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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
INFLUÊNCIA DE PERTURBAÇÕES ANTRÓPICAS SOBRE A
COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES E DE GRUPOS FUNCIONAIS DE
FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) NA CAATINGA
Aluna: Fernanda Maria Pereira de Oliveira
Orientadora: Dra. Inara Roberta Leal
RECIFE, 2011
FERNANDA MARIA PEREIRA DE OLIVEIRA
INFLUÊNCIA DE PERTURBAÇÕES ANTRÓPICAS SOBRE A
COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES E DE GRUPOS FUNCIONAIS DE
FORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) NA CAATINGA
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação
em
Biologia
Animal
da
Universidade Federal de Pernambuco, como
parte dos requisitos necessários para a
obtenção do título de Mestre em Biologia
Animal.
Orientadora: Dra. Inara Roberta Leal
RECIFE, 2011
ii
É verdade que no formigueiro os
sonhos são obrigatórios?
(Pablo Neruda)
iv
AGRADECIMENTOS
Eu considero essa dissertação resultado da ação de várias pessoas que contribuíram para
que eu conseguisse terminá-la. Foram dois anos intensos, nos quais eu tive que aprender a ser
“gente grande”, desde a mudança de cidade, de universidade, de família, de amigos até a
luta/prazer em aprender a fazer ciência e os eternos conflitos decorrentes disso. Se valeu a
pena? Ô, se valeu (como dizem lá no meu Ceará). E hoje eu venho agradecer a todos que
participaram desses dois anos que parecem uma vida inteira.
À Inara Leal, por ter me dado a oportunidade de vivenciar tudo isso, por ter me
proporcionado toda a estrutura necessária para a execução deste trabalho, pela amizade e o
jeito descontraído e agradável de ser orientadora.
À Fundação de Amparo à Pesquisa de Pernambuco pelo financiamento do projeto, ao
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico pela bolsa de mestrado, ao
Centro de Pesquisas Ambientais do Nordeste pelo apoio logístico, e à Estação de Agricultura
Irrigada de Parnamirim pela estadia.
Aos meus pais (Neide e Fernandes) e irmãos (Mariane e Thyago), pelo incentivo e por
serem meu refúgio sempre que eu preciso.
Aos meus amigos do Laboratório de Interação Planta Animal (LIPA): Gabi e Kátia
(pelas risadas, brincadeiras, abraços e ajuda no campo), Talita (pelas conversas sérias e nem
tão sérias assim, ajuda nas análises e pela força nos piores momentos), Laura (pelo incentivo e
pela compreensão e água nas madrugadas etílicas), Marcos (por todo o apoio desde o início) e
Elâine (pela convivência e amizade no longo período em campo).
Ao Seu Gil, pela amizade, trilha sonora e grande ajuda em campo.
Ao Jacques Delabie e todo o pessoal do Laboratório de Mirmecologia do CEPLAC,
pela ajuda na identificação das formigas.
À minha turma de mestrado, principalmente aos forasteiros Samuel, Danilo e Daiane, e
às recifenses Camila e Cecília, por terem sido minha segunda família durante esses dois anos.
Aos meus companheiros de apartamento: George, pelos encontros etílicos e conversas
filosóficas, e Zezinho, por ter sido o elo entre Fortaleza e Recife, pela amizade, pela ajuda em
campo, em casa e no laboratório.
A todos que participaram do curso de campo da Caatinga 2010, onde eu adquiri as
ferramentas necessárias pra continuar.
Ao Rafael, Rosaly, Christoph, Alejandro, Victor, George Leandro e tantos outros que
contribuíram com uma palavra, um abraço, um sorriso, um café ou uma dose de cana, fazendo
com que a minha permanência em Recife fosse muito feliz.
v
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS ................................................................................................. vii
LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. viii
RESUMO ..................................................................................................................... ix
APRESENTAÇÃO ...................................................................................................... 10
REFERENCIAL TEÓRICO ........................................................................................
13
Perturbações Antrópicas .................................................................................. 13
Sazonalidade Pluviométrica ............................................................................
15
Caatinga ........................................................................................................... 16
Formigas como indicadores biológicos ........................................................... 18
REFERÊNCIAS BILIOGRÁFICAS ...........................................................................
21
MANUSCRITO ...........................................................................................................
29
Abstract ............................................................................................................
30
Resumo .............................................................................................................
31
Introdução ........................................................................................................ 32
Material e Métodos ..........................................................................................
34
Resultados ........................................................................................................
38
Discussão .........................................................................................................
40
Agradecimentos ................................................................................................ 44
Referências Bibliográficas ............................................................................... 45
Tabelas .............................................................................................................
54
Figuras..............................................................................................................
59
ANEXO I .....................................................................................................................
63
vi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Espécies de formigas e número de parcelas em que ocorreram durante a
estação seca e chuvosa no município de Parnamirim, Pernambuco, Brasil. As
espécies foram enquadradas na classificação de grupos funcionais de Andersen
(1995)..............................................................................................................................
54
Tabela 2. Resultados dos Modelos Lineares Gerais (GLM) demonstrando os efeitos
do índice de perturbação, da estrutura da vegetação, do tipo de solo (bruno não
cálcico e regossolo) e da estação (seca ou chuvosa) sobre a riqueza total de espécies
de formigas e abundância de cada grupo funcional em áreas de Caatinga do
município de Parnamirim, Pernambuco, Brasil. Valores em negrito implicam em
efeito significativo (p ≤ 0,05)..........................................................................................
57
vii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Riqueza de espécies de formigas em relação ao tipo de solo (a) e estação
do ano (b). BNC = Bruno não cálcico, RE = Regossolo.................................................
59
Figura 2. Abundância de Oportunistas em relação ao índice de perturbação (a) e tipo
de solo (b), abundância de Camponotini Subordinadas em relação à estrutura da
vegetação (c) e estação do ano (d), abundância de Myrmicinae Generalizadas em
relação à estação do ano (e) e tipo de solo (f), abundância de Dolichoderinae
Dominantes em relação à estação do ano (g) e tipo de solo (h), abundância de
Espécies Crípticas em relação à estação do ano (i), e abundância de Predadoras
Especialistas em relação ao tipo de solo (j). BNC = Bruno não Cálcico, RE =
Regossolo........................................................................................................................
60
Figura 3. Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico
(NMDS) das parcelas usando (a) composição de espécies e de (b) grupos funcionais.
A ordenação foi baseada em matrizes de similaridade de Bray-Curtis utilizando dados
de freqüência. Círculos correspondem às parcelas com solo bruno não cálcico e
triângulos correspondem às parcelas com o solo regossolo. Círculos e triângulos
preenchidos indicam as parcelas na estação chuvosa, enquanto os não preenchidos
indicam as parcelas na estação seca................................................................................
62
viii
RESUMO
As modificações no habitat são a principal ameaça à conservação da biota, afetando desde
populações individuais até comunidades inteiras. O objetivo deste estudo foi analisar a
influência de perturbações antrópicas sobre a riqueza e composição de espécies da
comunidade e dos grupos funcionais de formigas da caatinga. Utilizamos como descritor da
perturbação um índice de perturbação local aplicado a 30 parcelas de 0,1 ha, estabelecidas na
região de Parnamirim, PE, onde as formigas foram coletadas na estação seca e chuvosa
através de armadilhas “pitfall” e iscas de sardinha. A estrutura da vegetação e o tipo de solo
foram incluídos no modelo pelo seu potencial efeito na comunidade de formigas. Foram
coletadas 51 espécies de formigas pertencentes a 21 gêneros e sete subfamílias. De maneira
geral, as perturbações antrópicas e a estrutura da vegetação não tiveram efeito sobre a
composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais de formigas, sugerindo alta
resiliência da comunidade. A diferença entre as estações seca e chuvosa foi o fator mais
importante na determinação da riqueza e composição de espécies da comunidade e dos grupos
funcionais, com a estação chuvosa apresentando maior número de espécies de formigas,
explicado pela maior disponibilidade de recursos para as formigas nessa estação. O solo do
tipo regossolo apresentou maior riqueza de espécies e favoreceu a maioria dos grupos
funcionais, provavelmente por ser mais profundo e bem drenado, facilitando a nidificação das
espécies de formigas que constroem seus ninhos no solo. Nossos resultados sinalizam para a
importância da inclusão do tipo de solo nos trabalhos feitos na Caatinga.
Palavras-chave: Modificação do habitat, Mirmecofauna, Resiliência, Sazonalidade
Pluviométrica, Tipo de Solo.
ix
APRESENTAÇÃO
A aceleração dos processos de degradação e fragmentação de habitats naturais vem
gerando efeitos que caracterizam um cenário preocupante, porque suas conseqüências ainda
são pouco conhecidas (MMA, 2003). A exploração de populações biológicas pelo homem
tornou-se uma das ameaças mais importantes à persistência da biodiversidade global (PERES,
2010) e mensurar como essas perturbações antrópicas afetam os sistemas biológicos é de
fundamental importância. Em vista disso, estudos sobre a biodiversidade ainda existente, sua
preservação, seu uso sustentável e a identificação de áreas prioritárias para a conservação,
tornam-se temas de primeiro plano nas políticas de manejo dos recursos do planeta
(LOVEJOY, 1994; MYERS et al., 2000).
Diversos grupos de organismos são utilizados para caracterizar, monitorar e comparar
a diversidade biológica de áreas de interesse, ou para determinar os processos abióticos e
bióticos responsáveis pelos padrões de diversidade de comunidades biológicas (KREMEN,
1992; LAWTON et al., 1998; ALONSO, 2000; ARCILA; LOZANO-ZAMBRANO, 2003).
Entre os grupos de invertebrados de maior interesse para esses estudos, as formigas destacamse por reunir uma série de características que as tornam um bom grupo para testar modelos e
hipóteses no que diz respeito aos fatores ambientais, locais, regionais e globais, responsáveis
pelos padrões de diversidade e dinâmica de comunidades terrestres. De modo geral, muitas
espécies de formigas têm tolerância estreita a diversos fatores bióticos e abióticos e, por isso,
são extremamente sensíveis a mudanças ambientais (ANDERSEN, 2000; KASPARI;
MAJER, 2000; ANDERSEN et al., 2004;), sendo largamente utilizadas como indicadores
biológicos (HOFFMAN; ANDERSEN, 2003).
Apesar da importância social, econômica e ecológica da Caatinga, poucos dados são
disponíveis na literatura sobre seus aspectos biológicos básicos (LEAL et al., 2003). Não
obstante o seu desconhecimento, a Caatinga vem sendo alvo de perturbações antrópicas de
10
maneira intensa e constante, o que a levou a perder quase 50% de sua cobertura natural, e
muitas dessas áreas destruídas, inclusive, estão em preocupante processo de desertificação
(MMA, 2010). Entretanto, pouco se sabe sobre como as comunidades animais, em particular
de invertebrados, respondem às perturbações antrópicas e às severas condições ambientais
impostas pela forte sazonalidade pluviométrica que caracteriza o bioma da Caatinga.
Acredita-se que as variações temporais de disponibilidade de água e os efeitos das pressões
antrópicas ocorrentes na Caatinga podem ser importantes para animais como as formigas,
cujas fontes de alimentação e sítios de nidificação podem ser fortemente dependentes de
condições ambientais.
Diante disso, o presente trabalho teve como objetivo ampliar o conhecimento sobre a
comunidade de formigas da Caatinga e investigar sua resposta às perturbações antrópicas
ocorrentes nesse ecossistema. Mais especificamente, nós descrevemos a composição de
espécies de formigas em áreas com diferentes níveis de perturbação na estação seca e
chuvosa, incluímos as espécies coletadas na classificação de grupos funcionais propostas para
o globo (ANDERSEN, 1995) e testamos se as perturbações antrópicas levam a mudanças na
riqueza e composição de espécies e de grupos funcionais de formigas na Caatinga. Somado a
isso, pelo seu potencial efeito na comunidade de formigas, testamos se a estrutura da
vegetação e o tipo de solo levam a mudanças na riqueza e composição de espécies de
formigas.
11
REFERENCIAL TEÓRICO
Perturbações Antrópicas
A degradação e a transformação de habitats naturais provocadas pelo homem são
consideradas as maiores ameaças à conservação da biodiversidade e ao funcionamento dos
ecossistemas (WILSON, 1997; LAMB, 2005). Tais perturbações podem afetar o ecossistema
de várias formas, causando impactos a nível de organismos (ZVEREVA; KOZLOV, 2001),
populações (KARR; FREEMARK, 1985) e comunidades (RAPPORT; WHITFORD, 1999).
De maneira geral, os efeitos das perturbações nas comunidades biológicas podem alterar o
equilíbrio das interações competitivas, influenciando o processo de exclusão competitiva e
reorganizando a ocupação do espaço pelos organismos (PHILPORT, 2010). Essa alteração na
dinâmica do ecossistema pode resultar de mudanças na composição de espécies e,
conseqüentemente, no comprometimento de funções ecológicas (BROWN et al., 2001;
CHAPMAN et al., 2003; DÍAS et al. , 2006; GIRÃO et al., 2007). Entretanto, esses efeitos
dependem em grande parte da frequência e da intensidade da perturbação (CREED, 2008).
Embora as perturbações antrópicas sejam conhecidas e visíveis na maioria dos
ecossistemas, é difícil mensurá-las de maneira objetiva, principalmente quando ela ocorre em
um processo crônico de longa duração (MARTORELL; PETERS, 2005). A maioria dos
estudos utiliza métodos subjetivos para estimar o grau de perturbação das áreas ou tratam a
perturbação de maneira dicotômica (WATT, 1998). Além disso, existe uma tendência de as
pesquisas se concentrarem em perturbações infrequentes e de grande porte (CREED, 2008),
ainda que as perturbações crônicas sejam uma das principais causas de degradação da terra
em países em desenvolvimento, principalmente em zonas áridas que se recuperam lentamente
devido a perturbações recorrentes em curto período de tempo (NILSON; GRELSON, 1995;
MARTOREL; PETERS, 2009). Baseando-se nisso, Martorell e Peters (2005) proporam um
método para mensurar a perturbação antrópica crônica em áreas de semi-árido no México. A
12
priori, eles mediram de maneira subjetiva a perturbação, onde cada um dos autores de forma
independente atribuiu uma medida de perturbação em uma escala ordinal. Posteriormente,
eles combinaram métricas que descrevessem as principais fontes de perturbação, gerando um
índice multivariado que refletisse o somatório das perturbações antrópicas, e observaram que
o índice de perturbação foi positivamente correlacionado com as medidas subjetivas. Esse
índice também se mostrou bastante útil para testar o efeito da perturbação sobre espécies de
Cactaceae (MANDJUANO, 2007; MARTORREL; PETERS, 2009)
As perturbações antrópicas têm modificado florestas tropicais afetando a estrutura
desses ecossistemas e os processos responsáveis pela sua sustentabilidade (BROWN et al.,
2001). As mudanças na diversidade de espécies devido à destruição e conversão de habitats
naturais são relativamente bem documentadas, com a maioria dos artigos relatando uma
diminuição na diversidade de espécies (BIHN et al., 2010), sendo a extinção de espécies e a
perda de interações biológicas conseqüências bastante evidentes das perturbações antrópicas
(SECHREST et al., 2002; GIRÃO et al. 2007; SILVA et al., 2007). Essas perdas de espécies
e de interações biológicas tornam-se particularmente grave quando analisamos as florestas
secas, consideradas o ecossistema tropical mais ameaçado do mundo (JANZEN, 1988).
Estima-se que 48,5% da sua extensão já tenha sido convertida para outros usos da terra
relacionados às atividades humanas. No que diz respeito à América do Sul, essa proporção
aumenta para 60%, e no Brasil, para 52% (PORTILLO-QUINTERO, 2010). Dessa maneira,
uma compreensão sobre as perturbações antrópicas e seus efeitos nesses sistemas naturais é
necessária para preservar os ecossistemas e traçar estratégicas de conservação.
13
Sazonalidade Pluviométrica
A sazonalidade é considerada um importante fator na estruturação das comunidades
biológicas (RICKLEFS, 1987), desempenhando importantes funções na manutenção e na
formação da diversidade biológica (BARROW; PARR, 2008). Um exemplo disso é a variação
temporal na disponibilidade de água em ambientes áridos e semi-áridos que experimentam um
grande período de tempo com limitações pluviométricas. Nesses ambientes, a presença de
água é um fator determinante na disponibilidade de fontes de alimento e é, portanto,
potencialmente importante para as comunidades vegetais e animais (WOLDA, 1988). A
disponibilidade de água em ambientes áridos e semi-áridos é fruto da combinação de fatores
climáticos como altas taxas de evapotranspiração, intensa radiação solar e baixa pluviosidade
(SNYDER; TORTOWSKI, 2006). Além disso, nesses ambientes, existe uma variação
climática marcadamente sazonal (PENNINGTON et al., 2006; MOURA et al., 2007). Em
níveis elevados, essas variações climáticas podem caracterizar situações de estresse, limitando
as taxas de aquisição de recursos, o crescimento e a reprodução dos organismos (GRIME,
1989). Muitos estudos mostram o efeito da variação temporal da disponibilidade de água na
comunidade de plantas (BORCHERT, 1994; FENSHAM et al.,
2005), de vertebrados
(PIANKA, 1973; CRAIG; CHAPMAN, 2003; MORENO-RUEDA; PIZARRO, 2007) e de
insetos (DENLINGER et al., 1991; KATO et al., 1995; BURGESS et al., 1999;
VASCONCELLOS et al., 2010), a grande maioria deles relatando uma diminuição da
diversidade e/ou atividade desses organismos.
No Brasil, dois ambientes são reconhecidamente importantes em relação à variação
sazonal de disponibilidade de água: o Cerrado e a Caatinga (AB’SABER, 2003). Na caatinga,
a sazonalidade pluviométrica é particularmente acentuada, aumentando o caráter
potencialmente estressante desse ambiente para as comunidades vegetais e animais.
14
Caatinga
A Caatinga é um mosaico de florestas secas e arbustos espinhentos (PENNINGTON et
al., 2000) que ocupa uma área de cerca de 750.000 km2 do nordeste brasileiro (AB'SÁBER,
2003). É caracterizada por condições climáticas extremas como alta radiação solar, baixa
nebulosidade, temperatura média anual entre 26 e 28ºC, baixas taxas de umidade relativa, alta
evapotranspiração e precipitações anuais baixas, concentradas em poucos meses, e com
importantes flutuações interanuais, (IBGE, 1993; PRADO, 2003; BARBOSA, et al, 2006;
QUEIROZ, 2006). Os solos da Caatinga são considerados rasos e pedregosos devido à
predominância em áreas semi-áridas da desagregação mecânica das rochas e da erosão
provocada por escoamento superficial, ao contrário do que ocorre em áreas úmidas, onde
predomina a decomposição bioquímica das rochas com a formação de solos profundos
(MOREIRA, 1977). A vegetação é do tipo lenhosa caducifólia espinhosa, com estratos
arbóreos e gramínio-lenhosos periódicos, e plantas suculentas (IBGE, 1992, 1993;
AB'SÁBER, 2003; PRADO, 2003).
Apesar da importância social, econômica e ecológica da Caatinga, poucos dados são
disponíveis na literatura sobre seus aspectos biológicos básicos (LEAL et al., 2005). Contudo,
sua flora é representada por uma alta diversidade (932 espécies de plantas vasculares) e uma
taxa de endemismo de 34% no caso das plantas suculentas e lenhosas (LEAL et al., 2003;
PRADO, 2003). Quanto à sua fauna, os vertebrados são representados por 148 espécies de
mamíferos, 510 de aves, 167 de répteis e anfíbios e 240 de peixes, apresentando taxas de
endemismo variando de 3 a 7% no caso das aves e mamíferos, e chegando a 57% no caso dos
peixes (LEAL et al., 2003). Os dados sobre a fauna de invertebrados ainda são extremamente
escassos ou até inexistentes para muitos grupos. As formigas são representadas por alguns
estudos: Brandão (1995) comparou a mirmecofauna de 11 localidades dos estados da Bahia e
Piauí, Leal (2002) comparou a diversidade de formigas das três zonas biogeográficas de
15
Pernambuco (i.e., zona da mata, caatinga hipo-xerofítica e caatinga hiper-xerofítica), Leal
(2003a) utilizou as formigas como grupo focal para identificar unidades da paisagem em áreas
de Caatinga do estado Alagoas, Sergipe e Pernambuco, Leal (2003b) e Leal et al. (2007)
analisaram o papel das formigas como dispersoras de sementes, e Quinet e Tavares (2005)
estudaram a comunidade de formigas de áreas de Caatinga do Ceará. Esses trabalhos indicam
que a diversidade de formigas da Caatinga é menor que a de ecossistemas mésicos do Brasil,
como a Floresta Atlântica e a Amazônia, mas que similar a de outros ecossistemas mais
sazonais como o cerrado. Além disso, verificaram que a comunidade de formiga responde a
estrutura da vegetação (LEAL, 2002, 2003) e que várias espécies prestam importantes
serviços ecossistêmicos, como a dispersão de sementes (LEAL 2003a, LEAL et al., 2007).
A Caatinga é considerada uma área amplamente modificada pela ação antrópica
(ANDRADE-LIMA, 1981) e estima-se que quase 50% de sua cobertura natural já tenha sido
perdida (MMA, 2010). A degradação ambiental da Caatinga é resultado de mais de três
séculos de uso inadequado da terra e dos recursos naturais (LEAL et al., 2005), apontado
como uma das principais causas do aumento de áreas em processo de desertificação dentro do
território nacional (MMA, 2008). Os efeitos gerados pela perturbação antrópica somados a
excessiva pressão exercida pelos longos períodos de seca, tem exaurido os recursos naturais
das áreas de Caatinga, dificultando seu processo de regeneração natural. Além disso, a
sazonalidade pluviométrica da Caatinga, caracterizada por longos períodos com severas
limitações de chuvas, diminui consideravelmente os recursos para as populações vegetais e
animais, e representa desafios importantes para a biota da região (MOURA et al, 2007;
PENNINGTON et al., 2006). Dessa maneira, pode-se esperar que esses fatores de estresse
tenham profundos efeitos na composição, diversidade e dinâmica das comunidades vegetais e
animais vivendo nesse bioma. Entretanto, quase inexistem estudos sobre o efeito das
16
perturbações antrópicas e da sazonalidade sobre a estrutura e a dinâmica das comunidades
animais vivendo na Caatinga.
Formigas como indicadores biológicos
Uma das ferramentas que está recebendo cada vez mais atenção é a investigação de
grupos bioindicadores, ou seja, aqueles que poderiam indicar distúrbios no ambiente e refletir
as respostas de outros táxons e/ou a biodiversidade global do ambiente em questão
(PEARSON,
1994;
LAWTON
et
al.,
1998;
PEARSON;
CARROLL,
1998;
LINDENMAYER, 1999; KERR et al., 2000; RAINIO; NIEMELA, 2003). Muitos estudos
utilizam indicadores biológicos com grande "visibilidade pública" como as plantas vasculares
e os vertebrados (LANDRES et al., 1988). Os invertebrados geralmente não eram
considerados nesses estudos, apesar de representarem 99% da biota do globo terrestre
(DINGLE et al., 1997), destacando-se os artrópodes, que compreendem cerca de 80% das
espécies animais (RUPPERT et al., 2005). As principais dificuldades apontadas para o uso
dos invertebrados são sua alta diversidade, a taxonomia problemática de muitos grupos, e a
dificuldade de entender e reconhecer sua importância ecológica nos ecossistemas, e seu
pequeno tamanho (ALONSO; AGOSTI, 2000). Entretanto, uma tendência cada vez mais
acentuada é o uso de artrópodes, os insetos em particular, pois possuem atributos que os
tornam interessantes nos estudos de indicadores biológicos, como ampla distribuição
geográfica, alta riqueza de espécies, marcada dominância numérica, alta especificidade de
habitat, além de terem funções importantes nos ecossistemas e serem sensíveis a mudanças
ambientais (KREMEN, 1992; KREMEN et al., 1993; PEARSON, 1994; ALONSO, 2000).
Entre os insetos avaliados como bioindicadores, destacam-se as formigas, borboletas e
coleópteros (NEW, 1997; BROWN, 1997; ALONSO, 2000; ALONSO; AGOSTI, 2000;
SUMMERVILLE et al., 2004; WINK et al., 2005; FREITAS et al., 2006).
17
As formigas, em particular, destacam-se por reunir uma série de características ainda
mais desejáveis para um bom bioindicador: 1) alta diversidade em qualquer tipo de hábitat
terrestre; 2) dominância numérica e em biomassa; 3) grande importância funcional nos
ecossistemas terrestres, o que inclui o envolvimento em diversos tipos de interações com
organismos em todos os níveis tróficos; 4) ocupação de todos os estratos (solo e vegetação);
5) grande especificidade de hábitat; 6) ninhos perenes e estacionários, o que permite a
realização de coletas repetidas; 7) sensibilidade a perturbações ou modificações do hábitat; 8)
bom nível de conhecimento taxonômico, e 9) relativa facilidade de amostragem e de
identificação (FITTKAU; KLINGE, 1973; HÖLLDOBLER; WILSON, 1990; ALONSO,
2000; ALONSO; AGOSTI, 2000; BESTELMEYER et al., 2000; KASPARI; MAJER, 2000;
SHULTZ; MCGLYNN, 2000; ARCILA; LOZANO-ZAMBRANO, 2003; PASSERA;
ARON, 2005; FREITAS et al. 2006). Devido a essas características, as formigas são
consideradas um bom grupo para testar modelos e hipóteses no que diz respeito aos fatores
ambientais, responsáveis pelos padrões de diversidade e dinâmica de comunidades terrestres.
De modo geral, muitas espécies de formigas têm tolerância estreita a diversos fatores
bióticos e abióticos, e por isso, são extremamente sensíveis a distúrbios no ambiente
(ANDERSEN, 2000; KASPARI; MAJER, 2000; ANDERSEN et al., 2004), tais como a
exploração madeireira (VASCONCELOS et al., 2000), fogo (ANDERSEN et al. 2006),
mineração (MAJER et al., 1984) e agricultura (SILVA et al., 2009). As respostas da
comunidade de formigas às perturbações incluem a perda de diversidade, mudanças na
composição de espécies, alterações de interações interespecíficas e modificação nos serviços
fornecidos pelas formigas como a dispersão de sementes e a predação (PHILPORT et al.,
2010).
O uso de formigas como indicadores de mudanças nos ecossistemas é particularmente
difundido na Austrália para uma variedade de situações de uso da paisagem, como impactos
18
da mineração, manejo florestal e pecuária (ANDERSEN; MAJER, 2004). Para facilitar os
estudos com a comunidade de formigas, Andersen (1995) propôs a utilização de grupos
funcionais nos quais as espécies são classificadas de acordo com suas respostas ao estresse
ambiental. O sistema de grupos funcionais propõe sete categorias baseadas principalmente
nos requisitos de habitat das formigas (temperatura, sítios de nidificação, fontes de alimento)
e nas suas habilidades competitivas: (1) Dolichoderinae Dominantes – espécies
competitivamente dominantes, predominantes em áreas pouco perturbadas; (2) Camponotini
Subordinadas – a maioria das espécies possui comportamento submisso às Dolichoderinae
Dominantes e podem ser ecologicamente segregadas delas pelo seu tamanho de corpo grande
e forrageamento frequentemente noturno; (3) Especialistas em Clima Tropical – espécies
frequentemente não especializadas devido à sua tolerância ao habitat, abundantes onde
Dolichoderinae Dominantes são pouco representativas; (4) Espécies Crípticas – espécies de
tamanho pequeno que nidificam e forrageam principalmente no solo e serrapilheira; (5)
Oportunistas – espécies ruderais, não especializadas e pouco competitivas; (6) Myrmicinae
Generalistas – espécies competitivamente subdominantes, predominantes em áreas com
perturbação moderada; (7) Predadoras Especialistas – espécies de tamanho médio a grande,
predadoras especialistas em outros artrópodes. Embora esses grupos tenham sido inicialmente
idealizados no contexto australiano, e projetados para análises da dinâmica comunidade de
formigas em escalas biogeográficas (ANDERSEN, 1997), esse sistema também forneceu um
quadro útil para predizer as respostas de comunidades de formigas às perturbações em vários
outros locais (VANDERWOUDE et al., 1997; KING et al., 1998; BISEVAC; MAJER, 1999)
e é hoje amplamente utilizado ao redor do Globo.
19
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
AB'SABER, A.N. Os domínios da natureza no Brasil: potencialidades paisagísticas. São
Paulo: Ateliê Editorial, 2003.
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26
_________________Manuscrito a ser enviado para o periódico Neotropical Entomology.
27
Inara Roberta Leal
Departamento de Botânica, Universidade Federal de Pernambuco, Av. Professor Moraes
Rego s/n, Cidade Universitária, CEP: 50670-901, Recife, PE, Brasil
[email protected]
Influência de Perturbações Antrópicas sobre a composição de espécies e de grupos
funcionais de formigas (Hymenoptera: Formcidae) na Caatinga
FERNANDA MARIA P. DE OLIVEIRA1, ALAN N. ANDERSEN2 & INARA R. LEAL3
1
Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, Departamento de Zoologia, Universidade
Federal de Pernambuco, Av. Professor Moraes Rego s/n, Cidade Universitária, CEP: 50670901, Recife, PE, Brasil. E-mail: [email protected]
2
CSIRO Sustainable Ecosystems, Tropical Ecosystems Research Centre, PMB 44 Winnellie,
NT 0822, Australia. E-mail: [email protected]
3
Departamento de Botânica, Universidade Federal de Pernambuco, Av. Professor Moraes
Rego s/n, Cidade Universitária, CEP: 50670-901, Recife, PE, Brasil. E-mail: [email protected]
28
ABSTRACT - The habitat changes are the main threat to conservation of the biota, affecting
everything from individual populations to entire communities. The aim of this study was to
analyze the influence of human disturbance on richness and species composition of the
community and functional groups of ants in the Caatinga, a tropical dry forest. We used a
disturbance index as a descriptor of local human disturbance, and it was calculated for 30 plot
of 0.1 ha established in the region of Parnamirim, PE – Brazil. The ant community of each
plot was sampled during dry and rainy seasons by pitfall traps and bait cans. The structure of
vegetation and soil type were included in the model due their potential effect on the ant
community. We collected 51 ant species in 21 genera and seven subfamilies. In general,
human disturbance and vegetation structure had no effect on the species composition of the
community
and
functional
groups
of
ants,
suggesting
high
resilience
of
the
community. Seasonality was the most important factor in determining richness and species
composition and functional groups of the community, with the rainy season presented the
highest number of species of ants, caused by the greater availability of resources to the ants at
the season. The soil type regosols showed higher species richness and favored most functional
groups, probably because it is deeper and well drained, more suitable for ant nesting. Our
finds point out the importance of including soil type on scientific works to be developed in the
Caatinga.
Keywords: Modification of the habitat, mirmecofauna, Resilience, seasonality, type of soil.
29
RESUMO
As modificações no habitat são a principal ameaça à conservação da biota, afetando desde
populações individuais até comunidades inteiras. O objetivo deste estudo foi analisar a
influência de perturbações antrópicas sobre a riqueza e composição de espécies da
comunidade e dos grupos funcionais de formigas da caatinga. Utilizamos como descritor da
perturbação um índice de perturbação local aplicado a 30 parcelas de 0,1 ha, estabelecidas na
região de Parnamirim, PE, onde as formigas foram coletadas na estação seca e chuvosa
através de armadilhas “pitfall” e iscas de sardinha. A estrutura da vegetação e o tipo de solo
foram incluídos no modelo pelo seu potencial efeito na comunidade de formigas. Foram
coletadas 51 espécies de formigas pertencentes a 21 gêneros e sete subfamílias. De maneira
geral, as perturbações antrópicas e a estrutura da vegetação não tiveram efeito sobre a
composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais de formigas, sugerindo alta
resiliência da comunidade. A diferença entre as estações seca e chuvosa foi o fator mais
importante na determinação da riqueza e composição de espécies da comunidade e dos grupos
funcionais, com a estação chuvosa apresentando maior número de espécies de formigas,
explicado pela maior disponibilidade de recursos para as formigas nessa estação. O solo do
tipo regossolo apresentou maior riqueza de espécies e favoreceu a maioria dos grupos
funcionais, provavelmente por ser mais profundo e bem drenado, facilitando a nidificação das
espécies de formigas que constroem seus ninhos no solo. Nossos resultados sinalizam para a
importância da inclusão do tipo de solo nos trabalhos feitos na Caatinga.
Palavras-chave: Modificação do habitat, Mirmecofauna, Resiliência, Sazonalidade
Pluviométrica, Tipo de Solo.
30
A degradação e transformação de habitats naturais provocadas pelo homem são
consideradas ameaças significativas à conservação da biodiversidade e funcionamento dos
ecossistemas (Wilson 1997, Lamb 2005). Tais perturbações podem afetar o ecossistema de
várias formas, e seus efeitos dependem em grande parte da frequência e da intensidade da
perturbação (Creed 2006). As perturbações antrópicas têm modificado florestas tropicais
afetando a estrutura desses ecossistemas e os processos responsáveis pela sua sustentabilidade
(Brown et al. 2001) e, tendo em vista a aceleração do processo de degradação desses habitats,
uma compreensão sobre como as perturbações afetam as comunidades biológicas presentes
nesses sistemas naturais é necessária para preservá-los e traçar estratégicas de conservação
(Martorell & Peters 2005).
A Caatinga é um mosaico de florestas secas e arbustos espinhentos (Pennington et al.
2000) que ocupa a maior parte do nordeste brasileiro e cerca de 10% do território nacional
(MMA 2010). É considerada uma área amplamente modificada pela ação antrópica (AndradeLima 1981) e estima-se que quase 50% de sua cobertura natural já tenha sido perdida (MMA
2010). Além disso, a criação de animais considerada a principal atividade econômica da
região (Sampaio 1995), a alta densidade populacional e a sazonalidade pluviométrica da
Caatinga, caracterizada por longos períodos com severas limitações de chuvas, diminui
consideravelmente os recursos disponíveis para as populações vegetais e animais, e
representam um desafio importante para a biota da região (Pennington et al. 2006, Moura et
al 2007, MMA 2010). Dessa maneira, pode-se esperar que esses fatores de estresse tenham
profundos efeitos na composição, diversidade e dinâmica das comunidades vegetais e animais
vivendo nesse bioma.
Entre os diversos grupos de organismos utilizados para revelar os padrões de respostas
às perturbações causadas nos ecossistemas (Kremen 1992, Lawton et al., 1998, Alonso 2000,
Arcila & Lozano-Zambrano 2003), as formigas destacam-se não só pela sua dominância
31
numérica e em biomassa e alta diversidade taxonômica, mas por participarem de diversos
tipos de interações com organismos em todos os níveis tróficos desempenhando um
importante papel no funcionamento da maioria dos ecossistemas terrestres (Hölldobler &
Wilson 1990, Folgarait 1998, Alonso & Agosti 2000). De modo geral, muitas espécies de
formigas têm tolerância estreita a diversos fatores bióticos e abióticos, e por isso, são
extremamente sensíveis a mudanças ambientais (Andersen 2000, Kaspari & Majer 2000,
Andersen et al., 2004, Philport et al. 2010), tais como as causadas pela exploração madeireira
(Vasconcelos et al., 2000), fogo (Andersen et al. 2006), mineração (Majer et al., 1984) e
agricultura (Silva et al., 2009). A utilização de formigas como indicadores biológicos é
amplamente difundida na Austrália onde, devido à previsibilidade das respostas de muitas
espécies para uma variedade de situações de uso da paisagem (e.g. mineração, manejo
florestal, pecuária), foram criados grupos funcionais nos quais as espécies são classificadas de
acordo com suas respostas ao estresse ambiental (Andersen 1995, 2000). Embora inicialmente
idealizados no contexto australiano, esse sistema de grupos funcionais também forneceu um
quadro útil para predizer as respostas de comunidades de formigas às perturbações em
diversos ecossistemas e regiões biogeográficas e, então, tem sido usado amplamente em todo
o globo (Vanderwoude et al. 1997, King et al. 1998, Bisevac & Majer 1999).
Sendo assim, o objetivo deste trabalho foi investigar a influência de perturbações
antrópicas sobre a composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais de
formigas da caatinga. Incluímos nos nossos modelos a estrutura da vegetação e o tipo de solo
por serem variáveis importantes na determinação da comunidade de formigas. Por fim, para
incluir a maior parte das espécies presentes nas áreas e verificar diferenças devido à
sazonalidade, incluímos coletas nas estações seca e chuvosa. Dessa maneira, esperamos
encontrar uma maior riqueza de formigas, assim como de grupos funcionais, em áreas mais
conservadas e durante a estação chuvosa. Além disso, esperamos encontrar diferenças na
32
composição da comunidade e grupos funcionais de formigas utilizando perturbação, estrutura
da vegetação, tipo de solo e estação (seca ou chuvosa) como fatores. No contexto atual, onde
a perturbação e a transformação de habitats são uma constante em quase todos os
ecossistemas, é de fundamental importância compreender quais grupos de formigas persistem
às perturbações comuns da Caatinga e que tipos de serviços ecológicos podem continuar
sendo promovidos por este importante grupo de invertebrado.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de Estudo
O estudo foi desenvolvido em áreas de Caatinga do município de Parnamirim, (8°5’S e
39°34’W), localizadas no sertão do Estado de Pernambuco, na micro-região de Salgueiro, a
570 Km de Recife. Os meses chuvosos na região vão de janeiro a abril e o clima da área de
estudo é considerado Tropical Semi-árido (BSwh’) com temperatura e precipitação médias de
26°C e 569 mm, respectivamente (IBGE 1985). O município de Parnamirim está inserido nas
bacias hidrográficas dos Rios Brígida e Terra Nova, na unidade de relevo da depressão
sertaneja e os principais tipos de solo encontrados na região são os bruno-não-cálcicos,
regossolos, podzólicos amarelos e planossolos (EMBRAPA 2001; Serviço Geológico do
Brasil - CPRM 2005). A vegetação do local é representada por uma Caatinga hiperxerofítica,
com trechos de Floresta Caducifólia e apresenta uma fisionomia predominantemente
arbustiva-arbórea, com presença representativa das herbáceas na estação chuvosa,
especialmente nas áreas com solos arenosos (Serviço Geológico do Brasil - CPRM 2005).
Determinação do índice de perturbação antrópica das áreas
Foram marcadas 30 parcelas de 50 m x 20 m em um polígono de aproximadamente 90
km2. As parcelas foram distribuídas em áreas classificadas inicialmente pelos moradores
33
locais como tendo sofrido diferentes tipos e graus de perturbação. Em seguida, medimos o
grau de perturbação antrópica utilizado o método de Matorrel & Peters (2005) que gera um
índice de perturbação baseado na combinação de principais fontes locais de impacto
antrópico. Nas áreas de estudo, as atividades mais comuns são a criação extensiva de gado
caprino e bovino e a utilização de produtos florestais para subsistência. Para mensurar essas
fontes de impacto foram utilizados os indicadores: 1) fezes de animais; 2) trilhas de animais;
3) índividuos vegetais com índícios de corte; 4) trilhas humanas e; 5) largura das trilhas
humanas. Cada um desses indicadores foi mensurado, de maneira quantitativa, em seis
transectos de 50 m x 2 m feitos dentro e nas proximidades de cada parcela, e suas médias
foram utilizadas na análise de componentes principais (PCA) para cada fonte de perturbação.
Os escores obtidos no primeiro eixo de cada PCA foram somados e colocados em uma escala
de 0 a 100 (do menor para o maior índice de perturbação).
Somado ao índice de perturbação, incluímos a estrutura da vegetação como variável
explanatória porque a heterogeneidade do hábitat tem sido considerada um importante fator
para a riqueza de espécies de formigas (Bestelmeyer & Wiens 2001, Leal 2003, Ribas &
Schoereder 2007). Sendo assim, medimos a riqueza, o número de indivíduos e a altura das
árvores com diâmetro na altura do solo (DAS) ≥ 3 cm e altura total ≥ 1m (Rodal et al. 1992)
em um transecto de 50 m x 2 m estabelecido no centro de cada parcela. Como as variáveis
relacionadas à estrutura da vegetação foram correlacionadas, outra PCA foi feita e os escores
do primeiro eixo foram colocados em uma escala variando de 0 a 100 (da menor para a maior
complexidade da estrutura da vegetação), assim como no índice de perturbação. Por fim, o
tipo de solo também foi incluído no modelo como variável explanatória porque a variação na
composição física e química do solo pode ser importante para animais de pequeno porte como
as formigas, cujas fontes de alimentação e sítios de nidificação podem ser fortemente
dependentes de condições climáticas e/ou microclimáticas. Sendo assim, as parcelas foram
34
estabelecidas nos dois tipos de solos predominantes da região, sendo 20 parcelas no solo
bruno-não-cálcico, o mais comum, e 10 parcelas no solo tipo regossolo (EMBRAPA 2001).
Amostragem das Formigas
Em cada parcela, foi feito um transecto linear de 50 m com seis unidades amostrais
espaçadas entre si por 10 m. Em cada unidade, dois métodos amostrais foram utilizados: uma
armadilha de queda ("pitfall trap") no solo e iscas de sardinha na vegetação e no solo. A
armadilha de queda consistiu na inserção de um copo de plástico no solo, com a abertura ao
nível do solo. Os copos (13 cm de altura e 12 cm de abertura de boca) foram preenchidos até
1/3 de sua capacidade com etanol 70% com uma gota de detergente (Bestelmeyer et al. 2000).
As armadilhas permaneceram ativas no campo por 48 h. As iscas de sardinha foram
depositadas no solo e na vegetação sobre um pedaço de papel toalha, permanecendo cerca de
90 min no campo. A disposição das armadilhas de queda e das iscas de sardinha em cada
unidade amostral foi da seguinte maneira: no eixo central do transecto foi instalada a
armadilha de queda e a cinco e dez metros de cada lado desse ponto foram colocadas uma isca
no solo e outra na vegetação, de modo que as iscas do mesmo extrato ficaram a 10 m de
distância para manter descobertas independentes por parte das colônias de formiga (Jeane
1979). Ao todo, foram utilizadas seis armadilhas de queda e 24 iscas (12 de vegetação e 12 de
solo) em cada parcela. As coletas foram feitas durante a estação chuvosa, nos meses de
janeiro a abril, quando há maior incidência de chuvas, e na estação seca, durante os meses de
junho a setembro (fonte: Laboratório de Meteorologia de Pernambuco – LAMEPE). As
formigas coletadas foram identificadas e depositadas na coleção do Laboratório de
Mirmecologia do Centro de Pesquisa do Cacau (CEPLAC) em Ilhéus. As espécies foram
enquadradas em grupos funcionais, seguindo a classificação de Andersen (1995) que propôs
grupos funcionais em relação a estresse e distúrbios ambientais. Esses grupos são: (1)
35
Dolichoderinae Dominantes – espécies competitivamente dominantes, predominantes em
áreas pouco perturbadas; (2) Camponotini Subordinadas – a maioria das espécies possui
comportamento submisso às Dolichoderinae Dominantes e podem ser ecologicamente
segregadas delas pelo seu tamanho de corpo grande e forrageamento frequentemente noturno;
(3) Especialistas em Clima Tropical – espécies frequentemente não especializadas devido à
sua tolerância ao habitat, abundantes onde Dolichoderinae Dominantes são pouco
representativas; (4) Espécies Crípticas – espécies de tamanho pequeno que nidificam e
forrageam principalmente no solo e serrapilheira; (5) Oportunistas – espécies ruderais, não
especializadas
e
pouco
competitivas;
(6)
Myrmicinae
Generalistas
–
espécies
competitivamente subdominantes, predominantes em áreas com perturbação moderada; (7)
Predadoras Especialistas – espécies de tamanho médio a grande, predadoras especialistas em
outros artrópodes.
Análise dos dados
Modelos Lineares Gerais (GLMs sensu McCullagh & Nelder, 1989) foram utilizados
para verificar o efeito das variáveis explanatórias (índice de perturbação, estrutura da
vegetação, tipo de solo e estação) sobre as variáveis respostas (riqueza de espécies da
comunidade e abundância dos diversos grupos funcionais). Para a abundância dos grupos
funcionais foi considerada a freqüência com que as espécies de cada grupo ocorreram no total
de amostras em cada parcela. Esse procedimento foi realizado para evitar a superestimação da
abundância de espécies com grandes colônias ou cujos sistemas de forrageamento ou
recrutamento favorecem a captura de muitos indivíduos (Longino 2000). Além disso, é uma
metodologia comumente utilizada para análises de grupos funcionais (Hofmam & Andersen,
2003). As áreas foram ordenadas através de escalonamento multidimensional não-métrico
(NMDS) baseado em matrizes de similaridade calculadas utilizando o índice de Bray-Curtis, a
36
partir de dados de freqüência das espécies dentro da comunidade como um todo e dentro dos
grupos funcionais de formigas. Para verificar o efeito do índice de perturbação e da estrutura
da vegetação sobre a composição de espécies, os escores da ordenação foram correlacionados
com essas variáveis explanatórias contínuas através da função “joint plot”, e as correlações
foram consideradas significativas quando R2 ≥ 0,2 (McCune & Grace 2002). Para as variáveis
categóricas tipo de solo e estação, seus efeitos sobre a composição de espécies foram testados
através de Análises de Similaridade (ANOSIM) bifatoriais. Para todas as correlações de
matrizes, a abundância das espécies foi transformada em raiz quadrada e estandardizada para
evitar o efeito das espécies muito abundantes (sensu Clarke & Gorley 2001). A normalidade
foi testada com Shapiro-Wilk. Os GLMs foram realizados no programa Statistica 8 (StatSoft
2007), as ordenações foram feitas no programa PCORD v 4 (McCune & Mefford, 1999) e as
Análises de Similaridade (ANOSIM) foram realizadas no programa Primer 5 (Clarke &
Gorley 2001).
RESULTADOS
No total, foram coletadas 51 espécies de formigas, pertencentes a 21 gêneros e a sete
subfamílias. A subfamília Myrmicinae foi a mais rica em espécies (23 spp.), seguida por
Formicinae (11 spp.), Ponerinae (4 spp.), Ecitoninae (4 spp.), Ectatominae (3 spp.),
Pseudomyrmecinae (3 spp.) e Dolicodherinae (3 spp.). Os gêneros mais ricos em espécies
foram Camponotus (9 spp.), Pheidole (8 spp.) e Cephalotes (5 spp.), os demais sendo
representados apenas por uma a três espécies (Tabela 1). As espécies mais frequentes foram
Camponotus crassus, Pheidole radoskowskii e Solonopsis globularia, encontradas em todas
as parcelas. Dezesseis espécies foram encontradas em mais de 50% das parcelas, sete espécies
entre 50 e 25% das parcelas, 28 espécies em menos de 25% das parcelas e 13 espécies em
apenas uma parcela. Quanto à composição de grupos funcionais, os grupos mais
37
representativos foram Myrmicinae Generalistas e Camponotinae Subordinadas. Na estação
chuvosa, foram coletadas 40 espécies e 42 espécies na estação seca, sendo que 30 espécies
foram comuns às duas estações. Onze espécies foram exclusivas da estação seca e nove
espécies foram exclusivas da estação chuvosa. A riqueza de espécies entre as parcelas variou
de 9 a 21 na estação chuvosa e de 4 a 16 na estação seca (Tabela 1).
Considerando a comunidade como um todo, o modelo proposto explicou 54,21% da
variação no número de espécies (Tabela 2). Ao contrário do esperado, o índice de perturbação
não afetou a riqueza de espécies significativamente, assim como a estrutura da vegetação.
Apenas o tipo de solo (P < 0,001) e a sazonalidade (P < 0,001) apresentaram influência
significativa sobre a riqueza da comunidade (Figura 1). Quando analisada a fauna de formigas
por grupos funcionais (Tabela 2), o índice de perturbação também não foi uma variável
importante para explicar a riqueza dos grupos individualmente. Apenas a abundância das
Oportunistas foi influenciada positivamente pelo índice de perturbação (P = 0,004), que
juntamente com o tipo de solo (P < 0,001), explicou 67,64% da variação na abundância desse
grupo. A estrutura da vegetação também não foi uma variável explanatória importante na
determinação da abundância dos grupos funcionais. Seu efeito foi detectado apenas nas
Camponotini Subordinadas (P = 0,048), com esse grupo sendo favorecido com o aumento da
complexidade vegetacional, juntamente com a sazonalidade (P < 0,001), essas duas variáveis
explicando mais de 50% da variação na riqueza do grupo. Cerca de 37% da variação no
número de espécies de Myrmicinae Generalizadas e 35,34% na variação de Dolichoderinae
Dominantes foram explicadas pela combinação tipo de solo (P = 0,013 e P = 0,001,
respectivamente) e sazonalidade (P < 0,001 e P = 0,005, respectivamente). Para Predadoras
Especialistas apenas o tipo de solo (P = 0,003) explicou a variação no número de espécies,
enquanto para Espécies Crípticas, apenas a sazonalidade (P < 0,001) (Figura 2).
38
Da mesma forma que para a riqueza de espécies e a abundância dos grupos funcionais
separadamente, o índice de perturbação e a estrutura da vegetação não foram variáveis
importantes para explicar a composição de espécies de formigas da comunidade como um
todo e dos grupos funcionais, pois as correlações não foram significativas (R2 ≤ 0,2). A
estação do ano foi a variável que mais explicou os padrões de composição de espécies tanto
da comunidade (R = 0,50, P < 0,001) quanto dos grupos funcionais (R = 0,48, P < 0,001),
seguida pela variável tipo de solo (R = 0,31, P < 0,001 e R=0,27, P < 0,001, respectivamente).
Dessa maneira, foram observados grupos distintos para a composição de espécies da
comunidade e dos grupos funcionais na estação chuvosa e seca, assim como nos solos brunonão-cálcico e regossolo (Figura 3).
DISCUSSÃO
De um modo geral, a estrutura taxonômica da fauna amostrada nesse estudo
corresponde à observada em outros estudos realizados em áreas de Caatinga (Leal 2003,
Quinet & Tavares 2005), bem como condiz com a fauna representada em outros ecossistemas
brasileiros, como a Mata Atlântica (Delabie et al. 2000, Tavares 2002), a Floresta Amazônica
(Vasconcelos & Delabie 2000, Vasconcelos et al. 2009), o Cerrado (Silva et al. 2004) e o
Pantanal (Corrêa et al. 2006). Isso nos leva a acreditar que as amostras foram satisfatórias,
pois refletiram a diversidade geral dos diferentes grupos de formigas. A subfamília
Myrmicinae, a mais representativa, é considerada a família mais diversificada dentro dos
Formicidae, seguida por Ponerinae e Formicinae (Bolton 1994). A predominância de
Myrmicinae pode ser explicada por ser um grupo de formigas extremamente adaptáveis aos
mais diversos nichos ecológicos na região Neotropical (Fowler et al. 1991). A baixa
representatividade de Ponerinae pode ser explicada pela pouca quantidade de serrapilheira no
solo da Caatinga, visto que essas formigas são predadoras de artrópodes de solo (Leal &
39
Oliveira 1995). Camponotus e Pheidole foram os gêneros mais bem representados nesse
estudo e são considerados os mais diversos em espécies do mundo (Bolton 1994), com maior
diversidade de adaptações, maior extensão de distribuição geográfica e maior abundancia
local (Wilson 1976). Por fim, a presença de muitas espécies pouco abundantes e poucas
espécies muito abundantes também segue o padrão geralmente encontrado nas regiões
tropicas com as formigas e outros grupos animais (Pianka 1966, Magurran 2008).
Este estudo não evidenciou os efeitos do índice de perturbação antrópica na riqueza e
composição de espécies da comunidade e dos grupos funcionais de formigas, contrastando
com outros estudos realizados em florestas tropicais (Majer et al. 1997, Vasconcelos 1999,
Dunn 2004, Nakamura et al. 2007). Porém, alguns estudos mostram que a comunidade de
formigas pode ser mais resiliente a perturbações em ambientes áridos quando comparada a
ambientes mais úmidos (Parr et al. 2004, Arnan et al. 2006, Parr & Andersen 2008) sugerindo
que os efeitos das perturbações na estrutura do habitat e, consequentemente, na comunidade
de formigas podem não ser tão evidentes frente às pressões inerentes a esses ecossistemas que
favorecem grupos bem adaptados e menos vulneráveis. O único grupo que foi influenciado
pelas perturbações foram as Oportunistas, que aumentaram sua abundância com o aumento
das perturbações. Esse grupo é considerado ruderal em relação ao estresse e perturbações
ambientais, composto por espécies cuja distribuição parece ser fortemente influenciada pela
competição com outras formigas e o seu favorecimento em áreas perturbadas ocorre quando a
perturbação o coloca em vantagem competitiva sobre outras formigas (Andersen 2000).
Contudo, não registramos, como esperado, diminuição de grupos com hábitos mais restritos
como Predadores Especialistas e Espécies Crípticas. De forma geral, a fauna de formigas da
Caatinga já é composta por grupos de formigas com hábitos mais generalistas quando
comparados com os grupos similares em florestas mésicas (Delabie et al. 2000, Leal 2003,
Quinet & Tavares 2005). Por exemplo, Dinoponera quadriceps, uma importante predadora da
40
Caatinga, foi observada na mesma área onde este estudo foi realizado, coletando uma grande
diversidade de recursos, incluindo flores, frutos, sementes e artrópodes de solo (Specht, no
prelo). A grande variação sazonal, somada a ausência quase permanente de uma camada de
serrapilheira, com grau de umidade mínimo e estável, que caracteriza muitas áreas de
Caatinga, limita fortemente os sítios de nidificação e os recursos alimentares necessários para
que colônias dessas espécies possam sobreviver (Leal 2002, Leal 2003).
Da mesma forma que o índice de perturbação, a estrutura da vegetação também não
foi uma variável marcante na determinação da riqueza e da composição de espécies da
comunidade e dos grupos funcionais de formigas. Apenas as Camponotini Subordinadas
foram favorecidas pela estrutura da vegetação. Esse grupo foi representado no presente estudo
por espécies do gênero Camponotus, a maioria delas frequentemente associada à vegetação.
As espécies de Camponotus são vistas nidificando em troncos ocos e galhos secos de árvores
mortas, na serrapilheira, ou em raízes mortas (Hölldobler & Wilson 1990, Santos & Del-Claro
2002) e visitando nectários extra-florais de diversas plantas (Guimarães Jr et al. 2006). Na
área de estudo, algumas espécies foram vistas utilizando frutos de melocactos, nectários extraflorais de algumas plantas e construindo ninhos em raízes de herbáceas. A falta de relação
entre a estrutura da vegetação e os demais grupos de formigas pode ser explicada pela mesma
razão que a falta de relação com o índice de perturbação. Como a fauna de formigas que
consegue se manter na Caatinga estaria adaptada às condições estressantes desse ecossistema,
possuindo hábitos generalistas que favorecem a sua permanência mesmo na estação seca,
quando a maioria das plantas perde suas folhas, seriam necessárias perturbações muito
intensas e/ou frequentes para provocar mudanças substanciais na estrutura do hábitat e, assim,
na fauna de formigas (Hofmman & Andersen 2003).
O efeito da estação do ano sobre a riqueza e a composição de espécies de formigas foi
muito forte, tanto analisando a comunidade como um todo, quanto investigando os grupos
41
funcionais separadamente, com a estação chuvosa possuindo sempre o maior número de
espécies. Este padrão está provavelmente relacionado às condições limitantes causadas pelos
baixos índices pluviométricos que caracterizam a Caatinga, principalmente na estação seca.
Durante a estação chuvosa, com o aumento da disponibilidade de água, há um aumento da
produtividade primária (biomassa das plantas) e, consequentemente, da oferta de recursos
como frutos, sementes, néctar e exsudatos de hemípteros ligados a essa produtividade
primária (Machado et al. 1995), que são apontados como principal fator responsável pelo
aumento da diversidade das comunidades de formigas (Barrow & Parr 2008, Kaspari &
Valone 2002, Pfeiffer et al. 2003). Além disso, há também um aumento na espessura da
serapilheira, proporcionando maior abundância de artrópodes de solo (Vasconcellos et al.
2010), presas de muitas espécies de formigas (Holldobler & Wilson 1990). Esse resultado
também é observado em outros estudos realizados em ambientes semi-áridos que apontam
para um aumento na diversidade de espécies de formigas na estação chuvosa (Reddy &
Venkataiah 1990, Lindsey & Skinner 2001, Bestelmeyer & Wiens 2001).
O tipo de solo foi outro fator importante da determinação da riqueza e composição de
espécies da comunidade e dos grupos funcionais. Os regossolos apresentaram maior riqueza
de espécies de formigas e favoreceram a maioria dos grupos funcionais. Esse tipo de solo é
considerado mais profundo e bem drenado quando comparado aos demais solos da Caatinga
(Santos et al. 1992), facilitando a nidificação das espécies de formigas que constroem seus
ninhos no solo como sugerido por Leal (2003). As espécies que constroem ninhos no solo
foram predominantes nesse estudo, com exceção de duas espécies de Pseudomyrmex (P.
gracilis e P. elongatus), as espécies do gênero Cephalotes e algumas espécies de
Camponotus. Como a Caatinga está estabelecida sobre um mosaico edáfico muito
diversificado, as diferentes propriedades físicas e químicas dos diferentes solos são muito
importantes na determinação das espécies que se estabelecem numa área, sendo
42
frequentemente relatada uma influência do tipo de solo sobre a vegetação (Silva et al. 2003,
Rodal 1992) e, assim, afetando também grupos animais como os coleópteros (Ianuzzi et al.
2003) e as formigas (Leal 2003), ainda que, nesse estudo, nós não tenhamos observado uma
grande importância da estrutura da vegetação sobre a comunidade de formigas.
Em síntese, nossos resultados indicam que a fauna de formigas da Caatinga é bastante
resiliente quanto a modificações na estrutura do habitat, sejam elas medidas pelo índice de
perturbação antrópica ou pelo grau de complexidade da vegetação. Por outro lado, a estação
do ano foi o fator mais importante para determinar a riqueza e a composição de espécies da
comunidade como um todo e dos grupos funcionais de formiga. Entretanto, vale ressaltar,
também, o papel do solo como um determinante importante da composição de espécies de
formigas, visto que a Caatinga é formada por um mosaico de solos, mesmo quando analisada
em escalas espaciais pequenas, como foi o caso do município de Parnamirim (Santos et al.
1992). Dessa forma, sinalizamos para a inclusão do tipo de solo nos futuros estudos com
comunidades de formigas na Caatinga para aumentar a generalidade do padrão aqui
observado.
AGRADECIMENTOS
Somos gratos à Fundação de Amparo à Pesquisa de Pernambuco pelo financiamento
do projeto (APQ-0140-2.05/08), ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico pelo financiamento do projeto (Edital Universal 477290/2009-4), pela bolsa de
mestrado a FMPO e pela bolsa de produtividade a IRL, ao Centro de Pesquisas Ambientais do
Nordeste pelo apoio logístico e à Estação de Agricultura Irrigada de Parnamirim (Pernambuco
- Brasil) pela estadia. Agradecemos também ao Dr. Jacques Delabie pela ajuda na
identificação das formigas.
43
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Tabela 1. Espécies de formigas e número de parcelas em que ocorrem durante a estação seca
e chuvosa no município de Parnamirim, Pernambuco, Brasil. As espécies foram enquadradas
na classificação de grupos funcionais de Andersen (1995).
Nº Parcelas
Nº Parcelas
(Chuvosa)
(Seca)
Dorymyrmex spurius
9
2
Oportunista
Dorymyrmex thoracicus
8
2
Dolichoderinae Dominante
Forelius pusillus
21
13
Dolichoderinae Dominante
Ectatomma muticum
16
16
Oportunista
Gnamptogenys moelleri
5
3
Oportunista
Gnamptogenys sulcata
2
0
Oportunista
Eciton sp1
0
1
Especialista em Clima Tropical
Neivamyrmex carettei
1
1
Especialista em Clima Tropical
Neivamyrmex orthonotus
3
3
Especialista em Clima Tropical
Neivamyrmex sp1
0
2
Especialista em Clima Tropical
Brachymyrmex patagonicus
16
6
Oportunista
Brachymyrmex sp1
0
2
Oportunista
Camponotus sp1
29
18
Camponotini Subordinada
Camponotus p2
27
25
Camponotini Subordinada
Camponotus sp3
0
5
Camponotini Subordinada
Camponotus sp4 prox. balzani
5
2
Camponotini Subordinada
Subfamília
Grupo Funcional
Dolichoderinae
Ectatomminae
Ecitoninae
Formicinae
53
Camponotus atriceps
4
4
Camponotini Subordinada
Camponotus blandus
18
6
Camponotini Subordinada
Camponotus cingulatus
3
6
Camponotini Subordinada
Camponotus crassus
30
27
Camponotini Subordinada
Camponotus melanoticus
1
1
Camponotini Subordinada
Acromyrmex rugosus
5
11
Especialista em Clima Tropical
Cephalotes clypeatus
10
1
Especialista em Clima Tropical
Cephalotes depressus
0
1
Especialista em Clima Tropical
Cephalotes pavonii
8
0
Especialista em Clima Tropical
Cephalotes pinelii
2
1
Especialista em Clima Tropical
Cephalotes pusillus
0
1
Especialista em Clima Tropical
Crematogaster sp1
8
1
Myrmicinae Generalizada
Crematogaster crinosa
0
1
Myrmicinae Generalizada
Crematogaster victima
19
8
Myrmicinae Generalizada
Cyphomyrmex transversus
13
10
Especialista em Clima Tropical
Monomarium floricola
1
0
Myrmicinae Generalizada
Nesomyrmex itinerans
2
0
Especialista em Clima Tropical
Pheidole diligens
26
17
Myrmicinae Generalizada
Pheidole obscurithorax
0
1
Myrmicinae Generalizada
Pheidole radoskowskii
30
28
Myrmicinae Generalizada
Pheidole valifica
15
1
Myrmicinae Generalizada
Pheidole sp1 grupo diligens
1
0
Myrmicinae Generalizada
Pheidole sp2 grupo flavens
1
0
Myrmicinae Generalizada
Pheidole sp3 prox. jelskii
18
13
Myrmicinae Generalizada
Myrmicinae
54
Pheidole sp4 prox. scolioceps
0
1
Myrmicinae Generalizada
Solenopsis geminata
8
0
Espécie Críptica
Solenopsis globularia
29
23
Espécie Críptica
Solenopsis tridens
18
8
Espécie Críptica
Dinoponera quadríceps
22
23
Predadora Especialista
Odontomachus bauri
0
2
Predadora Especialista
Platythyrea sp1
0
1
Predadora Especialista
Thaumatomyrmex mutilatus
3
0
Espécie Críptica
Pseudomyrmex elongatus
0
1
Especialista em Clima Tropical
Pseudomyrmex gracillis
7
3
Especialista em Clima Tropical
Pseudomyrmex termitarius
6
3
Especialista em Clima Tropical
Ponerinae
Pseudomyrmecinae
55
Tabela 2. Resultados dos Modelos Lineares Gerais (GLM) demonstrando os efeitos do índice de perturbação, da estrutura da vegetação, do tipo
de solo e da sazonalidade sobre a riqueza total de espécies de formigas e abundância de cada grupo funcional em áreas de Caatinga do município
de Parnamirim, Pernambuco, Brasil. Valores em negrito implicam em efeito significativo (p ≤ 0,05)
Variáveis explanatórias (valores-P)
Modelo
R2
Completo
(%)
< 0,001
< 0,001
54,21
0,111
0,762
0,035
12,02
0,450
< 0,001
0,086
< 0,001
67,64
0,436
0,048
0,109
< 0,001
< 0,001
50,51
Myrmicinae Generalizada
0,441
0,098
0,013
0,001
< 0,001
36,90
Predadora Especialista
0,085
0,514
0,003
0,860
0,003
21,04
Dolichoderinae Dominante
0,961
0,175
< 0,001
0,005
< 0,001
35,34
Espécies Crípticas
0,432
0,089
0,449
< 0,001
< 0,001
50,08
Índice de
Estrutura da
Tipo de
Perturbação
Vegetação
Solo
0,602
0,683
< 0,001
Especialista em Clima Tropical
0,475
0,554
Oportunistas
0,004
Camponotini Subordinada
Variável dependente
Riqueza de formigas
Sazonalidade
Abundância
57
Legendas das figuras
Figura 1. Riqueza de espécies de formigas em relação ao tipo de solo (a) e estação do ano (b).
BNC = Bruno não cálcico, RE = Regossolo.
Figura 2. Abundância de Oportunistas em relação ao índice de perturbação (a) e tipo de solo
(b), abundância de Camponotini Subordinadas em relação à estrutura da vegetação (c) e
estação do ano (d), abundância de Myrmicinae Generalizadas em relação à estação do ano (e)
e tipo de solo (f), abundância de Dolichoderinae Dominantes em relação à estação do ano (g)
e tipo de solo (h), abundância de Espécies Crípticas em relação à estação do ano (i), e
abundância de Predadoras Especialistas em relação ao tipo de solo (j). BNC = Bruno não
Cálcico, RE = Regossolo.
Figura 3. Ordenação através de escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) das
parcelas usando (a) composição de espécies e (b) grupos funcionais. A ordenação foi baseada
em matrizes de similaridade de Bray-Curtis utilizando dados de freqüência de ocorrência das
espécies. Círculos correspondem às parcelas com solo bruno-não-cálcico e triângulos
correspondem às parcelas com o solo regossolo. Círculos e triângulos preenchidos indicam as
parcelas na estação chuvosa, enquanto os não preenchidos indicam as parcelas na estação
seca.
58
(b)
(a)
25
25
P < 0,001
P < 0,001
20
Riqueza de formigas
Riqueza de formigas
20
15
10
5
15
10
5
0
0
BNC
RE
Tipo de Solo
chuvosa
seca
Estação
Figura 1
59
(b)
(a)
0,25
0,25
2
R = 0,29
P < 0,001
Abundância de Oportunistas
0,20
P < 0,001
0,20
0,15
0,15
0,10
0,10
0,05
0,05
0,00
0,00
0
20
40
60
80
100
120
BNC
Índice de Perturbação
Tipo de solo
(c)
(d)
1,0
Abundância de
Camponotini Subordinadas
RE
1,0
R2 = 0,08
P = 0,048
P < 0,001
0,8
0,8
0,6
0,6
0,4
0,4
0,2
0,2
0,0
0
20
40
60
80
100
120
0,0
chuvosa
seca
Estrutura da Vegetação
Estação
(e)
(f)
0,6
0,6
Abundância de
Myrmicinae Generalizadas
P < 0,001
P = 0,013
0,5
0,5
0,4
0,4
0,3
0,3
0,2
0,2
0,1
0,1
0,0
0,0
chuvosa
seca
Estação
BNC
RE
Tipo de solo
60
(g)
(h)
0,8
0,8
P = 0,001
Abundância de
Dolichoderinae Dominantes
P = 0,005
0,6
0,6
0,4
0,4
0,2
0,2
0,0
0,0
chuvosa
seca
BNC
Estação
(i)
RE
Tipo de solo
(j)
0,30
0,4
P = 0,003
P < 0,001
A bundância de
Predadoras Especialistas
0,25
Abundância
de Espécies Crípticas
0,3
0,2
0,1
0,20
0,15
0,10
0,05
0,00
0,0
chuvosa
seca
Estação
BNC
RE
Tipo de solo
Figura 2
61
Figura 3
62
Anexo
Instruções aos autores
Política editorial
A Neotropical Entomology publica artigos originais e que representem contribuição
significativa ao conhecimento da Entomologia, desde que não estejam publicados ou
submetidos a outra revista. Os artigos devem ter caráter científico. Trabalhos de cunho
tecnológico como aqueles envolvendo apenas bioensaios de eficácia de métodos de
controle de insetos e ácaros não são considerados para publicação. Os manuscritos são
analisados por revisores ad hoc e a decisão de aceite para publicação pauta-se nas
recomendações dos editores adjuntos e revisores ad hoc.
Seções
"Fórum", "Ecologia, Comportamento e Bionomia", "Sistemática, Morfologia e Fisiologia",
"Controle Biológico", "Manejo de pragas", "Acarologia", "Saúde Pública" e "Notas
Científicas".
Idiomas
Os manuscritos devem estar ser escritos na língua inglesa.
Formatos aceitos
São publicados artigos científicos completos, notas científicas e revisões (Fórum).
Submissão
Deve ser feita por meio eletrônico através de formulário disponível
em http://submission.scielo.br/index.php/ne/about. O manual do usuário do sistema
está disponível em http://seb.org.br/downloads/Guia_submission_20070606.pdf.
Forma e preparação do manuscrito
O artigo (texto e tabelas) deve ser submetido em formato doc. Configure o papel para
tamanho A4, com margens de 2,5 cm e linhas e páginas numeradas sequencialmente ao
longo de todo o documento. Utilize fonte Times New Roman tamanho 12 e espaçamento
duplo.
Página de rosto. No canto superior direito, escreva o nome completo e o endereço
(postal e eletrônico) do autor responsável pelo artigo. O título do artigo deve aparecer no
centro da página, com iniciais maiúsculas (exceto preposições, conjunções e artigos).
Nomes científicos no título devem ser seguidos pelo nome do classificador (sem o ano) e
pela ordem e família entre parênteses. Abaixo do título e também centralizado, liste os
nomes dos autores usando apenas o primeiro nome e o sobrenome de cada autor por
extenso, em maiúsculas pequenas (versalete). A seguir, liste as instituições dos autores,
com endereço postal e endereço eletrônico, com chamada numérica se houver mais de
um endereço.
Página 2. Abstract. Escreva ABSTRACT, seguido de hífen, continuando com o texto em
parágrafo único e, no máximo, 250 palavras. Pule uma linha e mencione o termo KEY
63
WORDS em maiúsculas. Use de três a cinco termos separados por vírgulas e diferentes
das palavras que aparecem no título do trabalho.
Elementos Textuais
Introdução. Não deve apresentar o subtítulo "Introduction". Deve contextualizar
claramente o problema investigado e trazer a hipótese científica que está sendo testada,
bem como os objetivos do trabalho.
Material and Methods devem conter informações suficientes para que o trabalho possa
ser repetido. Inclua o delineamento estatístico e, se aplicável, o nome do programa
utilizado para as análises.
Results and Discussion podem aparecer agrupados ou em seções separadas. Em
Resultados, os valores das médias devem ser acompanhados de erro padrão da média e
do número de observações, usando para as médias uma casa decimal e, para o erro
padrão, duas casas. As conclusões devem estar contidas no texto final da discussão.
Acknowledgments. O texto deve ser breve, iniciando pelos agradecimentos a pessoas e
depois a instituições apoiadoras e agências de fomento.
References. Sob esse título, disponha as referências bibliográficas em ordem alfabética,
uma por parágrafo, sem espaços entre estes. Cite os autores pelo sobrenome (apenas a
inicial maiúscula) seguido das iniciais do nome e sobrenome sem pontos. Separe os
nomes dos autores com vírgulas. Em seguida inclua o ano da referência entre
parênteses. Abrevie os títulos das fontes bibliográficas, sempre iniciando com letras
maiúsculas, sem pontos. Utilize as abreviaturas de periódicos de acordo com BIOSIS
Serial
Sources
(www.library.uiuc.edu/biotech/jabbrev.html#abbrev ou http://www.library.uq.edu.au/faq
s/endnote/biosciences.txt). Os títulos nacionais deverão ser abreviados conforme
indicado no respectivo periódico. Evite citar dissertações, teses, revistas de divulgação.
Não cite documentos de circulação restrita (boletins internos, relatórios de pesquisa,
etc), monografias, pesquisa em andamento e resumos de encontros científicos.
Exemplos:
Suzuki K M, Almeida S A, Sodré L M K, Pascual A N T, Sofia S H (2006) Genetic similarity
among male bees of Euglossa truncata Rebelo & Moure (Hymenoptera: Apidae). Neotrop
Entomol 35: 477-482.
Malavasi A, Zucchi R A (2000) Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil:
conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto, Holos Editora, 327p.
Oliveira-Filho A T, Ratter J T (2002) Vegetation physiognomies and woody flora of the
cerrado biome, p.91-120. In Oliveira P S, Marquis R J (eds) The cerrados of Brazil:
ecology and natural history of a Neotropical savanna. New York, Columbia University
Press, 398p.
Tabelas. Devem ser inseridas no texto após as Referências. Coloque uma tabela por
página, numerada com algarismo arábico seguido de ponto final. As notas de rodapé
devem ter chamada numérica. Na chamada de texto, use a palavra por extenso (ex.:
Tabela 1). Exemplo de título:
64
Tabela 1 Mean (± SE) duration and survivorship of larvae and pupae of Cirrospilus
neotropicus reared on Phyllocnistis citrella larvae. Temp.: 25 ± 1ºC, RH: 70% and
photophase: 14h.
Figuras. Após as tabelas, coloque a lista de legendas das figuras. Use a abreviação "Fig
no título e na chamada de texto (ex.: Fig 1)". As figuras devem estar no formato jpg, gif
ou eps e devem ser originais ou com alta resolução e devem ser enviadas em arquivos
individuais. Gráficos devem estar, preferencialmente, em Excell. Exemplo de título:
Fig 1 Populacional distribution of Mahanarva fimbriolata in São Carlos, SP, 2002 to 2005.
Citações no texto
Nomes científicos. Escreva os nomes científicos por extenso, seguidos do autor
descritor, para insetos e ácaros, quando mencionados pela primeira vez no Abstract e no
corpo do trabalho. Ex.: Spodoptera frugiperda (J. E. Smith). No restante do trabalho use
o nome genérico abreviado (Ex.: S. frugiperda), exceto nas legendas das figuras e
cabeçalhos das tabelas onde deve ser grafado por extenso.
Fontes de consulta. As referências no texto devem ser mencionadas com o sobrenome
do autor, com inicial maiúscula, seguido pelo ano da publicação (ex.: Martins 1998). No
caso de mais de uma publicação, ordene-as pelo ano de publicação, separando-as com
vírgulas (ex.: Martins 1998, Garcia 2003, 2005, Wilson 2008). Para dois autores, use o
símbolo "&" (ex.: Martins & Gomes 2004). Para mais de dois autores, utilize "et al" (em
itálico) (ex.: Avila et al 2009).
Notas Científicas
Registros de ocorrência e de interações tróficas ou novos métodos para estudo de insetos
ou ácaros podem ser submetidos como nota científica. As instruções são as mesmas dos
artigos completos. Entretanto, a Introdução, Material e Métodos e Resultados e Discussão
devem ser escritos em texto corrido, sem subtítulos. Os resumos (em inglês e
português/espanhol) devem ter até 100 palavras cada e o texto, no máximo 1.000
palavras. Quando estritamente necessário, podem ser incluídas figuras ou tabelas,
observando-se o limite de duas figuras ou tabelas por trabalho.
A publicação de registro de nova praga introduzida no Brasil precisa estar de acordo com
a Portaria
Interministerial
290,
de
15/abril/1996,
disponível
em http://extranet.agricultura.gov.br/sislegisconsulta/consultarLegislacao.do?operacao=visualizar&id=883.
Revisões (Fórum)
Revisões extensivas ou artigos sobre tópicos atuais em Entomologia são publicados nesta
seção. Artigos controversos são bem-vindos, porém o texto deve explicitar as opiniões
controvertidas e referir a versão comumente aceita. A Neotropical Entomology e seu
Corpo Editorial não se responsabilizam pelas opiniões emitidas nesta seção. Artigos para
esta seção devem estar obrigatoriamente em língua inglesa.
Taxa de Impressão
A taxa de impressão é de R$ 42,00 (quarenta e dois reais) por página impressa de
artigos cujo primeiro autor seja sócio regular da SEB e R$ 72,00 (setenta e dois reais)
para não sócios. Figuras coloridas devem ser inseridas quando estritamente necessárias.
Serão cobrados R$ 150,00 (cento e cinquenta reais) por página colorida para sócios e R$
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180,00 (cento e oitenta reais) para não sócios. Não serão fornecidas separatas. Os
artigos publicados estão disponíveis para consulta e download gratuitos no site da Scielo
(www.scielo.br/ne).
Informações
Fernando L. Cônsoli
ESALQ/USP - Entomologia
Av. Pádua Dias, 11
13418-900 - Piracicaba - SP - Brasil
Tel.: 55 (19) 3429 4199
E-mail: [email protected]
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