mesa-redonda complexidade trófica e exemplos

MESA-REDONDA
XVIII
Simpósio de Mirmecologia
COMPLEXIDADE TRÓFICA E EXEMPLOS DA ESPECIFICIDADE DAS INTERAÇÕES EM
PLANTAS MIRMECÓFITAS AMAZÔNICAS E FORMIGAS ASSOCIADAS
T.J. Izzo*
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Projeto de Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais, CP 478,
CEP 69083-000, Manaus, AM, Brasil. E-mail: [email protected]
Angiospermas de florestas tropicais, quase necessariamente se envolvem em relações bióticas com
invertebrados. Estas relações podem ter diversas finalidades, indo de parasíticas a mutualísticas.
Mutualismos com invertebrados são necessários em
diversas fases da vida de uma planta e podem compreender associações que visam a dispersão de sementes, obtenção e manutenção dos recursos obtidos
durante o crescimento e polinização. Quando falamos de invertebrados executando tais tarefas, não
podemos deixar de mencionar que em grande parte
dos casos estamos falando de formigas.
Formigas sem dúvida são parceiros constantes de
plantas. Geralmente estas associações com formigas
envolvem a troca de serviços por uma fonte de alimento e, em casos especiais, estruturas especializadas
onde formigas podem nidificar (BEATTIE , 1985). A
estas estruturas, que são modificações de diversas
partes das plantas, como folhas, tronco, bulbos ou
mesmo raízes, damos o nome de domáceas, ou
mirmicários (BENSON, 1985). Plantas mirmecófitas,
como são chamadas as que possuem domáceas, em
conjunto com as formigas que nidificam nestas, são
um dos modelos mais utilizados como referência em
estudos de coevolução (BROUNSTEIN, 1998). Em troca de
espaço e alimento, as formigas provêm à planta defesa
contra herbívoros (FONSECA, 1993). Outros benefícios
atribuídos formigas que vivem em mirmecófitas é que
algumas espécies podem trazer nutrientes que são
absorvidos pela planta hospedeira (BENSON, 1985), ou
mesmo agir como agentes alelopáticos (SUAREZ et al.,
1998).
Tanto a diversidade de plantas mirmecófitas, como
a diversidade de formigas ocupantes, é bastante alta.
Embora esta relação seja encontrada em todo o território brasileiro, é na região amazônica que podemos
encontrar a maior diversidade de espécies
mirmecófitas. FONSECA & GANADE (1996) encontraram
16 espécies em um único hectare de floresta. O mais
importante, e o que nos concerne, é que geralmente
estas plantas estão associadas uma ou poucas espécies de formigas. Algumas espécies de formigas e
plantas envolvidas nestes mutualismos são extremamente especializadas e geralmente podemos dizer
que são quase “reféns” da associação (AXEROD &
HAMILTON, 1981). Rainhas de espécies associadas
com plantas mirmecófitas não estabelecem colônias
no solo, troncos mortos, ou mesmo outras espécies
mirmecófitas que não sua planta hospedeira específica.
Dada a alta especificidade e previsibilidade das
relações formiga-planta, outros organismos parecem
ter evoluído em associação a estes sistemas, apresentando relações altamente específicas com a planta,
com a formiga, ou ambos. Este complexo de múltiplas
coadaptações gera um ambiente trófico extremamente complexo. Desta forma uma planta mirmecófita
pode ser comparada a um pequeno ecossistema parcialmente fechado. Podemos brevemente descrever
este pequeno ecossistema: 1) as plantas retiram nutrientes do solo e do ambiente. 2) mirmecófitas podem
fornecer a base da alimentação das formigas, através
de néctar extrafloral e/ou corpúsculos alimentares. 3)
As formigas, por sua vez podem se alimentar de
herbívoros que capturam nas folhas da planta hospedeira. 4) Porém, existem herbívoros especialistas que
podem “driblar” a defesa da formiga, por mimetismo
químico ou comportamental. 5) Dado o comportamento de manter câmaras de lixo dentro das domáceas,
as formigas podem “alimentar” a planta. 6) Organismos como nematóides, dípteros e besouros parecem
se desenvolver nestas câmaras de lixo. 7) Predadores
e organismos cuja “função” neste micro-ecossitema é
desconhecida são encontrados em todos os sistemas.
8) Por último, predadores e parasitóides das formigas
hospedeiras, altamente especializados fazem parte
do sistema. Sem dúvida um sistema bastante simples.
A seguir vou expor alguns exemplos encontrados em
mirmecófitas na Amazônia Central.
É sugerido que a defesa contra herbívoros parece
ter sido principal fator responsável pela origem e
manutenção da maioria das espécies de plantas
mirmecófitas (FONSECA, 1993). De fato, o aumento nas
taxas de herbivoria e a diminuição do sucesso
reprodutivo quando as formigas não estão presentes
foi muitas vezes demonstrada experimentalmente.
Porém poucos estudos enfocaram qual a ação das
formigas sobre a comunidade de herbívoros. Em
Hirtella myrmecophila (Chrysobalanaceae) foram obtidos resultados interessantes sobre este tema. Em plan-
*Bolsista CNPq/CT-Amazônia (n° 553306/2006-5)
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tas onde a formiga específica (Allomerus octoarticulatus
– Myrmicinae) foi retirada, tanto a riqueza quanto a
abundância de insetos herbívoros crescem em função
do tamanho da planta. Plantas pequenas, onde a
colônia foi mantida, apresentam praticamente a mesma comunidade de artrópodes de plantas onde a
colônia foi retirada. Porém, plantas grandes que abrigam grandes colônias são excepcionalmente bem
defendidas. Apenas poucas espécies de herbívoros
conseguem se associar a estas plantas. Isto sugere que
colônias grandes tendem a defender mais eficientemente a planta hospedeira ou uma variação
ontogenética na qualidade da defesa oferecida pela
formiga (ROCHA & BERGALLO, 1992), um fator geralmente negligenciado em estudos de defesa contra herbívoros em plantas mirmecófitas. Este aumento na eficiência provavelmente se deve a maturidade da colônia e
conseqüente demanda por proteínas adicionais para
produção de alados (IZZO & VASCONCELOS, 2005).
Um segundo fator a ser ressaltado é que formigas
diminuem a abundância e riqueza de herbívoros, mas
não impedem totalmente sua incidência. Isto se dá
porque formigas capturam prioritariamente herbívoros generalistas, que são a maioria. Porém, como toda
defesa pede uma contra-defesa, alguns herbívoros
altamente especializados podem ser encontrados em
plantas mirmecófitas (VASCONCELOS, 1991; MODY &
LINSENMAIR, 2004; IZZO & VASCONCELOS 2005). Estes
herbívoros podem desfolhar uma mirmecófita mesmo
na presença da formiga. Em alguns casos, as formigas
parecem tolerar a presença, mas eventualmente os
capturam, como parece ser o caso de uma lagarta de
espécie indeterminada de lepidóptero que ataca
Hirtella myrmecophila. Em outros casos a colônia é
totalmente ineficaz contra estes herbívoros e, uma vez
que os herbívoros encontrem a planta, irremediavelmente haverá a perda total de folhas e conseqüentemente, morte da colônia. Este é o caso do lepidóptero
Acrospila gastralis (Pyralidae) uma lagarta de
lepidóptero que enrola as folhas de mirmecófitas do
gênero Maieta (VASCONCELOS, 1990). Pheidole minutula,
A formiga especializada na mirmecófitaM. guianensis,
é totalmente ineficaz contra este herbívoro. Porém,
quando esta planta está associada com Crematogaster
laevis, uma espécie generalista (IZZO et al., dados não
publicados), A. gastralis não é encontrada se alimentando em M. guianensis.
A constatação de que formigas de plantas
mirmecófitas podem prover alimento para a planta
hospedeira, ou mutualismo nutricional, se deu por
observação de que formigas acumulam muita matéria
orgânica no interior das domáceas. Estas câmaras de
lixo podem apresentar diversos tipos de inquilinos,
possivelmente especializados. Cordia nodosa
(Boraginaceae), habitada por Azteca, apresenta larvas
de coleópteros que se desenvolvem dentro das lixei-
ras. M. guianenensis tem larvas de dípteros de desenvolvendo nas câmaras de lixo de P. minutula (VASCONCELOS, 1990). Porém, três fatores devem ser observados
neste tipo de mutualismo: 1) não necessariamente
mirmecófitas tem a capacidade de absorver nutrientes deste material. 2) origem dos nutrientes que depositados nas domáceas. 3) A significância biológica da
absorção destes nutrientes.
De fato, em H. myrmecophila, as formigas associadas forrageiam somente na planta hospedeira e capturam insetos como fonte principal de sua dieta (IZZO
& VASCONCELOS, 2005). Desta forma, caso haja absorção de nutrientes do material depositado nas
domáceas e em túneis formados pelas formigas, ele
terá origem fora do sistema. Estas câmaras e túneis de
carcaças são tomados por um fungo especializado
(DEJEAN et al., 2005) e são praticamente isentas de
artrópodes. Não é o caso de Cecropia purpurascens
(Moraceae), associada com Azteca alfari
(Dolichoderinae). Neste caso, qualquer inseto capturado na planta é carregado até as margens da folha e
desprezado (IZZO et al., dados não publicados). As
câmaras de lixo no interior das domáceas desta planta são tomadas por nemátodes e larvas de dípteros.
Plantas do gênero Cecropia produzem corpúsculos
alimentícios para manter a colônia de formigas. Adicionalmente, Azteca também cultiva homópteros no
interior das domáceas, e as câmaras lixeiras desta
espécie apresentam nemátodes larvas de dípteros.
Logo, todas as carcaças e fezes contidas nas domáceas
tiveram como origem a própria planta. Caso haja
absorção de nutrientes por C. purpurascens, ele significa que na verdade a planta está reciclando a energia
e materiais despedidos na defesa contra-herbívoros.
Testando estas hipóteses utilizando moscas
marcadas com isótopos estáveis de nitrogênio, observei que em C. purpurascens não há absorção dos nutrientes das câmaras de lixo, enquanto que em H.
myrmecophila há. Porém a contribuição das formigas
para H. myrmecophila é menor que 1%. Neste caso, o
mutualismo nutricional cai frente ao segundo problema citado, a relevância biológica. Isto se dá porque os
solos amazônicos são pobres em uma grande quantidade de nutrientes, mas não em nitrogênio. Logo, a
planta tem a capacidade de absorver nutrientes, mas
a quantidade absorvida por suas raízes suplanta a
absorvida pelas domáceas. Em M. guianensis, que
ocorre em áreas próximas a riachos e com baixa
quantidade de nitrogênio, a contribuição das formigas para a planta hospedeira é de mais de 90% (SOLANO
& DE JEAN, 2003). Também a dependência das formigas para obter nutrientes foi demonstrada em
mirmecófitas epífitas, que não tem contato com a terra
da planta hospedeira (TRESENDER et al., 1996). Em
contrapartida, em Piper cenoclatum, a absorção também ocorre, mas como em H. myrmecophila, a relevân-
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cia biológica desta fonte também é insignificante. Isto
parece gerar um panorama em que, este segundo
benefício da associação com formigas comumente
generalizado, só ocorre dependendo do ambiente
onde o sistema ocorre e evoluiu.
A comunidade de artrópodes associada a M.
guianensis apresenta alguns organismos cuja função
na planta não foi determinada. Faiditus subflavus
(Aranea: Therididae) é encontrada associada a M.
guianensis, principalmente quando esta abriga colônias de P. minutula. Mesmo com um intenso esforço de
campo não encontramos espécimes desta aranha em
qualquer outra espécie de planta, mirmecófita ou não,
na área de estudo, o que denota alta especificidade.
Porém, mesmo despendendo incontáveis horas observando espécimes desta aranha, não pudemos observar a captura ou mesmo qualquer observação de F.
subflavus se alimentando. Também não foi estudado
até o momento, como P. minutula tolera estas aranhas
nas folhas M. guianensis, pois a formiga parece ser
extramente eficiente na remoção de outras espécies.
Além deste exemplo, existem muitos outros não
estudados. Em alguns casos podemos deduzir a função após algum estudo. Por exemplo, a mirmecófita
arbustiva Tococa bulifera (Melastomataceae) é geralmente associada a uma espécie indeterminada da
Azteca. Esta planta apresenta também uma alta densidade de uma espécie de aranha da família
Therididiosomatidae. Comparando o número bruto
de aranhas de qualquer espécie em arbustos de
subbosque do mesmo porte de um indivíduo de T.
bulifera, encontramos um número 10 a 20 vezes menor.
Isto, somado ao fato de que não encontramos espécimes deste therididiosomatídeo em qualquer outra
espécie de planta próxima, também, indica alta especialização. Neste caso, foram observados por três
vezes os therididiosomatídeos capturando pequenos
insetos voadores. E em dois casos, a captura foi de um
forídeo que forrageava sobre as operárias de Azteca.
Logo, a presença e possível competição por presas que
a aranha proporciona à colônia, pode ser compensada por um novo nível de mutualismo entre a formiga
e aranhas. Este parceiro adicional garantindo a “saúde” da colônia pode também influenciar a planta
hospedeira.
Ao contrário do exemplo acima, também predadores especializados em formigas de mirmecófitas são
freqüentes nestes sistemas. Dipoena bryantae (Aranea:
Therididae) ocorre apenas em três espécies de
mirmecófitas que podem ser colonizadas por A.
octoarticulatus, não ocorrendo em plantas desocupadas ou associadas a espécies oportunistas (IZZO &
VASCONCELOS, 2005). Esta aranha faz suas teias na
parte inferior da folha, utilizando o ápice dos tricomas
foliares. Estas teias são dispostas próximas da abertura das domáceas e as aranhas capturam ativamente
formigas. Ao contrário de uma outra espécie de
Dipoena, que preda Pheidole bicornis em mirmecófitas
do gênero Piper (GASTREICH, 1999), aparentemente não
há efeito da espécie sobre o comportamento ou sobre
a colônia de formigas.
Por fim, e talvez o exemplo mais elegante de especialização em sistemas formiga planta, é o que envolve uma espécie de planta, de formiga, de phorídeo e de
staphilinídeo (IZZO et al., dados não publicados).
Crematogaster brasiliensis (Myrmicinae) é uma espécie
generalista, mas que frequentemente ocupa a semimirmecófita Palicourea corynbifera (Rubiaceae). Esta
espécie não defende eficientemente e, ao contrário da
maioria das formigas especialistas em mirmecófitas,
forrageia também fora de planta hospedeira. Quando
é promovido um dano a planta, e conseqüentemente
a colônia, C. brasiliensis recruta uma grande quantidade de operárias para encontrar o promotor do dano.
Guiados pelo alarme em aerossol de C. brasiliensis,
forídeos do gênero Pseudacteon chegam em poucos
minutos e atacam as operárias. Estas operárias possuem um sistema de defesa contra forídeos: as operárias elevam o gáster e a cabeça, praticamente tocando
um ao outro, adotando com o corpo, uma posição em
forma de “U”. Poucos minutos depois, as operárias
retomam a postura normal e fogem. Este mesmo comportamento já foi descrito para formigas do gênero
Solenopsis (Myrmicinae) (PORTER, 1998). Porém, um
predador parece ter “aprendido” que formigas imóveis, se defendendo contra forídeos, são vulneráveis.
Provavelmente também atraídos pelo alarme químico
de C. brasiliensis, besouros staphilinídeos (prov.
Tetradonia sp. nov.) chegam poucos minutos depois
dos forídeos. Se valendo da imobilidade, o
staphilinideo ejeta ácido nas tíbias. Posteriormente,
galgando o corpo da operária, também é ejetado ácido
na inserção da cabeça e do pecíolo de modo que em
poucos minutos a formiga está morta. Em outras
palavras: “se correr o bicho pega, se ficar o bicho
come”. Porém, depois de matar a operária, o
staphilinideo carrega a formiga para fora e longe da
planta. Isto se dá por que, em experimentos de “arena”, as formigas o reconhecem como inimigo e o
matam rapidamente, o que sugere a ausência de mecanismos de apaziguamento ou mimetismo. Também, em mais de uma ocasião, foi observada a morte
de stafilinídeos em condições naturais por operárias
que não estavam se defendendo de forídeos. Desta
forma, o staphilinídeo é extremamente dependente do
mecanismo de defesa anti-forídeo, apresentado por C.
brasiliensis. Este exemplo extremo demonstra não
apenas a pressão evolutiva exercida por parasitóides
especializados, mas a complexidade trófica de sistemas formiga-planta.
Em resumo, os sistemas mirmecófitas-formigas
são extremamente complexos e envolvem diversas
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espécies e diversos níveis de interação. Associada a
esta complexidade está uma grande fauna que apresenta uma grande quantidade de adaptações. Aqui
apresentei apenas observações, algumas ocasionais,
realizadas em uma única reserva na Amazônia Central. A estrutura trófica em diversos sistemas formigaplanta ainda permanece por ser devidamente estudada. Compreender a fundo estes organismos e estudar
seu comportamento em relação à colônia de formigas
que habitam mirmecófitas, em escala local e em escala
biogeográfica, são assuntos que podem trazer à luz,
inúmeras informações sobre o processo evolutivo/
coevolutivo em florestas tropicais.
REFERÊNCIAS
AXELROD, R. & HAMILTON W.D. The evolution of cooperation.
Science, v.211, p.1390-1396, 1981.
BEATTIE, A.J. The evolutionary ecology of ant-plant mutualisms.
Cambridge: Cambridge University Press, 1985. 182p.
BENSON , W.W. Amazon ant-plants. apud PRANCE, G. T. &
LOVEJOY T.E. (Eds.).. Amazonia. Oxford: Pergamon Press,
1985. p.239-266.
BRONSTEIN, J.L. The contribution of plant protection studies
to our understanding of mutualism. Biotropica, v.30,
p.150-161, 1998.
DEJEAN , A.; SOLANO, J.P.; AYROLES, J.; C ORBARA, B.; ORIVEL, J.
Arboreal ants build traps to capture prey. Nature,
v.434, p.973-973, 2005.
FONSECA, C.R. & GANADE, G. Asymmetries, compartments
and null interactions in an Amazonian ant-plant
community. Journal of Animal Ecology, v.65, p.339-347,
1996.
FONSECA, C.R. Nesting space limits colony size of the plant-ant
Pseudomyrmex concolor. Oikos, v.67, p.473-482, 1993.
GASTREICH LINSENMAIR, K. R. Trait-mediated indirect effects
of a theridiid spider on an ant-plant mutualism.
Ecology, v.80, p.1066-1070, 1999.
IZZO, T.J. & VASCONCELOS, H.L. Ants and plant size shape the
structure of the arthropod community of Hirtella
myrmecophila, an Amazonian ant-plant. Ecological
Entomology, v.30, p.650-656, 2005.
IZZO, T.J. & VASCONCELOS, H.L. Cheating the cheater: domatia
loss minimizes the effects of ant castration in an
Amazonian ant-plant. Oecologia, v.133, p.200-205, 2002.
MODY K.K.E. Plant-attracted ants affect arthropod
community structure but not necessarily herbivory.
Ecological Entomology, v.29, p.217–225, 2004.
PORTER , S.D. Biology and Behavior of Pseudacteon
Decapitating flies (Diptera : Phoridae) that parasitize
Solenopsis fire ants (Hymenoptera: Formicidae). Florida Entomologist, v. 81, p.298-309, 1998.
ROCHA, C.F.D. & BERGALLO, H.G. Bigger ant colonies reduce
herbivory and herbivore residence time on leaves
of an ant-plant: Azteca muelleri vs. Coelomera ruficornis
on Cecropia pachystachya. Oecologia, v.91, p.249-252,
1992.
SOLANO, P.J. & DEJEAN , A. Ant-fed plants: comparison
between three geophytic myrmecophytes.
Biological Journal of the Linnean Society, v.83, p.433439, 2004.
SUAREZ, A.V.; MORAES, C.; IPPOLITO, A. Defence of Acacia
collinsii by an obligate and nonobligate ant species:
the significance of encroaching vegetation. Biotropica,
v.30, p.480-482, 1998.
TRESEDER, K.K.; DAVIDSON , D.W.; EHLERINGER, J.R. Absorption
of ant-provided carbon dioxide and nitrogen by a
tropical epiphyte. Nature, v.375, p.137-139, 1995.
VASCONCELOS, H.L. Mutualism between Maieta guianensis
Aubl., a myrmecophytic meslatome, and one of its
ant inhabitants: ant protection against insect
herbivores. Oecologia, v.87, p.295-298, 1991.
Biológico, São Paulo, v.69, suplemento 2, p.25-28, 2007