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FACULDADE PITÁGORAS DE LINHARES
CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
EMERSON FRAGA COMÉRIO
INFLUÊNCIA DE PLANTAS INVASORAS NA ENTOMOFAUNA
ASSOCIADA À CULTURA DE COQUEIRO-ANÃO-VERDE NO
MUNICÍPIO DE LINHARES, ESPÍRITO SANTO
LINHARES
2010
1
EMERSON FRAGA COMÉRIO
INFLUÊNCIA DE PLANTAS INVASORAS NA ENTOMOFAUNA
ASSOCIADA À CULTURA DE COQUEIRO-ANÃO-VERDE NO
MUNICÍPIO DE LINHARES, ESPÍRITO SANTO
Monografia apresentada ao Curso de
Ciências Biológicas da Faculdade Pitágoras
de Linhares, como requisito parcial para
obtenção do grau de Bacharel em Ciências
Biológicas.
Orientadora: D.Sc. Vera Lúcia Rodrigues
Machado Benassi
LINHARES
2010
2
Comério, Emerson Fraga.
Influência de Plantas Invasoras na Entomofauna Associada à
Cultura de Coqueiro-Anão-Verde, no Município de Linhares, Espírito
Santo / Emerson Fraga Comério. – 2010.
114 f.
Orientadora. Vera Lúcia Rodrigues Machado Benassi
Monografia (Ciências Biológicas) – Faculdade Pitágoras de
Linhares.
1.Cocos nucifera. 2. Insecta. 3.Vegetação espontânea. I. Benassi,
Vera Lúcia Rodrigues Machado. II. Faculdade Pitágoras de Linhares,
Diretoria de Ensino Superior.
3
4
DEDICATÓRIA
A minha família por todo amor, apoio e confiança.
Vocês foram o alicerce que tornaram tudo isso possível!
5
AGRADECIMENTOS
Agradeço em primeiro lugar a Deus, que sabe o quanto eu desejei concluir esta
etapa minha vida.
A minha orientadora Dra. Vera Lúcia Rodrigues Machado Benassi, pelo apoio, pela
oportunidade e por ter me ensinando com toda a sua dedicação e paciência a
estudar os insetos.
A minha mãe Cristina, a minha avó Tereza, aos meus irmãos Emilly, Daniel e
Juliano, e demais familiares por sempre estarem ao meu lado, mesmo nas
constantes ausências.
A todos os meus colegas de curso, pela generosidade e amizade durante todos
estes anos.
Aos amigos Morena, Raysol, Mariana, Mônica, Marina (Davi), Mima, Rosângela, e
Auzilaura, pela incondicional amizade e pelas gratas orações.
Aos companheiros de campo, Sabrina, Vanessa, Keyla e Roberta, pela disposição
em ajudar nas coletas, nas triagens e contagem dos “meus bichos”.
A equipe do laboratório da Faculdade Pitágoras de Linhares, Isaías (zazá), Pola,
Fabrício (bibizão) e Cláudio pela confiança no uso do laboratório de Ciências
Ambientais.
A todos os meus professores pelos ensinamentos diários e pelas valiosas dicas.
Ao INCAPER pela oportunidade de estágio durante estes quatro anos, e aos
pesquisadores e colegas de trabalho pela experiência compartilhada.
6
A Prefeitura municipal de Linhares, ao programa Nossa Bolsa, e ao CNPq pela
concessão das bolsas de iniciação científica, durante esses quatro anos de
graduação.
Aos pesquisadores, Dra. Angélica Penteado Dias (UFSCAR) e Dr. Nelson
Wanderley Perioto (APTA- Ribeirão Preto) e seus colaboradores pelos
ensinamentos para a identificação dos Hymenoptera parasitóides; a Dr. Carlos
Roberto Sousa e Silva (UFSCAR) pela identificação dos pulgões; ao Dr. Sérgio
Vanin (MUZEU-USP) pela identificação dos curculionídeos; ao M.Sc. Eduardo F. dos
Santos, (UNESP- São José do Rio Preto) pela identificação dos Pompilidae; ao
M.Sc. Rodrigo Feitosa, (MUZEU-USP) pela identificação das formigas; a Dra.
Rogéria Inês Rosa Lara (APTA- Ribeirão Preto) pela identificação dos
hemerobiídeos; a Dra. Helena Carolina Onody (MUZEU-USP) pela identificação dos
Ichneumonidae; ao M.Sc. Rodrigo Gonçalves (MUZEU-USP) pela identificação das
abelhas; ao Dr. Sérgio de Freitas (UNESP-Jaboticabal) pela identificação dos
crisopídeos e ao pesquisador Marcos Adonis (INCAPER) pela identificação das
plantas invasoras.
A todos aqueles que de alguma forma contribuíram para que este sonho pudesse
ser concluído.
Meus sinceros agradecimentos!
7
“O que torna uma pessoa importante não é a posição que ela ocupa na
sociedade, o dinheiro que ela possui ou a autoridade que exerce, e sim a
sua educação no falar e no agir. Os que são polidos, quanto mais
importantes forem no que representam, mais simples e agradáveis se
tornam.”
(Autor desconhecido)
8
RESUMO
O presente trabalho teve por objetivo, estudar a influência de plantas invasoras na
entomofauna associada à cultura de coqueiro-anão-verde, Cocos nucifera, no
município de Linhares, ES. Para a captura dos insetos foram utilizadas armadilhas
tipo Moericke, medindo 39cm x 29cm x 6cm, de cor amarela-ouro, em duas áreas de
15m x 30m cada, sendo uma mantida roçada e outra com a presença de plantas
invasoras. Em cada área foram instaladas seis armadilhas ao nível do solo, sob a
copa das plantas, e distanciadas entre si a 22,5 m, com coletas semanais, durante o
período de março/2008 a fevereiro/2009. As principais plantas invasoras presentes
na área foram: Ageratum conyzoides, Bidens pilosa, Emilia sanchifolia, Sonchus
oleraceus, Alternanthera tenella, Commelina benghalensis, Ipomoa sp., Euphorbia
hirta, Cassia hirsuta, Desmodium barbatum, Indigofera hirsuta Sida sp., Borreria
verticillata, Lantana camara e Stachytarphetta cayenensis. Foram coletados 86.417
insetos, sendo que 66,51% ocorreram na área com plantas invasoras, representado
principalmente pelas ordens Hymenoptera, Diptera, Hemiptera, Coleoptera e
Lepidoptera. Constatou-se maior incidência de famílias que agregam espécies
predadoras e parasitóides de insetos pragas, na área com presença de plantas
invasoras. Na família Coccinellidae (Coleoptera) foram identificadas as espécies
predadoras: Pentilia egena, Cycloneda sanguinea, Stethorus sp., Scymnus (Pullus)
sp., Coccidophilus citricola, Azya luteipes e Colleomegilla maculata e, a espécie
micófaga, Psyllobora confluens, todas apresentando maiores índices de ocorrência
na área com plantas invasoras. As ordens com menor abundância de indivíduos
foram Thysanoptera, Orthoptera, Blattodea, Mantodea, Psocoptera, Strepsiptera,
Trichoptera, Isoptera, Dermaptera e Neuroptera, sendo desta última, constatada as
espécies Ceraeochrysa cubana, Chrysoperla externa, Leucochrysa (Nodita)
marquezi, Leucochrysa (N.) lancala, e Leucochrysa (N.) cruentata (Chrysopidae), e
as espécies Megalomus rafaeli e Nusalala tessellata (Hemerobiidae), constituindo o
primeiro registro destes predadores para a cultura de coqueiro.
Palavras-chave: Cocos nucifera. Insecta. Vegetação espontânea.
9
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Vista aérea da Fazenda Experimental do CRDR-Nordeste, INCAPER,
Linhares, ES. Em destaque de vermelho, a lavoura demonstrativa de coqueiro-anãoverde...........................................................................................................................30
Figura 2. a) Lavoura demonstrativa de coqueiro-anão-verde da Fazenda
Experimental do CRDR-Nordeste, INCAPER, Linhares, ES; b) Arranjo espacial tipo
triangular das plantas de coqueiro-anão-verde na lavoura........................................31
Figura 3. a) Área mantida roçada (15 x 30m). b) Área com presença de plantas
invasoras (de 15 x 30m).............................................................................................32
Figura 4. a) Armadilha atrativa tipo Moericke utilizada na captura dos insetos; b)
Disposição da armadilha sob a planta........................................................................32
Figura 5. Croqui da disposição geral do experimento na lavoura demonstrativa de
coqueiro-anão-verde do CRDR-Nordeste, INCAPER, Linhares, ES..........................33
Figura 6. Percentual de insetos pertencentes a diferentes ordens, coletados em área
com presença de plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anão-verde,
em Linhares, ES.........................................................................................................40
Figura 7. a) Indigofera hirsuta; b) Desmodium barbatum; c) Sida sp.; d) Borreria
verticillata; e) Lantana camara; f) Stachytarphetta cayenensis; g) Ageratum
conyzoides; h) Bidens. pilosa; i) Emilia sanchifolia; j) Sonchus oleraceus; k)
Alternantera tenella; l) Euphorbia hirta; m) Ipomoea sp.; n) Cassia hirsuta; o)
Commelina benghalensis...........................................................................................43
Figura 8. a) Apidae (Exaerete sp.); b) Sphecidae; c) Mutillidae; d) Scoliidae; e)
Pompilidae; f) Chrysididae; g) Vespidae; h) Formicidae; i) Tenthredinidae...............49
Figura 9: a) Braconidae; b) Ichneumonidae; c) Diapriidae; d) Figitidae; e)
Ceraphronidae; f) Eulophidae; g) Eucharitidae (Kapala sp.); h) Encyrtidae; i)
Mymaridae; j) Scelionidae; k) Torymidae; l) Pteromalidae.........................................55
Figura 10. a - d) Ichneumonídeos visitando plantas invasoras; e - f) Braconídeos
visitando plantas invasoras........................................................................................60
Figura 11. a) Dolichopodidae; b) Sciaridae; c) Drosophilidae; d) Syrphidae; e)
Pipuncilidae; f) Azilidae; g) Tachinidae; h) Micropezidae...........................................63
Figura 12. a) adulto de Tachinidae em planta invasora; b) adulto de Dolichopodidae
em Sida sp.; c) adulto de Micropezidae em planta invasora; d) adulto de sirfídio
visitando planta invasora; e) adultos de sirfídio visitando flor de planta invasora; f)
imaturo de sirfídio coletado em B. pilosa se alimentando de pulgões.......................66
Figura 13. a) Aphididae; b) Cicadellidae; c) Cercopidae; d) Membracidae; e)
Lygaeidae; f) Ploiariidae; g) Coreidae; h) Reduviidae................................................69
10
Figura 14. C. brasiliensis em folha de coqueiro-anão-verde, em Linhares-ES.........70
Figura 15. a) Adulto de Chrysomelidae visitando a planta invasora S. cayenensis; b)
Adulto de crisomelídeo visitando flores de A. conyzoides; c) Adultos de
crisomelídeos em cópula em plantas invasora; d) adulto de C. sanguinea visitando
flores de A. conyzoides; e) e f) adulto de L. villosa visitando flores de plantas
invasoras; g) adulto de Carabidae; h) adulto de M. hemipterus; i) adulto de P.
obsesulus...................................................................................................................79
Figura 16. a) Hemerobiidae; b) Chrysopidae; c) Myrmeleontidae; d) Mantispidae..83
11
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Número e frequência relativa de insetos coletados nas áreas com plantas
invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anão-verde em Linhares, ES, março/08
a fevereiro/09..............................................................................................................38
Tabela 2. Média de insetos coletados na área com plantas invasoras e roçada em
cultivo de coqueiro-anão-verde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09..............39
Tabela 3. Plantas Invasoras de ocorrência em cultura de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, no período de março/2008 a fevereiro/2009........................................42
Tabela 4. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de
Hymenoptera: Aculeata e Symphyta, coletados nas áreas com plantas invasoras e
roçada, em cultura de coqueiro-anão-verde em Linhares, ES, março/08 a
fevereiro/09. ...............................................................................................................45
Tabela 5. Gêneros de pompilídeos coletados em cultivo de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09. .....................................................................46
Tabela 6. Espécies de abelhas coletadas em cultivo de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09. .....................................................................47
Tabela 7. Espécies de formigas coletadas em cultivo de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09. .....................................................................50
Tabela 8. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de
Hymenoptera Parasitica, coletados na área com plantas invasoras e roçada, em
cultura de coqueiro-anão-verde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.............54
Tabela 9. Subfamílias e gêneros de Ichneumonidae coletados em cultura de
coqueiro-anão-verde, em área com plantas invasoras e roçada, no município de
Linhares-ES, março/2008 a fevereiro/2009. ..............................................................58
Tabela 10. Frequência relativa, constância e dominância famílias de Diptera,
coletados nas áreas com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anãoverde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09. .....................................................62
Tabela 11. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de Hemiptera,
coletados nas áreas com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anãoverde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.......................................................67
Tabela 12. Espécies de afídios coletados em cultura de coqueiro-anão-verde, em
Linhares, ES, março/2008 a fevereiro/2009...............................................................70
Tabela 13. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de Coleoptera,
coletados nas áreas com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anãoverde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.......................................................72
12
Tabela 14. Espécies de curculionídeos coletados em cultura de coqueiro-anãoverde, no município de Linhares, ES, março/2008 a fevereiro/2009.........................73
Tabela 15. Espécies de coccinelídeos coletados em cultura de coqueiro-anão-verde,
no município de Linhares, ES, março/2008 a fevereiro/2009....................................75
Tabela 16. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de
Lepidoptera, coletados nas áreas com plantas invasoras e roçada, em cultura de
coqueiro-anão-verde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09..............................80
Tabela 17. Espécies de neurópteros capturados em cultura de coqueiro-anão-verde
em área com plantas invasoras e roçada, Linhares, ES, março/2008 a
fevereiro/2009.. .........................................................................................................83
Tabela 18. Número de indivíduos das ordens menos abundantes, coletados nas
áreas com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09. ....................................................................86
Tabela 19. Coeficientes de correlação de Pearson entre os dados de captura total de
insetos e as variáveis meteorológicas no período de março/08 a fevereiro/09, em
cultura de coqueiro-anão-verde, Linhares, ES..........................................................89
Tabela 20. Índices de Riqueza (S), Diversidade de Shannon-Wiener (H‟) e
Equitabilidade (J) das principais ordens de insetos coletados na cultura de coqueiroanão-verde, em Linhares-ES, março/2008 a fevereiro/2009....................................90
13
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO.......................................................................................................15
2 REVISÃO DE LITERATURA.................................................................................19
2.1 CULTURA DO COQUEIRO: ASPECTOS GERAIS............................................19
2.2 PRAGAS ASSOCIADAS AO COQUEIRO-ANÃO-VERDE.................................20
2.3 IMPORTÂNCIA DA BIODIVERSIDADE EM SISTEMAS AGRÍCOLAS.............22
2.3.1 Plantas Invasoras em Agroecossistemas...................................................25
3 MATERIAL E MÉTODOS......................................................................................30
3.1 ÁREA DE ESTUDO............................................................................................30
3.2 AMOSTRAGEM DOS INSETOS........................................................................31
3.3 AMOSTRAGEM DE PLANTAS INVASORAS....................................................34
3.4 DADOS CLIMÁTICOS (VARIÁVEIS ABIÓTICAS).............................................34
3.5 ANÁLISE DE VARIÂNCIA..................................................................................34
3.6 ANÁLISE FAUNÍSTICA......................................................................................34
3.6.1 Frequência relativa........................................................................................35
3.6.2 Constância.....................................................................................................35
3.6.3 Riqueza...........................................................................................................36
3.6.4 Dominância....................................................................................................36
3.6.5 Diversidade....................................................................................................36
3.6.6 Equitabilidade................................................................................................37
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO............................................................................38
4.1 TOTAL DE ORDENS E NÚMERO DE INSETOS COLETADOS.......................38
4.2 ESPÉCIES DE PLANTAS INVASORAS COLETADAS.....................................41
4.3 ORDENS DE INSETOS COLETADOS..............................................................44
4.3.1 Ordem Hymenoptera: Grupo Aculeata e Symphyta..................................44
a) Família Formicidae............................................................................................50
4.3.2 Ordem Hymenoptera: Série Parasitica.......................................................52
4.3.3 Ordem Diptera...............................................................................................61
4.3.4 Ordem Hemiptera..........................................................................................66
14
4.3.5 Ordem Coleoptera...........................................................................................71
4.3.6 Ordem Lepidoptera.........................................................................................80
4.3.7 Ordem Neuroptera..........................................................................................83
4.3.8 Outras ordens.................................................................................................86
4.4 INFLUÊNCIA DOS FATORES CLIMÁTICOS.....................................................88
4.5 CONSIDERAÇÕES SOBRE OS ÍNDICES RIQUEZA, DIVERSIDADE E
EQUITABILIDADE.....................................................................................................89
5 CONCLUSÕES.......................................................................................................93
6 REFERÊNCIAS………………………………………………………………..….…….94
15
1 INTRODUÇÃO
O coqueiro, Cocos nucifera L. (Arecaceae), é uma planta tipicamente tropical
originada do Sudeste Asiático e encontra-se disseminada em diversas regiões do
globo. No Brasil são utilizadas principalmente duas variedades: a Gigante e a Anã
(GOMES, 1984). Os frutos obtidos da variedade Gigante destinam-se principalmente
à indústria para aproveitamento da polpa, enquanto os da variedade Anã destinamse ao consumo in natura como água de coco verde (GOMES, 1984; CUENCA, et al.,
2002; ARAGÃO et al., 2002).
O coqueiro é considerado por muitos como “árvore da vida”, uma vez que dele são
extraídos produtos de diferentes partes da planta, sendo importante na geração de
renda e na alimentação, constituindo-se numa das principais culturas perenes,
capaz de gerar um sistema auto-sustentável de exploração (FERNANDES, 2002;
BENASSI, 2006; FAO, 2006; ARAGÃO et al., 2002).
O Estado do Espírito Santo é o maior produtor de coco da variedade Anã Verde do
Brasil, contando com expressiva e crescente área plantada. São 15.292 hectares e
uma produção estimada em 152,7 milhões de frutos por ano destinados ao consumo
de água (FERNANDES, 2002; INCAPER, 2008; AGRIANUAL, 2008).
Os municípios de São Mateus, Vila Valério, São Gabriel da Palha, Colatina e
Linhares, situados no norte do Estado, são os principais produtores, sendo que na
maioria das vezes, seu cultivo é realizado por pequenos produtores, muitos deles de
base familiar, representando grande importância sócio-econômica, especialmente
como alternativa de diversificação agrícola ao monocultivo do café (FERNANDES,
2002; INCAPER, 2008).
Devido a importância da cultura do coqueiro, Chagas et al. (2008) afirmaram que o
manejo fitossanitário neste cultivo é de extrema importância. Segundo estudos de
Ferreira, Warnick e Siqueira (1997), as pragas em coqueirais representam um
problema a essa exploração, uma vez que, elas atacam os diferentes estágios de
seu crescimento e desenvolvimento, causando danos às diferentes partes da planta,
16
respondendo de maneira significativa pelo depauperamento do cultivo e baixa
produtividade.
Estudos mais recentes relatam a ocorrência de vinte e quatro pragas que são
consideradas principais para a espécie C. nucifera, dentre os coleópteros,
lepidópteros, cochonilhas, pulgões, além de cupins, formigas-cortadeiras e ácaros
(FERREIRA; SOBRINHO; CARDOSO, 1998).
De maneira geral, o controle destas pragas tem sido feito principalmente através do
modelo de manejo convencional, com a utilização de produtos químicos, muitas
vezes de forma indiscriminada (MATSON et al., 1997). Entretanto, o uso abusivo
desses insumos prejudica os agroecossistemas de diversas maneiras, através da
intoxicação de animais e seres humanos, degradação do solo, acúmulo de resíduos
químicos nos produtos, ressurgimento de pragas e patógenos, desorganização da
dinâmica populacional, perda da biodiversidade e resistência de pragas (ALTIERI,
1995; FADINI et al., 2001; BARBOSA et al., 2003; ALTIERI, 1999).
Todavia, diversos estudos sugerem que é possível conciliar a exploração de
ambientes por atividades agrícolas com a conservação da biodiversidade, o que
dependeria da adoção de práticas distintas da monocultura. A manutenção da
biodiversidade em agroecossistemas traz uma série de benefícios, destacando-se a
maior resiliência e a obtenção de sustentabilidade ao longo do tempo (PAOLLETI;
PIMENTEL; STINER, 1992; ALTIERI, 1995).
Uma maior diversidade florística, por exemplo, causaria um impacto direto na
comunidade de um determinado ecossistema, por fornecer ambientes adequados a
um maior número de espécies, aumentando, consequentemente, a riqueza e a
diversidade de espécies (ALTIERI, 1999; BUSSIOLI, 1997, BARBOSA et al., 2003;
FADINI et al., 2001, ALTIERI; SILVA; NICHOLLS, 2003; BROMBAL, 2001).
As plantas invasoras, também conhecidas como ervas daninhas são vistas de
diferentes maneiras em agroecossistemas. Em áreas de manejo convencional,
exercem estresse biótico direto sobre as culturas competindo por luz, umidade e
alguns nutrientes, reduzindo a produção. Além disso, são prejudiciais por serem
17
hospedeiras de artrópodes-pragas (ALTIERI; SILVA; NICHOLLS, 2003; GARCIA,
1988).
Por outro lado, os mesmos autores afirmam que, no contexto do manejo ecológico,
as plantas invasoras são consideradas benéficas, uma vez que auxiliam na
diminuição de perdas de solo por erosão em áreas agrícolas e influenciam
positivamente na biologia e dinâmica de inimigos naturais, fornecendo refúgio,
abrigo, pólen/néctar e hospedeiros alternativos, incrementando as suas populações.
Compreender as relações entre plantas invasoras e insetos, bem como outros
componentes dos agroecossistemas é importante para o estabelecimento de uma
agricultura ecologicamente sustentável ao longo do tempo e constitui-se um dos
grandes desafios atuais (DUELLI, 1997; MATSON et al., 1997).
Embora sejam importantes em sistemas agrícolas, há escassez de estudos
envolvendo interações entre plantas invasoras e outros componentes dos
agroecossistemas. Dessa maneira, este trabalho teve como objetivo geral, estudar a
diversidade de insetos e plantas invasoras associados ao coqueiro-anão-verde no
município de Linhares, Espírito Santo. Os objetivos específicos foram: identificar as
ordens e famílias de insetos de ocorrência em área roçada e com plantas invasoras
na cultura, comparar a diversidade de insetos fitófagos e inimigos naturais que
ocorreram nas duas áreas, identificar as principais plantas invasoras associadas à
cultura e analisar a sua influência sobre a entomofauna.
Apesar de alguns estudos em outras culturas comprovarem que a manutenção da
cobertura vegetal com invasoras incrementa a população de insetos (ALTIERI;
SILVA; NICHOOLS, 2003), surge uma problemática: este fato realmente ocorre em
um cultivo de coqueiro-anão-verde? A hipótese testada é que a presença de plantas
invasoras estimula o crescimento e a manutenção de populações de insetos
fitófagos e inimigos naturais também para o cultivo avaliado.
Estudos relacionados à influência de plantas invasoras sobre a fauna de insetos em
coqueiro podem fornecer subsídios para o estabelecimento de estratégias de
manejo e controle de pragas nesta cultura. Tais informações seriam de grande
18
importância principalmente para os produtores do município de Linhares e região,
uma vez que, representam os maiores produtores desta variedade de coco no país,
e principalmente, porque a maioria deles é de base familiar.
Por isso, como primeiro passo para o estabelecimento do manejo e condução de
pragas na lavoura, há necessidade do conhecimento da diversidade de insetos
associados às plantas invasoras na cultura, nas diferentes épocas do ano, visando
conhecer até que ponto a manutenção do “mato” pode ser benéfica para a
produtividade da lavoura. Considerando a escassez dessas informações, justifica-se
a realização do presente estudo.
19
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 CULTURA DO COQUEIRO: ASPECTOS GERAIS
O coqueiro, Cocos nucifera L. (Arecaceae), é uma planta originada do Sudeste
Asiático, e encontra-se disseminada por toda a região intertropical, com condições
favoráveis para cultivo entre as latitudes 20º N e 20º S e clima quente e úmido, sem
grandes variações de temperaturas. Distribui-se em mais de noventa países, sendo
o homem e as correntes marinhas consideradas importantes agentes dispersores
(GOMES, 1984; PLOETZ et al., 1998).
Segundo Aragão et al. (2002) e Benassi (2006), o coqueiro é composto por algumas
variedades, dentre as quais se destacam a „Typica‟, conhecida no Brasil como
„Gigante‟ e „Nana‟ denominada de „Anã‟. Esta última divide-se em três
subvariedades: vermelha, verde e amarela, sendo a verde a mais cultivada no país.
Cruzamentos entre as variedades Anã e Gigante podem originar diferentes híbridos.
No Brasil, o cultivo das duas variedades concentra-se principalmente na região
litorânea dos estados do Nordeste, em uma área de plantio estimada em cerca de
300 mil hectares (GOMES, 1984; FONTES; VANDERLEY, 2006).
Os frutos obtidos da variedade Gigante destinam-se principalmente à indústria para
aproveitamento da polpa, enquanto os da variedade Anã, por apresentarem frutos
com pouca polpa e água muito saborosa, sua produção é destinada ao consumo in
natura como água de coco verde ou processada em agroindústrias (GOMES, 1984;
CUENCA, et al., 2002; ARAGÃO et al., 2002; BENASSI, 2006).
O cultivo do coqueiro é importante na geração de renda, na alimentação e na
produção de mais de cem produtos. Constitui-se uma das mais importantes culturas
perenes, capaz de gerar um sistema auto-sustentável de exploração. Considerada
“árvore da vida”, do coqueiro são extraídos produtos de diferentes partes da planta,
bem como carvão, coque metalúrgico, óleo-de-coco, leite-de-coco, água-de-coco,
fibras para indústria, copra, dentre outros (FERNANDES, 2002; BENASSI, 2006;
FAO, 2006; ARAGÃO et al., 2002).
20
A demanda por água-de-coco no Brasil, segundo Benassi (2006), tem aumentado
consideravelmente nos últimos anos, sendo usada na alimentação, nutrição e saúde
humana, na medicina e na biotecnologia. Seu consumo anual é estimado em 140
milhões de litros, havendo perspectivas de aumento de consumo para 500 milhões
de litros/ano. Além disso, a água-de-coco é considerada como um repositor
hidroeletrolítico e rico em sais minerais, principalmente potássio, e constitui-se num
importante isotônico natural.
Até pouco tempo, o consumo de água-de-coco encontrava-se restrito à orla litorânea
brasileira concentrando seu comércio no período do verão. Hoje seu consumo é
verificado durante o ano todo e também em grandes centros urbanos, sendo
comercializados envasados ou a partir de máquinas. Do consumo estimado de
refrigerantes, isotônicos e sucos, cerca de 10 bilhões de litros/ano, a água de coco
representa 1,4% desse volume. Essa participação no mercado nacional indica as
dimensões das possibilidades de crescimento para esse produto no Brasil
(FERNANDES, 2002; BENASSI, 2006; ARAGÃO et al., 2002).
O Brasil representa o quarto maior produtor mundial de coco (FAO, 2006), sendo
que o Estado do Espírito Santo é o maior produtor de coco da variedade Anã Verde
do Brasil, contando com expressiva e crescente área plantada. São 15.292 hectares
e uma produção estimada em 152,7 milhões de frutos por ano destinados ao
consumo de água, sendo que o Espírito Santo comercializa mais de sete mil
toneladas por ano (FERNANDES, 2002; INCAPER, 2008; AGRIANUAL, 2008).
2.2 PRAGAS ASSOCIADAS AO COQUEIRO-ANÃO-VERDE
Devido a importância da cultura do coqueiro, Chagas et al. (2008) afirmaram que o
manejo fitossanitário neste cultivo faz-se necessário, uma vez que, as pragas são de
relevante importância para o coqueiral, causando danos severos durante os
diferentes estádios de seu desenvolvimento e crescimento.
21
Segundo Ferreira, Warnick e Siqueira (1997) e Ferreira (2002) a ocorrência de
pragas e doenças nos coqueirais do Brasil constitui um problema limitante a essa
exploração, respondendo de maneira significativa pelo depauperamento geral da
cultura e pela baixa produtividade registrada nas zonas mais representativas e
tradicionais de cultivo.
A ação nociva das pragas pode ser observada desde a implantação de cultura,
ocasionando elevado número de replantios, atraso no desenvolvimento vegetativo e
consequente retardamento no início da produção, agravando-se à medida que a
planta entra em produção e atinge a fase adulta, pois atacam também as
inflorescências, flores e frutos em diferentes estágios de maturação (FERREIRA;
WARNICK; SIQUEIRA, 1997; FERREIRA, 2008).
Lepesme (1974) listou 751 espécies que ocorrem em palmeiras, das quais 22% são
específicas do coqueiro. Nirula (1955) revisou a distribuição mundial das pragas da
cultura, registrando 106 insetos e um ácaro ocorrendo em vários países do mundo.
Uma lista da FAO divulgou 254 espécies (FAO, 1964); Lever (1969) descreveu 110
espécies e Kurian, Sathiama e Pillai, (1979) listaram 574 insetos e ácaros atacando
coqueiro em diversos países produtores.
Ferreira, Sobrinho e Cardoso (1998), listaram para C. nucifera, 24 pragas principais,
dentre coleópteros, lepidópteros, cochonilha, pulgão, além de cupins, formigascortadeiras e ácaros.
Segue abaixo uma relação das principais pragas associadas ao coqueiro-anãoverde (FERREIRA; WARWICK; SIQUEIRA, 1997):
Dentre algumas espécies de coleópteros nocivos podemos citar: Amerrhinus sp.,
“broca-da-ráquis-foliar”,
Homalinotus
coriaceus
,
“broca-do-pedúnculo-floral”,
Parisoschoenus obesulus, “gorgulho-dos-frutos-e-flores”, Rhynchophorus palmarum,
“broca-do-olho-do-coqueiro”, (Coleoptera: Cuculionidae); Coraliomela sp., “falsabarata-do-coqueiro”, (Coleoptera: Chrysomelidae); Strategus aloeus, “broca-dobulbo-do-coqueiro”, (Coleoptera: Scarabaeidae); Taphrocerus cocois, “minador-dofolíolo”, (Coleoptera: Brupestidae).
22
Dentre os principais lepidópteros pragas citam-se: Automeris cinctistriga, “lagartaurticante-do-coqueiro” (Lepidoptera: Hemileucidae); Brassolis sophorae, “lagartadas-palmeiras”, (Lepidoptera: Nymphalidae); Eupalamides daedalus, “broca-dodendezeiro”, (Lepidoptera: Castniidae); Hyalospila ptychis, “traça-dos-cocos-novos”,
(Lepidoptera: Pyralidae); Opsiphanes invirae, “lagarta-desfolhadora-das-palmeiras”,
(Lepidoptera:
Brassolidae);
Synale
hylaspes,
“lagarta-verde-do-coqueiro”,
(Lepidoptera: Hesperiidae).
Entre os hemípteros pragas, os principais são: Aspidiotus destructor, “cochonilhatransparente-do-coqueiro”, (Hemiptera: Diaspididae) e Cerataphis brasiliensis,
“pulgão-preto-do-coqueiro”, (Hemiptera: Aphididae).
Os mesmos autores relataram que diversas formigas do gênero Atta (saúvas), e
cupins das famílias Termitidae e Rhinotermitidae são importantes pragas, sendo as
formigas prejudiciais principalmente no início da implantação do cultivo, causando
desfolha para cultivar seus fungos, e os cupins quando se alimentam da madeira do
coqueiro
2.3 IMPORTÂNCIA DA BIODIVERSIDADE EM SISTEMAS AGRÍCOLAS
Desde décadas passadas, o homem vem manejando os ecossistemas naturalmente
diversificados para o exercício da agricultura, transformando-os nos chamados
agroecossistemas, os quais se diferem tanto em estrutura como em funcionamento
(NICHOLLS; ALTIERI, SANDEZ, 1999).
A busca por uma agricultura com alto rendimento trouxe uma crescente
especialização no processo de produção, levando à monocultura (MATSON et al.,
1997). O uso intensivo da terra, a utilização e dependência cada vez maior de
adubos, inseticidas, acaricidas, fungicidas e herbicidas sintéticos são fatores que
fazem parte do modelo conhecido como modelo convencional (BROMBAL, 2001).
Entretanto, Lixa (2008) afirmou que a preocupação da sociedade com o impacto da
agricultura no ambiente e a contaminação da cadeia alimentar com pesticidas vem
23
alterando esse cenário, expressando-se pela presença de segmentos de mercado
exigentes por produtos agrícolas diferenciados, tanto aqueles produzidos sem uso
de pesticidas como por aqueles certificados. Essas pressões têm levado ao
desenvolvimento de sistemas de cultivo mais sustentáveis e, portanto, menos
dependentes do uso de pesticidas.
Problemas
ambientais
relacionados
à
agricultura
especialmente
pelo
uso
indiscriminado e irracional de agrotóxicos têm sido relacionados desde os anos 60
(ALTIERI, 2002). Outro aspecto não menos importante, é a dependência econômica
que esses insumos internos trazem para o país e para os produtores rurais, gerando
perdas de divisas, descapitalização dos produtos e afetando a auto-sustentabilidade
(LIXA, 2008).
Dentre os efeitos negativos causados pelo manejo do sistema convencional de
agricultura pode-se citar, a intoxicação de animais e seres humanos por produtos
químicos, degradação dos recursos ambientais causando seu esgotamento
(ALTIERI, 1995), aparecimento de pragas e patógenos causada pela grande oferta
de recursos e diminuição do efeito regulador de inimigos naturais (GARCIA, 1991),
desorganização da dinâmica populacional das espécies de artrópodes presentes
nessas comunidades, promovida pelo uso de agrotóxicos, tornando imprevisíveis
suas flutuações populacionais (COHEN et al., 1994), perda da biodiversidade
causada por simplificação excessiva do agroecossistema (WILSON, 1992) e
resistência de populações de pragas aos agroquímicos (BERNAYS, 1998).
As consequências acima, se intensificam cada vez mais com a implantação de
monoculturas e do seu manejo inadequado, colocando em risco a biodiversidade e
os recursos naturais (ALTIERI; NICHOLLS, 2007).
Ademais, em monoculturas, os artrópodes indesejáveis (pragas) exibem taxas de
colonização mais altas, tempos de permanência mais longos, menos barreiras ao
encontro do hospedeiro e maior potencial reprodutivo, certamente por aumentar a
facilidade com que as mesmas podem localizar seu alimento. Além disso, a
disponibilidade
de
grande
quantidade
de
alimento
diminui
a
competição
intraespecífica e a taxa relativa de mortalidade (ATKINS, 1978). Também é
24
importante considerar que, em sistemas simplificados de cultivo, os inimigos naturais
não encontram as condições ideais para sobreviver e se multiplicar (NICHOLLS;
ALTIERI, SANDEZ, 1999; LANDIS, WRATTEN, GURR, 2000).
A redução da biodiversidade, e os efeitos resultantes afetam as funções dos
agroecossistemas, com consequências sobre a produtividade agrícola e a
sustentabilidade, uma vez que as características intrínsecas da auto-regulação dos
ecossistemas naturais proporcionadas pela biodiversidade são perdidas em função
das perturbações inerentes ao processo produtivo, as quais alcançam sua forma
extrema nas monoculturas de larga escala e, assim, requerendo intervenções
humanas constantes. Portanto, uma estratégia-chave na agricultura sustentável é
reincorporar a diversidade na paisagem agrícola e manejá-la de forma mais efetiva
(GLIESSMAN, 2001; ALTIERI; SILVA, NICHOLLS, 2003).
Diante disso, Altieri (1999) sugere que é possível conciliar exploração de ambientes
por atividades agrícolas com a conservação da biodiversidade, o que dependeria da
adoção de práticas menos agressivas, como o uso intensivo de insumos químicos.
Em agroecossistemas, essa biodiversidade desempenha um papel importante nos
processos tais como controle de organismos pragas e formação de microclima.
Infere-se daí, que o controle biológico é uma tecnologia promissora para o manejo
de pragas em sistemas agrícolas sustentáveis, visto que consiste na regulação
natural do número de plantas e animais, por ação dos inimigos naturais (AGUIARMENEZES, 2004; 2006; ALTIERI; NICHOLLS, 2007).
A manutenção da biodiversidade em agroecossistemas traz uma séria de benefícios,
destacando-se a maior resiliência e a obtenção de sustentabilidade ao longo do
tempo (ALTIERI, 1995; 1999). Esta maior resiliência muitas vezes se traduz em
manutenção de populações de pragas abaixo do limite economicamente aceitável
(GARCIA, 2001), às vezes acompanhada de uma maior estabilidade nas populações
de outras espécies que formam a comunidade (ALTIERI, 1999).
A biodiversidade total de um agroecossistema pode proporcionar um controle
eficiente de pragas de várias maneiras, especialmente ao proporcionar uma grande
25
heterogeneidade de ambientes (ALTIERI, 1999). Segundo o conceito de mosaico
desenvolvido por Duelli (1997), essa maior heterogeneidade de ambientes é decisiva
para a biodiversidade total do agroecossistema. Matson et al. (1997) afirmaram que
uma maior diversidade florística teria um impacto direto na comunidade de um
determinado ecossistema, por oferecer ambientes adequados a uma gama maior de
espécies, influindo em aspectos tais como riqueza e diversidade de espécies e
formação de guildas.
Altieri, Silva e Nicholls (2003) afirmam que o uso da biodiversidade leva a uma nova
perspectiva para o manejo de pragas, uma perspectiva mais ecológica, holística,
integradora e sustentável, onde a diversidade vegetal desempenha um papel
fundamental para o manejo sustentável do agroecossistema como um todo (manejo
da água, solos, nutrientes, culturas e animais).
2.3.1 Plantas Invasoras em Agroecossistemas
Em agroecossistemas, um componente importante da diversidade florística são as
plantas invasoras, também conhecidas como “ervas daninhas”. Em áreas de manejo
convencional, são vistas como maléficas, uma vez que exerce estresse biótico direto
sobre as culturas competindo por luz, umidade e alguns nutrientes, reduzindo a
produção. Além disso, são prejudiciais por serem hospedeiras de artrópodes-pragas
(ALTIERI; SILVA; NICHOLLS, 2003).
Por outro lado, no contexto do manejo ecológico, as plantas invasoras são
consideradas benéficas, uma vez que auxiliam na diminuição de perdas de solo por
erosão em áreas agrícolas. Também influenciam positivamente na biologia e
dinâmica de inimigos naturais, fornecendo recursos para a sua sobrevivência e
reprodução, fazendo com que atinjam maiores níveis de abundância e diversidade
(ALTIERI, 2002; GARCIA, 1991; AGUIAR-MENEZES, 2004; 2006).
O manejo de plantas invasoras é uma prática que envolve o estabelecimento de
diversas misturas de plantas floríferas em faixas ou circundando a cultura. O cultivo
de plantas com intenso florescimento e gramíneas perenes nas proximidades das
26
culturas
agrícolas
incrementa
o
controle
biológico
de
insetos-praga
no
agroecossistema (LONG et al., 1998).
De acordo com os mesmos autores, isso ocorre porque predadores e parasitóides
podem complementar a sua dieta ao alimentar-se de pólen e néctar fornecidos pelas
plantas cultivadas nas margens da cultura, possibilitando o incremento e
manutenção de suas populações.
Além disso, plantas invasoras podem aumentar as populações de insetos herbívoros
que não são pragas nos campos de cultivo. Tais insetos servem como hospedeiros e
presas para insetos entomófagos, aumentando, assim, a sobrevivência e a
reprodução dos inimigos naturais em agroecossistemas (LANDES; WHATTEN;
GURR, 2000).
Outros aspectos positivos das plantas invasoras é que elas podem servir como
habitat para hibernação e refúgio após práticas agrícolas para os inimigos naturais
(VENZON, et al., 2005) e também muitos parasitóides e predadores podem ser
atraídos para determinadas invasoras, mesmo na ausência de hospedeiro ou presa,
pelas substâncias químicas liberadas (ALTIERI, 2003), além de que muitas plantas
invasoras modificam o microclima do cultivo fornecendo condições para a
sobrevivência e longevidade dos inimigos naturais (AGUIAR- MENEZES, 2004).
Pesquisas nos últimos anos têm mostrado que surtos de certos tipos de pragas
agrícolas são menos prováveis de acontecer em sistemas de cultivo diversificados
com invasoras do que em sistemas de cultivo sem invasoras, principalmente devido
à maior mortalidade imposta pelos inimigos naturais (ZANDSTRA; MOTOOKA, 1978;
ALTIERI; WHITCOMB, 1980; RISCH; ANDOW; ALTIERI, 1983; VAN EMDEN, 1965;
ROOT, 1973; ALTIERI; LETOURNEAU, 1982).
Campos de cultivos com uma cobertura densa de invasoras e alta diversidade,
usualmente têm mais artrópodes predadores que campos sem invasoras
(PIMENTEL, 1961; ADAMS; DREW, 1965; DEMPESTER, 1969; FLAHERTY, 1969;
SMITH; MC SORELY, 1969; ROOT, 1973; FADINI et al., 2005; BENASSI; RAGA,
2009; BARBOSA et al., 2003). Parasitóides também têm dependido da presença de
27
invasoras que fornecem néctar para a maturação de ovos em fêmeas adultas,
aumentando a sua longevidade e fecundidade (ALTIERI; LETOURNEAU, 1982; VAN
EMDEN, 1965; LEUIS, 1967; SYME, 1975; ZANDSTRA; MOOTOOKA, 1978).
A atual abordagem holística dos agroecossistemas demanda, para implantação de
práticas visando o conhecimento mais detalhados sobre a ecologia das plantas
invasoras e de suas interações, com a fauna e com a planta cultivada (ALTIERI,
1984; GARCIA, 1988; 1991; 2001).
Localmente quando consideramos as interações planta-herbívoro-inimigo natural, a
planta invasora e suas características como base da cadeia alimentar, tais
informações influenciam em muitos aspectos da organização da comunidade e das
interações da teia alimentar (PRICE, 1992). A quantidade e qualidade dos recursos
podem dizer, por exemplo, o tipo de dinâmica das populações dos hebívoros, o grau
de intensidade e competição intraespecífica e quais os conjuntos de espécies
capazes de coexistir (FRITZ et al., 1987).
Além disso, tais estudos predizem a probabilidade de ataque e a eficiência de
controle por inimigos naturais (CRAIG; PRICE; ITAMI, 1986; BUSSIOLI, 1997),
fazendo com que populações se estabeleçam ou não e interferindo direta e
indiretamente na composição e na qualidade da fauna associada.
Diversos estudos documentaram a positividade da presença e manejo de plantas
invasoras em sistemas agrícolas para aumanto da diversidade de insetos no cultivo
e diminuição do ataque de pragas, sendo verificados diversos recursos para os
inimigos natuaris, bem como hospedeiros alternativos, atração por odores químicos
liberados pela invasoras, oferta de pólen e néctar, refúgio etc (LANDIS, 1994; DYER;
LANDIS, 1997; ALTIERI; SILVA; NICHOLLS, 2003; COTTRELL; YEARGAN, 1998;
REBEK; SADOF; HANKS, 2005; SINIGAGLIA et al., 2000; SENGONCA; KRANZ;
BLAESES, 2002; FRANK, 1999; GONÇALVES; SILVA, 2003; LIN et al., 2003;
PFIFFNER; MERKELBACH; LUKA, 2003; LEITE et al., 2005).
Dessa maneira, vários fatores relacionados a presença de plantas invasoras podem
influenciar a diversidade, abundância e atividade de insetos herbívoros e de inimigos
28
naturais nos agroecossistemas. O efeito de cada um desses fatores variará de
acordo com o arranjo espacial e temporal, assim como com a intensidade de manejo
dos
cultivos,
pois
essas
características
afetam
a
heterogeneidade
dos
agroecossistemas (LANDES; WHATTEN; GURR, 2000).
Todavia, torna-se importante a seleção cuidadosa de espécies de plantas invasoras
para se evitar o risco de aumentar a população da praga ou oferecer um hospedeiro
alternativo para fitopatógenos ou outros organismos nocivos. Uma diversificação
seletiva com plantas as quais não são relacionadas botanicamente à cultura
principal é recomendável (AGUIAR-MENEZES, 2004). O efeito de combinações
planejadas de espécies de plantas deve ser estudado criteriosamente para aplicação
em programas de manejo em um cultivo (ALTIERI, 1999).
Compreender as relações entre os componentes dos agroecossistemas é importante
para o estabelecimento de uma agricultura ecologicamente sustentável ao longo do
tempo e um dos grandes desafios atuais (DUELLI, 1997; MATSON et al., 1997).
Portanto, faz-se necessário identificar as melhores práticas de manejo dos
agroecossistemas que estimulem a biodiversidade que favoreça os processos
ecológicos vitais para a sustentabilidade desses sistemas agrícolas através da
geração de serviços ecológicos chave, tais como controle biológico, ciclagem de
nutrientes e conservação da água e do solo.
Em relação ao manejo de pragas, nenhum outro aspecto dos sistemas agrícolas
proporciona tantos serviços ecológicos fundamentais para assegurar a proteção de
plantas contra as pragas quanto a diversidade da vegetação (ALTIERI;
LETOURNEAU, 1982; ANDOW, 1991).
Porém, muitos estudos visando avaliar a funcionalidade de plantas invasoras em
sistemas agrícolas foram realizados em outros países e alguns poucos foram
gerados no Brasil. Entretanto, Aguiar-Menezes (2004) afirma que em função da
riqueza e diversidade da flora brasileira, muitas espécies botânicas de invasoras são
potenciais para utilização em manejo de agroecossistemas.
29
Dessa maneira, o estudo das plantas invasoras em cultivos, bem como o estudo da
fauna associada é o primeiro passo para detecção de espécies potencialmente úteis
para o manejo. Conhecendo-se as espécies de insetos fitófagos e seus inimigos
naturais, associados à planta invasora, podemos determinar melhor seu papel no
ambiente e consequentemente melhorar as chances de sucesso em seu manejo
(GARCIA, 2001).
30
3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 ÁREA DE ESTUDO
A pesquisa foi desenvolvida no período de março de 2008 a fevereiro de 2009, em
uma lavoura demonstrativa de coqueiro, Cocos nucifera L. (Arecaceae), cultivada
com a variedade Anã, subvariedade Verde.
O
cultivo
pertencente
à
Fazenda
Experimental
do
Centro
Regional
de
Desenvolvimento Rural Nordeste (CRDR-Nordeste) do Instituto Capixaba de
Pesquisa, Assistência Técnica e Extensão Rural (INCAPER), localizado no município
de Linhares, Estado do Espírito Santo, Brasil, na Rodovia Br 101, Km 151, Bairro
Bebedouro, (19º 25' 6,959"S 40º 4' 30,026" W 50,448 m) (Figura 1; 2 a).
Figura 1. Vista aérea da Fazenda Experimental do CRDR-Nordeste, INCAPER,
Linhares, ES. Em destaque de vermelho, a lavoura demonstrativa de coqueiro-anãoverde.
Fonte: http://www.eatrh.google.com
31
A lavoura possui cinco hectares, plantas com idade de 9 anos, plantadas a
espaçamento de 7,5m x 7,5m entre plantas, em um arranjo triangular (Figura 2 b).
7,5m
7,5m
7,5m
Figura 2. a) Lavoura demonstrativa de coqueiro-anão-verde da Fazenda Experimental
do CRDR-Nordeste, INCAPER, Linhares, ES; b) Arranjo espacial tipo triangular das
plantas de coqueiro-anão-verde na lavoura.
A classificação climática da região segundo Köeppen é tida como tropical quente e
seco, sendo o período de outubro a março caracterizado como chuvoso e o de abril
a setembro, o período seco. O município de Linhares apresenta temperatura máxima
de 32ºC, média de 29,6ºC e mínima de 23,4ºC. Possui precipitação anual de 1.193
mm/ano (INCAPER, 2008).
3.2 AMOSTRAGEM DOS INSETOS
Para a instalação do experimento, delimitaram-se no interior da lavoura, duas áreas,
cada uma medindo 15m x 30m, sendo uma com a presença de plantas invasoras
durante todo o período de estudo, e a outra, mantida roçada (Figura 3).
32
a
b
Figura 3. a) Área mantida roçada (15 x 30m). b) Área com presença de plantas
invasoras (de 15 x 30m).
Em cada área foram instaladas seis armadilhas tipo Moericke (Figura 4 a) medindo
39cm x 29cm x 6cm forradas com papel tipo “Contact” amarelo-ouro, colocadas ao
nível do solo, sob a copa das plantas (Figura 4 b), e distanciadas 22,5 m entre si
(Figura 5). A distância entre as áreas correspondeu a 37,5 m. Cada armadilha foi
preenchida com água (1,5 L), 30 ml de formol (10%) para conservação dos
caracteres morfológicos dos insetos e gotas de detergente neutro, para quebrar a
tensão superficial da água evitando a fuga dos insetos capturados.
6 cm
39 cm
29 cm
a
b
b
b
Figura 4. a) Armadilha atrativa tipo Moericke utilizada na captura dos insetos; b)
Disposição da armadilha sob a planta.
33
Figura 5. Croqui da disposição geral do experimento na lavoura demonstrativa de
coqueiro-anão-verde do CRDR-Nordeste, INCAPER, Linhares, ES.
As coletas de insetos foram realizadas semanalmente, sendo as amostras
transportadas ao laboratório de Controle Biológico do INCAPER / CRDR-Nordeste
de Linhares e de Ciências Ambientais da Faculdade Pitágoras de Linhares, para
triagem e posterior classificação em nível de ordem e família.
A identificação das ordens e famílias dos insetos foi realizada de acordo com as
chaves taxonômicas de Borror e De Long (1988) e Gallo et al. (2002). Os
exemplares identificados foram armazenados em tubos entomológicos contendo
álcool (70%), sendo devidamente etiquetados e depositados no laboratório de
Controle Biológico do INCAPER de Linhares.
Alguns grupos foram enviados a especialistas para identificação das espécies,
outros foram identificados através de comparações com exemplares da coleção
entomológica do INCAPER.
34
3.3 AMOSTRAGEM DE PLANTAS INVASORAS
A coleta de plantas invasoras foi realizada quinzenalmente. As plantas foram
coletadas de forma aleatória, sendo escolhidas aquelas em estágio de floração, por
apresentam recursos como pólen e néctar para alimentação a muitos grupos de
insetos.
As plantas foram fotografadas e no Herbário da Faculdade Pitágoras de Linhares,
herborizadas e organizadas na forma de exsicata. A identificação dos exemplares foi
realizada com auxílio do Manual de Identificação e Controle de Plantas Daninhas
(LORENZI, 2008), sendo que os táxons previamente identificados foram confirmados
pelo pesquisador Márcio Adonis do INCAPER de Vitória, ES.
3.4 DADOS CLIMÁTICOS (VARIÁVEIS ABIÓTICAS)
Os dados climáticos (variáveis abióticas), temperatura média (°C), precipitação (mm)
e umidade relativa do ar (%) foram fornecidos pelo Centro de Meteorologia e
Recursos Hídricos do INCAPER. Utilizou-se o teste de correlação de Pearson para
verificar a influência dos fatores climáticos na abundância das famílias coletadas,
com auxílio do programa BioStat versão 3.0 (AYRES et al., 2003).
3.5 ANÁLISE DE VARIÂNCIA
Os dados obtidos foram submetidos à análise de variância e as médias comparadas
através do teste de Tukey a 5% de probabilidade, através do software BioStat
versão 3.0 (AYRES et al., 2003).
3.6 ANÁLISE FAUNÍSTICA
Foram calculados os índices faunísticos: Frequência Relativa, Constância,
Dominância, Riqueza (S), Diversidade de Shannon-Wiener (H‟) e Equitabilidade (J).
35
Todos os índices foram calculados em nível de família, com auxílio do programa
DivEs versão 2.0 (RODRIGUES, 2005).
3.6.1 Frequência relativa
Representou-se neste estudo, a participação percentual do número de indivíduos da
família, em relação ao total de indivíduos coletados de acordo com Silveira-Neto,
Nakano e Vila-Nova (1976), utilizando-se a fórmula:
F = ni / N x 100
Onde,
F = percentagem de frequência;
Ni = número de indivíduos da família i;
N = número total de indivíduos coletados.
3.6.2 Constância
Calculada por meio da porcentagem de ocorrência das famílias no levantamento, de
acordo com Silveira-Neto, Nakano e Vila-Nova (1976), utilizando-se a fórmula:
C = pi / N x 100
Onde,
C = porcentagem de constância;
p = número de coletas contendo a família i;
N = número total de coletas efetuadas.
Posteriormente as famílias foram adequadas em categorias, segundo a classificação
de Bodenheimer (1955) citado por Ribeiro (2005) em:
Famílias constantes (W) – presentes em mais de 50% das coletas.
36
Famílias acessórias (Y) – presentes em 25 a 50% das coletas.
Famílias acidentais (Z) – presentes em menos de 25% das coletas.
3.6.3 Riqueza
O índice de Riqueza é representado pela letra (S) significando o número total
famílias presentes na comunidade, de acordo com Silveira-Neto, Nakano e VilaNova (1976).
3.6.4 Dominância
Foram consideradas dominantes, as famílias que apresentaram uma frequência
relativa acima de 1 / S x 100, sendo S riqueza de famílias, de acordo com SilveiraNeto, Nakano e Vila-Nova (1976).
3.6.5 Diversidade
A diversidade foi estimada a partir do índice de Shanon-Wiener (SOUTHWOOD,
1978), que utiliza a seguinte fórmula:
H‟ = - ∑pi (In pi)
Onde,
H‟ = componente de “riqueza” de famílias;
pi = frequência relativa da família i dada por ni / N;
ni = número de indivíduos da espécie i;
N = número total de indivíduos;
Ln = logaritmo neperiano.
37
3.6.6 Equitabilidade
O índice de equitabilidade mede o padrão de distribuição dos indivíduos entre as
famílias e foi estimado pela fórmula:
J = H‟ / Hmax
Onde,
H‟ = índice de diversidade de Shannon-Wiener;
Hmax = 1n (S).
38
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.1 TOTAL DE ORDENS E NÚMERO DE INSETOS COLETADOS
Durante o período de estudo foram coletados 86.417 exemplares de insetos,
pertencentes a quinze ordens. Deste total, 66,51% ocorreram na área com plantas
invasoras, e 33,49% na área mantida roçada (Tabela 1).
Tabela 1. Número e frequência relativa de insetos coletados nas áreas com plantas
invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anão-verde em Linhares, ES, março/08 a
fevereiro/09.
ORDENS
CP
FRCP
SP
FRSP
T
FRT
27.902
20.224
3.664
48.54
35.19
6.37
17.361
72.42
1.878
59.99
25.03
6.49
45.263
27.466
5.542
52.38
31.78
6.41
3.171
1.184
444
5.52
2.06
0.77
1.467
433
149
5.07
1.50
0.51
4.638
1.617
593
5.37
1.89
0.69
Thysanoptera
345
0.60
174
0.60
519
0.60
Blattodea
Neuroptera
Isoptera
Dermaptera
178
171
63
67
0.31
0.30
0.11
0.12
99
37
51
22
0.34
0.13
0.18
0.08
277
208
114
89
0.32
0.24
0.13
0.10
Psocoptera
Trichoptera
Mantodea
Strepsiptera
46
7
11
2
0.08
0.01
0.02
0.003
20
5
0
0
0.07
0.02
0.00
0.00
66
12
11
2
0.08
0.01
0.01
0.002
57.479
100.00
28.938
100.00
86.417
100.00
Hymenoptera
Diptera
Hemiptera
Coleoptera
Lepidoptera
Orthoptera
CP: Total de insetos na área com plantas invasoras
SP: Total de insetos na área roçada
FRCP: Frequência relativa (%) dos insetos presentes na área com plantas invasoras
FRSP Frequência relativa (%) dos insetos presentes na área sem plantas invasoras
T: Total de Insetos coletados em área com e sem plantas invasoras
FRT: Frequência relativa do total de insetos coletados em área com e sem plantas invasoras
O número de insetos obtidos na área com plantas invasoras foi duas vezes superior
ao coletado na área roçada. Este fato foi também observado em outras culturas
como milho, pessegueiro, café, vinhedo e vimeiro (GARCIA, 1988; SHUBER et al.,
2008; BENASSI; RAGA, 2009; FADINI et al., 2001; NUNES et al., 2009). Tais
resultados podem ser atribuídos à manutenção da diversidade vegetal com as
plantas invasoras, que, segundo Altieri (1999), a cobertura vegetal estimula a
39
manutenção de populações de insetos e outros artrópodes, provavelmente devido
ao aumento e distribuição de alimento, de micro habitats mais adequados, de locais
de refúgio ou hibernação, hospedeiros e fontes de pólen e néctar.
As médias de insetos obtidas para as áreas amostradas durante o período de estudo
diferiram estatisticamente entre si (Tabela 2).
Tabela 2. Média de insetos coletados na área com plantas invasoras e roçada em
cultivo de coqueiro-anão-verde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
TRATAMENTOS
Área com plantas invasoras
Área roçada
CV (%)
Médias
4.789,9 a
2.411,5 b
56,14
* Médias seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de Tukey, a 5 % de probabilidade.
As ordens de insetos que ocorreram nas duas áreas que apresentaram maior
número de indivíduos foram Hymenoptera, Diptera, Hemiptera, Coleoptera e
Lepidoptera. Juntas, elas representaram 97,7% do total de insetos coletados na área
com plantas invasoras e 98,08% na área mantida roçada. As demais ordens
representaram juntas, 2,3 % e 1,92% dos insetos amostrados na área com e sem
plantas invasoras, respectivamente (Figuras 6). Somente as Ordens Mantodea e
Strepsiptera não ocorreram na área sem invasoras. Entretanto, há de se considerar
que, foram coletados apenas dois exemplares de Strepsiptera e onze indivíduos de
Mantodea durante todo o período de amostragem na outra área.
Em levantamento em cultura de café, Benassi e Raga (2009) utilizando metodologia
semelhante também obtiveram o mesmo padrão de abundância de ordens, assim
como Arleu (1992), na cultura de milho.
40
Figura 6. Percentual de insetos pertencentes a diferentes ordens, coletados em área
com presença de plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anão-verde, em
Linhares, ES.
O elevado número de exemplares da Ordem Hymenoptera observado em ambas as
áreas, se deveu, provavelmente, porque esses insetos podem ocorrer em uma
ampla diversidade de hábitats e nichos ecológicos, podendo ser polinizadores,
predadores de outros insetos, parasitóides e alguns poucos representantes, fitófagos
(BORROR; DE LONG, 1988). Além disso, a ordem é numerosa, ocupando a terceira
posição em relação a quantidade de espécies conhecidas (GALLO, et al., 2002).
A segunda ordem com maior número de representantes coletados foi Diptera, tanto
na área com plantas invasoras (35,18%), como na área roçada (25,03%). Essa
ordem é considerada a segunda maior em número de espécies conhecidas e muito
comum em levantamentos entomofaunísticos. Apresentam hábitos alimentares
variados, podendo ser hematófagos, fitófagos, minadores, predadores e parasitóides
(GALLO et al., 2002). Vários estudos realizados (GILBERT, 1981; SOUZA-SILVA;
FONTENELLE; MARTINS, 2001) relataram a presença de dípteros alimentando-se
de pólen e/ou néctar de plantas invasoras ou cultivadas. A oferta desses recursos
nas áreas amostradas, assim como hospedeiros disponíveis para as espécies
predadoras e parasitóides provavelmente favoreceram a ocorrência do grupo.
41
A maioria dos insetos da Ordem Hemiptera é fitófaga, sendo muitos deles
considerados pragas importantes de diversas culturas, outros são predadores de
artrópodes (GALLO et al., 2002). A presença de plantas invasoras para os
hemípteros fitófagos e de presas para os de hábito predador, justifica a elevada
abundância desses insetos, principalmente na área com presença de tais plantas.
A elevada ocorrência da ordem Coleoptera, pode ser justificada pelo fato de ser a
maior ordem dos insetos, e estar amplamente distribuídas, podendo ser encontrados
em quase todo tipo de habitat, onde alimentam-se de materiais vegetais e animais.
Muitos são fitófagos, muitos são predadores, alguns são necrófagos, e outros
fungívoros, sendo que inda alguns poucos são parasitas (BORRO; DE LONG, 1988).
A diversidade vegetal oferecida pela presença de plantas invasoras, pode ter
favorecido a elevada ocorrência deste grupo, haja visto que a maior abundância
ocorreu na área com essas plantas.
As demais ordens encontradas neste levantamento (Orthoptera, Thysanoptera,
Blattodea, Neuroptera, Isoptera, Dermaptera, Psocoptera, Trichoptera, Mantodea e
Strepsiptera) ocorreram em menor número de exemplares, todavia a sua maior
abundância se deu na área com plantas invasoras, este fato de acordo com Altieiri
(1999) mostra que quanto maior a diversidade vegetal, maior será a diversidade de
insetos.
Cabe salientar que apesar de poucos exemplares de algumas ordens como
Neuroptera, Dermaptera e Mantodea, os seus representantes são predadores e
importantes no controle biológico de pragas (DUQUE, 2008; GALLO et al., 2002),
sendo que a constatação destes insetos, é importante em cultivo de coqueiro, pois o
mesmo é atacado por diversas pragas.
4.2 ESPÉCIES DE PLANTAS INVASORAS COLETADAS
Durante todo o período de estudo foram identificadas quinze gêneros de plantas
invasoras, sendo que treze foram identificadas ao nível de espécies, e as demais ao
nível genérico, distribuídas em oito famílias, relacionadas na Tabela 3.
42
Tabela 3. Plantas Invasoras de ocorrência em cultura de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, no período de março/2008 a fevereiro/2009.
FAMÍLIA / ESPÉCIE
NOME VULGAR
PERÍODO DE
OCORRÊNCIA
picão-roxo
mar a jul - set,out
Bidens pilosa L.
Emilia sanchifolia (L.) DC.
Sonchus oleraceus L.
Amaranthaceae
Alternanthera tenella Colla
Commelinacea
picão-preto
falsa-serralha
serralha
mar a jun - set, out, dez
mar a ago
mar a ago
apaga-fogo
maio a out
Commelina benghalensis L.
Convolvulaceae
Ipomoea sp.
Euphorbiaceae
trapoeraba
mar, jun, jul, set, out
corda-de-viola
maio
Euphorbia hirta L.
Fabaceae
erva-de-santa-luzia
out
Cassia hirsuta L.
Desmodium barbatum (L.)
Indigofera hirsuta L.
Malvaceae
fedegoso-peludo
barbadinho
amores-do-campo
mar, jun, jul, set, out
mar, jul
jun
guanxuma
fev, abr, jul, dez
vassourinha
maio
erva-chumbinho
gervão
jun
fev a abr, - jun a dez
Asteraceae
Ageratum conyzoides L.
Sida sp.
Rubiaceae
Borreria verticillata (L.)
Lantana camara L.
Stachytarphetta cayenensis (Rich.) M. Vahl
A Família Asteraceae apresentou maior número de espécies ocorrendo durante
quase todo o ano, o que, provavelmente, possibilitou a grande abundância de
insetos. Essas observações corroboram com Brombal (2001), pois segundo ele,
asteráceas e outras dicotiledôneas são comuns em levantamentos florísticos em
agroecossistemas, e se caracterizam por terem uma flora extensa ao longo do ano e
por possuírem arquitetura mais complexa. Além disso, suas flores possuem
características que permitem fácil acesso ao pólen por grande número de
artrópodes.
Também, trabalhos realizados por Altieri e Schmidt (1987) e Altieri e Whitcomb
(1980), mostraram que, várias espécies de Asteraceae e Fabaceae têm
desempenhado papel ecológico relevante por hospedarem um complexo de
artrópodes benéficos que atuam na supressão de populações de pragas.
43
As plantas invasoras coletadas neste levantamento estão ilustradas na figura 7.
a
b
e
c
f
g
j
i
m
Figura 7. a) Indigofera hirsuta; b)
verticillata; e) Lantana camara;
conyzoides; h) Bidens. pilosa; i)
Alternantera tenella; l) Euphorbia
Commelina benghalensis.
k
n
d
h
l
o
Desmodium barbatum; c) Sida sp.; d) Borreria
f) Stachytarphetta cayenensis; g) Ageratum
Emilia sanchifolia; j) Sonchus oleraceus; k)
hirta; m) Ipomoea sp.; n) Cassia hirsuta; o)
Diversas outras plantas encontradas neste estudo estão relacionadas na literatura
como fonte de alimento a inimigos naturais de pragas agrícolas (ALTIERI; SILVA;
NICHOLLS, 2003). Espécies do gênero Cassia sp. incrementam a população de
insetos predadores em várias culturas agrícolas (ANDOW, 1991). Essa planta
44
também libera substâncias químicas (cairomônios) que atraem vespas, parasitóides
de ovos da Família Trichogrammatidae (ALTIERI, 2002). B. verticillata oferece néctar
a himenópteros parasitóides da Família Braconidae (ALTIERI, 1999). Muitos insetos
da Família Ichneumonidae necessitam de pólen de plantas invasoras para
maturação dos ovos (LEUIS, 1967). Euphorbia sp. fornece pólen e néctar,
aumentando a longevidade desses indivíduos (SCYME, 1975).
Muitas plantas invasoras, como as encontradas neste estudo são utilizadas em
programas de Manejo Ecológico de Pragas em várias culturas, sendo semeadas ou
mantidas em certos períodos nos cultivos (ALTIERI, 1995; 1999), por favorecer uma
maior abundância de inimigos naturais de pragas.
4.3 ORDENS DE INSETOS COLETADOS
4.3.1 Ordem Hymenoptera: Grupo Aculeata e Symphyta
Foram coletados um total de 1.761 himenópteros Aculeata e Symphyta, distribuídos
em 10 famílias, sendo que, deste total, 66,89% ocorreram na área com plantas
invasoras e 33,11% na área mantida roçada. Os valores de frequência relativa,
constância e dominância, das famílias capturadas estão relacionados na tabela 4.
Cabe salientar, que nesta discussão, a família Formicidae não foi considerada na
análise realizada na tabela 4, uma vez que estes insetos ocorreram em elevado
número, e por isso será apresentada separadamente na alínea a.
O total de famílias de Hymenoptera Aculeata e Shymphyta foi semelhante em ambas
as áreas. Apenas a família Siricidae não ocorreu na área mantida roçada, contudo,
apenas 4 exemplares foi capturado na área com plantas invasoras.
As famílias que apresentaram os maiores valores faunísticos como os de frequência
relativa, constância e dominância, em ambas as áreas foram, Pompilidae, Vespidae
e Apidae. As demais famílias representaram 13,58% e 4,65%, respectivamente, na
área com plantas invasoras e roçada.
45
Tabela 4. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de Hymenoptera:
Aculeata e Symphyta, coletados nas áreas com plantas invasoras e roçada, em
cultura de coqueiro-anão-verde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
FAMÍLIAS
Apidae
Cabronidae
Sphecidae
Chrysididae
Mutillidae
Pompilidae
Scoliidae
Vespidae
Siricidae
Tenthredinidae
TOTAL
Área com plantas
invasoras
N
FR
C
178
15.11
W
10
0.85
Z
73
6.20
W
30
2.55
Y
9
0.76
Z
523
44.40
W
20
1.70
Y
317
26.91
W
4
0.34
Y
14
1.19
Y
1.178
100
-
D
d
nd
nd
nd
nd
d
nd
d
nd
nd
-
Área mantida roçada
N
FR
C
D
92
15.78
W
d
2
0.34
Y nd
11
1.89
Y nd
4
0.69
Y nd
2
0.34
Y nd
317
54.37
W
d
4
0.69
Y nd
147
25.21
W
d
4
0.69
Y nd
583
100
-
Total
N
FRT
270 15.33
12
0.68
84
4.77
34
1.93
11
0.62
840 47.70
24
1.36
464 26.35
4
0.23
18
1.02
1.761 100
N: Número de himenópteros Aculeata e Symphyta capturados; FR: Frequência relativa (%);
C: Constância, W: constante, Y: acessória, Z: acidental; Dominância, sendo dominante (d)
e não dominante (nd); FRT: frequência relativa do total de himenópteros parasitóides
coletados nas duas áreas.
À família Pompilidae, compreende um grupo de vespas solitárias caçadoras de
aranhas (PITTS; WASBAUER; VON DOHLEM, 2006). Apesar destas não terem sido
quantificadas, elas foram muito abundantes nas amostras coletadas durante o
período de estudo, o que pode justificar a elevada quantidade de exemplares de
pompilídeos capturados.
As fêmeas dos pompilídeos, ao encontrarem uma aranha, injetam-lhe um veneno
que a paralisa, em seguida, a carrega para um local protegido, colocando único ovo
sobre o seu corpo, da qual irá eclodir uma larva que se alimenta da aranha
paralisada (PITTS; WASBAUER; DOHLEM, 2006). São escassos estudos da
comunidade
de
pompilídeos em agroecossistemas.
Neste
trabalho,
foram
identificados 389 pompilídeos pertencentes a 10 gêneros (Tabela 5).
O maior número de pompilídeos capturados na área com plantas invasoras pode ser
explicado pelo fato dos adultos destes insetos se alimentarem de néctar de plantas
(PITTS; WASBAUER; DOHLEM, 2006). Além disso, são encontrados sobrevoando
46
rente ao solo, o que pode ter facilitado a sua captura nas armadilhas, uma vez que,
estas estavam dispostas no nível do solo, permitindo a sua atração e captura.
Tabela 5. Gêneros de pompilídeos coletados em cultivo de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
Gênero
Priochilus sp 1
Priochilus sp 2
Auplopus sp 1
Auplopus sp 2
Atopagenia sp 1.
Anoplius sp 1
Ageniella sp 1
Ageniella sp 2
Ageniella sp 3
Ageniella sp 4
Minagenia sp 1
Epysiron sp 1
Aporinellus sp 1
Dicranoplius sp 1
Dicranoplius sp 1
TOTAL
Total de indivíduos
56
111
3
123
27
1
3
50
1
1
1
9
1
1
1
389
A elevada abundância de exemplares da família Vespidae, insetos sociais
conhecidos popularmente como “marimbondos”, pode ser justificada pela presença
adequada de insetos, uma vez que, as fêmeas dos membros desta família utilizam
para a alimentação das larvas (PREZOTO; GIANNOTT, 2003). A ocorrência destes
insetos em coqueiro é importante, uma vez que, Gold e Jeanne (1984), afirmaram
que entre as presas utilizadas por vespídeos, 66 espécies são pragas agrícolas,
incluindo Hemiptera, Coleoptera, Diptera e principalmente Lepidoptera, assim, a
utilização desses predadores em programas de controle biológico na cultura tem a
possibilidade de ser viável.
Um maior número de exemplares da família Vespidae na área com plantas
invasoras pode ser explicado através da afirmação de Santos, Zanuncio e Zanuncio
(2002) que relataram que ambientes com estrutura mais complexa, possibilitam o
estabelecimento e sobrevivência de mais espécies de vespas sociais, uma vez que
tais ambientes fornecem suporte para a nidificação e recursos alimentares. Muitas
espécies selecionam os locais de seus ninhos pela densidade e tipos de vegetação,
se aberta ou fechada, bem como pela forma e disposição de folhas e outras
47
estruturas. Assim, a preservação da cobertura vegetal com plantas invasoras pode
favorecer um habitat mais heterogêneo e adequado para a manutenção das
espécies de vespídeos, consequentemente, favorecendo o controle natural de
espécies pragas.
Em relação à família Apidae, insetos conhecidos como “abelhas”, foram identificadas
5 espécies e 4 gêneros pertencentes a duas subfamílias (Tabela 6).
Tabela 6. Espécies de abelhas coletadas em cultivo de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
Subfamília
Halictinae
Apinae
Gênero / Espécie
Augochlora sp.
Augochlorella acarinata
Augochloropsis sp.
Dialictus sp.
Exomalopsis (Exomalopsis) aureopilosa
Trigona hyalinata
Trigona spinipes
Apis mellifera
Exaerete sp.
TOTAL
Total de indivíduos
4
11
29
23
4
25
68
102
4
270
A elevada abundância da espécie A. mellifera, corrobora com Carvalho (1999) que
afirmou que, esta espécie apresenta características favoráveis à dominância, como
hábitos generalistas e colônias populosas, o que faz com que sejam comuns em
levantamentos apícolas. A presença de plantas invasoras pode ter contribuído para
a alta ocorrência desses insetos, pois de acordo com Marchini et al. (2001),
observando o comportamento de A. mellifera em plantas invasoras no câmpus da
Esalq/USP em Piracicaba-SP, verificaram que, as mais frequentemente visitadas
foram A. tenella, B. pilosa, E. sanchifolia, Ipomoea sp., Euphorbia sp. e C. nucifera,
espécies também presentes neste levantamento.
Ainda, outros autores como Ramalho, Kleinert-Giovannini e Imperatriz-Fonseca
(1990), afirmaram que as famílias Arecaceae, Myrtaceae, e Rubiaceae, são as mais
importantes para A. mellifera. Pirani e Cortopassi-Laurino (1993) verificaram que as
famílias mais visitadas por abelhas africanizadas, foram Asteraceae e Fabaceae.
48
Marchini (2006) relatou alta frequência de visitas a flores de B. verticillata e S.
cayennensis por esta abelha.
Representantes do gênero Trigona foram muito coletados, com maior abundância da
espécie T. spinipes, o que pode ser explicado pelo fato de que, essas abelhas
apresentarem colônias muito populosas, contendo de 5.000 a 180.000 indivíduos, e
serem comuns em levantamentos (MARQUINI, 2006). Além disso, Ker (1959)
verificou que vários fatores contribuem para o sucesso de T. spinips nas flores, por
ser nativa, ter ampla distribuição geográfica e ter raio de ação de, aproximadamente
840m.
A ocorrência de várias espécies de Halictinae pode ser justificada pelo fato destes
insetos serem frequentemente coletados em ambientes perturbados (CURE et al.,
1990), como agroecossistemas. Souza (2006) realizando levantamento de abelhas
em cultura de milho, feijão e trigo consorciado em sistema de plantio direto, utilizou
semelhante metodologia e tempo de coleta deste estudo, coletando 456 abelhas,
sendo que as principais espécies foram da subfamília Halictinae: Dialictus sp. (172
exemplares), Diadasia sp. (135), Pereirapis semiaurata (26), Augochlora sp. (23),
Exomalopsis sp. (16) e Augochloropsis sp. (11), das quais, algumas estiveram
presentes neste levantamento.
A presença de plantas invasoras no cultivo de coqueiro, provavelmente contribuiu
para a ocorrência das espécies de Halictinae, uma vez que, estas abelhas
compreendem um grupo
composto
principalmente
por
polinizadores,
cujo
incremento populacional está associado ao aumento de recursos florais da área em
que habita (WOLDA, 1988).
Um aspecto importante para as abelhas em coqueiro é o fato de que se constituem
em potenciais polinizadores, conforme relatado por Conceição, Delabie e CostaNeto (2004), embora a polinização desta palmeira seja primariamente anemófila.
Dessa maneira, plantas invasoras mantidas na cultura podem favorecer um
incremento e manutenção de suas populações, principalmente em períodos em que
as plantas de coqueiro não estão em florescimento. Além disso, durante o período
de coleta, foi comum observar as espécies A. mellifera e T. spinips visitando as
49
inflorescências do coqueiro. Por outro lado, Loroca (1970) afirmou que T. spinipes
tem sido identificada como destruidora de flores em plantas de coqueiro.
Apesar das demais famílias terem sido menos abundantes, sua presença na área é
importante em cultivo de coqueiro. Com exceção das famílias Tenthredinidae e
Siricidae, que são fitófagas, Sphecidae, Cabronidae, Chrysididae, Scoliidae e
Mutilidae compreendem importantes insetos por serem predadores e parasitóides
(FERNANDEZ; SHARKEY, 2006), atuando na regulação natural de pragas que
ocorrem na cultura de coqueiro-anão-verde.
Alguns exemplares das famílias de Hymenoptera Aculeata e Symphyta coletados
estão ilustrados na figura 8.
10 mm
a
12 mm
b
8 mm
c
f
11 mm
d
11 mm
e
7 mm
12 mm
g
5 mm
h
8 mm
i
Figura 8. a) Apidae (Exaerete sp.); b) Sphecidae; c) Mutillidae; d) Scoliidae; e)
Pompilidae; f) Chrysididae; g) Vespidae; h) Formicidae; i) Tenthredinidae.
50
a) Família Formicidae
Em relação à família Formicidae, foram coletados 23.641 exemplares, sendo que
12.668 ocorreram na área com plantas invasoras e 10.973 na área mantida roçada.
Foram identificadas 15 espécies de formigas (Tabela 7).
Tabela 7. Espécies de formigas coletadas em cultivo de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
Gênero / Espécie
Odontomachus bauri
Camponotus substitutus
Número de indivíduos
3.457
1.106
Camponotus crassus
3.672
Camponotus sexguttatus
Camponotus renggeri
Tetramorium simillimum
Cardiocondyla minutior
Nylanderia sp.
Ectatomma brunneum
1.133
794
1.833
2.993
Labidus praedator
Nomamyrmex esenbekii
Dolichoderus lutosus
Pseudomyrmex tenuis
Pachycondyla villosa
Pheidole sp.
5.773
219
1.097
157
8
104
Total
419
876
23.641
A presença de plantas invasoras pode ter contribuído para a elevada riqueza e
abundância de formigas neste estudo, corroborando com Matos et al. (1994) que
encontraram aumento da diversidade de formigas com o aumento da complexidade
da vegetação e da serrapilheira. Também Oliveira et al. (1995) relataram que existe
variação na diversidade de formigas influenciadas pelas características do ambiente,
sendo que, quanto maior sua heterogeneidade, maior a diversidade de espécies.
Contudo, em se tratando de agroecossistemas, as formigas podem assumir
diferentes posições. Em coqueiro, algumas são consideradas pragas, como
espécies do gênero Atta (FERREIRA; WARWICK; SIQUEIRA, 1997), entretanto,
essas não ocorreram neste levantamento.
51
A espécie de formiga com maior número de indivíduos foi L. praedator, fato
importante em coqueiro, pois esta espécie é considerada importante predadora, e
pode reduzir as densidades de pragas em agroecossistemas (MONTEIRO; SUJII;
MORAIS, 2008). Em um estudo realizado pelos mesmos autores, em cultivos de
mandioca, abacaxi, algodão, milho e repolho, verificaram elevada abundância desta
formiga, alimentando-se de várias espécies de insetos pragas nestes cultivos, bem
como besouros curculionídeos e lagriídeos, lepidópteros, além de pólen de flores da
planta invasora E. sanchifolia, espécie presente neste levantamento.
Outra espécie considerada importante predadora com potencial para uso no controle
biológico de pragas é E. brunneum (SILVESTRE; SILVA, 2001; FOLWLER, 2004),
também coletada neste estudo. A presença de plantas invasoras pode ter sido
importante para esta formiga, pois elas também complementam a sua dieta com
nectários extraflorais (APPLE; FEENER, 2001; SANTOS; DEL-CLARO, 2001). Outro
aspecto importante da espécie é o potencial na polinização do coqueiro-anão-verde,
visto que elas podem carregar pólen e eventualmente realizar a polinização, fato
relatado por Conceição, Delabie e Costa-Neto (2004).
Em área de Cerrado, Erdogmus (2010) verificou que na presença de espécies do
gênero Ectatoma, houve redução significativa da perda foliar causada por
herbívoros, uma vez que esta espécie predominante na planta impede que insetos
fitófagos colonizem e se alimentem, fato importante em coqueiro, pois o mesmo é
atacado por diversas pragas.
Outras espécies como Pseudomyrmex sp., Odontomachus sp. e Dolichoderus sp.,
também são potenciais predadoras que capturam agressivamente presas vivas
(WAY; KHOO 1992) e que foram coletadas neste estudo.
O gênero Camponotus foi representado por quatro espécies, sendo o maior número
de exemplares de C. crassus. As formigas do gênero Camponotus, são as mais
amplamente distribuídas (JAFFÉ, 1993) e frequentes na região Neotropical
(WILSON, 1976). É uma espécie generalista, comum em ambientes degradados,
como agroecossistemas. Em cultivo de coqueiro Costa et al. (2010) verificaram
dominância de espécies do gênero Camponotus, encontrando grande quantidade de
52
indivíduos em todas as partes da planta. Também Sholdt (1966), observou alta
frequência de formigas dos gêneros Camponotus, Paratrechina, Pheidole e
Monomorium, nas inflorescências do coqueiro.
Também relatada na literatura como potenciais na polinização do coqueiro-anãoverde de acordo com Conceição, Delabie e Costa-Neto (2004) são as formigas D.
lutosus, D. bidens e Odontomachus sp., espécies presentes neste levantamento
Entretanto, algumas formigas podem ser consideradas pragas, como Pheidole sp.,
pois protegem homópteros contra seus parasitóides, para em troca obter
“honeydew”, fato relatado por Samways, Nel e Prins (1982) em citros. Por outro lado,
algumas espécies como Pheidole megacephala foi registrada atacando larvas de
moscas das frutas, em citros (REUTHER; CALAVAN; CARMAN, 1989).
Dessa maneira, a diversidade, riqueza e a abundância de espécies coletadas neste
estudo mostram que a presença de plantas invasoras pode incrementar as
populações destes insetos, aos quais podem fornecer benefícios para o
agroecossistema coqueiro-anão-verde, visto que muitas das espécies coletadas são
relatadas como benéficas a este cultivo.
4.3.2 Ordem Hymenoptera: Série Parasitica
Foram coletados 19.861 himenópteros parasitóides, distribuídos em 27 famílias, dos
quais, 70,8% ocorreram na área com plantas invasoras e 29,2% na área mantida
roçada. Os valores de frequência relativa, constância e dominância, estão
relacionados na tabela 8.
O total de famílias (27) e o número de exemplares de parasitóides obtidos neste
estudo foram superiores aos relatados para as culturas de soja (4.969 parasitóides
de 15 famílias), café arábica (5.228; 21), algodão (16.166; 22), pastagens e mata
nativa (7.080; 21), milho, feijão e trigo consorciado em sistema de plantio direto
(5.308; 22) (PERIOTO et al., 2002a; PERIOTO et al., 2004; PERIOTO et al., 2002b;
MARCHIORI; PENTEADO-DIAS, 2002, SOUZA; BRAGA; CAMPOS, 2006). Apesar
53
dos altos valores obtidos neste estudo, vale ressaltar que as formas de manejo e
condução da lavoura, e o tipo de cultura podem influenciar na riqueza e abundância
de parasitóides, uma vez que, cada cultura pode apresentar hospedeiros
diferenciados para a oferta aos diferentes grupos de parasitóides.
Também é importante salientar que, durante todo o período de estudo, não foram
feitas aplicações de inseticidas na lavoura de coqueiro, que segundo Nicholls, Silva
e Altieri (2003), agroecossistemas que sofrem menos perturbações e que são livres
de pesticidas apresentam alta abundância de parasitóides trabalhando no controle
de insetos pragas.
As famílias de parasitóides que apresentaram os maiores valores de frequência
relativa
em
ambas
as
áreas
estudadas
foram:
Diapriidae,
Scelionidae,
Ceraphronidae, Eulophidae, Mymaridae, Encyrtidae, Ichneumonidae, Braconidae,
Figitidae
e
Eucharitidae.
As
demais
famílias somaram 4,34%
e
5,91%,
respectivamente nas áreas com plantas invasoras e roçada.
Em estudos desenvolvidos em outras culturas, as famílias mais frequentes foram:
Diapriidae e Ichneumonidae, em área de mata e pastagem em Itumbiara, GO
(MARCHIORI; PENTEADO-DIAS, 2002); Mymaridae, Encyrtidae e Scelionidae, em
cultivo de sorgo, milho, feijão e trigo em cultivo de rodízio em plantio direto em Rio
Claro, SP (SOUZA; BRAGA; CAMPOS, 2006); Scelionidae, Encyrtidae, Aphelinidae
e Trichogrammatidae em cultivo de soja em Nuporonga, SP (PERIOTO et al.,
2002a); Encyrtidae, Trichogrammatidae, Mymaridae e Scelionidae, em cultivo de
algodão em Ribeirão Preto, SP (PERIOTO et al., 2002b). Desta maneira, este
estudo, demonstra certa similaridade com estes trabalhos em relação a algumas
famílias de parasitóides mais frequentes, podendo-se concluir que, elas podem ser,
portanto, consideradas comuns nesses agroecossistemas.
54
Tabela 8. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de Hymenoptera
Parasitica, coletados na área com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiroanão-verde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
FAMÍLIAS
Agaonidae
Aphelinidae
Bethylidae
Braconidae
Ceraphronidae
Chalcididae
Diapriidae
Elasmidae
Encyrtidae
Eucharitidae
Eulophidae
Eupelmidae
Eurytomidae
Evaniidae
Figitidae
Ichneumonidae
Megaspilidae
Mymaridae
Ormyridae
Perilampidae
Platygastridae
Pteromalidae
Scelionidae
Signiphoridae
Tanaostigmatidae
Torymidae
Trichogrammatidae
TOTAL
Área com plantas
invasoras
N
FR
C
4
0.03
Z
12
0.09
Z
50
0.36
W
390
2.77
W
1.444
10.27 W
58
0.41
Y
4.708
33.49 W
2
0.01
Z
714
5.08
W
369
2.63
W
822
5.85
W
11
0.08
Z
14
0.10
Z
3
0.02
Z
386
2.75
W
423
3.01
W
11
0.08
Z
715
5.09
W
2
0.01
Z
8
0.06
Z
63
0.45
W
160
1.14
W
3.474
24.72 W
33
0.23
Y
49
0.35
Y
124
0.88
W
7
0.05
Z
14.056
100
-
D
nd
nd
nd
nd
d
nd
d
nd
d
nd
d
nd
nd
nd
nd
d
nd
d
nd
nd
nd
nd
d
nd
nd
nd
nd
-
Área mantida roçada
N
FR
C D
2
0.03
Z nd
5
0.09
Z nd
33
0.57
Y nd
163
2.81
W nd
705
12.14 W d
23
0.40
Y nd
1838
31.66 W d
2
0.03
Z nd
282
4.86
W d
223
3.84
W d
280
4.82
W d
5
0.09
Z nd
7
0.12
Z nd
1
0.02
Z nd
185
3.19
W d
166
2.86
W nd
9
0.16
Z nd
292
5.03
W d
1
0.02
Z nd
3
0.05
Z nd
17
0.29
W nd
116
2.00
W nd
1.328
22.88 W d
57
0.98
Z nd
16
0.28
Y nd
41
0.71
W nd
5
0.09
Z nd
Total
N
FRT
6
0.03
17
0.09
83
0.42
553
2.78
2.149 10.82
81
0.41
6.546 32.96
4
0.02
996
5.01
592
2.98
1.102
5.55
16
0.08
21
0.11
4
0.02
571
2.87
589
2.97
20
0.10
1.007
5.07
3
0.02
11
0.06
80
0.40
276
1.39
4.802 24.18
90
0.45
65
0.33
165
0.83
12
0.06
5.805
19.861
100
-
-
100
N: Número de parasitóides capturados; FR: Frequência relativa (%); C: Constância, W:
constante, Y: acessória, Z: acidental; Dominância, sendo dominante (d) e não dominante (nd);
FRT: frequência relativa do total de himenópteros parasitóides coletados nas duas áreas.
55
Alguns exemplos de Hymenoptera Parasitica capturados estão ilustrados na Figura
9.
1 mm
0,5 mm
1 mm
0,5 mm
a
11 mm
0,3 mm
d
g
1 mm
j
1 mm
b
e
0,5 mm
h
k
0,5 mm
c
f
0,6 mm
i
0,5 mm
l
Figura 9: a) Braconidae; b) Ichneumonidae; c) Diapriidae; d) Figitidae; e)
Ceraphronidae; f) Eulophidae; g) Eucharitidae (Kapala sp.); h) Encyrtidae; i)
Mymaridae; j) Scelionidae; k) Torymidae; l) Pteromalidae.
56
À família Diapriidae, contém espécies principalmente parasitóides de dípteros da
família Sciaridae e Mycetophilidae (CHAMBERS, 1971). Neste trabalho, sugere-se
uma associação dos diapriídeos coletados com estes dípteros, uma vez que, os
exemplares dessas famílias de Diptera foram muito abundantes e como os
parasitóides, ocorreram durante todo o ano, coletando-se 639 exemplares de
Mycetophilidae, e 419 de Sciaridae.
Em relação à família Scelionidae, a alta frequência relativa obtida neste estudo pode
refletir o fato deste grupo ser endoparasitóide de ovos de diversos artrópodes, como
aranhas, e insetos das ordens Orthoptera, Mantodea, Hemiptera-Heteroptera,
Coleoptera e Lepidoptera (MASNER, 1995), hospedeiros também coletados na área.
Esses parasitóides foram mais abundantes na área com plantas invasoras,
corroborando com Mexzón e Chinchilla (1998) que mostraram que um complexo de
plantas invasoras em cultivo de dendezeiro serve como refúgio aos scelionídeos.
Este fato é importante em coqueiro, pois algumas espécies do gênero Telenomus
parasitam o lepidóptero B. sophorae, praga importante na cultura (FERREIRA;
WARWICK; SIQUEIRA, 1997). Dessa maneira, manter a vegetação espontânea no
cultivo pode incrementar a população destes parasitóides ao longo do ano e
contribuir para um controle natural da praga.
Os altos valores faunísticos obtidos para os exemplares da família Ceraphronidae,
sugerem uma associação com os grupos hospedeiros que eles parasitam, pois estes
foram coletados nas armadilhas, como Diptera (principalmente as famílias
Drosophilidae, Sciaridae, Syrphidae e Phoridae), Hymenoptera, Thysanoptera,
Homoptera e Neuroptera (KROMBEIN et al., 1979). Neste estudo os drosophilídeos
totalizaram 1.411 exemplares, e os sciarídeos 419, sendo coletados durante todo o
ano, assim como, os ceraphronídeos.
Em relação aos indivíduos da família Mymaridae, parasitóides de ovos, a sua
elevada ocorrência pode ser justificada pela presença de seus hospedeiros, como
Coleoptera, Diptera e os hemípteros das famílias Delphacidae, Membracidae e
principalmente Cicadellidae (HANSON; GAULD, 2006). A maioria dos Mymaridae foi
encontrada na área com plantas invasoras, que, de acordo com Mexzón e Chinchilla
(1998) a presença de um complexo de plantas invasoras atua como refúgio para
57
estes parasitóides em cultivo de dendezeiro. Esse fato é importante para o coqueiro,
pois várias espécies destes parasitóides são utilizadas em programas de controle
biológico (HUBER, 1995).
Os Eulophidae constituem um dos principais agentes controladores de insetos
minadores de folhas (HANSON; GAULD, 2006) e em cultivo de coqueiro-anãoverde, algumas espécies, a exemplo de Tetrastichus e Closterocerus são
parasitóides de pragas como C. brunnea (Coleoptera: Chrysomelidae), a falsabarata-do-coqueiro, e Horismenus sp. de T. cocois (Coleoptera: Brupestidae), o
minador-do-folíolo. Em estudo realizado por Lawton (1986) foi recomendado o
plantio de leguminosas ao redor de plantações de coqueiro, para estimular a
imigração e sobrevivência de eulophiídeos que parasitam o minador-do-folíolo.
A maioria dos Eulophidae coletados neste estudo ocorreu na área com plantas
invasoras, fato observado também por Santos, Soglio e Rodaelli (2009) em citros ao
estudarem os lepidópteros minadores e seus parasitóides em plantas invasoras em
Montenegro, RS. Também Syme (1975) mostrou que a fecundidade e a longevidade
de algumas espécies desses parasitóides aumentam significativamente com a
presença de plantas invasoras em florescimento, e Mexzón e Chinchilla (1998)
relataram que, indivíduos desta família são visitantes comuns em plantas do gênero
Cassia em cultivo de dendezeiro na Costa Rica. Essa espécie esteve presente no
período de amostragem deste trabalho, sugerindo que, ela pode também ter servido
como fonte protéica para estes inimigos naturais, favorecendo a sua abundância.
A maior abundância de Ichneumonidae foi constatada na área com plantas
invasoras. Vários autores relataram a importância da vegetação espontânea em
cultivos para a manutenção desses parasitóides, como Vam Endem (1965) que
relatou que algumas fêmeas desses parasitóides devem se alimentar de néctar de
plantas invasoras para maturar os ovos, e Syme (1975) que afirmou que a
fecundidade e a longevidade de algumas espécies aumentam significativamente
com a presença da planta invasora E. hirta. Nos levantamentos efetuados no
período de estudo também constatou-se a presença dessa espécie na área.
58
Também Johanowicz e Mitchell (2000) estudaram os efeitos de flores de plantas
invasoras no aumento da longevidade de fêmeas de Ichneumonidae. Estes estudos
reforçam o fato de que a presença das plantas invasoras na lavoura de coqueiro
favoreceu o incremento das populações dos ichneumonídeos.
Alguns Ichneumonidae foram identificados ao nível de subfamília e gênero (Tabela
9).
Tabela 9. Subfamílias e gêneros de Ichneumonidae coletados em cultura de coqueiroanão-verde, em área com plantas invasoras e roçada, no município de Linhares-ES,
março/2008 a fevereiro/2009.
SUBFAMÍLIA
Anomaloninae
GÊNERO
Anomalon sp.
Campopleginae
Dusona sp.
Microcharops sp.
Não identificado
Cremastinae
Eiphosoma sp.
Cryptinae
Ichneumoninae
Mesochorinae
Metopiinae
Colpotrochia sp.
Nesomesochorinae
Nonnus sp.
Ophioninae
Enicospilus sp.
Pimplinae
Tryphoninae
Netelia sp.
Total
Área com plantas
invasoras
66
66
22
18
2
2
4
4
219
80
3
9
9
3
3
5
5
9
5
5
425
Área mantida
roçada
17
17
11
9
1
1
2
2
64
13
0
2
2
0
0
0
0
3
0
1
112
A subfamília Cryptinae é considerada, entre os Ichneumonidae a mais rica em
espécies da região neotropical (HANSON; GAULD, 2006), sendo que, foi a mais
coletada neste estudo. Esse fato provavelmente deve-se a ampla variedade de
hospedeiros que estas vespas podem parasitar e que ocorreram nas amostragens,
como Lepidoptera, Coleoptera e himenópteros Aculeata. Onody (2009) estudando a
fauna de Ichneumonidae em horta orgânica em São Paulo observou também esta
59
subfamília como a mais abundante, assim como Kumagai e Graf (2000) em mata de
araucária.
De Ichneumoninae obteve-se 93 exemplares, o que pode ser justificado por essa ser
também uma das maiores subfamílias de Ichneumonidae e que são parasitóides de
Lepidoptera (ONODY, 2009), sendo que esta ordem de inseto esteve entre as mais
frequentes neste levantamento. A espécie Pedinopelte gravenstii é relatada como
parasitóide de A. cinctistriga, importante praga do coqueiro (FERREIRA; WARWICK;
SIQUEIRA, 1997).
Dos 83 exemplares de Anomaloninae, todos pertencentes ao gênero Anomalon.
Essa ocorrência provavelmente se deveu ao fato, deste grupo parasitar larvas de
Tortricidae e Noctuidae (Lepidoptera) e Buprestidae (Coleoptera) (HANSON;
GAULD, 2006), famílias constatadas, sugerindo uma associação destes parasitóides
com seus hospedeiros. Do total de indivíduos de Anomalon capturados, o maior
número foi obtido na área com plantas invasoras. Esse fato pode ter importância
para o coqueiro, pois o buprestídeo T. cocois, o minador-do-folíolo é considerado
praga da cultura (FERREIRA; WARWICK; SIQUEIRA, 1997).
Em relação aos Campopleginae, a maior quantidade coletada pertencia ao gênero
Dusona, resultado semelhante obtido também por Sandonato et al. (2010) ao
estudar a fauna da subfamília em horta orgânica em Araraquara, SP. São
endoparasitóides cenobiontes principalmente de larvas de Lepidoptera, e segundo
Onody (2005) são muito importantes no controle de populações de pragas agrícolas.
À família Braconidae, compreende a segunda maior em número de espécies
descritas entre os Hymenoptera, superada apenas por Ichneumonidae (HANSON;
GAULD, 2006). A maior abundância de Braconidae foi registrada na área com
plantas invasoras, o que pode ser explicado pelo fato de que adultos alimentam-se
de néctar de plantas (HANSON; GAULD, 2006), que pode ter sido oferecido pelas
plantas invasoras em florescimento no coqueiro, como A. conyzoides e Cassia sp.,
pois de acordo com Mexzón e Chinchilla (1998) em cultivo de dendezeiro elas são
visitadas por várias espécies de Braconidae. Johanowicz e Mitchell (2000)
verificaram que as flores de plantas invasoras aumentaram a longevidade de fêmeas
60
dos parasitóides do gênero Cotesia. Chaney (1998) cita que plantas invasoras
também promovem a sobrevivência e a fecundidade do braconídeo Diaretiella rapae,
um parasitóide de pulgões. Estes estudos reforçam a hipótese de que a manutenção
da vegetação espontânea no cultivo de coqueiro pode ter permitido para a alta
abundância de Braconidae.
Durante o período de estudo foram observados indivíduos de Braconidae e
Ichneumonidae forrageando e se refugiando em plantas invasoras
(Figura 10).
a
b
c
d
e
f
Figura 10. a - d) Ichneumonídeos visitando plantas invasoras; e - f) Braconídeos
visitando plantas invasoras.
Os Eucharitidae são parasitóides de pupas de formigas, e que apresentam
comportamento interessante: as fêmeas ovipositam em uma planta hospedeira, e as
larvas após a eclosão “agarram” a um inseto visitante da planta, que a leva ao
formigueiro onde encontra pupas de formigas para parasitar (HERATY, 2000).
Neste levantamento, todos os Eucharitidae capturados pertenciam ao gênero
Kapala, que segundo Perez-Lachaud, López-Méndez e Lachaud (2006) ocorrem
frequentemente na região Neotropical, e podem utilizar plantas hospedeiras da
61
família Asteraceae. Essas vespas parasitam formigas do gênero Pachycondyla,
Odontomachus e Ectatoma, o que sugere uma associação dos parasitóides com as
formigas Pachycondyla villosa, Odontomachus bauri e Ectatoma brunneum, que
foram identificadas durante as amostragens.
A elevada quantidade de parasitóides da família Encyrtidae, foi capturada na área
com plantas invasoras, o que pode ser explicado por Baggen e Gurr (1998), que
verificaram que fêmeas desses parasitóides necessitam de pólen e néctar para
maturação
dos
ovos,
aumentando
a
longevidade
e
a
fecundidade,
e
consequentemente a abundância. Este fato torna-se importante em cultivo de
coqueiro, haja visto, que algumas espécies desses inimigos naturais, a exemplo de
Ooencyrtus reduzem cerca de 6% a 10% a população de E. daedalus (Lepidoptera:
Castniidae), uma importante praga nesta cultura (FERREIRA; WARWICK;
SIQUEIRA, 1997). Estudos realizados em outros cultivos também constataram
índices elevados desses parasitóides (PERIOTO et al., 2002a; PERIOTO et al.,
2002b; PERIOTO et al., 2004; SOUZA; BRAGA; CAMPOS, 2006).
Em relação aos Figitidae, a elevada quantidade capturada neste trabalho,
provavelmente deve-se ao fato da presença de seus hospedeiros que também foram
coletados, como os galhadores de fabáceas, os Cynipidae e Tanaostigmatidae, os
indivíduos que se associam aos parasitóides de himenópteros ou neurópteros
predadores de afídeos e psilídeos, e os parasitóides de larvas de dípteros que vivem
dentro das plantas ou em matéria orgânica em decomposição, principalmente as
famílias de Diptera, Sacophagidae, Muscidae e Calliphoridae (ONODY, 2009). As
plantas invasoras podem ter propiciado um habitat adequado aos hospedeiros dos
figitídeos e consequentemente a sua ocorrência, uma vez que dos 571 exemplares
capturados, mais da metade (385) foi obtido na área com plantas invasoras.
4.3.3 Ordem Diptera
Foram coletados 27.466 dípteros, pertencentes a 23 famílias, dos quais 73,63%
ocorreram na área com plantas invasoras e 26,37% na área mantida roçada. Os
62
índices de frequência relativa, constância e dominância relacionados a esses insetos
estão na tabela 10.
Tabela 10. Frequência relativa, constância e dominância famílias de Diptera, coletados
nas áreas com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anão-verde em
Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
FAMÍLIAS
Sciaridae
Mycetophilidae
Anisopodidae
Stratiomyidae
Tabanidae
Asilidae
Bombyliidae
Dolichopodidae
Phoridae
Pipunculidae
Syrphidae
Micropezidae
Otitidae
Lonchaeidae
Drosophilidae
Muscidae
Calliphoridae
Sarcophagidae
Tachinidae
Tephritidae
Cuterebridae
Agromyzidae
Chloropidae
TOTAL
Área com plantas
invasoras
N
FR
C
293
1.45
W
473
2.34
W
48
0.24
Y
135
0.67
W
9
0.04
Z
109
0.54
Y
34
0.17
Y
14.147
69.95 W
6
0.03
Z
386
1.91
W
302
1.49
W
561
2.77
W
34
0.17
Y
252
1.25
W
855
4.23
W
60
0.30
Y
22
0.11
Y
4
0.02
Z
2.260
11.17 W
230
1.14
W
1
0.005 Z
1
0.005 Z
2
0.01
Z
20.224
100
-
D
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
d
nd
nd
nd
nd
nd
nd
d
nd
nd
nd
d
nd
nd
nd
nd
-
Área mantida roçada
N
FR
C D
126
1.74
W nd
166
2.29
Y nd
9
0.12
Z nd
47
0.65
Y nd
4
0.06
Z nd
3
0.04
Z nd
3
0.04
Z nd
4835
66.76
W d
3
0.04
Z nd
54
0.75
Z nd
54
0.75
Y nd
208
2.87
W nd
11
0.15
Z nd
68
0.94
Y nd
556
7.68
W d
35
0.48
Y nd
2
0.03
Z nd
Z nd
940
12.98
W d
118
1.63
W bd
Z nd
Z nd
Z nd
7.242
100
-
Total
N
FRT
419
1.53
639
2.33
57
0.21
182
0.66
13
0.05
112
0.41
37
0.13
18.982 69.11
9
0.03
440
1.60
356
1.30
769
2.80
45
0.16
320
1.17
1.411 5.14
95
0.35
24
0.09
4
0.01
3.200 11.65
349
1.27
1
0.001
1
0.004
2
0.01
27.466 100
N: Número de Diptera coletados; FR: Frequência relativa (%); C: Constância, W: constante,
Y: acessória, Z: acidental; Dominância, sendo dominante (d) e não dominante (nd); FRT:
frequência relativa do total de Diptera coletados nas duas áreas.
Comparando-se o número de famílias que ocorreram nas duas áreas, observa-se
que a área com as plantas invasoras apresentou 23 famílias enquanto que, na área
mantida roçada o número foi de 19, sendo que exemplares das famílias
Sarcophagidae, Cuterebridae, Agromyzidae e Chloropidae não ocorreram na área
mantida roçada. Entretanto, o número desses indivíduos coletados foi baixo na área
63
com plantas invasoras, e, todos os exemplares das demais famílias obtiveram maior
abundância na área com plantas invasoras.
Exemplares de algumas famílias capturados neste levantamento estão ilustrados na
figura 11.
8 mm
7 mm
a
11 mm
b
e
13 mm
f
9 mm
12 mm
c
11 mm
d
g
13 mm
h
Figura 11. a) Dolichopodidae; b) Sciaridae; c) Drosophilidae; d) Syrphidae; e)
Pipuncilidae; f) Azilidae; g) Tachinidae; h) Micropezidae.
As famílias que apresentaram maiores valores de frequência relativa foram
Dolichopodidae,
Tachinidae,
Drosophilidae,
Micropezidae,
Mycetophilidae,
Pipunculidae, Syrphidae e Sciaridae para as duas áreas, com exceção de
Pipunculidae e Syrphidae que não foram tão frequentes na área mantida roçada. As
demais famílias representaram 4,69% e 5,68%, respectivamente, para as áreas com
plantas invasoras e roçada, fato esse também constatado por Benassi e Raga
(2009) em cultivo de café para as famílias Tachinidae e Dolichopodidae, e por Silva
(2005) em cultura de Pinus taeda para a família Dolichopodidae.
A elevada quantidade de Dolichopodidae (Figura 12 b) capturada neste estudo pode
ser explicada pelo fato desses insetos serem atraídos por armadilhas de bandeja
amarela, dispostas em lugares sombreados (HOBACK et al., 1999) podendo ser
encontrada na vegetação, nas folhagens de campo e jardins, e ainda algumas
ocorrem em locais razoavelmente secos. Além disso, apresentam o hábito
64
predatório, principalmente de coleópteros das famílias Scolytidae, Elateridae e
Scarabaeidae (SMITH; EMPSON, 1955) e Brooks (2005) afirmou que os adultos se
alimentam de larvas de Diptera, Collembola, pulgões, tripes, ácaros e pequenas
lagartas.
A segunda família com maior número de indivíduos capturados na área foi
Tachinidae (Figura 12 a), que de acordo com Toma e Nihei (2006), é a segunda em
diversidade e importância ecológica como parasitóides, e para o coqueiro-anãoverde, várias espécies são citadas como importantes agentes de controle de pragas,
a exemplo de Paratheresia menezesi e Parabilaea rhynchophorae relatadas por
Ferreira, Warnick e Siqueira (1997) no controle das coleobrocas R. palmarum e
Metamazius sp., Winthenia pingüins parasitóide de B. sophorae, e Plagiotachina sp.
e Sturmia sp. que parasitam A. cinctistriga, lepidópteros pragas em coqueiro.
A presença de plantas invasoras na cultura pode ter favorecido um ambiente
adequado para a manutenção de populações de taquinídeos, uma vez que, o maior
número de exemplares foi observado nessa área. Adultos desses insetos
necessitam diariamente de alimento açucarado fornecido por flores, conforme
observado por Topham e Beardsley (1975) para Lixophaga sphenophori, parasitóide
da broca-da-cana-de-açúcar, que se alimenta de E. hirta. Além disso, a
heterogeneidade do ambiente oferecida pela vegetação espontânea no cultivo
amplia os locais de refúgio para esses insetos (ALTIERI et al, 1981).
Os insetos pertencentes à família Drosophilidae alimenta-se de grande variedade de
substratos orgânicos, como frutos em decomposição, flores, fungos, raízes, entre
outros (TRIPLEHORN; JOHNSON, 2005) A presença das plantas invasoras e de
frutos de coqueiro em decomposição que ocorriam no solo podem ter servido como
locais para alimentação e oviposição desses dípteros, corroborando com Araújo e
Valente (1981) que relataram que algumas espécies desses insetos alimentam-se
de frutos de palmeiras em decomposição e flores de plantas das famílias Asteraceae
e Convolvulaceae, também constatadas neste estudo.
À família Micropezidae (Figura 12 c) ocupou a quarta posição em relação às demais
coletadas na área com plantas invasoras. São escassas as informações sobre esses
65
dípteros. Smith (1978) relatou o hábito predatório dos adultos e segundo Merrit e
James (1973) eles alimentam-se de pulgões. Entretanto, Savage (2002) afirmou que
esses insetos alimentam-se de material vegetal e excrementos de animais.
Em relação à família Sciaridae e Mycetophilidae, a elevada abundância neste estudo
deve-se ao fato destes insetos serem encontrados geralmente em lugares úmidos e
sombrios, onde as larvas e adultos geralmente se alimentam de material vegetal em
decomposição, excreções de animais ou fungos, podendo algumas espécies
alimentarem-se de raízes e tecidos dos caules, além de nectários de asteráceas
(DELEPORTE; ROULAND, 1991).
À família Pipunculidae, as larvas são endoparasitóies de várias famílias de
Hemiptera-Auchenorryncha, especialmente adultos e ninfas de Delphacidae,
Cicadellidae, Cercopidae, Membracidae, Issidae, Cixiidae e Flatidae (HUQ, 1984),
sugerindo uma associação com seus hospedeiros, principalmente das famílias
Cicadellidae, Cercopidae e Membracidae, as mais coletadas neste levantamento.
Além disso, o mesmo autor afirmou que adultos destes insetos alimentam-se de
excreções açucaradas como néctar de plantas e “honeydew”, o que provavelmente
justificou o maior número capturado na área com plantas invasoras.
Durante o período de estudo observaram-se larvas de Syrphidae predando pulgões
(Figura 12 f) que infestavam as plantas invasoras e adultos visitando as flores
(Figura 12 d, e). Estes fatores podem, provavelmente, justificar o número elevado de
exemplares capturados. Também Somaggio (1999) afirmou que adultos de sirfídeos
alimentam-se, basicamente de pólen e néctar e Weems (1954), Tenhumberg e
Poehling (1995) relataram o hábito predatório das larvas sobre afídeos. Para o
coqueiro, a presença desses insetos pode ser relevante, visto que, o pulgão-pretodo-coqueiro, C. brasiliensis é uma praga importante para a cultura (ADRIAN, 2006).
66
a
b
c
d
e
f
Figura 12. a) adulto de Tachinidae em planta invasora; b) adulto de Dolichopodidae em
Sida sp.; c) adulto de Micropezidae em planta invasora; d) adulto de sirfídio visitando
planta invasora; e) adultos de sirfídio visitando flor de planta invasora; f) imaturo de
sirfídio coletado em B. pilosa se alimentando de pulgões.
4.3.4 Ordem Hemiptera
Um total de 5.542 exemplares de hemípteros foi coletado, sendo que, destes,
66,11% ocorreram na área com plantas invasoras e 33,78% na área mantida roçada.
Os valores de frequência relativa, constância e dominância, das famílias desses
insetos encontram-se na tabela 11.
O total de famílias de Hemiptera capturados foi semelhante em ambas as áreas
amostradas, 21 e 22, respectivamente para a área com plantas invasoras e roçada.
As famílias Delphacidae, Aethalionidae e uma não identificada, não foram
capturadas na área com plantas invasoras, e Derbidae e Scutelleridae não
ocorreram na mantida roçada, entretanto, o número de exemplares destas famílias
foi baixo. As demais famílias apresentaram maior número de indivíduos na área com
plantas invasoras.
67
Tabela 11. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de Hemiptera,
coletados nas áreas com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anãoverde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
FAMÍLIAS
Cicadidae
Derbidae
Cercopidae
Membracidae
Cicadelidae
Fulgoridae
Delphacidae
Aethalionidae
Psylidae
Aphididae
Pentatomidae
Scutelleridae
Coreidae
Pyrrhocoridae
Largidae
Lygaeidae
Tingidae
Reduviidae
Miridae
Phymatidae
Anthocoridae
Aradidae
Ploiariidae
TOTAL
Área com plantas
invasoras
N
FR
C
5
0.14
Z
4
0.11
Z
244
6.66
W
116
3.17
W
987
26.94
W
6
0.16
Z
5
0.14
Z
1.532
41.81
W
9
0.25
Z
2
0.05
Z
100
2.73
W
28
0.76
Z
40
1.09
Y
390
10.64
W
35
0.96
Y
17
0.46
Y
71
1.94
Y
8
0.22
Z
32
0.87
Z
19
0.52
Z
14
0.38
Z
3.664
100
-
D
nd
nd
d
nd
d
nd
nd
d
nd
nd
nd
nd
nd
d
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
-
Área mantida roçada
Total
N
FR
C D
N
FRT
1
0.05 Z nd
6
0.11
- 4
0.07
80
4.26 W nd 324
5.85
111
5.91 W d 227
4.10
669
35.62 W d 1.656 29.88
2
0.11 Z nd
8
0.14
1
0.05 Z nd
1
0.02
1
0.05 Z nd
1
0.02
5
0.27 Z nd 10
0.18
747
39.78 W d 2.279 41.12
3
0.16 Z nd 12
0.22
- 2
0.04
44
2.34 Y nd 144
2.60
34
1.81 Y nd 62
1.12
3
0.16 Z nd 43
0.78
116
6.18 W d 506
9.13
22
1.17 Y nd 57
1.03
3
0.16 Z nd 20
0.36
22
1.17 Y nd 93
1.68
3
0.16 Z nd
3
0.05
2
0.11 Z nd 10
0.18
4
0.21 Z nd 36
0.65
4
0.21 Z nd 23
0.42
1
0.05 Z nd 15
0.27
1.878
100
- - 5.542 100
N: Número de hemípteros capturados; FR: Frequencia relativa (%); C: Constância, W:
constante, Y: acessória, Z: acidental; Dominância, sendo dominante (d) e não dominante
(nd); FRT: frequencia relativa do total de hemípteros coletados nas duas áreas.
A maioria dos insetos da Ordem Hemiptera é fitófaga, sendo muitos deles
considerados pragas importantes de diversas culturas, e outros são predadores de
artrópodes (GALLO et al., 2002). Para a cultura do coqueiro algumas espécies são
consideradas pragas, dentre elas citam-se, a cochonilha-transparente-do-coqueiro,
A. destructor, e o pulgão-preto-do-coqueiro, C. brasiliensis. Também são relatados
os percevejos Lincus lobulliger, L. cropius, L. apollo e L. dentinger (Pentatomidae)
como transmissores do protozoário Phytomonas sp. causador da doença mucha-dePhytomonas (FERREIRA; WARNICK; SIQUEIRA, 1997). Entretanto, apenas a
68
espécie C. brasiliensis foi coletada nas armadilhas, sendo que, as outras não foram
constatadas. Dessa maneira, os hemípteros fitófagos capturados deveriam estar
alimentando-se das plantas invasoras na área e consequentemente, sendo
utilizados como hospedeiros e presas para os seus inimigos naturais.
Os resultados encontrados neste estudo corroboram com Brombal (2001), que
realizando levantamento da influência de plantas invasoras na entomofauna
olerícola em São Roque, SP verificou que a maioria dos hemípteros capturados não
se constituiu praga para o cultivo avaliado. Também Nunes (2009) estudando a
fauna de insetos em agroecossistema vimeiro sob influência de plantas invasoras
em Lages, SC verificou baixo índice desses insetos no cultivo.
A maior ocorrência de hemípteros na área com plantas estão de acordo com Root
(1973), que relatou que populações de pragas podem ser diretamente influenciadas
pela concentração ou dispersão espacial de suas plantas hospedeiras, assim,
principalmente as específicas, têm maior probabilidade de encontrar e colonizar
aquelas plantas adensadas que estariam fornecendo recursos concentrados, como
nas monoculturas. O autor afirma que, quanto mais baixa a concentração das
plantas hospedeiras, mais difícil será para a praga localizá-la ou maior poderá ser a
probabilidade dela migrar. A baixa constatação de hemípteros pragas neste
levantamento pode estar refletindo esse padrão.
As famílias que apresentaram maiores valores de frequência relativa para as duas
áreas foram Aphididae, Cicadellidae, Lygaeidae, Cercopidae e Membracidae, sendo
que, as demais famílias representaram 10,78% e 8,25% para as áreas com plantas
invasoras e roçada, respectivamente.
Alguns exemplares da ordem Hemiptera que ocorreram neste estudo estão
ilustrados na figura 13.
69
2 mm
a
1 mm
b
0,5 mm
d
2 mm
e
2 mm
g
2,3 mm
1 mm
5 mm
c
f
h
Figura 13. a) Aphididae; b) Cicadellidae; c) Cercopidae; d) Membracidae; e) Lygaeidae;
f) Ploiariidae; g) Coreidae; h) Reduviidae.
Os índices faunísticos elevados observados para as famílias Cicadellidae,
Cercopidae e Membracidae, provavelmente foram devido à presença de plantas
invasoras e de gramíneas, haja visto que, a maioria deles vive gregariamente nos
galhos de arbustos, folhas de plantas e flores (BORROR; DELONG, 1989). Muitas
espécies são citadas como pragas em muitas plantas cultivadas, entretanto, para a
cultura do coqueiro não existem relatos. A invasora L. camara constatada neste
levantamento pode ter contribuído para a ocorrência dessas cigarrinhas, também
observado por Mexzón e Chinchilla (1998), aos quais relataram ser visitantes
comuns da espécie.
À família Lygaeidae foi dominante e constante durante o período de estudo, sendo
que o maior número de exemplares ocorreu na área com plantas invasoras. A
maioria desses insetos apresenta hábito fitófago e algumas espécies são
predadoras, geralmente encontradas em plantas invasoras e gramíneas. Poucas
espécies apresentam hábito hematófago (BORRO; DE LONG, 1988). A presença de
70
plantas invasoras e presas provavelmente serviu como hospedeiros para a
ocorrência destes insetos.
Em relação à família Aphididae, dos 2.279 exemplares capturados, foi possível
identificar 1.919 exemplares pertencentes a 4 espécies (Tabela 12).
Tabela 12. Espécies de afídios coletados em cultura de coqueiro-anão-verde, em
Linhares, ES, março/2008 a fevereiro/2009.
Espécies
Total coletado - número
Cerataphis brasiliensis
943
Aphis gossypii
477
Aphis spiraecola
354
Myzus persicae
145
Total
1.919
Das espécies identificadas, apenas C. brasiliensis (Figura 14) é considerada praga
do coqueiro. De acordo com Ferreira, Warwick e Siqueira (1997), este pulgão, em
coqueiros
jovens,
provoca
atraso
no
desenvolvimento
da
planta
e,
consequentemente, retardo do início de produção, e em coqueiros safreiros, provoca
abortamento
de
flores
femininas,
queda
de
frutos
pequenos
e/ou
em
desenvolvimento. Além disso, permite a ocorrência de fumagina que reduz a taxa
fotossintética da planta e consequentemente, a produção. Os maiores danos do
pulgão são decorrentes do ataque à inflorescência em formação, retardando seu
desabrochamento, sendo que este tipo de ataque estimula a exploração das flores
pelo besouro curculionídeo P. obesulus e pela mariposa H. ptychis, espécies
também constatadas neste estudo.
Figura 14. Cerataphis brasiliensis em folha de coqueiro-anão-verde, em Linhares-ES.
71
As demais espécies de afídeos coletadas não estão registradas na literatura como
prejudiciais
para
o
coqueiro-anão-verde,
desta
forma,
a
sua
ocorrência
provavelmente possa ser justificada pelas plantas invasoras que ocorreram no
cultivo, pois, segundo Evans e Halbert (2007) todas as espécies de plantas
coletadas neste estudo são hospedeiras destes pulgões.
Por outro lado, é importante mencionar que, também foi constatada a presença de
algumas famílias de percevejos predadores, em número mais elevado na área com
plantas invasoras, a exemplo da Família Reduviidae, Anthocoridae e Ploiariidae,
provavelmente pela ocorrência de presas (BORROR; DE LONG, 1988).
Além disso, as espécies B. pilosa e Alternanthera sp. podem ter propiciado a
presença dos antocorídeos, concordando com Silveira et al. (2003) que relataram a
sua ocorrência nessas invasoras nas culturas de milho, soja e alface. Thompson
(1999) afirmou que espécies destes insetos alimentam-se de pólen e néctar de
plantas invasoras na ausência de suas presas, o que também pode justificar a maior
incidência destes predadores na área com plantas invasoras.
4.3.5 Ordem Coleoptera
Foram coletados 4.638 exemplares de coleópteros distribuídos em 26 famílias,
sendo que deste total, 68,37% ocorreram na área com plantas invasoras e 31,63%
na área mantida roçada. Os índices de frequência relativa, constância e dominância,
das famílias de coleópteros obtidas estão registrados na tabela 13.
Comparando-se o número de famílias que ocorreram nas duas áreas, observa-se
que, naquela com a presença de plantas invasoras estiveram presentes 26 famílias
enquanto que, na mantida roçada, 22, com ausência de Bruchidae, Hydrophilidae,
Orthoperidae e Phalacridae.
As famílias que apresentaram os valores faunísticos de frequência relativa elevados
foram Curculionidae, Staphilinidae, Chrysomelidae, Coccinellidae, Erotylidae,
Scolytidae, Dasytidae, Carabidae e Lagriidae. As demais famílias representaram
72
conjuntamente, 12,99% e 8,65%, respectivamente, na área com plantas invasoras e
roçada.
Tabela 13. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de Coleoptera,
coletados nas áreas com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anãoverde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
FAMÍLIAS
Anthribidae
Bruchidae
Buprestidae
Cantharidae
Carabidae
Cerambycidae
Chrysomelidae
Cicindelidae
Coccinellidae
Curculionidae
Dasytidae
Dytiscidae
Erotylidae
Hydrophilidae
Lagriidae
Lampyridae
Lycidae
Mordellidae
Nitidulidae
Orthoperidae
Phalacridae
Pselaphidae
Scarabaeidae
Scolytidae
Silphidae
Staphylinidae
TOTAL
Área com plantas
invasoras
N
FR
C
22
0.69
Y
4
0.13
Z
18
0.57
Y
2
0.06
Z
93
2.93
W
2
0.06
Z
532
16.78
W
113
3.56
W
410
12.93
W
579
18.26
W
110
3.47
W
9
0.28
Z
347
10.94
W
4
0.13
Z
89
2.81
W
5
0.16
Z
26
0.82
Y
18
0.57
Y
12
0.38
Z
1
0.03
Z
2
0.06
Z
14
0.44
Z
68
2.14
W
143
4.51
W
3
0.09
Z
545
17.19
W
3.171
100
-
D
nd
nd
nd
nd
nd
nd
d
nd
nd
d
nd
nd
d
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
d
nd
d
-
Área mantida roçada
Total
N
FR
C
D
N
FRT
7
0.48
Z nd
29
0.63
4
0.09
4
0.27
Z nd
22
0.47
1
0.07
Z nd
3
0.06
24
1.64
Y nd 117
2.52
4
0.27
Z nd
6
0.13
181
12.34
W
d
713 15.37
25
1.70
Y nd 138
2.98
192
13.09
W
d
602 12.98
379
25.84
W
d
958 20.66
80
5.45
W
d
190
4.10
2
0.14
Y nd
11
0.24
155
10.57
W
d
502 10.82
4
0.09
52
3.54
W nd 141
3.04
2
0.14
Z nd
7
0.15
9
0.61
Z nd
35
0.75
3
0.20
Z nd
21
0.45
3
0.20
Z nd
15
0.32
1
0.02
2
0.04
1
0.07
Z nd
15
0.32
39
2.66
W nd 107
2.31
81
5.52
W
d
224
4.83
3
0.20
Z nd
6
0.13
220
15.00
W
d
765 16.49
1.467
100
- 4.638 100
N: Número de coleópteros capturados; FR: Frequencia relativa (%); C: Constância, W:
constante, Y: acessória, Z: acidental; Dominância, sendo dominante (d) e não dominante
(nd); FRT: frequencia relativa do total de coleópteros coletados nas duas áreas.
A família Curculionidae foi a mais abundante neste estudo, provavelmente porque,
segundo Gallo et al. (2002) dentre as famílias da ordem Coleoptera, ela é a que
apresenta o maior número de espécies descritas. Dos 958 exemplares capturados,
73
foram identificados onze gêneros, sendo quatro identificadas ao nível de epécie
(Tabela 14).
Tabela 14. Espécies de curculionídeos coletados em cultura de coqueiro-anão-verde,
no município de Linhares, ES, março/2008 a fevereiro/2009.
Gênero / Espécie
Parisoschoenus obesulus
Andranthobius bondari
Metamasius hemipterus
Apion sp.
Baris sp.
Sibariops sp.
Sitophilus zeamais
Conotrachelus sp.
Auletes sp.
Sibinia sp.
Anthonomus sp.
Total
Número de indivíduos
415
293
88
65
41
14
10
13
13
3
3
958
A espécie P. obesulus (Figura 15 i) conhecida como “gorgulho das flores e frutos”,
foi a mais coletada entre os curculionídeos e ocorreu durante o ano todo. Este inseto
é citado como uma importante praga para o coqueiro-anão-verde, pois as larvas
desenvolvem-se sob as brácteas dos frutos e flores, construindo galerias e,
consequentemente,
provocando
sua
queda
nos
primeiros
estágios
de
desenvolvimento. Em condições de altas infestações, pode ocorrer a queda de frutos
próximos à colheita, sendo que as perdas em coqueirais em produção podem ser
muito significativas (FERREIRA; WARNICK; SIQUEIRA, 1997).
Contudo, há controvérsias entre estudos sobre o ataque de P. obesulus em
coqueiro, pois, segundo observações em campo, realizadas por Moura e Vilela
(1998), este inseto ataca somente frutos em processo de abortamento. Também
Moura et al. (2009), verificaram, em condições de laboratório, que estes gorgulhos
só ovipositam em frutos em processo abortivo, não constituindo praga para o
coqueiro.
A ocorrência de A. bondari pode ser justificada pelo fato desta espécie estar
associada a flores de palmeiras, sendo que Santos et al. (2003) coletaram 87
74
exemplares desta espécie em palmeiras nativas da Amazônia e Storti (1993) e
afirmaram ser um importante polinizador na palmeira buriti. Também neste estudo
observou-se a sua presença nas inflorescências das plantas de coqueiro.
A espécie M. hemipterus (Figura 15 h) foi a terceira mais coletada e provavelmente
ocorreu na área por estar associada a várias plantas hospedeiras como cana-deaçúcar, coqueiro, bananeira e gramíneas, e foi registrada em diversos estados
brasileiros, inclusive o Espírito Santo (SILVA; MARTINS-SILVA, 1991). Estes
mesmos autores relataram ser a espécie, vetora da doença do anel vermelho
causada pelo nematóide Rhadinaphelenchus cocophilus.
Entretanto, a ocorrência de M. hemipterus neste levantamento, não indica,
necessariamente, que o mesmo constitui ameaça no coqueiral avaliado, uma vez
que, próximo ao cultivo de coqueiro avaliado, havia uma cultura de bananeira e de
cana-de-açúcar. Todavia, vale salientar que a presença destas culturas adjacentes,
pode favorecer a dispersão destes besouros para o coqueiral, podendo desta forma
favorecer a sua disseminação no cultivo.
Apesar do coqueiro-anão-verde ser atacado por várias espécies de curculionídeos,
as demais espécies capturadas não estão registradas na literatura como praga para
a cultura. Provavelmente a presença de plantas invasoras pode ter servido como
sítios para alimentação e sobrevivência destes gorgulhos, justificando a sua
ocorrência, pois Mexzón e Chinchilla (1998) relataram que várias espécies de
Curculionidae são visitantes comuns na planta invasora L. camara em cultivo de
dendezeiro. Com relação ao gênero Conotrachelus, Boscán e Cásares (1980)
relataram que estes insetos podem sobreviver em raízes, caules, brotações ou frutos
de diversas plantas; Baris é relatado como indutor de galhas (MANI, 1964). O
gênero Apion ocorre em inflorescências e sementes de leguminosas (VALÉRIO et
al., 2008). Sibinia foi relatado em copa de palmeira nativa na região da Amazônia
por Santos et al. (2003).
A alta abundância de exemplares da família Staphylinidae, provavelmente deveu-se
à ampla variedade de nichos que estes insetos utilizam como matéria orgânica em
decomposição, fungos, e presas, uma vez que, tanto os adultos como as larvas
podem
ser
saprófagos,
alguns
são
predadores,
outros
são
encontrados
75
frequentemente dentro da corola das flores, alimentando-se de pólen, algumas
espécies são fungívoras ou ainda fitófagos (BORROR; DE LONG, 1988). A maior
ocorrência desses insetos ocorreu na área com plantas invasoras, fato este
considerado um fator importante para o cultivo de coqueiro, pois segundo Pfiffner e
Luka (2000), muitos são predadores com potencial para o controle biológico e
manejo integrado de pragas.
A família Coccinellidae, besouros conhecidos como “joaninhas”, foi a quarta mais
coletada entre os coleópteros deste estudo, com 602 exemplares, de seis espécies e
oito gêneros (Tabela 15). As espécies foram representadas pelas predadoras: Azya
luteipes,
Colleomegilla
maculata,
Pentilia
egena,
Cycloneda
sanguinea,
Coccidophilus citricola, Stethorus sp. e Symnus (Pullus) sp., e a espécie micófaga
Psyllobora confluens.
Tabela 15. Espécies de coccinelídeos coletados em cultura de coqueiro-anão-verde,
no município de Linhares, ES, março/2008 a fevereiro/2009.
Espécie / Gênero
Cycloneda sanguinea
Coccidophilus citricola
Pentilia egena
Psyllobora confluens
Colleomegilla maculata
Scymnus (Pullus) sp.
Stethorus sp.
Azya luteipes
Total
Área com plantas invasoras
90
60
52
17
13
138
31
12
413
Área mantida roçada
41
27
18
6
1
83
9
3
188
Resultados semelhantes foram encontrados por Shuber et al. (2008), em cultivo de
pessegueiro, por Silva (2005), em pinus, Fadini et al. (2005), em vinhedo, Benassi e
Raga (2009), em café e Barbosa et al. (2003), em goiaba, quando estes autores
verificaram uma maior abundância de coccinelídeos em área com cobertura vegetal
com invasoras.
Segundo van Emden (1965) e Altieri (1988) flores de plantas invasoras são
importantes fontes de alimento para vários insetos predadores, sendo o pólen uma
fonte significativa de alimentos para muitas joaninhas, servindo para muitas espécies
76
de alimento ao estágio de vida em que não apresentam hábito entomófago, e para
outras, podem representar suplemento às presas de qualidade inferior, fato este que
pode ter justificado a maior incidência de joaninhas na área com invasoras neste
estudo.
Além disso, Segundo Altieri (2002) plantas da família Asteraceae e Fabaceae
também podem ser utilizadas para alimentação, acasalamento e abrigo para muitas
joaninhas. Neste estudo, as espécies da família Asteraceae, conhecidas como
apaga-fogo, trapoeraba, guanxuma, fedegoso-peludo e o gervão foram as que
ocorreram floridas na maioria dos meses do ano, coincidindo com maior presença de
joaninhas, corroborando com Wyss (1995), que constatou maior número desses
insetos durante o período de florescimento de plantas invasoras.
Outro fator que pode ter contribuído para a ocorrência dos coccinelídeos foi a
presença de pulgões em muitas das espécies de invasoras amostradas,
corroborando com Elliott et al. (1998) que, verificaram em plantio de trigo nos
Estados Unidos, um incremento na abundância, riqueza e diversidade das
populações de predadores de afídeos com o aumento da diversidade da vegetação.
As espécies de joaninhas mais abundantes para ambas as áreas foram Symnus (P.)
sp., seguida de C. sanguinea e C. citricola. As espécies menos coletadas foram P.
egena, Stethorus sp., P. confluens, A. luteipes e C. maculata resultados
semelhantes aos obtidos em algodoeiro e citros onde ocorreu maior abundância das
joaninhas Scymnus sp. seguida de C. sanguinea (MICHELOTTO et al., 2003;
SANCHES et al., 2002).
Os picos populacionais mais elevados de Scymnus. (P.) sp. ocorreram nos meses
de outubro e fevereiro, época de maior incidência de afídeos na cultura. As espécies
deste gênero são principalmente afidófagas (HODEK, 1973; TAWFIK et al., 1973;
NARANJO et al.,1990), e foram relatadas para a cultura de coqueiro predando
afídeos (VEIGA et al., 1975). Além disso, no mês de outubro, ocorreu alta frequência
da invasora B. pilosa, que segundo Schuber et al. (2007), é uma planta hospedeira
destes insetos.
77
A espécie C. sanguinea (Figura 15 d) foi a segunda de maior ocorrência, também
tendo seu pico populacional em outubro, sendo que neste mês, foi observada uma
maior abundância da invasora A. conyzoides, coincidindo com estudos de Santos e
Pinto (1981), os quais relataram a presença de até 22 larvas de C. sanguinea por
planta, e mesmo considerando esta espécie de coccinelídeo polífaga, estudos
conduzidos por Moraes, Porto e Braun (1995) e Silva, Gonçalves e Galvão (1968)
mostraram que tem preferência alimentar por afídeos.
C. citricola, foi a terceira espécie mais abundante, sendo que, esta joaninha é
considerada uma das principais predadoras de dispidídeos (SILVA et al., 2003), fato
importante em coqueiro, uma vez que, a cochonilha A. destructor, é responsável por
grandes prejuízos para esta cultura (SILVA et al., 1968).
Apesar das espécies P. egena, Stethorus sp., A. luteipes, P. confluens e C.
maculata, terem sido menos abundantes na cultura, a ocorrência destas espécies é
importante em coqueiro, visto que P. egena é uma importante espécie predadora de
cochonilhas (SILVA et al., 1968); A. luteipes tem sido muito utilizada em programas
de controle biológico de A. destructor e outros diaspidídeos (BARTLETT, 1978), e
embora a espécie P. confluens ser micófaga, já foi relatada em cultivo de citros e
feijão alimentando-se de doenças fúngicas.
A espécie Stethorus sp. alimenta-se exclusivamente de ácaros (ROY; BRODEUR;
CLOUTIER, 2005), fato importante para o coqueiro, pois o mesmo é atacado por um
complexo destes artrópodes. Colleomegilla maculata, preda, principalmente de
aleirodídeos e afídeos, e apesar de pouco coletada, 92,86 % foi representada na
área com plantas invasoras, fato que pode ser explicado por Weeden, Shelton e
Hoffmann (2008) que afirmaram que o pólen pode constituir até 50% da dieta
alimentar desse coccinelídeo, e estudos conduzidos por Agarwala e Dixon (1992)
mostraram que a presença de plantas invasoras da família Euphorbiaceae em
cultivo agrícolas pode reduzir o canibalismo de ovos e larvas para esta espécie de
joaninha, contribuindo dessa maneira para a o aumento de suas populações em
cultivos.
78
Os besouros da família Chrysomelidae, são fitófagos (Figura 15 a – c), conhecidos
popularmente como “vaquinhas”, e muito frequente em levantamentos, cujos adultos
alimentam-se principalmente de folhas e flores (BORROR; DE LONG, 1988). Várias
espécies são pragas importantes em diversas culturas (ÁVILA, 1999). Para o
coqueiro apenas as espécies H. tristis (inseto-rodilha-do-coqueiro) e C. brunnea
(falsa-barata-do-coqueiro), são consideradas pragas (FERREIRA; WARWICK;
SIQUEIRA, 1997), entretanto, estas não foram coletadas neste estudo. Laumann
(2004), realizando levantamento de crisomelídeos pragas em cultivo de abóbora e
milho em Brasília, DF constataram diversas espécies que não foram consideradas
pragas, e atribuíram a sua presença relacionada às plantas invasoras fornecedoras
de alimento.
Em relação à Erotylidae, a sua alta abundância pode ser justificada pela presença
de fungos em matéria orgânica em decomposição, bem como frutos de coqueiro,
uma vez que, Borror e De Long (1988) afirmaram que estes insetos são
frequentemente coletados em locais com presença de matéria orgânica que tenham
abundância de fungos decompositores.
A ocorrência da família Dasytidae, pode ser justificada pela presença de plantas
invasoras em florescimento, pois de acordo com Borror e De Long (1988) os adultos
destes insetos são comumente coletados em flores. Também Brombal (2001)
estudando
a
fauna
de
artrópodes
associados
a
plantas
invasoras
em
agroecossistemas olerícolas orgânicos e convencionais no município de São Roque,
SP observou dominância desses insetos nos dois agroecossistemas.
A presença de insetos da família Carabidae (Figura 15 g) em coqueiro é de extrema
importância, pois estes insetos são predadores, estando incluídos entre suas presas,
os afídeos e larvas de lepidópteros (HOLLAND; LUFF, 2000), sendo algumas
espécies, pragas de coqueiro. Fator relevante foi a constatação de maior número de
indivíduos ocorrendo na área com plantas invasoras, o que pode possibilitar a sua
manutenção na cultura e auxiliar no controle natural das pragas do coqueiro, pois,
de acordo com French e Loreau (2001) a presença de habitats alternativos tem sido
considerado componente importante dos agroecossistemas, por favorecerem
elevada densidade de carabídeos.
79
Os exemplares da família Lagriidae, pertenciam à espécie Lagria villosa (Figura 15
e, f), popularmente conhecido como “idiamin”, um coleóptero nativo da África que foi
introduzido no Brasil em 1976, no estado do Espírito Santo. É uma espécie
cosmopolita, estando presente em cultivos de inúmeras espécies vegetais, como,
café, soja, feijão, milho e hortaliças em geral (LIZ et al., 2009). Em coqueiro não há
registros de danos causados por este inseto, assim provavelmente, ou estavam
alimentando-se das plantas invasoras presentes no cultivo, ou da matéria orgânica,
uma vez que, foram observados nessas plantas durante as amostragens.
a
d
16 mm
g
c
b
e
12 mm
f
h
3 mm
i
Figura 15. a) Adulto de Chrysomelidae visitando a planta invasora S. cayenensis; b)
Adulto de crisomelídeo visitando flores de A. conyzoides; c) Adultos de crisomelídeos
em cópula em plantas invasora; d) adulto de C. sanguinea visitando flores de A.
conyzoides; e) e f) adulto de L. villosa visitando flores de plantas invasoras; g) adulto
de Carabidae; h) adulto de M. hemipterus; i) adulto de P. obsesulus.
80
4.3.6 Ordem Lepidoptera
Coletou-se 1.620 exemplares de lepidópteros, sendo que, destes, 73,09% ocorreram
na área com plantas invasoras e 26,73% na área mantida roçada. Os índices de
frequência relativa, constância e dominância, das famílias de lepidópteros coletados
estão relacionados na tabela 16.
Tabela 16. Frequência relativa, constância e dominância das famílias de Lepidoptera,
coletados nas áreas com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anãoverde em Linhares, ES, março/08 a fevereiro/09.
Área com plantas
invasoras
FAMÍLIAS
Arctiidae
Amatidae
Brassolidae
Danaidae
Geometridae
Gelechiidae
Gracilariidae
Heliconiidae
Hesperiidae
Noctuidae
Notodontidae
Papilionidae
Pieridae
Pterophoridae
Pyralidae
Saturniidae
Satyridae
Sphingidae
Tortricidae
Uraniidae
TOTAL
Área mantida roçada
Total
N
FR
C
D
N
FR
C
D
4
6
3
3
84
269
21
4
9
19
55
2
6
122
232
46
267
13
3
16
1.184
0.34
0.51
0.25
0.25
7.09
22.72
1.77
0.34
0.76
1.60
4.65
0.17
0.51
10.30
19.59
3.89
22.55
1.10
0.25
1.35
100
Z
Z
Z
Z
Z
W
Z
Z
Z
Z
Y
Z
Z
Z
W
Z
W
Z
Z
Z
-
nd
nd
nd
nd
d
d
nd
nd
nd
nd
nd
nd
nd
d
d
nd
d
nd
nd
nd
-
3
4
2
2
180
15
2
1
16
1
133
68
4
2
433
0.69
0.92
0.46
0.46
41.57
3.46
0.46
0.23
3.70
0.23
30.72
15.70
0.92
0.46
100
Z
Z
Z
Z
W
Z
Z
Z
Z
Z
W
W
Z
Z
-
nd
nd
nd
nd
d
nd
nd
nd
nd
nd
d
d
nd
nd
-
N
FRT
7
0.43
10
0.62
5
0.31
3
0.19
86
5.31
449 27.72
36
2.22
4
0.25
11
0.68
20
1.23
71
4.38
3
0.19
6
0.37
122
7.53
365 22.53
46
2.84
336 20.74
19
1.17
3
0.19
18
1.11
1.620 100
N: Número de Lepidoptera coletados; FR: Frequência relativa (%); C: Constância, W:
constante, Y: acessória, Z: acidental; Dominância, sendo dominante (d) e não dominante
(nd); FRT: frequência relativa do total de Lepidoptera coletados nas duas áreas.
Cerca de 20 famílias de lepidópteros foram obtidas na área com plantas invasoras e
14 na área mantida roçada. Os exemplares das famílias Danaidae, Heliconiidae,
Pieridae, e Tortricidae não ocorreram na área roçada, embora o número de
81
exemplares capturados destas famílias terem sido baixo na área com plantas
invasoras. Interessante observar, que as famílias Pterophoridae e Saturniidae
também não ocorreram na área roçada, entretanto, o número de exemplares destas
famílias pode ser considerado alto na área com plantas invasoras, com mais de 90%
dos exemplares capturados em setembro, o que pode ser justificado pela elevada
abundância de plantas invasoras nesse mês.
As famílias com os índices mais elevados de frequência relativa foram Gelechiidae,
Satyridae, Pyralidae, Pterophoridae, Geometridae, Notodontidae, Saturniidae e
Gracilaridae, sendo mais comuns, ou seja, que apresentaram os valores de
constância e dominância combinados em ambas as áreas as três primeiras.
A presença constante de exemplares de Pyralidae e Gelechiidae, provavelmente
deveu-se ao fato de que esses insetos são minadores de plantas, além das famílias
Gracillariidae, Nepticulidae, (HESPENHEIDE, 1991; BYERS, 2002), Noctuidae, e
Tortricidae (CARLETTI, 2004), que ocorreram em maior número na área com plantas
invasoras.
Santos et al. (2009) estudando os lepidópteros minadores de plantas invasoras em
cultura de citros, registraram a presença de 332 indivíduos, distribuídos em 11
espécies, pertencentes às famílias Gracillariidae,
Gelechiidae, Acrolepiidae,
Nepticulidae, Tischeriidae e uma não identificada. Segundo esses autores, as
principais plantas invasoras utilizadas pelas mariposas foram Ipomoea sp.,
Desmodium sp. e Sida sp., o que pode sugerir uma associação com os exemplares
capturados neste estudo com estas plantas, considerando-se que estas estiveram
presentes neste levantamento.
A espécie H. ptychis, conhecida como “traça-dos-cocos-novos”, pertence à família
Pyralidae e é considerada uma das pragas-chave para a cultura de coqueiro, uma
vez que, as lagartas destas mariposas desenvolvem-se nas inflorescências recémabertas do coqueiro, danificando as flores femininas, perfurando as brácteas dos
frutos novos e penetrando neles. Além disso, alimentam-se dos tecidos do
mesocarpo, fazendo galerias que interrompem o fluxo de seiva. Grande parte dos
cocos atacados não amadurece, e eles acabam caindo ainda pequenos, enquanto
82
que, aqueles que atingem a maturação ficam deformados, perdendo peso e valor
comercial (FERREIRA; WARWICK; SIQUEIRA, 1997).
Em um estudo feito por Giacomim (2003) na mesma lavoura de coqueiro deste
trabalho, foi confirmada pela primeira vez, a presença de H. ptychis em Linhares,
ES, sendo que este autor constatou 19,88% de abortamento das flores femininas e
frutos novos causados por esta mariposa.
Em relação à Satyridae, a alta abundância constatada neste levantamento por ser
explicada pelo fato de que, suas larvas alimentam-se de gramíneas e os adultos
habitam lugares úmidos, conforme afirmações de Borror e De Long (1988).
Sobre as demais famílias, a ocorrência das mesmas pode ser justificada pela
presença de flores de plantas invasoras em florescimento para obtenção de néctar
pelos adultos, uma vez que a constância dessas outras famílias foi tida como
acidental, com exceção para Notodontidae que foi considerada acessória.
Dessa maneira, apesar do coqueiro possuir várias espécies de lepidópteros pragas,
nenhuma foi constatada neste trabalho, sendo que a maioria dos exemplares
capturados, compreendem principalmente os minadores de plantas invasoras, o que
pode ser importante no agroecossistema coqueiro-anão-verde, pois estas lagartas
poderão servir como refúgio e reservatório de agentes de controle biológico, uma
vez que Santos et al. (2007) estudando os inimigos naturais presentes em
lepidópteros minadores de plantas invasoras em cultivo de citros, obteve 30
espécies de parasitóides emergidos de 10 espécies de lepidóptera, de 35 plantas
invasoras, sugerindo que estes parasitóides podem utilizar os minadores das plantas
espontâneas como hospedeiros alternativos, favorecendo a sua manutenção no
cultivo em períodos de escassez de suas presas.
83
4.3.7 Ordem Neuroptera
Foi coletado um total de 208 exemplares de neurópteros pertencentes a quatro
famílias e nove espécies. Deste total, 152 ocorreram na área com plantas invasoras
e 37 na área mantida roçada (Tabela 17).
Tabela 17. Espécies de neurópteros capturados em cultura de coqueiro-anão-verde
em área com plantas invasoras e roçada, Linhares, ES, março/2008 a fevereiro/2009.
Famílias
Chrysopidae
Hemerobiidae
Manstipidae
Myrmeleontidae
Espécies
Chrysoperla externa
Ceraeochrysa cubana
Leucochrysa (Nodita) marquezi
Leucochrysa (Nodita) lancala
Leucochrysa (Nodita) cruentata
Megalomus rafaeli
Nusalala tessellata
morfoespécie 1
morfoespécie 1
Total
Área com
plantas
invasoras
28
41
9
6
5
38
2
5
18
152
Área
mantida
roçada
10
17
3
4
1
0
0
0
2
37
Total
38
58
12
10
6
38
2
20
5
189
Alguns exemplares de neurópteros capturados estão ilustrados na figura 16.
0,7 mm
6 mm
a
0,9 mm
b
c
7 mm
d
Figura 16. a) Hemerobiidae; b) Chrysopidae; c) Myrmeleontidae; d) Mantispidae.
84
Em relação aos crisopídeos, resultados semelhantes foram encontrados por Freitas
e Scalopi (1996), Durigan e Pitelli (1994), Ribeiro (2005) em cultivo de citros, café e
manga, onde constataram maior número em área com presença de vegetação
espontânea.
A maior abundância de crisopídeos na área com plantas invasoras pode ser
justificada pelo fato dos adultos se alimentarem principalmente de néctar e pólen
(NEW, 1988; 1991), fato corroborado com Ribeiro et al. (2007) pelo método de
acetólise, que verificaram 11.335 grãos de pólen de 21 famílias botânicas, em
adultos da espécie C. externa. As plantas mais comuns pertencem às famílias
Asteraceae e Poaceae, sendo que, neste estudo as plantas da família Asteraceae
foram as mais frequentes e abundantes.
A importância da ocorrência dos crisopídeos no agroecossistema coqueiro-anãoverde, reside o fato das larvas serem predadoras vorazes de artrópodes pequenos e
com tegumento facilmente perfurável. Principi e Canard (1984) citaram uma ampla
variação de presas utilizadas pelas larvas desses insetos, tais como pulgões,
cochonilhas, cigarrinhas, mosca-branca, ovos e lagartas de lepidópteros, psilídeos,
tripes e ácaros, sendo alguns deles considerados pragas em coqueiro. Além disso,
esses predadores destacam-se no contexto tanto do controle biológico natural, como
em programas de liberações inundativas (GRAVENA, 1980), tendo as espécies dos
gêneros Chrysopa e Chrysoperla recebido considerável atenção em programas de
manejo (RIBEIRO, 1988).
A espécie C. cubana foi a mais abundante, considerada de grande importância para
utilização no controle biológico e no manejo integrado de insetos praga em regiões
tropicais e subtropicais, podendo ser criadas massalmente e comercializadas
(LÓPEZ-ARROYO; TAUBER; TAUBER, 1999). Além disso, ela constitui-se um
importante agente controlador de pulgões (ALCANTRA et al., 2008), fato importante
em coqueiro que é prejudicado por estas pragas.
Outra espécie de maior ocorrência foi C. externa, que, segundo Gravena (1980)
possui potencial no controle de moscas brancas (Hemiptera: Diaspididae), o que é
importante em coqueiro, pois estes insetos podem causar danos a esta cultura.
85
Em relação ao gênero Leucochrysa, constatou-se a presença de três espécies, e de
acordo com Mantoanelli et al. (2005) este gênero
destaca-se pela diversidade
encontrada nas Américas do Sul e Central, e é considerado o crisopídeo mais
abundante do mundo, embora as funções das espécies deste gênero sejam ainda
totalmente desconhecidas (TAUBER, 2004).
À família Hemerobiidae, este é o primeiro registro das espécies ocorrendo no cultivo
de coqueiro-anão-verde no município de Linhares e no estado do Espírito Santo.
Estes insetos são considerados importantes agentes de controle de pragas, atuando
como predadores, tanto na fase larval quanto adulta, de pulgões, coccídeos e ovos
de Lepidoptera. Nos últimos anos, tem se destacado a sua importância em
programas de manejo integrado de pragas e/ou controle biológico em diferentes
cultivos agrícolas (LARA, 2002; SYRETT; PENMAN, 1980), confirmando assim, a
sua importância no agroecossistema coqueiro-anão-verde.
Observou-se neste estudo, a predominância do hemerobiídeo M. rafaeli. Estudos
realizados por Chagas et al. (1982) em cultivo de citrus, encontraram Megalomus sp.
predando mosca-branca (Hemiptera: Aleyrodidae). Para o coqueiro anão verde,
essa constatação torna-se importante, pois esse inseto pode causar danos à cultura.
Em citros, Gonzáles-Olazco (1987) verificou N. tessellata predando várias espécies
de afídeos e lepidópteros. Como o coqueiro é também atacado por pulgões e
lagartas, esses predadores podem constituir importante ferramenta em programas
de manejo e controle biológico destas pragas.
Em relação à Myrmeleontidae, cujas larvas predadoras são conhecidas como
“formiga-leão”, constroem armadilhas em forma de funil no solo para capturar suas
presas. Artrópodes que se movem na superfície do solo ao caírem nestas
armadilhas têm dificuldade de escapar devido à inclinação das paredes do funil,
sendo facilmente subjugados pelas larvas (FARJII; BRENER, 2003). A maior
incidência dos adultos destes insetos na área com plantas invasoras pode ser
explicada pelo fato deles alimentarem-se de pólen e néctar dessas plantas, e sua
ocorrência em coqueiro, é importante, uma vez que, podem atuar no controle natural
de artrópodes pragas que ocorrem na cultura.
86
Sobre Mantispidae, apesar de pouco coletada, a sua constatação também é
importante para o coqueiro, uma vez que, estes insetos atuam como predadores de
outros artrópodes, como ovos de aranhas, larvas de besouros escarabeídeos, etc
(CARVALHO; CONSEUIL, 1995), podendo, dessa maneira, contribuir para o
controle biológico natural de pragas que ocorrem na cultura.
4.3.8 Outras ordens
Foram constatados 1.981 exemplares de insetos pertencentes às ordens Blattodea,
Orthoptera, Mantodea, Isoptera, Thysanoptera, Dermaptera, Psocoptera, Trichoptera
e Strepsiptera (Tabela 18), aos quais, embora ocorreram em menor número em
relação às demais mencionadas, estavam presentes em maior frequência na área
com plantas invasoras
Tabela 18. Número de indivíduos das ordens menos abundantes, coletados nas áreas
com plantas invasoras e roçada, em cultura de coqueiro-anão-verde em Linhares, ES,
março/08 a fevereiro/09.
ORDEM
Blattodea
Orthoptera
Total
Mantodea
Isoptera
Thysanoptera
Total
Dermaptera
Psocoptera
Trichoptera
Strepsiptera
TOTAL
FAMÍLIAS
Blattidae
Acrididae
Gryllidae
Tettigoniidae
Mantidae
Aeolothripidae
Phlaeothripidae
Thripidae
Forficulidae
-
Área com
plantas
invasoras
178
257
113
74
444
11
63
25
260
60
345
67
46
7
2
1.163
Área
mantida
roçada
99
77
56
16
149
49
3
130
41
174
22
20
5
818
TOTAL
277
334
169
90
593
11
12
28
390
101
519
89
66
12
2
1.981
Esta diversidade de ordens e abundância de indivíduos pode ser explicada por Duelli
(1997), que afirma que a manutenção de plantas invasoras em cultivos agrícolas,
87
traz uma maior diversidade florística e favorece a formação de mosaicos, mosaicos
estes, que podem ser representados neste estudo pela ampla variedade de ordens e
espécies de insetos, fato que geralmente não ocorre em monocultivos, ou em
culturas de manejo convencional.
Este resultado se deve, provavelmente, à maior disponibilidade de alimento (SILVA;
AQUINO; MERCANTE, 2006) oferecido pelas plantas invasoras, estimulando a
diversidade das diferentes comunidades destes insetos. Dessa maneira, a
diversidade trófica destes insetos intimamente relacionada com a composição e a
estrutura da vegetação, revelando um mecanismo natural de atração, abrigo e
alimentação (ROCHA, 2008), justificando a ocorrência destas ordens.
À ordem Orthoptera, pertencem insetos conhecidos como “grilos, gafanhotos,
taquarinhas e esperanças”, que são fitófagos, e muito migratórios, ou seja,
locomovem-se facilmente em busca de alimentos, por isso é encontrado em
qualquer local que haja possibilidade mínima de sobrevivência, não sendo
bruscamente perturbado com grandes alterações no ambiente (BARRETTA, 2003).
Em cultivo de coqueiro, o gafanhoto Tropidacris collaris (Acrididae) é considerada
praga secundária, entretanto, não foi possível identificar as espécies dessa família
que ocorreram na área, todavia, não foram verificados ataques desses insetos
durante os levantamentos.
A ocorrência da família Blattidae (Blattodea) pode ser justificada pelo habitat propício
nas áreas estudadas, principalmente naquela com plantas invasoras onde foram
mais abundantes, uma vez que, que necessitam de habitats mais específicos
(ombrófilos e com alto teor de matéria orgânica) (LOPES, 2008), ou seja, locais mais
equilibrados e com variedade de alimentos.
A presença de maior número de representantes da família Forficulidae (Dermaptera)
conhecidos como “tesourinhas” na área com plantas invasoras foi importante para o
cultivo de coqueiro, visto que, estes insetos são predadores, e são muito
susceptíveis às mudanças no sistema, pois, de acordo com Terborgh (1992),
qualquer perturbação da vegetação ou retirada de predadores, reduz o número de
indivíduos nos níveis tróficos das cadeias alimentares.
88
A maior incidência de exemplares da odem Thysanoptera na área com plantas
invasoras provavelmente pode ser atribuída à presença das espécies Euphorbia sp.,
I. hirsuta, A. tenella, Desmodium sp., E. sonchifolia. Sida sp., B. pilosa e C.
benghalensis, corroborando com estudos realizados por Lima, Martinelli e Monteiro
(2000) nas culturas de amendoim, milho, soja, sorgo, aveia, citros, goiaba, pêssego,
café e macadâmia. Além disso, apresentam também hábito predatório (MOUND;
MARULLO, 1996).
Os insetos conhecidos como “cupins” ou “térmitas”, pertencem a ordem Isoptera e
algumas espécies são consideradas pragas em coqueiro, podendo estabelecer suas
colônias nas plantas, atacando a casca fibrosa do fruto e o coleto das plantas
jovens, provocando o secamento das folhas (FERREIRA; WARNICK; SIQUEIRA,
1997). Entretanto, os exemplares coletados neste estudo eram alados e ocorreram
principalmente no mês de novembro, provavelmente no seu período de revoada.
Também não foram constatadas colônias de cupinzeiros na lavoura.
A ocorrência de Mantodea, somente foi constatada na área com plantas invasoras,
apesar de poucos exemplares, sua presença é importante, haja visto que estes
insetos são predadores generalistas, e podem atuar no controle natural de pragas
(GALLO et al., 2002).
4.4 INFLUÊNCIA DOS FATORES CLIMÁTICOS
Os coeficientes de correlação de Pearson entre os valores de captura de insetos e
as variáveis meteorológicas durante o período de estudo estão relacionados na
tabela 19.
Apesar de amplamente reconhecidas a importância das variáveis climáticas para os
insetos (GALLO et al., 2002; GULLAN; CRANSTON, 2008), para os valores obtidos
neste trabalho para as ordens de insetos coletadas, as análises dos dados de
temperatura média e precipitação não evidenciaram correlações significativas.
Entretanto, houve correlação significativa e negativa entre a umidade relativa e o
número total de indivíduos coletados.
89
Estes resultados concordam parcialmente com Wolda (1988), que afirmou que o
padrão sazonal de atividade em insetos é frequentemente correlacionado com
temperatura, mas em áreas tropicais as variações de temperatura são mínimas e,
portanto, a umidade e o regime de chuvas parecem influenciar mais a sazonalidade
dos insetos.
Tabela 19. Coeficientes de correlação de Pearson entre os dados de captura total de
insetos e as variáveis meteorológicas no período de março/08 a fevereiro/09, em
cultura de coqueiro-anão-verde, Linhares, ES.
Precipitação
Meses / Período Temperatura média (°C)
(mm)
mar/08
25,9
98,4
abr/08
26,1
101,4
mai/08
22,8
12,6
jun/08
21,9
25,2
jul/08
20,8
30,8
ago/08
22,3
27
set/08
22,6
25,4
out/08
24,6
86,2
nov/08
24
449,2
dez/08
24,8
291,8
jan/09
26
378
fev/09
26,8
97,8
Amostra total
(N)
r (Perason)
0, 399 ns
- 0, 1969 ns
ns
Probabilidade: * (< 0,05); ** (<0,01); : não significativo (> 0,05)
Umidade relativa do ar
(%)
80,6
79,5
78,5
79,2
77
77,1
72,3
75
82,3
80,7
79,5
74,9
- 0, 6207 *
4.5 CONSIDERAÇÕES SOBRE OS ÍNDICES DE RIQUEZA, DIVERSIDADE E
EQUITABILIDADE
Os valores dos índices de Riqueza de famílias (S), Diversidade de Shannon-Wiener
(H‟) e Equitabilidade (J) para as principais ordens coletadas neste estudo estão
registrados na tabela 19.
Os valores de riqueza das famílias de insetos das principais ordens foram
semelhantes para ambas as áreas estudadas, entretanto, com maior abundância de
todas as famílias na área com plantas invasoras. Esses resultados podem ser
90
explicados devido à proximidade entre as duas áreas (37,5m), o que possibilitou a
dispersão e colonização dos insetos da área roçada para a de plantas invasoras,
pois segundo Brombal (2001) a manutenção ou remoção de plantas invasoras
influenciam na heterogeneidade do ambiente, e, ambientes mais heterogêneos
emitem uma maior variedade de sinais (estímulos visuais ou químicos provenientes
da presença de plantas invasoras e de seus hospedeiros) que atraem um maior
número de artrópodes, mas de menos espécies, de uma área menos diversificada
para uma mais diversificada. Esta alta similaridade de riqueza obtida para as
famílias de algumas ordens podem estar refletindo esse padrão.
Tabela 20. Índices de Riqueza (S), Diversidade de Shannon-Wiener (H’) e
Equitabilidade (J) das principais ordens de insetos coletados na cultura de coqueiroanão-verde, em Linhares-ES, março/2008 a fevereiro/2009.
Área com plantas invasoras
Ordens
S
H'
Hymenoptera: Parasitica
27
0, 8862
Hymenoptera: Aculeata
10
Diptera
J
Área mantida roçada
S
H'
J
0, 6191
27
0, 9277
0, 6481
0, 7089
0, 7089
9
0, 5174
0, 5422
23
0, 5440
0, 3995
19
0, 5502
0, 4305
Hemiptera
21
0, 7534
0, 5698
22
0, 6890
0, 5133
Coleoptera
26
0, 9782
0, 6998
22
0, 9645
0, 7185
Lepidoptera
20 0, 9179
0, 7055
S. Riqueza de famílias; H’. Diversidade; J. Equitabilidade.
14
0, 6536
0, 5703
Numa escala de 0 a 5, o Índice de Diversidade de Shannon-Wiener foi considerado
elevado em ambas as áreas para as diferentes ordens de insetos, uma vez que, os
valores encontrados nunca foram inferiores a 0,5. Entretanto, para algumas ordens,
os valores de diversidade e equitabilidade foram semelhantes nas duas áreas, como
para os Hymenoptera Parasitica, Diptera, Hemiptera e Coleoptera. Para as ordens
Lepidoptera e Hymenoptera Aculeata o valor de diversidade foi maior na área com
plantas invasoras em relação à área mantida roçada.
Para os Hymenoptera Parasitica e Diptera, apesar dos valores de diversidade terem
sido semelhantes em ambas as áreas, foi maior na mantida roçada. Esses
resultados provavelmente possam ser explicados pela afirmação de Silveira-Neto et
91
al. (1976) de que ambientes que sofrem forte influência dos fatores limitantes
associados a uma forte competição interespecífica tendem a apresentar um baixo
índice de diversidade, apresentando um número maior de espécies comum e menor
de espécies raras, fato este que pode ter ocorrido na área com plantas invasoras
pela diversidade vegetal apresentada neste tratamento.
Além disso, a área com plantas invasoras apresentou dominância das famílias
Diapriidae, Ceraphronidae, Scelionidae, Ichneumonidae, Eucharitidae, Braconidae,
Mymaridae e Figitidae (Hymenoptera Parasitica), Dolichopodidae, Tachinidae e
Drosophilidae (Diptera), e de acordo com Odum (2001) a Equitabilidade e
Diversidade comportam-se inversamente à dominância, uma vez que, baixa
diversidade indica a ocorrência de organismos dominantes.
A dominância exercida por estas famílias de Diptera pode ser considerada como
positiva em cultivo de coqueiro-anão-verde, visto que, de todas as famílias de
dípteros capturados neste levantamento, as mais importantes no controle natural
das populações de insetos fitófagos correspondem às famílias Tachinidae e
Dolichopodidae, mostrando dessa maneira, que os insetos destas famílias poderiam
estar adaptados aquele ambiente e consequentemente, efetuando o controle de
pragas no cultivo, corroborando com Silveira-Neto et al. (1976) que afirmaram que a
presença de indivíduos dominantes indica que estes podem estar estabelecidos no
habitat, reproduzindo-se e alimentando-se com êxito.
Também é importante salientar em relação aos Hymenopteras Parasitica e aos
Diptera das famílias Tachinidae e Dolichopodidae, que na área mantida roçada, não
há uma diversificação de nichos e hospedeiros para estes inimigos naturais ao qual
é oferecido pelas plantas invasoras, isso diminui a quantidade de hospedeiros e
consequentemente favorece a equitabilidade de parasitóides devido à menor
diversidade de suas presas. Além disso, na área roçada não há condições
adequadas para a manutenção dos parasitóides ao longo do ano, pois este
ambiente sofreu impacto de roçadas periódicas, e não teve a presença de plantas
invasoras em florescimento, que é de extrema importância para a manutenção dos
indivíduos destas famílias.
92
Nas ordens Hemiptera, Lepidoptera e Coleoptera, os valores de diversidade foram
maiores na área com plantas invasoras, apesar de serem semelhantes em relação à
área mantida roçada. Este fato, pode ser atribuído a dominância também de
algumas famílias como Cicadellidae, Membracidae, Cercopidae, Lygaeidae e
Aphididae (Hemiptera), Gelechiidae , Pyralidae e Satyridae (Lepidoptera) e
Curculionidae, Coccinellidae, Staphylinidae, Dasytidae, Chrysomelidae, Erotylidae e
Scolytidae.
Embora não haja consenso sobre a relação entre riqueza, diversidade e resiliência
em agroecossistema, Altieri (1999) afirma que estes fatores parecem estar
positivamente relacionados, pois riqueza e diversidade maiores seriam então
indicativos de maior resiliência nos tratamentos avaliados, o que é de grande
importância em sistema constantemente perturbado (BROMBAL, 2001), como no
agroecossistema avaliado.
93
5 CONCLUSÕES
- A manutenção de plantas invasoras favoreceu a ocorrência de insetos;
- As espécies de plantas invasoras das famílias Asteraceae e Fabaceae foram as
mais comuns e apresentaram-se floridas durante todo o ano;
- As ordens de insetos com número mais elevado de exemplares coletados foram
Hymenoptera, Diptera, Hemiptera, Coleoptera e Lepidoptera;
- A área com plantas invasoras apresentou maior riqueza, abundância e diversidade
de insetos do que a mantida roçada;
- Dos insetos predadores e parasitóides capturados, o maior número de indivíduos
foi obtido na área com plantas invasoras, representados pelas principais famílias:
Vespidae,
Pompilidae
(Hymenoptera
Aculeata),
Scelionidae,
Ceraphronidae,
Diapriidae, Mymaridae, Eulophidae, Ichneumonidae, Braconidae, Eulophidae,
Eucharitidae, Encyrtidae (Hymenoptera Parasitica), Dolichopodidae e Tachinidae
(Diptera), e pelas espécies C. sanguinea, Scymnus. (P.) sp. e C. citricola
(Coleoptera: Coccinellidae), C. externa e C. cubana (Neuroptera: Chrysopidae);
- As espécies predadoras de Hemerobiidae, M. rafaeli e N. tessellata, foram
constatadas pela primeira vez, em cultivo de coqueiro no estado do Espírito Santo.
94
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