Morfologia e anatomia da semente de Schinus

Morfologia e anatomia da semente de Schinus terebinthifolius Raddi
(Anacardiaceae) em desenvolvimento
SANDRA MARIA CARMELLO-GUERREIRO1 e ADELITA A. SARTORI
PAOLI2
(recebido em 26/06/98; aceito em 16/11/98)
ABSTRACT - (Morphology and anatomy of the seed development of Schinus
terebinthifolius Raddi (Anacardiaceae)). Schinus terebinthifolius fruit contains a single
seed that is reniform, with a smooth pale-brown membranaceous seed coat, and a small
dark brown saddle-shaped patch. It is an exalbuminous seed and the reserve foods in the
cotyledons are proteins and lipids. The ovule is anatropous, bitegmic, crassinucellar
with well developed rafe, inserted in an apical-lateral position in the fruit. The outer
tegument is continuous with the base of the funicle and has been interpreted as a
partially tegumentar funicular obturator. The hypostase is tanniferous and results from
the chalazal and nucelar tissues. The presence of remains of the funicle fused to the
seed-coat is considered a vestigial aril. The seed-coat has double origin: a partially
pachychalazal one, externally evident in the mature seed, as a small dark brown saddleshaped patch, and another one of tegumentary origin.
RESUMO - (Morfologia e anatomia da semente de Schinus terebinthifolius Raddi
(Anacardiaceae) em desenvolvimento). A semente de Schinus terebinthifolius única por
fruto é reniforme, com envoltório membranáceo, liso, de coloração amarelo-clara, com
uma mancha marrom escura. É exalbuminosa tendo como reserva nos cotilédones
proteínas e lipídeos. O óvulo é anátropo, bitegumentado, crassinucelado com rafe dorsal
evidente e inserido em posição apical-lateral no fruto. O concrescimento do tegumento
externo com a base do funículo forma um obturador funicular parcialmente tegumentar.
A hipóstase tanífera provém dos tecidos calazal e nucelar. A presença de restos do
funículo aderidos ao envoltório da semente madura é considerada como um arilo
vestigial. O envoltório tem dupla origem, uma parcialmente paquicalazal, que na
semente madura se manifesta externamente como uma mancha marrom escura e a outra
tegumentar.
Key words - Anacardiaceae, Schinus, seed
Introdução
Schinus terebinthifolius, conhecida popularmente como aroeira-mansa ou aroeiravermelha, fornece madeira bastante resistente, forragem para abelhas e cabras, cercas
vivas e arborização para pastos, além de ser uma das espécies mais procuradas pela
avifauna. O seu pioneirismo e a sua agressividade permitem a ocorrência em vários
habitats, ocupando áreas degradadas e muitas vezes até invadindo áreas não desejáveis
(Corrêa 1926). Pode ser empregada, ainda, como planta ornamental na arborização
urbana, tanto pela beleza das folhas, como pelo colorido dos seus frutos reunidos em
cachos (Santin 1989).
Na visão de Netolitzky (1924), toda família de dicotiledônea tem um tipo característico
de semente, o que foi também confirmado por Corner (1976), e por Von Teichman &
Van Wyk (1991a). Estes dois últimos afirmaram que a riqueza de diversidade
morfológica dos óvulos e das sementes de angiospermas tem considerável importância
taxonômica, mas infelizmente, em plantas tropicais as características estruturais de
óvulos e sementes são, ainda, pouco conhecidas.
Os trabalhos que tratam da estrutura e/ou do desenvolvimento de frutos e sementes de
Anacardiaceae são escassos, especialmente de espécies representativas da flora
brasileira. Assim, este estudo teve por objetivo analisar a morfologia e a anatomia do
desenvolvimento da semente de Schinus terebinthifolius Raddi, visando ao maior
conhecimento da espécie, bem como fornecer subsídios para estudos taxonômicos,
ecológicos e de manejo e conservação da espécie.
Material e métodos
Os estudos morfológicos e anatômicos das sementes foram realizados em material
fresco e em material fixado em FAA 50 (Johansen 1940).
As características morfológicas das sementes foram descritas e ilustradas a partir de
amostras com 100 unidades, provenientes de diferentes indivíduos. A nomenclatura
utilizada para descrever a forma das sementes foi baseada em Radford et al. (1974) e
para designar o tipo de embrião foram utilizados os conceitos de Martin (1946),
Radford et al. (1974) e Barroso (1978).
As lâminas permanentes foram confeccionadas com as peças fixadas e o material
incluído em glicol metacrilato seguindo-se a técnica descrita por Gerrits (1991). O
material foi seccionado em micrótomo rotativo manual com navalha tipo C e as secções
coradas com azul de toluidina a 0,05% em tampão acetato, pH 4,7 (Feder & O'Brien
1968) e montadas em resina sintética.
Para os testes microquímicos, os cortes de material fresco foram submetidos a corantes
e/ou reagentes específicos: solução aquosa de cloreto férrico a 10%, adicionada de
pequena porção de carbonato de cálcio, para localização de compostos fenólicos;
floroglucinol ácido para evidenciar paredes lignificadas (Sass 1951); Sudan IV para
localizar paredes suberificadas, cutinizadas e outros materiais lipídicos; ácido clorídrico
e sulfúrico para a identificação de cristais de oxalato de cálcio; reagente de Lugol para
localização de amido; eosina diluída para identificação de proteínas e vermelho de
rutênio para substâncias pécticas (Johansen 1940).
Resultados
A semente, única por fruto, é reniforme e possui envoltório membranáceo, liso, de
coloração amarelo-clara com uma mancha marrom-escura. No início do
desenvolvimento, a semente é globosa e apresenta uma protuberância próxima à região
da micrópila e rafe (figuras 1-4). À medida que a semente se desenvolve e assume
forma reniforme, essa protuberância se une ao envoltório, sendo na semente madura,
distinta como a região escurecida da semente (figuras 5 e 6). A micrópila não é visível,
o endosperma é ausente, o embrião não clorofilado é axial dobrado ou pleurorrizo,
composto por dois cotilédones planos, carnosos, eixo hipocótilo-radícula longo e
plúmula pouco desenvolvida (figura 7). A reserva dos cotilédones consiste,
principalmente, de proteínas e lipídeos.
Figuras 1-6. Fases sucessivas do desenvolvimento da semente de Schinus
terebinthifolius. Figura 7. Aspecto geral do embrião com um dos cotilédones
destacados. Figura 8. Ovário em corte longitudinal, mostrando inserção apical-lateral do
óvulo. Figura 9. Óvulo em corte longitudinal. (ca = calaza, co = cotilédone, ei =
epiderme interna, ep = epiderme externa, fn = funículo, fv = feixe vascular, hp =
hipóstase, hr = eixo hipocótilo-radícula, mi = região da micrópila, nu = nucelo, ov =
óvulo, pl = plúmula, pt = protuberância, rc = receptáculo, rf = rafe, sc = saco
embrionário, te = tegumento externo, ti = tegumento interno, tg = tegumentos).
O óvulo é anátropo, bitegumentado, crassinucelado com rafe dorsal evidente e inserido
em posição apical-lateral no fruto (figuras 8 e 9). O tegumento externo é constituído por
3 a 4 camadas celulares e o interno por 2 a 3, sendo maior o número de camadas na
região da micrópila. São observadas as cutículas externa, mediana (entre os dois
tegumentos) e a interna (entre o tegumento interno e o nucelo). O canal micropilar é
formado pelo exóstoma e pelo endóstoma, sendo o tegumento externo mais extenso que
o interno (figura 9). Na região entre a rafe e o funículo observa-se o desenvolvimento de
um tecido, parte funicular, parte tegumentar, que juntamente com o tegumento externo
longo, formam uma protuberância externa à semente (figura 9). Essa protuberância
sugere a presença de um obturador funicular parcialmente tegumentar. Na região da
calaza, observam-se células de formato variado, pequenas, de arranjo compacto, com
compostos fenólicos formando a hipóstase (sensu lato).
Para a descrição do desenvolvimento seminal, em secção longitudinal, a semente foi
dividida em três regiões: a) região micropilar, b) região da anti-rafe, c) região rafecalazal.
a) região micropilar (figura 10): é a região onde pode-se delimitar bem os dois
tegumentos. A testa é bem maior que o tégmen, formando uma protuberância. O
número de camadas celulares na testa varia de oito a 18, algumas células apresentam
compostos fenólicos e grande número de cristais tipo drusa e prismáticos. O tégmen é
menor que a testa, com sete a nove camadas celulares que variam no formato, de
esférico a poliédrico, com arranjo compacto. A epiderme interna da testa apresenta
células pequenas cúbicas, de arranjo compacto, conteúdo denso, com núcleo muitas
vezes visível.
Figura 10. Corte longitudinal da semente jovem. Regiões indicadas por setas: seta curva
= rafe-calazal, entre setas = anti-rafe e seta para baixo = micropilar (escala = 250µm).
Figura 11. Detalhe da anti-rafe, em corte longitudinal. Seta indica epiderme interna do
tégmen e estrela restos de tegumentos (escala = 50µm). (cf = compostos fenólicos, ed =
endosperma, em = embrião, fv = feixe vascular, hp = hipóstase, nu = nucelo, tm =
tégmen, ts = testa).
b) região da anti-rafe (figuras 10 e 11): nesta região, a delimitação entre a testa e o
tégmen só pode ser observada na semente muito jovem. Quando essa delimitação não
pode mais ser observada, o envoltório da semente constitui-se de quatro a seis camadas
celulares. As células epidérmicas externas e as subepidérmicas possuem formato
variado, arranjo frouxo, apresentando algumas lacunas. Na epiderme interna, as células
são poliédricas, pequenas, de arranjo compacto e conteúdo denso escurecido.
c) região rafe-calazal (figura 10): nesta região, com aproximadamente 30 camadas, a
epiderme externa é constituída por células poliédricas alongadas radialmente e de
arranjo compacto. As células subepidérmicas são esféricas, com numerosos idioblastos
com cristais prismáticos e drusas de oxalato de cálcio. Toda a região é percorrida por
um feixe vascular anficrival envolvido por uma bainha de células com compostos
fenólicos. Na calaza é observada uma região, em forma de capuz, sobre o saco
embrionário, cujas células apresentam compostos fenólicos, constituindo a hipóstase
(sensu lato).
Durante todo o desenvolvimento da semente, ocorrem poucas modificações nas
diferentes regiões. As células que formam os tegumentos não sofrem divisões
periclinais portanto, o número de camadas celulares mantém-se constante e também não
sofrem alongamento celular (figuras 10, 12 e 14). Com o desenvolvimento do embrião,
observa-se um aumento no tamanho da semente (figuras 12 e 14) por divisões
anticlinais, uma acentuação no arranjo frouxo ou até degeneração, em alguns locais, das
três camadas mais externas do envoltório seminal, bem como o consumo de parte do
nucelo e do endosperma (figuras 13 e 15). O obturador funicular, parcialmente
tegumentar, não acompanha o desenvolvimento da semente, observando-se, na semente
madura, somente restos aderidos ao envoltório que são considerados como vestígios de
um arilo funicular, parcialmente tegumentar (figura 14).
Figura 12. Corte longitudinal da semente jovem. Seta cheia indica região rafe-calazal;
seta vazada região da anti-rafe e seta curva região micropilar e restos do obturador
funicular parcialmente tegumentar (escala = 500µm). Figura 13. Detalhe da anti-rafe,
em corte longitudinal. Seta indica epiderme interna do tégmen e asterisco restos de
tegumentos (escala = 50µm). Figura 14. Corte longitudinal da semente madura. Seta
vazada indica região rafe-calazal e seta cheia arilo vestigial (escala = 100µm). Figura
15. Detalhe da região anti-rafe, em corte longitudinal. Seta vazada indica epiderme
interna do tégmen e seta cheia indica restos de testa e tégmen (escala = 40µm). (ed =
endosperma, nu = nucelo, tg = tegumentos).
A semente é exalbuminosa embora, apresente restos de nucelo e endosperma (figura
14).
O envoltório da semente madura é formado por restos de testa e tégmen, obturador, rafe,
calaza e hipóstase (figura 14). Das quatro camadas celulares que formam o envoltório
da semente na região da anti-rafe, as três mais externas, em determinados locais
degeneram-se ou adquirem um arranjo muito frouxo de células ficando somente a quarta
como a camada realmente protetora do embrião (figuras 13 e 15). Essa camada, é
proveniente da epiderme interna do tégmen, e as células são pequenas, compactas e de
conteúdo denso, mas sem apresentar especialização (figuras 13 e 15).
Duas regiões distintas podem ser observadas na semente madura: uma escura (região
rafe-calazal), em que participam o obturador, a rafe, calaza e hipóstase e uma clara
(região da anti-rafe e micrópila), onde apenas restos da testa e tégmen tomam parte na
constituição do envoltório seminal (figuras 1-6, 10, 12 e 14). Observa-se, ainda, que a
única região diferenciada é a rafe-calazal, enquanto que as outras duas são pouco
diferenciadas (figuras 10, 12 e 14).
Discussão
Os óvulos de Anacardiaceae são referidos como anátropos, uni ou bitegumentados e
crassinucelados com funículo de inserção basal ou apical (Corner 1976, Von Teichman
& Van Wyk 1991b, Wannan & Quinn 1991, Johri et al. 1992). Em adição a esses dois
modos de inserção, existe um intermediário que Engler (1892 apud Wannan & Quinn
1991) e Copeland (1959) referiram como um funículo lateral. Este tipo de inserção
lateral do óvulo no ovário foi verificada em espécies de Schinus molle (Copeland 1959),
em Ozoroa e Protorhus namaquensis (Von Teichman 1993, 1994). A inserção do óvulo
no ovário tem sido uma característica muito utilizada nas tentativas de subdivisão da
família. Os óvulos de Schinus terebinthifolius são anátropos, bitegumentados,
crassinucelados, de inserção apical-lateral.
O tegumento externo é mais extenso que o interno, característica esta já observada em
Schinus molle (Copeland 1959) e em Sclerocarya birrea, Lannea discolor e Rhus
lancea (Von Teichman 1988b). Segundo Copeland (1959) essa estrutura,
provavelmente, não tem função e o autor sugeriu que o obturador, que ocorre em vários
gêneros, pode ser morfologicamente parte do tegumento externo.
Uma protuberância na base do funículo que se projeta em direção à micrópila, mas que
não se estende através dela foi observada em Toxicodendron diversiloba (Copeland &
Doyel 1940), Pistacia chinensis (Copeland 1955), Rhus mysurensis (Kelkar 1958a),
Lannea coromandelica (Kelkar 1958b), Pistacia vera (Grundwag & Fahn 1969), P.
atlantica, P. palaestina, P. lenticus e P. saportae (Grundwag 1976) e considerada como
um obturador. De acordo com Kelkar (1958a), o tegumento externo pode ou não se
fundir com parte do funículo, sendo o tecido formado denominado obturador
tegumentar.
Segundo Bouman (1984), o obturador é uma estrutura especial que ocorre próximo à
micrópila e tem a função de guiar o crescimento do tubo polínico, podendo ser de
origem funicular, placentária ou de combinação das duas. Pode ser, ainda, uma saliência
coberta por tricomas secretores ou simplesmente uma região com uma epiderme
papilosa. O obturador cresce através da micrópila e mantém conexão com o tecido
transmissor ou com a epiderme secretora do canal estilar, sendo que após a polinização
se degenera.
Robbertse et al. (1986) afirmaram que, em todas as espécies por eles estudadas, o
crescimento do tegumento externo fundido com o funículo não tem a função de um
obturador, portanto, não poderia ser interpretado como tal. Grundwag (1976), que
também observou o desenvolvimento desse tecido em espécies de Pistacia, considerouo um obturador, devido exclusivamente à sua posição no óvulo, porque não encontrou
nenhuma evidência de que esse tecido estivesse funcionando como um guia para o
crescimento do tubo polínico.
As observações visualizadas para Schinus terebinthifolius estão de acordo com Kelkar
(1958a), Grundwag (1976) e Robbertse et al. (1986), em que o tegumento externo se
funde com o funículo formando uma protuberância que, neste estudo, foi denominada
obturador funicular parcialmente tegumentar; porém, deve ser ressaltado que, para essa
estrutura ser considerada, de fato, um obturador, sua função deve ser investigada, como
afirmaram Robbertse et al. (1986).
Corner (1976) afirmou que a presença de funículo bem desenvolvido é uma
característica peculiar em muitas sementes e sugeriu que, devido a este fato, arilos
vestigiais poderiam ser encontrados. Em Schinus terebinthifolius observou-se restos de
funículo aderidos ao envoltório da semente, considerado, portanto, como arilos
vestigiais segundo o autor citado.
Von Teichman (1988a) definiu hipóstase em sensu stricto e em sensu lato. No sensu
stricto é definida como um grupo de células nucelares na região calazal do saco
embrionário que não é visível externamente na semente madura e no sensu lato como
um tecido tanífero-calazal-nucelar que persiste como uma mancha marrom-escura nos
envoltórios da semente madura.
A hipóstase ocorre em um grande número de taxa de Anacardiaceae. Na tribo
Mangifereae e em Schinus molle aparece como uma camada de células com compostos
fenólicos com paredes espessadas; na tribo Rhoeae as células são lignificadas em Rhus
toxicodendron, com compostos fenólicos e/ou suberizadas em Toxicodendron
diversiloba, Pistacia chinensis, P. vera, P. atlantica e Campnosperma minor e na tribo
Spondieae em Spondias mangifera e Lannea discolor (Von Teichman 1988a).
Em Schinus terebinthifolius, pertencente a tribo Rhoeae, as células que formam a
hipóstase (sensu lato) apresentam compostos fenólicos e provém dos tecidos calazal e
nucelar, uma vez que a delimitação destes dois tecidos não é clara nesta região.
A manifestação externa de células taníferas da hipóstase (sensu lato), como uma
mancha marrom escura na parte calazal da semente, foi denominada de paquicalaza
parcial por Von Teichman (1992) em Operculicarya decaryi.
Sabe-se que as sementes paquicalazais são sempre ricamente vascularizadas e,
geralmente, apresentam hipóstase tanífera. Von Teichman & Van Wyk (1991a)
afirmaram que as sementes paquicalazais não devem ser caracterizadas somente pela
vascularização, mas também pela hipóstase. A paquicalaza parcial observada em
Schinus terebinthifolius, e em grande número de outras Anacardiaceae, não é
caracterizada pela vascularização, mas sim pela presença da hipóstase tanífera.
A variação no grau de desenvolvimento da paquicalaza, entre os membros de
Anacardiaceae, é de considerável importância taxonômica. Em todos os casos, a
paquicalaza está intimamente associada com a hipóstase (sensu lato) tanífera, uma
característica considerada típica de grande parte das sementes de Anacardiaceae (Corner
1976, Von Teichman 1991a).
A presença de hipóstase e paquicalaza está, geralmente, associada a caracteres
considerados primitivos por Von Teichman & Van Wyk (1991a) como embriões
grandes, ausência de endosperma ou endosperma nuclear, recalcitrância, óvulos
bitegumentados, crassinucelados, hábito arbóreo e habitat tropical. Corner (1992)
discordou de Von Teichman & Van Wyk (1991a) afirmando que a paquicalaza é um
caráter derivado, sendo uma das justificativas o fato desta estrutura não ter sido
encontrada em famílias primitivas.
A análise anatômica revelou que os envoltórios das sementes maduras são não
especializados mas possuem duas regiões formadoras distintas, uma calazal ou
parcialmente paquicalazal e outra tegumentar. A calaza e a hipóstase (sensu lato)
tanífera manifestam-se externamente como uma mancha marrom-escura, isto é, a
paquicalaza parcial. Essa região consiste de uma epiderme, de um feixe vascular
anficrival envolto por células parenquimáticas com compostos fenólicos e da hipóstase.
A parte tegumentar, que compreende a região da micrópila e da anti-rafe, é
membranácea, clara e consiste de restos dos tegumentos, externo (testa) e interno
(tégmen), principalmente da epiderme interna do tégmen, mais uma camada cuticular e
restos de nucelo e endosperma. Essas observações, com uma ou outra variação, já foram
descritas por Corner (1976) e confirmadas em gêneros como: Rhus, Tapirira,
Protorhus, Lannnea, Pistacia, Schinus, Lithraea, Cotinus, Operculicarya, Ozoroa,
Sclerocarya, Haperphyllum, Pegia, Spondias e Pistacia por Von Teichman (1991b,
1993).
Agradecimentos - Agradecemos à CAPES (03/92-02/96) e a FAPESP (07-12/96) pelas
bolsas de doutorado concedidas.
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1. Departamento de Botânica, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de
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Caixa Postal 199, 13506-900 Rio Claro, SP, Brasil.