Sistemtica de Espermatfitas

Espermatófitas (Fanerógamas)
Em 1960, Beck, baseado em um fóssil
de Archaeopteris (gênero com fronde de
samambaia) em conexão com Callixylon (gênero
que apresentava crescimento secundário
característico de gymnospermas), reconheceu um
novo grupo, denominando-o Progymnosperma.
Posteriormente, descobriu-se que, em vez de
folhas compostas, a suposta fronde representava
ramos e as folhas eram simples e laminares.
Essas plantas tinham cerca de 8,5 m alt. e eram
caducifólias, ocupando ambientes mais sazonais,
possivelmente próximos a rios. Com raízes mais
desenvolvidas,
as
progimnospermas
intensificaram o desgaste das rochas,
aumentando a profundidade e a extensão dos
solos. O cálcio e o magnésio do solo reagiam
quimicamente com o dióxido de carbono
formando carbonatos solúveis que eram
carregados pelos rios até o oceano, onde
precipitavam. A transferência do carbono da
atmosfera para as rochas diminuiu o efeito estufa
e foi responsável pelo declínio da temperatura
global no fim do Permiano
Progimnosperma. (note o hábito arbóreo e os ramos
simulando folhas compostas).
A partir desse grupo de plantas do
Devoniano, com crescimento secundário e
produção de heterósporos liberados pela planta
mãe, teriam derivado as plantas com semente.
Nas espermatófitas (ou fanerógama), os
megásporos foram reduzidos a um único por
megasporângio (nucelo), retido no esporófito e
protegidos por um tegumento; nas chamadas
criptógamas, os megásporos são liberados. O
conjunto formado pelo nucelo e pelo tegumento
é denominado óvulo. O tegumento surgiu a partir
de redução e fusão de ramos arranjados ao redor
do nucelo. Esse arranjo aumentaria a captação de
pólen e auxiliariam a dispersão da semente. Nas
plantas atuais, com exceção de uma abertura
chamada micrópila, o tegumento engloba todo o
nucelo, provendo ao gametófito e ao embrião
maior proteção contra a dessecação e a
herbivoria.
O gametófito feminino tornou-se
completamente dependente do esporófito,
nutrindo-se a partir do nucelo. Os gametófitos
masculinos, ou grãos de pólen, são liberados no
ambiente e devem alcançar a micropila,
penetrando no óvulo até alcançarem o gametófito
feminino para reprodução. O transporte do pólen
de uma estrutura masculina para uma feminina,
chamado de polinização, é uma inovação do
ciclo reprodutivo das espermatófitas. Apenas
após a polinização o gametófito masculino
completa sua maturação, com o crescimento do
tubo polínico e liberação de gametas masculinos
próximo à oosfera. O desenvolvimento de ambos
os gametófitos vai variar conforme o grupo,
sendo bastante reduzido nas angiospermas.
Mesmo após a fecundação e a formação
do zigoto, a embriogênese da nova geração
esporofítica ocorre com o gametófito ainda
ligado ao esporófito-mãe. A semente é, portanto,
resultante do óvulo após a fecundação do gameta
feminino, incluindo o tecido de três gerações:
uma testa derivada do tegumento diplóide de
origem esporofítica, um endosperma haplóide de
origem gametofítica (triplóide, derivada da dupla
fecundação nas angiospermas), e um embrião
diplóide, resultado do desenvolvimento do zigoto
formado pela fusão de gametas.
A retenção do megásporo e a formação
da semente trouxeram uma enorme vantagem
adaptativa para as espermatófitas. A fecundação
do gametófito feminino tornou-se menos
dependente
de
água.
Nas
primeiras
espermatófitas, ocorria a zooidogamia; os grãos
de pólen entravam pela micrópila, uma abertura
no tegumento do megasporângio, chegando até a
câmara polínica. O gametófito masculino crescia
nutrindo-se do nucelo até alcançar a câmara
arquegonial, onde lançava dois gametas
33
flagelados, os anterozóides. Esses gametas
masculinos nadavam até o arquegônio e
fecundavam o gameta feminino. Esse tipo de
fecundação caracteriza apenas dois grupos de
espermatófitas vivas, as Cycadales e a Ginkgo
biloba. Em grupos mais derivados, ocorre a
sifonogamia; o tubo polínico cresce diretamente
até o gametófito feminino lançando os gametas
diretamente no arquegônio. Com uma testa dura
derivada do tegumento do óvulo, a semente
prove maior proteção ao embrião do novo
esporófito.
Etapas no ciclo de vida de Cycadales (acima) e coníferas
(abaixo). Comparem a zoidogamia e a sifonogamia.
Gimnospermas
As plantas com sementes surgiram no
Devoniano e, no Carbonífero, as gimnospermas
já se encontravam diversificadas, atingindo o
auge no Triássico. Com crescimento secundário,
as gimnospermas são caracterizadss por
possuírem traqueídes no xilema e células
crivadas no floema. Suas folhas são geralmente
perenes (exceto em Ginkgo) com venação
dicotômica (exceto em Gnetales). Apresentam
esporângios reunidos em folhas modificadas
(esporofilos),
geralmente
agrupada
em
estróbilos. Com exceção de alguns poucos
grupos fósseis, todas as gimnospermas
apresentam estróbilos unissexuados, podendo
ocorrer estruturas masculinas e femininas na
mesma planta (em espécies monóicas) ou em
plantas diferentes (em espécies dióicas).
As primeiras espermatófitas são
artificialmente denominadas pteridospermas;
são caracterizadas pela fronde de pteridófita e
presença de sementes. Apareceram no
Devoniano, atingiram o auge no Carbonífero,
decaíram no Permiano e ressurgiram no
Triássico, se extinguindo entre o Jurássico e o
Cretáceo. Até o final do século passado, eram
conhecidas principalmente pela anatomia com
características intermediárias entre as Cycas e as
samambaias, e receberam o nome de
Cycadofilicicales. As pteridospermas foram
reconhecidas em 1903 a partir de folhas com
semente e, em pouco tempo, foram relacionadas
às Cycadofilicicales (nome correto). Formam um
grupo heterogêneo, definido pela ausência de
estróbilos apesar da presença de sementes.
As Caytoniales estão entre as principais
candidatas para representar o ancestral das
angiospermas. Elas estão registradas entre o
Triássico e o Cretáceo. As folhas são compostas,
palmadas e a venação simples e reticulada. Os
óvulos são envoltos por uma cúpula derivada do
dobramento
do
megasporofilo
(ou
megasporofiliólos?), compondo o megasporofilo
bilateralmente ramificado. A cúpula poderia ser
homóloga ao tegumento externo de um óvulo
anátropo, bitegumentado de angiospermas,
considerada condição plesiomórfica por alguns
autores. Os microsporângios são agrupados em
sinângios poliníferos quadriloculares (quatro
sacos poliníferos com pólen alado, biauriculados e superfície alveolada).
Alguns consideram as Caytoniales
relacionadas a Bennettitales e Gnetales (veja
abaixo), outros chegaram a considerá-las
verdadeiras angiospermas por causa dos óvulos
anátropos, que poderiam ter derivado da redução
do número de óvulos para apenas um por cúpula.
34
Outros autores desvinculam essa relação e
acreditam num paralelismo.
As Coritospermales existiram no
Gondwana, durante o Triássico. Eram plantas
lenhosas caracterizadas por folhas em forma de
samambaias e megasporofilos bipinados
organizados dorsiventralmente. A redução do
número de óvulos por cúpula para um ajudaria a
corroborar a hipótese de que o segundo
tegumento dos óvulos bitegumentados de
angiospermas poderia ter derivado da cúpula das
pteridospermas.
As gimnospermas recentes abrangem 80
gêneros
e
870
espécies,
encontradas
principalmente nas regiões temperadas. Alguns
grupos dominam grandes áreas florestais como é
o caso das coníferas na taiga, enquanto outros
são representados por populações isoladas nas
regiões tropical e subtropical, como é o caso da
maioria das Cycas. Algums grupos são
extremamente localizados como é o caso da
Gingko biloba, considerada um fóssil vivo, a
única remanescente de uma linhagem,
atualmente encontrada apenas em florestas
remotas da China, ou a Welwitschia mirabilis,
espécie pitoresca, encontrada somente no deserto
da Namíbia, no sudeste da África.
CYCADALES
Plantas dióicas; caule não ramíficado,
10(-18) m alt., ou subterrâneo e tuberoso. Folhas
pinadas, raramente bipinadas, persistentes, até
1,5 m compr., formando uma coroa no ápice do
caule, geralmente a base persiste no caule após a
queda. Estróbilo 1(-3), terminal; o masculino
(microstróbilo) com numerosos esporofilos
espiraladamente dispostos ao longo de um eixo
central, cada qual com 1-milhares de
microsporângios radialmente agrupados na face
abaxial; o feminino (megastróbilo) com
megasporofilos compostos por uma estipe, um
escudo distal e 2 óvulos protegidos internamente
(exceto Cycas, 1-6 óvulos marginais cada, e
megasporofilos foliáceos dispersos no ápice da
coroa de folhas, não formando megastróbilo).
Sementes subglobosas, 0,5-6 cm compr., de
cores vivas.
A ordem é sustentada pela capacidade
de formar nódulos de cianobactérias do gênero
Anabaena que atuam como fixadoras de
nitrogênio nas raízes, o que possibilita a
ocupação de regiões com solos pobres, e pela
produção de cicasina (Stevenson 1990). Está
distribuída em regiões tropicais e subtropicais da
África, incluindo Madagascar, Austrália e ilhas
do Pacífico, e nas Américas incluindo ilhas do
Caribe, ocorrendo desde matas úmidas até
mangues e dunas.
Stevenson (1990) dividiu a ordem em
três famílias: Cycadaceae, incluindo apenas
Cycas, Stangeriaceae, com Stangeria e Bowenia,
e Zamiaceae. Nos Neotrópicos, estão
representados Zamia (cerca de 45 espécies), Z.
ulei e Z. lecointei chegando até o Brasil, Chigua
(1) descrita recentemente para a Colômbia,
Ceratozamia (11) e Dioon (9) endêmicas do
México e Mycrocycas (1) em Cuba.
A
C
B
D
Exemplo de Cycadales: A. hábito; B. microstróbilo; C.
megasporofilo; D. conjunto de megasporofilos em Cycas
(note que nesse gênero não há formação de megastróbilo).
As Cycadales lembram palmeiras ou
pteridófitas, com caule não ramificado,
eventualmente subterrâneo e uma coroa de folhas
geralmente pinadas no ápice. O caule é
manoxílico; o tecido parenquimatoso é bastante
desenvolvido, armazenando água na forma de
mucilagem e toxinas, em detrimento do tecido
vascular, que forma um lenho fino. São
polinizadas principalmente por besouros. Os
megastróbilos, que podem ir de 2 a 80 cm
compr. e alcançar até 40 kg, podem chegar a
produzir até 500 sementes. As sementes são
35
esponjosas em Cycas, o que possibilita sua
flutuação e conseqüentemente dispersão pela
água, mas na maioria dos casos as sementes são
vistosas atraindo animais, principalmente aves
que as dispersam.
Apesar de terem dominado a Terra
durante a maior parte do Mesozóico, a ordem
conta atualmente com apenas cerca de 150
espécies, freqüentemente representadas por
populações raras, com poucos indivíduos.
Devido a sua toxidade, muitas foram sacrificadas
na Austrália por causarem prejuízos ao gado.
Houve um grande declínio demográfico das
populações de várias espécies de Cycadales no
século passado e muitas espécies encontram-se
atualmente ameaçadas de extinção, podendo ser
consideradas fósseis vivos.
Apesar de algumas espécies serem
utilizadas na alimentação de populações
indígenas e outras possuírem usos na medicina
popular, a maior importância econômica das
Cycadales é a utilização ornamental de espécies
como Cycas revoluta e C. circinalis.
GINKGOALES
Árvores dióicas, até 30 m alt. e 0,5 m
diâm.; tronco ramificado, simpodial; mucilagem
presente na raiz e nas folhas. Folhas
flabeliformes, freqüentemente lobadas, venação
paralelo-dicotômica, espiraladamente dispostas
ou agrupadas em braquiblastos, decíduas no
inverno. Estróbilos axilares, em braquiblastos; o
masculino
composto
por
vários
microsporangióforos, cada qual com 2 sacos
polínicos; o feminino composto por um
pedúnculo com 2 óvulos divergentes no ápice (1
geralmente aborta). Semente verde, globosa,
desenvolvendo externamente um tegumento
carnoso quase livre do resto da semente.
É representada atualmente apenas por
Ginkgo biloba. A espécie foi preservada graças
ao seu cultivo em templos budistas da China e do
Japão, mas a existência de populações naturais
em florestas chinesas não foi completamente
descartada. É utilizada na urbanização, mas as
sementes produzem odor desagradável de
manteiga rançosa. A amêndoa da semente é
utilizada há mais de 300 anos no oriente para
diversos tratamentos.
PINALES
Árvores até 100 m alt., dióicas ou
monóicas; tronco com crescimento monopodial,
geralmente com anéis de crescimento visíveis em
corte transversal e canais resiníferos presentes.
Folhas simples, geralmente espiraladas ou
agrupadas em braquiblastos aciculares, lineares
ou escamiformes. Estróbilos masculinos
geralmente constituídos por microsporofilos
simples, microsporângios abaxiais. Cones
femininos geralmente compostos; escamas
ovulíferas e bracteais com diferentes graus de
modificação e fusão, raramente óvulo no ápice
de um ramo lateral. Sementes raramente
envoltas em um arilo.
Gynkgo biloba: inverno e verão e verão (acima). Folhas e
ramo com semente (abaixo).
As Pinales correspondem às coníferas
(portadoras de cones). Os cones que produzem
pólen são estróbilos simples formados por um
eixo central rodeado de microsporofilos. Os
cones femininos, no entanto, são compostos por
escamas ovulíferas derivadas da redução de um
ramo (braquiblasto) na axila de uma bráctea
(escama bracteal) e não são homólogos aos
estróbilos masculinos. Taxaceae parece ser uma
exceção. Nessa família, não existem evidências
de uma bráctea e a semente surge no ápice de um
ramo lateral.
São reconhecidas sete famílias e cerca
de 600 espécies, um terço delas em Pinaceae,
família característica do hemisfério norte. No
Brasil, ocorrem apenas duas famílias.
Araucariaceae, que inclui Araucaria e Agathis e
32 espécies, está distribuída exclusivamente no
hemisfério sul. Apenas Araucaria angustifolia
(o pinheiro-do-paraná) está representada no
Brasil. Os cones femininos (chamados de
pinhões) produzem um único óvulo por escama
36
ovulífera, que geralmente se transformam em
sementes recheadas de tecido nutritivo bastante
calórico, geralmente consumidas em festas
juninas regadas a quentão. Podocarpaceae
abrange 105 espécies em sete gêneros e
recentemente tem sido subdividida em quatro
famílias. Podem apresentar uma a muitas
escamas, cada qual com um óvulo, subtendidas
por uma bráctea, mas geralmente apenas um
óvulo se desenvolve. As escamas podem estar
formam florestas de grandes extensões, outras
espécies estão reduzidas a populações
localizadas, como as sequóias gigantes
(Sequoiadendron gigantea) protegidas em
parques na Califórnia. As coníferas estão entre as
maiores plantas do mundo, e as mais longevas,
alguns espécimes de Lagarastrobus franklinii,
espécie de Podocarpaceae endêmica da
Tasmânia, chegam a viver 11.000 anos. São
utilizadas principalmente como fonte de celulose
e pela industria madeireira. A resina de espécies
de Pinus é utilizada na indústria química.
A
Exemplo de conífera: semente de Podocarpaceae (note as
brácteas suculentas formando um receptáculo vistoso).
B
C
Exemplo de conífera. A. hábito; B. cone; C. conjunto de
microstróbilos (note a quantidade de pólen).
fundidas e formar um receptáculo carnoso na
base da semente.
Produzem uma grande quantidade de
pólen e são polinizadas pelo vento. A dispersão
das sementes geralmente também é feita pelo
vento, embora existam grupos nos quais e
tegumento da semente torna-se carnoso e
colorido, atraindo pássaros como dispersores
(p.ex. Juniperus). Enquanto algumas espécies
GNETALES
Subarbustos, trepadeiras, raramente
árvores, geralmente dióicos. Folhas opostas ou
verticiladas, de forma variada. Estróbilos
funcionalmente unissexuados, subtendidos por
brácteas decussadas, arranjados em um estróbilo
composto; os masculinos com microsporângios
pedunculados (esporangióforos) subtendidos por
pares de brácteas decussadas; os femininos com
dois óvulos incluídos em um par de brácteas;
óvulos com tegumento rostrado na região da
micrópila. Sementes globosas, bacáceas e
coloridas ou secas e aladas.
37
Gnetales reúne três gêneros muito
distintos entre si, cada um constituindo uma
família própria. Ephedra (Ephedraceae) conta
com aproximadamente 50 espécies. São
geralmente arbustos cespitosos com folhas
reduzidas encontrados em solos alcalinos de
desertos e montanhas rochosas da Ásia, norte da
África, Europa, América do Norte e América do
Sul. Gnetum (Gnetaceae) abrange 40 espécies
tropicais. São geralmente lianas com folhas
opostas, peninérveas, semelhantes às de
angiospermas. Os estróbilos são agrupados em
anéis derivados da fusão das brácteas, formando
uma espiga. Welwitschia (Welwitschiaceae) é
representada apenas por W. mirabilis, uma
espécie bastante bizarra, restrita aos desertos da
Namíbia, no sudoeste da África. Possuem um
caule tuberoso de onde partem duas folhas de
crescimento indeterminado e que podem
ultrapassar 6 m compr. e 1,8 cm larg., chegando
a viver mais de 2.000 anos.
Exemplo de conífera: Taxodiaceae.
B
A
D
C
E
Exemplos de Gnetales: A-C. Ephedra. A hábito; B. megastróbilo (note o tegumento rostrado); C. microstróbilo (note os andróforos).
D-E. Gnetum. D. ramo com microstróbilos; E. ramo vegetativo (note as folhas reticuladas semelhantes às encontradas em
angiospermas).
38
G
Welwitchia mirabilis (à esquerda). Distribuição geográfica dos gêneros de Gentales (à direita).
Os óvulos são polinizados por insetos
atraídos por um líquido açucarado secretado pela
micrópila. Plantas produtoras de pólen podem
também possuir estróbilos portando óvulos não
funcionais. O par de brácteas que precede o
óvulo se desenvolve com a semente. Em algumas
espécies, elas formam alas, auxiliando na
dispersão pela água, enquanto em outras, elas são
vistosas, atraindo animais que podem atuar na
dispersão das sementes.
Espécies de Ephedra são utilizadas para
a produção do estimulante efedrina. Welwitchia é
utilizada como combustível e algumas espécies
de Gnetum possuem sementes comestíveis, e
produzem casca utilizada para a produção de
papel, corda e rede de pesca.
Filogenia
Ao avaliar as relações entre as plantas
terrestres, o ictiologista Parenti (1980) realizou o
primeiro estudo filogenético com dados
morfológicos incluindo as espermatófitas. Foi
Crane (1985), entretanto, que introduziu o
método cladístico de maneira detalhada na
botânica. Ele utilizou Gnetales como estudo de
caso, incorporando fósseis na análise e
discutindo problemas e dificuldades do método,
bem como a fragilidade de seus resultados.
Estudos subseqüentes, incluindo (e.g.
Doyle & Donoghue 1987, 1992) ou não (e.g.
Loconte & Stevenson 1990) fósseis reavaliaram
a definição dos caracteres e seus estados e
aplicaram novas ferramentas na análise dos
dados. As árvores mais parcimoniosas na análise
de Doyle & Donoghue (1992) indicavam as
angiospermas como grupo irmão de um clado
formado por Bennettitales e Gnetales. No
entanto, cladogramas com um passo a mais,
resultavam em uma hipótese distinta: as Gnetales
como grupo irmão de um clado formado por
angiosperma e Bennettitales. Apesar de ambas as
topologias colocarem as Gnetales como grupo
irmão vivo das angiospermas, a interpretação
para a evolução dos caracteres a partir dessas
duas topologias é completamente distinta (Doyle
1998).
Até meados de 1990, os estudos
morfológicos mostravam quase invariavelmente
as Gnetales como grupo irmão das
angiospermas, formando o clado das antófitas,
que incluía também os grupos fósseis
Bennettitales e Pentoxylales. Essa relação entre
Gnetales e angiospermas era geralmente bem
sustentada, mesmo em estudos combinando
dados morfológicos e moleculares (e.g. Doyle et
al. 1994, Doyle 1996; mas veja Nixon et al. 1994
para uma análise indicando Gnetales parafilética
em relação às angiospermas).
A consagração da antófitas dominou a
sistemática até meados da década de 1990,
rendendo às gimnospermas a condição de grupo
parafiético. Carquist (1996) foi uma exceção
nesse contexto. Baseado na natureza da
perfuração dos vasos de Gnetales e de
angiospermas, ele revitalizou a posição de Bailey
(1944, 1953) associando Gnetales às coníferas,
contestando assim a proximidade filogenética de
Gnetales às angiospermas.
Diferente das análises morfológicas, as análises
moleculares indicavam freqüentemente um clado
formado pelas gimnospermas atuais, não
confirmando as antófitas. A falta de congruência
entre os estudos moleculares, no entanto, gerava
desconfiança. Ao avaliarem a relação entre
angiospermas e Gnetales utilizando rbcL,
Goremykin et al. (1996) detectaram um grande
número de substituições na terceira base. Essas
taxas elevadas de substituição sugeriam que essa
posição estaria saturada e sua inclusão poderia
levar a desvios nos resultados. De fato, partições
das posições dos codóns em análises com regiões
de plastídeo (rbcL, Chaw et al. 2000; psaA e
psbB,
Magallón
&
Sanderson
2002)
39
Comparação entre cladogramas obtidos com dados morfológicos e moleculares (note a variação na posição de Gnetales)
demonstraram que a terceira posição da
seqüência sustenta um resultado inconsistente
àquele obtido a partir da primeira e da segunda
posições, distorcendo o resultado geral da
análise.
A partir do final dos anos de 1990, a
reconstrução filogenética dos cinco grandes
grupos de espermatófitas (Cycadales, Ginkgo,
coníferas, Gnetales e angiospermas) passou a ser
monopolizado por análises filogenéticas
exclusivamente moleculares. A grande maioria
dos estudos baseados em regiões de plastídeo
(ITScp, Goremykin et al. 1996), nuclear (18S
DNAr, Chaw et al. 1997) e mitocondrial (cox1,
Bowe & de Pamphilis 1997) indicavam uma
única origem para as gimnospermas atuais. A
baixa sustentação para esse clado (ITScp e DNAr
18S) e a possibilidade da influência de ramos
longos (cox1), entretanto, estimularam a
ampliação dos dados (Hansen et al. 1999, cerca
de 9.000 pares de base), com a implementação
de análises combinadas incluindo regiões dos
três gênomas, associadas à aplicação de vários
algoritmos de busca, diferentes modelos
evolutivos e programas para avaliação do sinal
filogenético (rbcL e as subunidades pequenas
nuclear e mitocondrial do DNAr, Chaw et al.
2000; rbcL, DNAr 18S, cox1 e atpA, Bowe et al.
2000).
Esses estudos multigênicos não
estabeleceram ainda uma topologia confiável
para as relações internas em gimnospermas.
Mesmo com oito regiões (ca. 15,8 Kpb; Soltis et
al. 2002), a posição de Ginkgo e a inclusão ou
não de Gnetales em coníferas são discutíveis.
Entretanto, a natureza monofilética das
gimnospermas tem sido altamente sustentada nas
análises mais recentes, confirmando a dicotomia
entre as plantas atuais com sementes nuas, as
gimnospermas, e com sementes inclusas no
fruto, as angiospermas.
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