Universidade Federal de Pernambuco Centro de Ciências

Universidade Federal de Pernambuco
Centro de Ciências Biológicas
Departamento de Botânica
Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal
Ranilson Emmanuel de Aquino
VARIAÇÃO NAS CONCENTRAÇÕES DE COMPOSTOS FENÓLICOS E NAS
TAXAS DE HERBIVORIA EM Aspidosperma pyrifolium MART. EM ÁREAS
ANTROPIZADAS DE CAATINGA
RECIFE
2015
Universidade Federal de Pernambuco
Centro de Ciências Biológicas
Departamento de Botânica
VARIAÇÃO NAS CONCENTRAÇÕES DE COMPOSTOS FENÓLICOS E NAS
TAXAS DE HERBIVORIA EM Aspidosperma pyrifolium MART. EM ÁREAS
ANTROPIZADAS DE CAATINGA
Ranilson Emmanuel de Aquino
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em
Biologia Vegetal como parte dos requisitos para a obtenção do
título de Mestre em Biologia Vegetal com área de concentração
em Ecologia.
RECIFE
2015
Catalogação na Fonte:
Bibliotecário Bruno Márcio Gouveia, CRB-4/1788
Aquino, Ranilson Emmanuel de
Variação nas concentrações de compostos fenólicos e nas taxas de herbivoria em
Aspidosperma pyrifolium Mart. em áreas antropizadas de Caatinga/ Ranilson Emmanuel de
Aquino. – Recife: O Autor, 2015.
48 f.: il.
Orientadora: Jarcilene de Almeida Cortez
Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. Centro de
Ciências Biológicas. Pós-graduação em Biologia Vegetal, 2015.
Inclui referências e anexos
1.
Caatinga 2. Animais – Hábitos alimentares I. Cortez, Jarcilene de Almeida
(orient.) III. Título.
581.9183
CDD (22.ed.)
UFPE/CCB-2015-245
RANILSON EMMANUEL DE AQUINO
“VARIAÇÃO NAS CONCENTRAÇÕES DE COMPOSTOS FENÓLICOS E NAS
TAXAS DE HERBIVORIA EM Aspidosperma pyrifolium MART. EM ÁREAS
ANTROPIZADAS DE CAATINGA”
APROVADA EM: 30 /07 /2015
BANCA EXAMINADORA:
Prof.ª Drª. Jarcilene Silva de Almeida-Cortez (Orientadora) – UFPE
Prof. Dr. Antônio Fernando Morais de Oliveira – UFPE
Prof. Dr. Gilberto Gonçalves Rodrigues – UFPE
Recife – PE
2015
“Os seres humanos podem ansiar pela certeza absoluta; podem aspirar a alcançá-la; podem
fingir, como fazem os partidários de certas religiões, que a atingiram. Mas a história da
Ciência – de longe o mais bem-sucedido conhecimento acessível aos humanos – ensina que o
máximo que podemos esperar é um aperfeiçoamento sucessivo de nosso entendimento, um
aprendizado por meio de nossos erros, uma abordagem assintótica do Universo, mas com a
condição de que a certeza absoluta sempre nos escapará.”
Carl Sagan
Agradecimentos
A minha orientadora Profª. Dr.ª Jarcilene Silva de Almeida Cortez, pela oportunidade
oferecida, a extrema paciência e também pelas críticas, pois não são os elogios que nos fazem
crescer e amadurecer, mas sim os questionamentos que nos são feitos na nossa jornada na
pesquisa, nos tirando da nossa zona de conforto e fazendo-nos buscar aquele “algo mais” que
é o diferencial nos profissionais que se destacam. Muitíssimo obrigado!
Ao programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal e a Coordenação de Aperfeiçoamento
de Pessoal de Nível Superior – CAPES, pela concessão da bolsa para a minha pesquisa.
Ao Prof. Dr. Rômulo Menezes pela gentileza em permitir a realização das análises químicas
em seu laboratório no Departamento de Energia Nuclear – DEN, juntamente com o Dr. Dário
Primo e o Mestre Nilson Medeiros pelo acompanhamento neste período.
Ao Prof. Dr. Antônio Fernando Morais de Oliveira, aos doutorandos Mariana Oliveira,
Diógenes Gusmão e a todos os que fazem parte do Laboratório de Ecologia Aplicada a
Fitoquímica – LEAF.
A todos que fazem parte do Laboratório de Interações Multitróficas – LIM, em especial Lívia
Santos e Fernanda Tavares, por todas as estripulias em campo.
Ao projeto INNOVATE (Interplay Between the Multiple Use of Water Reservoirs via
Innovative Coupling of Substance Cycles in Aquatic and Terrestrial Ecosystems)
juntamente com o Ministério da Ciência, Tecnologia e Inovação – MCTi e o Conselho
Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq pela iniciativa que visa à
melhoria de vida da população do semiárido nordestino.
Aos proprietários das fazendas em Itacuruba e Floresta, que permitiram a realização de nossas
pesquisas em suas propriedades.
Ao Prof. Dr. Mauro Guida dos Santos por gentilmente ter cedido às instalações do
Laboratório de Ecofisiologia Vegetal – LEV, para a extração dos compostos fenólicos e as
pesquisadoras Rebeca Rivas, Camila Dias e Silvia Caroline pelo apoio.
Ao doutorando Hiram Marinho Falcão pela inestimável contribuição nas análises químicas,
estatísticas e no desenvolvimento da dissertação. Um grande exemplo de profissional, sempre
pronto pra ajudar e também fazer as críticas necessárias para o desenvolvimento de qualquer
trabalho. Valeu meu velho!
A Drª Deise Passos e todos os que fazem parte do Laboratório de Entomologia do Instituto de
Pesquisa Agropecuária – IPA, onde estagiei no período de 2011 a 2012, pela vivência
adquirida na pesquisa aplicada e as amizades construídas.
Aos meus irmãos Rodolfo e Raphael, meus melhores amigos e companheiros, por todas as
discussões e confusões.
E finalmente aos meus pais Jaidete e Railson, pela eterna paciência e sacrifícios feitos ao
longo de tantos anos para criar três filhos, as noites em claro e as renúncias momentâneas.
Como eu já tinha dito antes, se há algo de realmente divino neste mundo é a presença de
vocês dois nele. Com muito Amor.
RESUMO
A herbivoria é o consumo de partes das plantas que pode afetar negativamente seu fitness,
sendo um dos fatores responsáveis pela estruturação e composição das comunidades vegetais.
Fatores, como disponibilidade de recursos e perturbações antrópicas, possuem papel relevante
nas respostas à atuação dos herbívoros. Entretanto, as plantas não são passivas frente à
herbivoria, desenvolvendo diversas estratégias de defesa no decorrer do seu tempo evolutivo,
como a síntese de metabólitos secundários. O objetivo do estudo foi analisar se existe relação
entre as taxas de herbivoria em áreas de Caatinga, com e sem perturbações antrópicas, e a
quantidade de compostos fenólicos e taninos totais presentes em indivíduos de Aspidosperma
pyrifolium Mart. (Pereiro). Foram avaliados 270 indivíduos de Pereiro em 9 áreas preservadas
e 9 áreas impactadas distribuídas na microrregião de Itaparica, Pernambuco. Foram realizadas
medidas biométricas, além da coleta arbitrária de 30 folhas, de cada indivíduo para avaliação
das taxas de herbivoria foliar, carbono, nitrogênio, compostos fenólicos e taninos. Os dados
foram analisados através de Análise de Regressão Linear Simples e ANOVA fatorial seguida
de teste de Tukey 5% “a posteriori”. Análises biométricas não verificaram diferenças
significativas entre as áreas e nem relação com o conteúdo de compostos fenólicos. Taxas de
nitrogênio foram maiores no mês mais seco nas áreas impactadas e preservadas (17,66 ± 0,63
e 17,04 ± 0,58), enquanto os teores de carbono foram maiores no fim da estação chuvosa
(26,51 ± 1,08 e 27,57 ± 1,91), para ambas as áreas. As concentrações de compostos fenólicos
(R = -0,51 e p = 0) e taninos (R = -0,50 e p = 0) tiveram relação negativa com as taxas de
herbivoria das áreas impactadas, que também apresentaram maior taxa de herbivoria,
enquanto nas áreas preservadas essa relação não foi observada. Embora a influência da
pecuária extensiva possa ser notada nas áreas tidas como impactadas ela não pode ser
considerada a causa única das taxas de herbivoria/produção de compostos de defesa.
Palavras-chave: Pereiro. Semiárido. Impactos antrópicos. Defesas químicas. Taninos.
Metabólitos secundários. Alocação de recursos.
ABSTRACT
Herbivory is the consumption of plant parts that can negatively affect your fitness, one of the
factors responsible for the structuring and composition of plants communities. Factors such as
resources availability and human disturbances, have an important role in the herbivores
responses. However, plants aren’t passive front herbivory, developing various defense
strategies in the course of its evolutionary time, as the synthesis of secondary metabolites. The
aim of the study was to examine whether there is relationship between herbivory rates in areas
of Caatinga, with and without human disturbances, and the amount of phenolic compounds
and total tannins presents in Aspidosperma pyrifolium Mart. individuals (Pereiro). We
evaluated 270 individuals from Pereiro in 9 preserved areas and 9 impacted areas distributed
in Itaparica’s region, Pernambuco. Biometric measurements were performed, as well as
arbitrary collection of 30 leafs, each individual to assess the rates of leaf herbivory, carbon,
nitrogen, phenolics and tannins. Data were analyzed by Simple Linear Regression Analysis
and factor ANOVA followed by Tukey test 5% "a posteriori". Biometric analysis found no
significant differences between areas and not related to the content of phenolic compounds.
Nitrogen rates were higher in the driest month in the impacted and preserved areas (17.66 ±
0.63 and 17.04 ± 0.58), while the carbon levels were higher at the end of the rainy season
(26.51 ± 1.08 and 27.57 ± 1.91), for both areas. The concentrations of phenolic compounds (R
= -0.51 p = 0) and tannins (R = -0.50 p = 0) had negative relationship with herbivory rates of
impacted areas, which also had higher herbivory rate while in preserved areas this relationship
was not observed. Although the influence of extensive livestock farming can be noticed in
impacted areas it can’t be considered the sole cause of the rates of herbivory/production of
defense compounds.
Keywords: Pereiro. Semi-arid. Anthropic impacts. Chemical defenses. Tannins. Secondary
metabolites. Allocation of resources.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Em A um indivíduo de Aspidosperma pyrifolium (Pereiro) com porte arbóreo em
uma das áreas de coleta, em B a ação de invertebrados mastigadores/cortadores nas folhas in
situ, em 2013 na microrregião de Itaparica, Pernambuco,
Brasil.........................................................................................................................................35
Figura 2: A área das coletas circundada em cinza em A. Em B as parcelas avaliadas em 2013,
na microrregião de Itaparica, Pernambuco, Brasil. Quadrados pretos – áreas preservadas;
Triângulos pretos – áreas impactadas...................................................................................36
Figura 3: Análise de Regressão Linear Simples entre os dados biométricos de Altura,
Diâmetro de Base (D.B.) e Diâmetro à Altura do Peito (D.A.P.) e as taxas de compostos
fenólicos de Aspidosperma pyrifolium nas parcelas coletadas preservadas e impactadas nos
meses de Fevereiro, Abril e Junho de 2013, na microrregião de Itaparica, Pernambuco, Brasil.
A, C e E – áreas preservadas; B, D e F – áreas
impactadas...............................................................................................................................37
Figura 4: Análise de Regressão Linear Simples entre as taxas de compostos fenólicos,
taninos e herbivoria nas parcelas coletadas preservadas e impactadas antropicamente nos
meses de Fevereiro, Abril e Junho de 2013, na microrregião de Itaparica, Pernambuco, Brasil.
A e B – áreas preservadas; C e D – áreas
impactadas..............................................................................................................................38
Figura 5: Taxa de herbivoria e conteúdo de compostos fenólicos e taninos, durante os meses
de Fevereiro, Abril e Junho de 2013, em folhas de Aspidosperma pyrifolium de áreas
preservadas e submetidas a impactos antrópicos, na microrregião de Itaparica, Pernambuco,
Brasil. A – Taxa de herbivoria; B – Compostos fenólicos; C – Taninos. Barras com a
mesma letra não diferiram entre si pelo teste de Tukey (5%). Barras ± EP (n =
30).............................................................................................................................................39
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Conteúdos totais de nitrogênio, carbono e área foliar herbivoradas, em folhas de
Aspidosperma pyrifolium, de áreas preservadas e submetidas a impactos antrópicos na
microrregião de Itaparica, Pernambuco, Brasil. Médias seguidas da mesma letra não diferiram
entre si pelo teste de Tukey (5%). Variáveis apresentando (*) apresentaram diferença
apenas para o parâmetro “Mês”. Médias ± EP (n =
30).............................................................................................................................................40
SUMÁRIO
1. APRESENTAÇÃO ............................................................................................................. 11
2. INTRODUÇÃO .................................................................................................................. 12
2.1. Herbivoria e as defesas vegetais .......................................................................................... 12
2.2. Impactos ambientais e a Caatinga ........................................................................................ 14
3. REFERÊNCIAS ................................................................................................................. 17
4. ARTIGO PARA SUBMISSÃO PARA A REVISTA ÁRVORE Journal of Brazilian
Forest Science .......................................................................................................................... 22
Resumo .................................................................................................................................... 22
Abstract ................................................................................................................................... 23
1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................. 24
2. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................... 26
2.1. Área de estudo ................................................................................................................... 26
2.2. Delineamento experimental, coleta e preparação das amostras ............................................... 26
2.3. Análise de herbivoria .......................................................................................................... 27
2.4. Determinação do nitrogênio e carbono nas amostras vegetais ................................................ 27
2.5. Análises químicas dos compostos fenólicos e taninos totais ................................................... 28
2.6. Análises estatísticas ............................................................................................................ 29
3. RESULTADOS ................................................................................................................... 30
4. DISCUSSÃO ....................................................................................................................... 32
5. CONCLUSÃO .................................................................................................................... 34
7. REFERÊNCIAS ................................................................................................................. 41
ANEXO ................................................................................................................................... 46
11
1. APRESENTAÇÃO
A herbivoria é o consumo de partes das plantas, principalmente as folhas, por vertebrados
ou invertebrados e pode influenciar diretamente na sua sobrevivência, crescimento, habilidade
competitiva e reprodução (fitness), tornando-se assim um dos principais fatores responsáveis pela
estruturação e composição das comunidades vegetais de uma região.
No entanto as plantas desenvolveram diversas estratégias adaptativas no decorrer de sua
história evolutiva, permitindo assim diminuir as perdas causadas pela herbivoria, podendo-se
destacar o desenvolvimento de caracteres morfológicos como espinhos, acúleos, tricômas e
defesas químicas. Outros fatores que influenciam diretamente nas estratégias de defesa vegetais e
nos padrões de herbivoria são a disponibilidade de recursos, como luz, nutrientes, água e o
ambiente onde as plantas se encontram.
As perturbações antrópicas podem vir a modificar o ambiente e, consequentemente, as
interações planta/herbívoro de uma determinada região, podendo resultar em uma diminuição na
diversidade vegetal local juntamente com sua fauna associada, a exemplo da Caatinga, uma
floresta sazonal seca típica do nordeste brasileiro, que tem sido explorada de maneira predatória
desde a colonização e considerada atualmente a região semiárida mais populosa no mundo.
Deste modo, o presente trabalho teve como objetivo avaliar como áreas de Caatinga
preservadas ou impactadas por ações antrópicas (ex. agricultura, pecuária extensiva, corte de
vegetação
nativa,
etc.)
influenciam
nas
taxas
de
herbivoria
por
invertebrados
cortadores/mastigadores e na produção de compostos fenólicos e taninos de indivíduos de uma
espécie arbórea comum no sertão de Itaparica, em Pernambuco: o Pereiro (Aspidosperma
pyrifolium MART.). Foram também avaliados os teores de carbono e nitrogênio foliares dos
indivíduos coletados em ambas as áreas e suas possíveis relações com os compostos de defesa
vegetais.
12
2. INTRODUÇÃO
2.1. Herbivoria e as defesas vegetais
As interações entre as comunidades vegetais de uma determinada área, juntamente com as
suas diferentes guildas de herbívoros associados e seus diferentes níveis tróficos são essenciais
para o funcionamento e estabilidade de qualquer ecossistema (ZHU et al., 2012). A herbivoria é o
consumo de partes das plantas, principalmente as folhas, por vertebrados ou invertebrados
(MELLO, 2007), podendo influenciar na sobrevivência, crescimento, habilidade competitiva e
reprodução das mesmas (fitness), e tornando-se assim um dos principais fatores responsáveis pela
determinação da estrutura e composição em comunidades vegetais de uma localidade (JANZEN,
1970).
No entanto as plantas não são passivas e desenvolveram diversas estratégias adaptativas
que permitiram diminuir as consequências das perdas de tecidos decorrentes da herbivoria,
podendo-se destacar o desenvolvimento de caracteres morfológicos como espinhos, acúleos,
tricômas e as defesas químicas, mas que algumas vezes são superadas por determinados grupos de
herbívoros (HAIRSTON et al., 1960; ROBBINS, et al. 1987; OLFF, 1999).
Entre as defesas vegetais uma das formas mais intrigantes talvez seja a dos metabólitos
secundários. Os metabólitos secundários já foram considerados produtos sem função no
organismo das plantas, mas atualmente têm-se o conhecimento que eles atuam diretamente em
resposta contra a herbivoria e ataques de patógenos, na competição entre plantas, na atração de
polinizadores e dispersores de sementes, nos microrganismos simbiontes, nas mudanças de
temperatura e conteúdo hídrico, na proteção contra a radiação UV e na deficiência de nutrientes
minerais (TAIZ e ZEIGER, 2004).
A síntese da maioria das moléculas de defesa das plantas ocorre nas vias biosintéticas do
metabolismo secundário (SIMÕES et al., 2003). De acordo com HARBORNE (1990) os
compostos metabólicos se dividem em três classes principais: os alcaloides, os terpenos e os
compostos fenólicos, sendo estes últimos avaliados tanto em estudos de interações
planta/herbívoro como planta/fatores abióticos, pois tais fatores influenciam no metabolismo e na
produção dos mesmos (SANTOS e BLATT, 1998).
13
Metabólitos secundários podem ter sua quantidade e qualidade influenciada pelos
componentes abióticos presentes no ambiente no qual as plantas estão inseridas. Por exemplo, em
ambientes com uma maior incidência de luz e escassez de nutrientes, como as florestas tropicais
secas, espera-se que as defesas químicas à base de carbono (compostos fenólicos e terpenos)
estejam presentes majoritariamente, enquanto que em ambientes com menor incidência luminosa e
solos com nutrientes em abundância as defesas químicas sejam à base de nitrogênio (alcaloides)
em muitas plantas (STRAUSS-DEBENEDETTI, 1996). Além disso, metabólitos secundários
vegetais respondem as mudanças ambientais consequentes das mudanças globais e impactos
antrópicos, por exemplo, o ciclo do carbono, que influencia o clima é ele próprio influenciado
pelas matrizes químicas das plantas assimiladoras de carbono. Rotas fotossintéticas são afetadas
pelos níveis de CO2 atmosférico e, subsequentemente a alocação de materiais fotossintetizados em
carboidratos, celulose, lignina e taninos influencia, a longo prazo, o sequestro de carbono
atmosférico, com consequências nas interações tróficas e nas dinâmicas do ecossistema aonde
esses vegetais se encontram (LINDROTH, 2010).
Das três classes dos compostos metabólicos descritos há, entre os compostos fenólicos,
substâncias amplamente avaliadas pela sua atuação contra a herbivoria: os taninos. Os taninos
apresentam solubilidade em água, alto peso molecular e formam complexos com proteínas,
gelatinas e alcaloides insolúveis em água (MOLE et al., 1993). Os taninos fazem parte da defesa
química constitutiva das plantas, onde seu efeito é dosagem/dependente, podendo diminuir a taxa
de predação por tornarem os tecidos vegetais impalatáveis (MOLE et al., 1993) e também atuando
nas proteínas salivares dos insetos, precipitando-as, e assim reduzindo a disponibilidade
nutricional dos tecidos vegetais consumidos, exercendo deste modo um importante papel na
determinação dos padrões de utilização das plantas por herbívoros (FEENY, 1970). Há ainda
outros fatores que influenciam diretamente as estratégias de defesa vegetais e os padrões de
herbivoria, como a disponibilidade de recursos e o ambiente onde as plantas se encontram,
podendo ser cruciais para o sucesso destas defesas (COLEY et al., 1985; STRAUSSDEBENEDETTI, 1996).
14
2.2. Impactos ambientais e a Caatinga
Durante toda sua história a humanidade tem modificado as paisagens nos locais onde se
estabelece, alterando as dinâmicas e estruturas presentes das comunidades nativas. A introdução
de organismos exóticos juntamente com o uso abusivo do solo e dos recursos hídricos, afetaram
drasticamente as plantas e animais locais, diminuindo ou até mesmo extinguindo essas populações
e comprometendo os agrupamentos humanos estabelecidos (DIAMOND, 2006).
Ecossistemas áridos e semiáridos são exemplos de ambientes que vêm sofrendo alterações
antrópicas que podem levar a processos de degradação irreversíveis, como a desertificação, e que
têm aumentado significativamente em locais como a Caatinga, uma floresta sazonalmente seca
característica do Brasil e já considerada a região semiárida mais populosa do planeta, apesar dos
seus baixos índices de desenvolvimento sociais (CAVALCANTI, 2003; SILVA et al., 2010;
VIEIRA et al., 2015).
Cobrindo boa parte das áreas que compõem os estados nordestinos e parte do
norte/nordeste de Minas Gerais a Caatinga apresenta-se como uma floresta sazonalmente seca que
se estende por aproximadamente 969.598,4 Km2 (MINISTÉRIO DA INTEGRAÇÃO
NACIONAL, 2006), estando localizada entre o Equador e o Trópico de Capricórnio (3º a 18º sul),
recebendo anualmente uma intensa luminosidade em seu território, tendo também como
característica altas temperaturas com pouca variação, tanto espacial como temporalmente (25ºC e
30ºC), e pouca diferença entre as médias dos meses mais frios e mais quentes, assim, a luz e a
temperatura não são fatores limitantes ao crescimento vegetal (SAMPAIO, 2003). Suas altitudes
são relativamente baixas, excetuando-se uns poucos pontos que ultrapassam os 2000 m (Bahia) e
seu índice pluviométrico varia anualmente entre 240 a 1500 mm, embora já se tenha confirmado
que aproximadamente metade da região recebe menos de 750 mm, como algumas áreas centrais
(≤500 mm) (SAMPAIO, 1995; PRADO, 2003). Embora grande parte das chuvas (50 a 70%)
concentre-se entre três a quatro meses consecutivos, as mesmas demonstram uma enorme
irregularidade anual. Essa alta variação muitas vezes é acompanhada de longos períodos de
estiagem, levando algumas localidades a passarem de 7 até 11 meses de baixa disponibilidade
hídrica (PRADO, 2003), acarretando períodos de secas severas, influenciando nos mecanismos de
adaptação da flora e fauna nativas e atuando diretamente no modo de vida e na cultura humana
local (KROL et al., 2001).
15
Conhecida como “mata branca” pelas características adaptativas de sua vegetação na
estação seca (perda de folhas e embranquecimento de seus caules) (PRADO, 2003), essa formação
vegetal passou por diversas modificações desde a colonização europeia dos sertões no início de
século XVI, tendo boa parte de suas espécies arbóreas utilizadas na construção de casas e cercas,
pasto, combustível para residências e pequenas indústrias, causando rareamento e fragmentação de
sua vegetação, modificando-a e tornando-a uma paisagem muito mais arbustiva e empobrecida
(COIMBRA-FILHO e CÂMARA, 1996; BEUCHLE et al., 2015).
Sua origem já foi muito debatida, mas a hipótese mais aceita atualmente é que a mesma
fazia parte de uma enorme floresta seca sazonal que ocupava grandes áreas na América do Sul
durante o Pleistoceno (PENNINGTON et al., 2000, 2004), e apesar de ser o único ecossistema
totalmente restrito ao território brasileiro pouca atenção lhe foi dada, tanto na questão
conservacionista quanto na sua exploração sustentável (GIULIETTI et al., 2004; SILVA et al.,
2004; LEAL et al., 2005), tornando-se assim um dos ecossistemas mais degradados do país
(CASTELLETTI et al., 2003). Seus principais fatores de degradação são as conversões das áreas
de vegetação nativa em culturas agrícolas e pastagens para criação de rebanhos e o aumento da
exploração dos recursos hídricos para o sustento dessas atividades (CAVALCANTI, 2003;
BASSOI et al., 2010).
Iniciada a partir do século XVI a pecuária teve um importante papel na ocupação dos
sertões pelos colonizadores europeus, primeiramente com o ciclo do gado (também conhecido
como ciclo do couro) em 1549 no Vale do São Francisco, de onde se expandiu para todo o interior
do nordestino (COIMBRA-FILHO e CÂMARA, 1996; ESTRELA, 2010). Entretanto o rebanho
bovino atualmente encontra-se em declínio (KILL e CORREIA, 2005), sendo gradualmente
substituído por espécies mais rústicas e adaptadas ao ambiente semiárido, como os caprinos, com
diversos projetos governamentais e instituições financeiras estimulando essas criações pela sua
importância econômica e social tanto para a região como para a população local (LEAL et al.,
2003a). Em levantamento realizado pelo Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística publicado
entre os anos de 2011/2012 o Brasil possuía cerca de 8.646.463 caprinos, com o Nordeste,
principalmente o semiárido, responsável por mais de 85% desse rebanho (IBGE, 2012). O grande
problema em relação a essa mudança é que os caprinos são uma espécie generalista, sendo muito
mais danosos à regeneração das espécies vegetais do semiárido, além disso, o sistema adotado é o
16
da criação extensiva, no qual os animais são criados soltos na vegetação nativa durante
praticamente todo o ano, gerando, a princípio, poucos gastos para pequenos e médios criadores,
mas cobrando um alto custo em relação aos impactos nas áreas de pasto, como a compactação do
solo, impedindo a penetração das raízes das plantas e da água, o sobrepastoreio da vegetação,
alterando a competição entre as plantas e a ciclagem de nutrientes do solo (RITCHIE e OLFF,
1999) e o pisoteio de plântulas e sementes, formando e ampliando núcleos de desertificação, que
já contam com aproximadamente 15% das áreas já atingidas (SILVA et al., 2002; CASTELETTI
et al., 2003; SÁ et al., 2010),
ameaçando a sua biodiversidade (LEAL et al., 2003b) e
contribuindo para a piora dos baixos índices de desenvolvimento da região (SILVA et al., 2010).
Esses fatores de degradação podem vir a influenciar diretamente em interações planta/animal já
estabelecidas, como, por exemplo, os grupos de invertebrados herbívoros associados.
17
3. REFERÊNCIAS
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p.354-372, 2010.
BEUCHLE, R.; GRECCHIA, R.C.; SHIMABUKUROA, Y.E.; SELIGERC, R.; EVAA, H.D.;
SANOD, E.; ACHARDA, F. Land cover changes in the Brazilian Cerrado and Caatinga biomes
from 1990 to 2010 based on a systematic remote sensing sampling approach. Applied Geography,
v. 58, p.116-27, 2015.
CAVALCANTI, E.R. Para compreender a desertificação: uma abordagem didática e integrada.
Sectma/FJN/Instituto desert, Recife, p.56, 2003.
CASTELLETTI, C.H.M.; LEAL, I.R.; TABARELLI, M.; SILVA, J.M.C. Quanto ainda resta da
Caatinga? Uma estimativa preliminar. Ecologia e conservação da caatinga, Recife, p.719-734,
2003.
COIMBRA-FILHO, A.F.; CÂMARA, I. G. Os limites originais do bioma Mata Atlântica na
região Nordeste do Brasil, Fundação Brasileira para Conservação da Natureza, Rio de Janeiro,
p.86, 1996.
COLEY, P.D; BRYANT, J.P.; CHAPIN, F.S. Resource Availability and Plant Antiherbivore
Defense. Science, v. 230, p.895-899, 1985.
DIAMOND, J.M. Colapso: como as sociedades escolhem o fracasso ou o sucesso, 4ª Ed., Rio de
Janeiro: Record, p.686, 2006.
ESTRELA, E.S. Sobradinho: a retirada de um povo. Salvador: Eduneb, p.294, 2010.
18
FEENY, P. Seasonal changes in oak leaf tannins and nutrients as a cause of spring feeding by
winter moth caterpillars. Ecology, v.51, p.565-581, 1970.
GIULIETTI, A.M.; BOCAGE NETA, A.L., CASTRO, A.A.J.F.; GAMARRA-ROJAS, C.F.L.;
SAMPAIO, E.V.S.B.; VIRGÍNIO, J.F.; QUEIROZ, L.P.; FIGUEIREDO, M.A.; RODAL, M.J.N.;
BARBOSA, M.R.V.; HARLEY, R.M. Diagnóstico da vegetação nativa do bioma Caatinga. In:
J.M.C. SILVA; M. TABARELLI; M.T. FONSECA e L.V. LINS (orgs.). Biodiversidade da
Caatinga: áreas e ações prioritárias para a conservação. Brasília: MMA – Ministério do Meio
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22
4. ARTIGO PARA SUBMISSÃO PARA A REVISTA ÁRVORE Journal of Brazilian Forest
Science
Variação nas concentrações de compostos fenólicos e nas taxas de herbivoria em
Aspidosperma pyrifolium Mart. em áreas antropizadas de Caatinga
Resumo
Herbivoria é o consumo de partes das plantas, podendo afetar negativamente seu fitness,
influenciando a estruturação e composição das comunidades vegetais. Disponibilidade de recursos
e perturbações antrópicas possuem relevância nas respostas à atuação dos herbívoros. As plantas
não são passivas à herbivoria, desenvolvendo estratégias de defesa durante sua evolução, como os
metabólitos secundários. O objetivo foi analisar se existe relação entre taxas de herbivoria em
áreas de Caatinga, com e sem perturbações antrópicas, e a quantidade de compostos
fenólicos/taninos presentes em Aspidosperma pyrifolium Mart.. Avaliaram-se 270 indivíduos em 9
áreas preservadas e 9 áreas impactadas distribuídas na microrregião de Itaparica, Pernambuco.
Realizaram-se medidas biométricas, coleta arbitrária de 30 folhas por indivíduo para avaliação da
herbivoria foliar, carbono, nitrogênio e compostos fenólicos/taninos. Os dados foram analisados
através de Análise de Regressão Linear Simples e ANOVA fatorial seguida de teste de Tukey 5%
“a posteriori”. Análises biométricas não verificaram diferenças significativas entre as áreas, nem
relação com o conteúdo de compostos fenólicos. Taxas de nitrogênio foram maiores no mês mais
seco nas áreas impactadas e preservadas (17,66 ± 0,63 e 17,04 ± 0,58), enquanto as de carbono
foram maiores no fim da estação chuvosa (26,51 ± 1,08 e 27,57 ± 1,91), respectivamente.
Concentrações de compostos fenólicos/taninos tiveram relação negativa com as taxas de
herbivoria das áreas impactadas, nas áreas preservadas essa relação não foi observada. Embora a
influência da pecuária extensiva possa ser notada em áreas impactadas ela não pode ser
considerada a causa única das taxas de herbivoria/produção de compostos fenólicos.
Palavras-chave: Semiárido. Taninos. Metabólitos secundários.
23
Abstract
Herbivory is the consumption of plant parts, which can adversely affect your fitness, influencing
the structure and composition of plant communities. Availability of resources and human
disturbance are relevant in the responses to the actions of herbivores. Plants aren’t passive to
herbivory, developing defense strategies during their evolution, such as secondary metabolites.
The objective was to examine whether there is relationship between herbivory rates in areas of
Caatinga, with and without human disturbance, and the amount of phenolic compounds/tannins
present in Aspidosperma pyrifolium Mart.. We evaluated 270 individuals in 9 preserved and 9
impacted areas distributed in the Itaparica’s region, Pernambuco. They were held biometric
measurements, arbitrary collection of 30 leafs per individual for evaluating leaf herbivory, carbon,
nitrogen and phenolics/tannins. Data were analyzed by Simple Linear Regression Analysis and
factor ANOVA followed by Tukey test 5% "a posteriori". Biometric analysis found no significant
differences between areas, not related to the content of phenolic compounds. Nitrogen rates were
higher in the driest month in the impacted and preserved areas (17.66 ± 0.63 and 17.04 ± 0.58),
while carbon were higher at the end of the rainy season (26.51 ± 1.08 and 27.57 ± 1.91),
respectively. Concentrations of phenolics/tannins had negative relationship with herbivory rates of
impacted areas, in preserved areas this relationship wasn’t observed. Although the influence of
extensive livestock farming can be noted in impacted areas it can’t be considered the sole cause of
the rates of herbivory/production of phenolic compounds.
Keywords: Semi-arid. Tannins. Secondary metabolites.
24
1. INTRODUÇÃO
A herbivoria é o consumo de partes das plantas, principalmente as folhas, por vertebrados
ou invertebrados (MELLO, 2007), podendo influenciar no fitness (sobrevivência, crescimento,
habilidade competitiva e reprodução), tornando-se assim um dos principais fatores responsáveis
pela determinação da estrutura e composição das comunidades vegetais (JANZEN, 1970).
Entretanto as plantas desenvolveram, durante seu tempo evolutivo, diversas estratégias adaptativas
que permitiram diminuir as consequências das perdas de tecidos decorrentes da herbivoria,
destacando-se o desenvolvimento de caracteres morfológicos como os espinhos, acúleos, tricômas
e defesas químicas (HAIRSTON et al., 1960; OLFF, 1999). Outros fatores que também
influenciam nas estratégias de defesa vegetais e nos padrões de herbivoria são a disponibilidade de
recursos e o ambiente onde as plantas se encontram (STRAUSS-DEBENEDETTI, 1996).
Ambientes com perturbações antrópicas podem vir a apresentar modificações nas
interações planta/herbívoro resultando numa significativa diminuição na sua diversidade vegetal e,
consequentemente, na diversidade da fauna associada (SAMPAIO et al., 1994). O presente
trabalho teve como objetivo avaliar como áreas de Caatinga tidas como preservadas e áreas com
impactos antrópicos influenciam nas taxas de herbivoria por insetos e na produção de compostos
fenólicos/taninos em uma espécie arbórea típica da região, o Pereiro (Aspidosperma pyrifolium
MART.) (Fig.1 A). Pertencente à família Apocynaceae o Pereiro possui ampla distribuição no
Brasil, ocorrendo no nordeste, no norte de Minas Gerais e parte do centro-oeste, além de países
como Paraguai e Bolívia. É uma espécie secundária, heliófita e decídua, que possui entre 3 e 8
metros de altura, podendo assumir um hábito mais arbustivo em Caatingas mais secas. Seu tronco
é bem desenvolvido, ereto, mas não muito grosso, podendo ter entre 15 a 20 cm de diâmetro, com
casca lisa e acinzentada e possuidora de lenticelas brancas quando a planta é jovem, tornando-se
rugosa com a idade. Suas folhas são ovais, simples, amargosas, glabras ou pilosas e suas flores são
pequeninas, de cor clara e com um perfume muito agradável, exalado no ambiente durante a noite.
O fruto possui forma de gota achatada (conhecido popularmente como “galinha”), de cor
castanho-claro, com pequenas verrugas de cor cinza e comportando cerca de cinco sementes,
aladas e planas. Sua dispersão é anemocórica. A floração ocorre geralmente no início das chuvas,
com a folhagem ainda não desenvolvida ou em início de desenvolvimento. Já a sua frutificação vai
de janeiro a março (TIGRE, 1968; BRAGA, 1976; ANDRADE-LIMA, 1989; MAIA, 2004).
25
No nordeste ele é conhecido como pau-pereiro, pereiro vermelho ou pau-de-coaru
(CORREA, 1978), estando incluso num gênero cuja característica é a presença de alcaloides
indólicos, conferindo um amplo espectro de atividades biológicas, sendo usado na medicina
popular em tratamento de febres e distúrbios respiratórios, com sua casca também utilizada como
remédio para o estômago e inflamações do trato urinário e na veterinária popular como tratamento
de ectoparasitoses dos animais domésticos (sarnas, piolhos e carrapatos). Estudos apontam o
Pereiro como uma das espécies mais tóxicas das Caatingas, com seu consumo associado ao aborto
espontâneo em caprinos, ovinos e bovinos, principalmente nos períodos de longas estiagens, já
que o mesmo é uma das ultimas espécies a perder suas folhas em secas severas, tornando-se uma
das poucas espécies para o forrageio. (OLIVEIRA, 1999; SILVA et al., 2006; AGRA et al., 2007;
SANTOS et al., 2009; SOUZA LIMA e SOTO-BLANCO, 2010; NETO et al., 2013).
Possui também diversas utilidades econômicas (madeira, medicina popular, veterinária
popular, planta ornamental) e importância ecológica (restauração ecológica, sistemas
agroflorestais, contribuição com néctar e pólen para abelhas em épocas em que poucas espécies
floram na Caatinga), além de altamente adaptável as mais severas condições de secas, solos rasos
e pedregosos, o Pereiro pode ser utilizado em programas de reflorestamento com finalidade de
recuperação de solos erodidos e em condições químicas e físicas difíceis, podendo ser uma das
poucas espécies da Caatinga indicadas para recuperação de áreas em processo avançado de
degradação (MAIA, 2004).
Sendo assim, nós hipotetizamos que áreas preservadas de Caatinga possuirão menores
níveis de compostos fenólicos em folhas de indivíduos de Aspidosperma pyrifolium e uma maior
taxa de herbivoria por invertebrados mastigadores/cortadores. Em contraste, áreas tidas como
impactadas terão níveis de compostos fenólicos em A. pyrifolium mais concentrados e taxas de
herbivoria menores. Algumas características biométricas das árvores de cada área também foram
avaliadas, assim como a relação entre essas características e a quantidade de compostos
fenólicos/taninos produzidos, as taxas de nitrogênio e carbono foliar presentes e em como elas se
correlacionam com os níveis de compostos fenólicos/taninos e as taxas de herbivoria.
26
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Área de estudo
As coletas foram realizadas na microrregião do sertão de Itaparica, numa área que
compreende os municípios pernambucanos de Itacuruba (8º49’6” S, 38º41’57” W e altitude de
305 metros) e Floresta (8º35’55” S, 38º33’50” W e altitude de 316 metros), na mesorregião do São
Francisco (Fig.2 A). De acordo com a classificação de Köppen, os municípios apresentam o clima
do tipo BShw (muito quente, semiárido), tendo média anual de precipitação para a área de 623
mm, concentradas entre os meses de janeiro a maio (EMBRAPA, 2001). Os índices
pluviométricos para os meses de coleta foram de 0.0, 60.0 e 2.3 mm para Itacuruba e 0.0, 36.5 e
3.8 mm para Floresta, respectivamente (IPA, 2015).
2.2. Delineamento experimental, coleta e preparação das amostras
As coletas foram realizadas nos meses de fevereiro, abril e junho de 2013, em 18 parcelas
pré-estabelecidas levando em consideração o uso da terra pelos criadores/fazendeiros de acordo
com a economia local, como agricultura, pastagem na criação extensiva de caprinos, corte raso da
vegetação nativa, etc., sendo assim classificadas como IMPACTADAS, para 9 parcelas com
grande atividade antrópica, e PRESERVADAS, para 9 parcelas com pouca atividade antrópica
(Fig.2 B).
Aspidosperma pyrifolium foi amostrado numa proporção de cinco indivíduos por parcela,
totalizando 90 indivíduos por mês de coleta e 270 nos três meses coletados. De cada planta foram
avaliadas suas respectivas Alturas, Diâmetro da Base (D.B.) e Diâmetro à Altura do Peito
(D.A.P.). As plantas coletadas foram marcadas com tinta spray, evitando a repetição daquele
indivíduo na coleta seguinte. Três galhos foram coletados por indivíduo de maneira arbitrária e
identificados em sacos de papel com o número do indivíduo e parcela/área de coleta.
27
2.3. Análise de herbivoria
Em laboratório foram digitalizadas de cada galho coletado por indivíduo dez folhas
(totalizando 30), utilizando um scanner de mesa HP Scanjet 2400 (Hewlett-Packard Company,
Palo Alto, EUA) (O’NEAL, 2002) para avaliação das taxas de herbivoria por insetos
mastigadores/cortadores nas diferentes áreas (Fig.1 B), com o programa ImageJ (RASBAND,
1997), resultando em 270 digitalizações por coleta (total de 810 digitalizações). A fórmula
utilizada para avaliação da taxa de herbivoria foi:
á𝒓𝒆𝒂 𝒓𝒆𝒎𝒐𝒗𝒊𝒅𝒂
Herbivoria(%)folha = (
á𝒓𝒆𝒂 𝒕𝒐𝒕𝒂𝒍
)*100
Após as digitalizações os galhos foram levados para estufa, onde passaram um período de
48h a 70°C sendo em seguida as folhas trituradas e acondicionadas em sacos plásticos
hermeticamente fechados e identificados para extração e quantificação dos compostos fenólicos
totais, taninos, carbono e nitrogênio de cada indivíduo por parcela.
2.4. Determinação do nitrogênio e carbono nas amostras vegetais
A extração e quantificação do teor de nitrogênio total no tecido foliar seguiu a metodologia
de digestão por ácido sulfúrico (H2SO4) e peróxido de hidrogênio (H2O2) para plantas (THOMAS
et al., 1967) e a destilação com arraste de vapor de Kjeldahl adaptada (BREMNER e
MULVANEY, 1982), utilizando-se 250 mg do material foliar processado de cada indivíduo por
parcela. A extração e quantificação de carbono foi realizada segundo a metodologia de Bezerra
Neto com modificações (BEZERRA NETO, 2004), utilizando-se de 50 mg das amostras foliares
processadas de cada indivíduo coletado.
28
2.5. Análises químicas dos compostos fenólicos e taninos totais
Para a extração e quantificação de compostos fenólicos totais a metodologia de FolinCiocalteau foi à utilizada com modificações (FOLIN e CIOCALTEAU, 1927).
Para a confecção da curva padrão de leitura no espectrofotômetro foi preparada uma
solução aquosa de ácido tânico a 0,1 mg/mL onde foram removidas seis alíquotas de 0,5, 1,0, 1,5,
2,0, 2,5 e 3,0 mL as quais foram transferidas para balões volumétricos de 100 mL. Em seguida
foram adicionados 5 mL do reagente Folin-Ciocalteau em cada balão, juntamente com 10 mL de
uma solução aquosa de carbonato de sódio (Na2CO3) e seus volumes foram completados com água
destilada. As soluções tiveram um tempo de descanso de 30 minutos em situação de luz e
temperatura ambientes e logo em seguida suas leituras foram verificadas no espectrofotômetro a
760 nm. Após esses processos de diluição as concentrações finais obtidas foram 0,5, 1,0, 1,5, 2,0,
2,5 e 3,0 µg/mL, respectivamente. Água destilada foi usada como Branco nas leituras.
Para a determinação das concentrações de taninos totais o método pela precipitação por
caseína foi utilizado com adaptações (AMORIM et al., 2008). Para a preparação do extrato
utilizou-se 20 mg do material foliar processado de cada indivíduo coletado por parcela, juntamente
com 2 ml de metanol, sendo levados a chapa de aquecimento até o início da ebulição. Em seguida
o material foi centrifugado para precipitação dos resíduos foliares. Foram pesadas 40 mg de
caseína e adicionadas em Eppendorf de 1,5 mL, juntamente com 240 µL do extrato de Pereiro
obtido e 480 µL de água deionizada. Os tubos foram levados para agitação em vórtex, repetindose de 5 a 7 vezes para uma total homogeneização com a caseína. Em seguida os mesmo foram
centrifugados durante 10 minutos e amostras de 60 µL de cada tubo foram diretamente pipetadas e
transferidas para novos Eppendorf de 1,5 mL, evitando assim uma contaminação com a caseína
restante. A metodologia para quantificação de fenólicos totais foi repetida utilizando-se essas
novas alíquotas, com as amostras levadas a leitura em espectrofotômetro.
Para a determinação dos níveis de taninos totais presentes foram calculadas as diferenças
entre os níveis de compostos fenólicos totais e os níveis de compostos fenólicos residuais nãocomplexos (SANTOS e MELLO, 2004).
29
2.6. Análises estatísticas
Para as avaliações de Altura, Diâmetro de Base e Diâmetro à Altura do Peito de
Aspidosperma pyrifolium, conteúdos foliares de carbono e nitrogênio, taxas de herbivoria, taxas de
compostos fenólicos e taninos em áreas preservadas e em áreas submetidas a impactos antrópicos
foi realizada uma ANOVA fatorial e as médias foram comparadas pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade, sempre que necessário. Para investigar as relações entre o conteúdo de compostos
fenólicos e taninos e os caracteres biométricos e a herbivoria, foram realizadas Análises de
Regressão Linear Simples. O programa estatístico utilizado nas análises foi o Statistica 7.0
(www.statsoft.com, 2004).
30
3. RESULTADOS
As análises biométricas de Aspidosperma pyrifolium para as áreas tidas como preservadas
(Altura/m 3,78±1,75; D.B./cm 19,7±9,9; D.A.P./cm 19,3±12,0) e áreas tidas como impactadas
(Altura/m 3,77±1,39; D.B./cm 17,8±8,5; D.A.P./cm 17,7±10,4) por fatores antrópicos não
apresentaram diferenças significativas entre si, assim como também não foram observadas
relações entre os dados biométricos avaliados e o conteúdo foliar de compostos fenólicos (Fig.3).
Houve diferenças significativas para os conteúdos foliares de carbono e nitrogênio entre os
meses de coleta, com o conteúdo de nitrogênio foliar maior em Fevereiro, o mês mais seco para
ambas as áreas (Tab.1), e menor em Abril, o mês mais chuvoso. Já o conteúdo de carbono foliar
foi maior em Junho (Tab.1), após o período chuvoso, em ambas as áreas, com menores conteúdos
ocorrendo em Abril.
As taxas de herbivoria mostraram diferenças entre as áreas e tiveram relação negativa com
as taxas de compostos fenólicos (R = -0,51 e p = 0) e taninos (R = -0,50 e p = 0) produzidos pelos
Pereiros nas áreas impactadas (Fig.4 C e D), enquanto nas áreas preservadas a relação entre as
taxas de herbivoria em Aspidosperma pyrifolium e a quantidade de compostos fenólicos (R = 0,14
e p = 0,1595) e taninos produzidos (R = 0,21 e p = 0,0430) não é observada (Fig.4 A e B). Nas
áreas impactadas o mês mais seco (Fevereiro) apresentou taxas de herbivoria muito baixas quando
comparadas ao mesmo período nas áreas preservadas, que mantiveram taxas constantes de
herbivoria em Fevereiro e Abril, tendo uma diminuição significativa apenas em Junho (Tab.1 e
Fig.5 A). A situação nas áreas impactadas se inverte após o período de chuvas, onde as taxas de
herbivoria aumentam em Abril e Junho (Fig.5 A), enquanto ocorre a uma queda no conteúdo foliar
de compostos fenólicos e taninos em ambas as áreas (Fig.5 B e C). O mês de Fevereiro foi o
período de maior concentração de compostos fenólicos e taninos nos tecidos foliares para ambas
as áreas (Fig.5 B e C).
As avaliações realizadas para quantificar as concentrações de compostos fenólicos e
taninos totais presentes em Aspidosperma pyrifolium demonstraram que nas áreas preservadas não
há relação entre essas concentrações e as taxas de herbivoria (Fig.4 A e B). Já nas áreas
impactadas verificou-se relação entre as concentrações de compostos fenólicos e taninos totais em
31
tecidos foliares e as taxas de herbivoria, com uma taxa de herbivoria negativamente proporcional a
quantidade de compostos fenólicos/taninos presentes nos tecidos foliares (Fig.4 C e D).
32
4. DISCUSSÃO
Neste estudo, os resultados das análises biométricas de A. pyrifolium, tanto em áreas de
Caatinga tidas como preservadas como em áreas sobre intensa influência dos impactos antrópicos,
não deram suporte a hipótese de que concentrações de compostos fenólicos e taninos possam ter
relações com alturas e os diâmetros das plantas analisadas. Muito embora Silva e Frizzo (1985)
tenham encontrado variações entre as concentrações de compostos de defesa presentes em cascas
de troncos com diferentes alturas em Acacia mearnssi De Wild. os estudos de Teixeira e
colaboradores (1990) com caracteres biométricos e taxas de compostos fenólicos em cascas de
uma espécie do Cerrado, Stryphnodendron adstringens (Mart.), juntamente com Monteiro e
colaboradores (2005) que se utilizaram, além das cascas, das folhas de três espécies arbóreas de
Caatinga, também não corroboraram com essa hipótese. Indivíduos de Pereiro já estabelecidos em
uma determinada localidade não são influenciados, ao menos em suas características biométricas,
pelos impactos ligados a atividades antrópicas.
Aparentemente o período de chuvas foi o fator determinante para a mudança nas taxas de
herbivoria em Pereiros nas áreas impactadas, principalmente após um período de quase dois anos
com baixíssimos índices pluviométricos na região (CNM, 2015). A hipótese de disponibilidade de
recursos proposta por Coley (1985) prediz que as folhas em seus estágios iniciais, com luz
facilmente disponível, mas baixa disponibilidade de nutrientes, possuem índices elevados de
fixação de carbono e baixo investimento em defesas químicas, e assim as folhas jovens seriam
mais consumidas por herbívoros por conta das baixas taxas de compostos de defesa e lignina em
suas constituições. Essa hipótese é confirmada nas áreas impactadas avaliadas, onde os Pereiros
apresentaram uma alta taxa de carbono em suas folhas em Junho, fim da estação chuvosa, ao
mesmo tempo em que esse mês apresentou a maior taxa de herbivoria registrada para as plantas
dessas áreas. Estudos mais recentes, no entanto, têm demonstrado que, em alguns casos, as folhas
mais jovens possuem altos índices de compostos de defesa assim que são geradas, diminuindo
com seu amadurecimento (BRENES-ARGUEDAS, 2006), entretanto esse fenômeno varia de
acordo com a espécie e o ambiente onde a planta se desenvolve. Silva (2012) em seu estudo em
três estágios sucessionais presentes em uma floresta sazonal tropical seca, no estado de Minas
Gerais, usando folhas de Ipê amarelo (Handroanthus ochraceus Cham.) observou variações das
taxas de nitrogênio durante a estação chuvosa, que diminuíam gradativamente durante essa
estação. O mesmo foi observado nas áreas impactadas, onde Fevereiro apresentou a maior
33
concentração de nitrogênio foliar, seguido de uma queda nestes valores em Abril e Junho, o
período de maior índice pluviométrico.
A hipótese da disponibilidade recursos também explica como os recursos disponíveis em
uma determinada área influenciam diretamente na produção das defesas vegetais. Monteiro e
colaboradores (2006), num estudo sobre a influência da sazonalidade climática na Caatinga sobre
as taxas de fenóis totais e taninos em Myracrodruon urundeuva (Engl.) Fr. All. e Anadenanthera
colubrina (Vell.) Brenan. demonstraram a existência de uma forte relação entre estes teores e os
índices de pluviosidade, apesar das duas espécies avaliadas por Monteiro adotarem diferentes
estratégias na produção dos compostos nos períodos de seca e nos períodos chuvosos. Essa mesma
relação foi observada com os indivíduos de Aspidosperma pyrifolium nas áreas mais impactadas
avaliadas.
Outro fator que pode estar influenciando no aumento das taxas de herbivoria nas áreas
impactadas por atividades antrópicas é a pecuária de criação extensiva, em destaque a
caprinocultura, típica da região. Ao consumirem os galhos mais baixos dos Pereiros os caprinos
causam danos prévios ao tecido foliar, acabando assim por estimular uma maior produção de
compostos fenólicos e taninos (defesas quantitativas), como já observado por Coleman e Jones
(1991). Mesmo não sendo possível quantificar as taxas de herbivoria causada por esses ruminantes
nos tecidos foliares, que geralmente é consumido de uma vez, os seus impactos se fazem sentir nas
taxas de herbivoria produzidas por outros animais, como os insetos. Os mamíferos, em geral,
causam menos danos pelo consumo de tecidos foliares que os insetos, mas estão envolvidos
diretamente com os aumentos de compostos de defesa das plantas e, consequentemente, nas taxas
de herbivoria que outros fitófagos poderiam causar em folhas já saturadas com compostos de
defesa (COLEY e BARONE, 1996), e assim a introdução de rebanhos de animais exóticos pode
vir
a
afetar
diretamente
nas
interações
entre
plantas
e
herbívoros
invertebrados
mastigadores/cortadores, e mesmo em plantas tóxicas como o Pereiro, que em períodos de
extrema seca passa a ser consumido por muitos animais de criação. Isto, juntamente com
alterações provocadas pela a agricultura e a retirada da vegetação nativa, pode vir a afetar na
complexidade estrutural das florestas tropicais secas das mais diversas maneiras (LEAL et al.,
2003; MADEIRA et al., 2009).
34
5. CONCLUSÃO
Assim, ao contrário da premissa inicial da pesquisa, os indivíduos de Aspidosperma
pyrifolium presentes nas áreas preservadas de Caatinga não apresentaram uma relação entre níveis
de compostos de defesa produzidos e taxas de herbivoria em suas folhas, diferentemente dos
Pereiros localizados em áreas impactadas, onde os teores de compostos fenólicos em A. pyrifolium
foram maiores e as taxas de herbivoria menores no mês de Fevereiro. Esse comportamento mudou
drasticamente com o início da estação chuvosa, onde se verificou uma diminuição dos compostos
de defesa e um aumento da herbivoria foliar, ligada possivelmente a produção de novas folhas
com menores teores de compostos de defesa em seus tecidos. Situação que pode estar ligada ao
recrutamento de folhas jovens, mas deficientes em lignina e compostos de defesa, nos indivíduos
de Pereiro das áreas impactadas, com esse aumento das taxas de herbivoria ligada à presença de
invertebrados mastigadores/cortadores nestas áreas, mas que não se alimentavam tão
eficientemente das folhas saturadas de compostos de defesa. Essa saturação pode ter sido induzida
pelo consumo prévio das folhas por animais criados no sistema de pecuária extensiva na região,
embora outros fatores como a utilização da terra na agricultura e o corte raso da vegetação nativa
possam ter sua contribuição no resultado destas áreas. Já nas áreas preservadas as taxas de
herbivoria mantiveram-se constantes durante Fevereiro e Abril, com uma diminuição significativa
durante Junho, que pode estar ligada ao fim do ciclo de crescimento de alguns invertebrados
mastigadores/cortadores.
Essa análise inicial permitiu verificar, ainda que parcialmente, como os impactos
antrópicos podem interferir em relações planta/animal já estabelecidas numa espécie pertencente a
uma floresta sazonalmente seca e as estratégias adotadas por Aspidosperma pyrifolium para
conservação de suas folhas frente a grande pressão de herbivoria em diferentes áreas. Embora a
influência da pecuária extensiva possa ser notada nas áreas tidas como impactadas ela não pode
ser considerada a causa única nas taxas de herbivoria/produção de compostos de defesa,
possivelmente multifatorial. Estudos mais aprofundados utilizando-se mais espécies da Caatinga
podem vir a avaliar melhor essas relações entre áreas preservadas e impactadas.
35
Figura 1: Em A um indivíduo de Aspidosperma pyrifolium (Pereiro) com porte arbóreo em uma das áreas de coleta, em B
a ação de invertebrados mastigadores/cortadores nas folhas in situ, em 2013 na microrregião de Itaparica, Pernambuco,
Brasil.
Figure 1: An individual of Aspidosperma pyrifolium (Pereiro) in one of the collected areas in A, in B the action of
chewing/cutters invertebrates in leaves in situ in 2013 in Itaparica’s region, Pernambuco, Brazil.
36
Figura 2: A área das coletas circundada em cinza em A. Em B as parcelas avaliadas em 2013, na microrregião de Itaparica,
Pernambuco, Brasil. Quadrados pretos – áreas preservadas; Triângulos pretos – áreas impactadas.
Figure 2: The collected areas surrounded in gray in A. In B plots assessed in 2013, in Itaparica’s regions, Pernambuco,
Brazil. Black squares - preserved areas; Black triangles - impacted areas
37
R = -0,002
p = 0,3767
500
600
400
500
400
300
300
200
200
100
100
0
0
-100
-100
2
4
6
8
10
12
14
1
2
3
4
700
C
7
8
900
R = -0,005
p = 0,4778
700
500
600
400
500
400
300
300
200
200
100
100
0
0
-100
-100
700
10
20
30
40
Diametro da base (cm)
E
50
60
10
20
30
40
50
60
Diametro da base (cm)
R = 0,001
p = 0,2864
600
0
900
F
R = -0,006
p = 0,4855
800
700
500
600
400
500
400
300
300
200
200
100
100
0
-1
0
-1
800
Compostos fenolicos (g.kg )
-1
6
D
R = 0,02
p = 0,0737
600
Compostos fenolicos (g.kg )
5
Altura (m)
Altura (m)
-1
0
Compostos fenolicos (g.kg )
-2
Compostos fenolicos (g.kg )
800
700
-1
Compostos fenolicos (g.kg )
600
900
B
R = -0,01
p = 0,7386
-1
A
Compostos fenolicos (g.kg )
700
0
-100
-100
0
10
20
30
40
D.A.P. (cm)
Preservadas
50
60
0
10
20
30
40
50
D.A.P. (cm)
Impactadas
Figura 3: Análise de Regressão Linear Simples entre os dados biométricos de Altura, Diâmetro de Base (D.B.) e
Diâmetro à Altura do Peito (D.A.P.) e as taxas de compostos fenólicos de Aspidosperma pyrifolium nas parcelas
coletadas preservadas e impactadas antropicamente nos meses de Fevereiro, Abril e Junho de 2013, na microrregião
de Itaparica, Pernambuco, Brasil. A, C e E – áreas preservadas; B, D e F – áreas impactadas.
Figure 3: Simple Linear Regression Analysis between the biometric data of Height, Base Diameter (B.D.) and
Diameter at Breast Height (D.B.H.) and the rates of phenolic compounds in Aspidosperma pyrifolium collected in
preserved and anthropically impacted installments in the months of February, April and June 2013, in Itaparica’s
region, Pernambuco, Brazil. A, C and E - preserved areas; B, D and F - impacted areas.
38
R = 0.14
p = 0.1595
C
600
600
400
400
200
200
0
0
2
4
6
8
10
12
0
2
4
6
Herbivoria (%)
120
8
10
12
14
16
Herbivoria (%)
B
R = 0.21
p = 0.0430
D
R = - 0.50
p = 0.0000
100
-1
240
200
160
80
60
120
40
80
20
40
0
0
0
2
4
6
8
10
12
-2
0
2
4
6
8
10
Herbivoria (%)
Herbivoria (%)
Preservadas
Impactadas
12
14
-1
0
Taninos (g.kg )
-2
Taninos (g.kg )
800
-1
R = - 0.51
p = 0.0000
Compostos fenolicos (g.kg )
A
-1
Compostos fenolicos (g.kg )
800
16
Figura 4: Análise de Regressão Linear Simples entre as taxas de compostos fenólicos, taninos e herbivoria nas
parcelas coletadas preservadas e impactadas antropicamente nos meses de Fevereiro, Abril e Junho de 2013, na
microrregião de Itaparica, Pernambuco, Brasil. A e B – áreas preservadas; C e D – áreas impactadas.
Figure 4: Simple Linear Regression Analysis between the rates of phenolic compounds, tannins and herbivory in
preserved and anthropically impacted installments in February, April and June 2013, in Itaparica’s region,
Pernambuco, Brazil. A and B - preserved areas; C and D - impacted areas.
39
A
Fevereiro
Abril
Junho
12
a
a
Herbivoria (%)
10
8
b
b
6
c
c
4
2
-1
Compostos Fenolicos (g.kg )
0
500
B
a
400
b
300
200
c
c
c
c
100
0
b
-1
Taninos (g.kg )
80
C
a
100
60
40
c
c
c
c
20
0
Preservadas
Impactadas
Figura 5: Taxa de herbivoria e conteúdo de compostos fenólicos e taninos, durante os meses de Fevereiro, Abril e
Junho de 2013, em folhas de Aspidosperma pyrifolium de áreas preservadas e submetidas a impactos antrópicos, na
microrregião de Itaparica, Pernambuco, Brasil. A – Taxa de herbivoria; B – Compostos fenólicos; C – Taninos.
Barras com a mesma letra não diferiram entre si pelo teste de Tukey (5%). Barras ± EP (n = 30).
Figure 5: Herbivory rate and content of phenolics and tannins, during the months of February, April and June 2013 in
Aspidosperma pyrifolium leaves of preserved and impacted areas on Itaparica’s region, Pernambuco, Brazil. A
erbivory rate; B - Phenolic compounds; C - Tannins. Bars with the same letter did not differ by Tukey test
(5%). Bars ± SE (n = 30).
40
Tabela 1: Conteúdos totais de nitrogênio, carbono e área foliar herbivoradas, em folhas de Aspidosperma pyrifolium,
de áreas preservadas e submetidas a impactos antrópicos na microrregião de Itaparica, Pernambuco, Brasil. Médias
seguidas da mesma letra não diferiram entre si pelo teste de Tukey (5%). Variáveis apresentando (*) apresentaram
diferença apenas para o parâmetro “Mês”. Médias ± EP (n = 30).
Table 1: Total nitrogen content, carbon and consumed leaf areas, in Aspidosperma pyrifolium leaves in preserved and
impacted areas on Itaparica’s region, Pernambuco, Brazil. Means followed by the same letter do not differ by
Tukey test (5 %). Presenting variables (*) showed difference only for the parameter "Month". Means ± SE (n =
30).
Área
Impactada
Preservada
Mês
*N (g/Kg)
*C (%)
FEV
ABR
JUN
FEV
ABR
JUN
17,04 ± 0,58 a
10,14 ± 0,34 c
11,96 ± 1,05 b
17,66 ± 0,63 a
9,79 ± 0,30 c
11,50 ± 0,71 b
25,01 ± 0,70 ab
24,01 ± 1,01 b
27,57 ± 1,91 a
24,17 ± 0,34 ab
22,60 ± 1,18 b
26,51 ± 1,08 a
Área Foliar Herbivorada
(%)
8,881 ± 9,10 cd
11,015 ± 8,94 b
12,061 ± 8,11 a
10,249 ± 10,65 d
11,36 ± 6,90 bc
9,383 ± 9,49 cd
41
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46
ANEXO
REVISTA ÁRVORE Journal of Brazilian Forest Science
ISSN 0100-6762 versão impressa
ISSN 1806-9088 versão online
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também em português. As tabelas e as figuras devem ser apresentadas ao final do texto,
numeradas com algarismos arábicos consecutivos junto as legendas, e sua localização aproximada
deve ser indicada no texto com uma chamada entre dois parágrafos: Entra Figura 1; Entra Tabela
3. Os títulos das figuras deverão aparecer na sua parte inferior antecedidos da palavra Figura mais
47
o seu número de ordem. Os títulos das tabelas deverão aparecer na parte superior e antecedidos da
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superior, na tabela, na parte inferior. As figuras deverão estar exclusivamente em tons de cinza e,
no caso de coloridas, será cobrada a importância de R$100,00/página, para versão impressa.
O Manuscrito em PORTUGUÊS deverá seguir a seguinte sequência:
TÍTULO em português; RESUMO (seguido de Palavras-chave não incluindo palavras do título);
TÍTULO em inglês; ABSTRACT (seguido de Keywords não incluindo palavras do título); 1.
INTRODUÇÃO (incluindo revisão de literatura e o objetivo); 2. MATERIAL E MÉTODOS; 3.
RESULTADOS; 4. DISCUSSÃO; 5. CONCLUSÃO; 6. AGRADECIMENTOS (se for o caso) e
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O manuscrito em INGLÊS deverá obedecer à seguinte sequência:
TÍTULO em inglês; ABSTRACT (seguido de Keywords não incluindo palavras do título);
TÍTULO em português; RESUMO (seguido de Palavras-chave não incluindo palavras do título);
1. INTRODUCTION (incluindo revisão de literatura e o objetivo); 2. MATERIAL AND
METHODS, 3. RESULTS; 4. DISCUSSION; 5. CONCLUSION; 6. ACKNOWLEDGEMENT
(se for o caso) e 7. REFERENCES (alinhadas à esquerda e somente as citadas no texto).
No caso das línguas estrangeiras, será necessária a declaração de revisão lingüística de um
especialista.
Os subtítulos, quando se fizerem necessários, serão escritos com letras iniciais maiúsculas,
antecedidos de dois números arábicos colocados em posição de início de parágrafo.
No texto, a citação de referências bibliográficas deverá ser feita da seguinte forma: colocar o
sobrenome do autor citado com apenas a primeira letra maiúscula, seguido do ano entre
parênteses, quando o autor fizer parte do texto. Quando o autor não fizer parte do texto, colocar,
entre parênteses, o sobrenome, em maiúsculas, seguido do ano separado por vírgula. As
referências bibliográficas utilizadas deverão ser preferencialmente de periódicos nacionais ou
internacionais de níveis A/B do Qualis. A Revista Árvore adota as normas vigentes da ABNT
2002 - NBR 6023.
Não se usa "et al." em itálico e o "&" deverá ser substituído pelo "e" entre os autores.
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A Introdução deve ser curta, definindo o problema estudado, sintetizando sua importância e
destacando as lacunas do conhecimento (“estado da arte”) que serão abordadas no artigo. Os
Métodos empregados a população estudada, a fonte de dados e critérios de seleção, dentre outros,
devem ser descritos de forma compreensiva e completa, mas sem prolixidade. A seção de
Resultados devem se limitar a descrever os resultados encontrados sem incluir
interpretações/comparações. O texto deve complementar e não repetir o que está descrito em
tabelas e figuras. A Discussão deve começar apreciando as limitações do estudo (quando for o
caso), seguida da comparação com a literatura e da interpretação dos autores, extraindo as
conclusões e indicando os caminhos para novas pesquisas. O resumo deverá ser do tipo
informativo, expondo os pontos relevantes do texto relacionados com os objetivos, a metodologia,
os resultados e as conclusões, devendo ser compostos de uma seqüência corrente de frases e
conter, no máximo, 250 palavras. (ABNT-6028).
Para submeter um Manuscrito à Revista, o(s) autor(es) deverá(ão) entrar no site
<www.revistaarvore.ufv.br> e clicar no link “Submissão de Artigos”.
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