/a11v97n1.pdf Acesso, 22/01/2015. SILVA, D. C.; CORDEIRO, E. O.; CORSEUIL, E. Levantamento de coccinelídeos (Coleoptera, Coccinellidae) predadores em plantas cítricas. Pesq. Agrop. Gaúcha, 55 v. 7, n. 1, p.105-110, 2001. Disponível em < www.fepagro.rs.gov.br/upload/1398887246_art__11.pdf> Acesso, 21/02/2015. SILVA, D. C. et al. Ocorrência sazonal de joaninhas predadoras (Coleoptera, Coccinellidae) coletadas num pomar cítrico com tratos culturais ecológicos, em Montenegro, Rio Grande do Sul. Pesq. Agrop. Gaúcha, v.11, n.1-2, p.85-88, 2005 (Comunicado técnico). Disponível em < http://www.fepagro.rs.gov.br/upload/1398796975_art11.pdf> Acesso, 20/02/2015. SILVA, F. L. A. Moscas-das-frutas (diptera: tephritidae) e seus parasitóides em pomar comercial de goiaba psidium guajava l. (myrtaceae) no município de Nazária, Piauí, Brasil. 2013. 103 f. Dissertação (Mestrado em agronomia) – Universidade Federal do Piauí, Teresina, 2013. Disponível em < http://www.ufpi.br/subsiteFiles/ppga/arquivos/files/Disserta%C3%A7%C3%A3o%20%20Fco%20%20Amorim.pdf> 20/02/2015. SILVEIRA NETO, S. et al. Manual de ecologia de insetos. São Paulo: Ceres. 1976. 419p. SOUZA FILHO, M.F.; COSTA, V.A. Manejo Integrado de Pragas da Goiabeira. Disponível em: <http://www.nutricaodeplantas.agr.br/site/ensino/pos/Palestras_William/Livrogoiaba_ pdf/9_MIPpragas.pdf> Acesso em: 28/12/2014. SOUZA, V.C.; LORENZI, H. Botânica Sistemática: Guia ilustrado para a identificação das famílias de Fanerógamas nativas e exóticas no Brasil, baseado em APG II. 2. ed. Nova Odessa, Instituto Plantarum. 2008. 704 p. SPASSIN, A. C. MIRANDA, L. UKAN, D. Avaliação de duas armadilhas para coletas de insetos em plantio de Eucalyptus benthamii Maiden et. cambage em IratI-PR. Enciclopédia Biosfera, v.9, n.17; p. 2013. Disponível em < www.conhecer.org.br/.../avaliacao%20de%20duas%20armadilhas.pdf> Acesso, 20/02/2015. TRINDADE, M. S. A. et al. Avaliação da polinização e estudo comportamental de Apis mellifera L. na cultura do meloeiro em Mossoró, RN. Revista de Biologia e Ciências da Terra, v. 4, n. 1, 2004. Disponível em < eduep.uepb.edu.br/rbct/sumarios/pdf/polinizacao.pdf> Acesso, 12/01/2015. TRIPLEHORN, C.A.; JOHNSON, N. F. Estudo dos Insetos. Cengage Learning, São Paulo. 2011. 809 p. VASCONCELLOS, A. et al. Seasonality of insects in the semi-arid Caatinga of northeastern Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, v.54, n.3, p. 471–476, 2010. Disponível em < http://www.scielo.br/pdf/rbent/v54n3/19.pdf> Acesso, 27/02/2015. 56 WIKIMEDIA COMMONS. Mapa do município de Sousa, Paraíba. Disponível em < http://upload.wikimedia.org/wikipedia/commons/9/9e/Paraiba_Municip_Sousa.svg > Acesso, 15/02/2015. WILCKEN, C. F. et al. Ocorrência do psilídeo-de-concha (Glycaspis brimblecombei) (Hemiptera: Psylliddae) em florestas de eucalipto no Brasil. Instituto de Pesquisas e Estudos Florestais. CIRCULAR TÉCNICA Nº 201, 2003. Disponível em < http://www.bibliotecaflorestal.ufv.br/bitstream/handle/123456789/3823/ipef-circulartecnica-2003-dezembro-n-201.pdf?sequence=1&isAllowed=y> Acesso, 20/01/2015. WINK, C.; GUEDES, J. V. C.; FAGUNDES, C. K.; ROVEDDER, A. P. Insetos edáficos como indicadores da qualidade ambiental. Revista de Ciências Agroveterinárias, v.4, n.1, p. 60-71, 2005. Disponível em < http://rca.cav.udesc.br/rca_2005_1/wink.pdf> Acesso, 27/02/2015. ZAMBOLIM et al. Produção integrada no Brasil : agropecuária sustentável alimentos seguros / Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento. Secretária de Desenvolvimento Agropecuário e Cooperativismo. – Brasília: Mapa/ACS, 2009. 1.008 p. Disponível em < http://www.agricultura.gov.br/arq_editor/file/Desenvolvimento_Sustentavel/Produ %C3%A7%C3%A3o%20Integrada/PI_Brasil.pdf> Acesso, 07/12/2014. ZAWADNEAK, M. A. C. et al. Ocorrência de Coccinelídeos predadores em pomares de Nectarina no município de Aráucária, Paraná. Scientia Agraria, v. 9, n. 4, p. 555 – 557, 2008. (Nota científica). Disponível em < http://ojs.c3sl.ufpr.br/ojs/index.php/agraria/article/view/12510/8656> Acesso, 21/02/2015.