Podem os agentes dispersores influenciar no padrão de distribuição
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1 Universidade Estadual de Campinas Instituto de Biologia Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal Disciplina: Ecologia de Populações de Plantas - NT238 Professor: Dr. Flavio Antonio Maës dos Santos Aluno: Leonardo Dias Meireles - RA: 007678 MONOGRAFIA PODEM OS AGENTES DISPERSORES INFLUENCIAR NO PADRÃO DE DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL DE ESPÉCIES VEGETAIS TROPICAIS? 1. ALGUNS ASPECTOS GERAIS A importância da dispersão para distribuição e persistência de populações de plantas têm sido apreciada pelos ecólogos a um bom tempo. Nas últimas décadas vários pesquisadores têm verificado como a dispersão pode influenciar na estrutura de comunidades vegetais, testando a importância da dispersão nos padrões de abundância, distribuição espacial, dispersão geográfica e coexistência de espécies (Levine & Murrell 2003). Um número representativo de trabalhos tratam da dispersão de sementes, e analisam os resultados sobre diferentes perspectivas, havendo uma infinidade de questões em aberto. A dispersão das sementes é um limitante reprodutivo para muitas espécies de plantas. Para a reprodução resultar em recrutamento na próxima geração, as sementes necessitam ser dispersas para locais favoráveis ao seu crescimento, e isto, em geral, requer que a semente seja dispersa distante da planta parental, pois nas proximidades desta a competição é intensa e o risco de morte por patógenos ou insetos herbívoros é desproporcionalmente maior (Howe & Westley 1997). Alguns autores citam que a relação mutualística entre plantas e seus dispersores têm sido o resultado de uma coevolução dos frutos e os frugívoros (Fenner 1985). 2 Coevolução pode, em teoria, representar ajustes recíprocos de uma espécie a outra, ou ajustes gerais entre táxons de plantas e táxons de animais e vice-versa (Thompson 1994 apud Howe & Westley 1997). O primeiro caso pode resultar em coevolução entre espécies e o segundo numa evolução difusa entre táxons superiores. Alternativamente, relações entre plantas e animais podem refletir circunstâncias ecológicas transitórias mais do que uma história de ajustamento evolutivo (Howe & Westley 1997). Coevolução recíproca e simétrica é rara em sistemas de flores-polinizadores e frutos-dispersores, onde cada animal pode escolher seu alimento e cada planta podendo ser explorada por uma gama de polinizadores ou agentes dispersores (Howe & Westley 1997). Coevolução de plantas frutíferas e agentes dispersores, quando ocorre, é freqüentemente assimétrica: dado que o fruto contribui somente com uma pequena porção da dieta do frugívoro, e que a parte comida e dispersa é somente uma parte do fruto colhido, ou ambos. (Howe & Westley 1997). Herrera (1985 apud Howe & Westley 1997), por exemplo, encontrou que táxons de angiospermas sobrevivem 30 vezes mais do que seus prováveis agentes dispersores. Isto sugere que os agentes dispersores são mais ajustáveis à disponibilidade de frutos do que as plantas são quanto a disponibilidade de dispersores. Diferentes agentes externos estão envolvidos no transporte das sementes maduras da planta parental, como vento, água e por diferentes grupos de animais, e são ditas como anemocóricas, hidrocóricas, zoocóricas, respectivamente. Espécies que dispersam suas sementes por meio de mecanismos de explosão, são ditas autocóricas (Fenner 1995). Van der Pijl (1972) foi o autor que propôs estas síndromes. Entretanto, as principais síndromes propostas por Van der Pijl (1972) foram elaborados segundo as características dos frutos, mas atualmente sabe-se que elas não estão necessariamente associadas a um grupo específico de vertebrados frugívoros, como originalmente se pensou (Restrepo 2002). Pizo (2003) relatou que freqüentemente observa-se um determinado agente dispersor ingerindo frutos cujas características os colocam em uma síndrome associada a outro grupo de dispersores. Macacos, por exemplo, freqüentemente comem frutos ornitocóricos (Pizo 2003). O objetivo principal desta monografia é elencar trabalhos que demonstrem como as características relacionadas ao comportamento dos dispersores podem interferir no padrão de deposição das sementes no ambiente e se este pode estar relacionado ao modelos de distribuição espacial de espécies vegetais dentro de comunidades, numa escala local. 3 2. HIPÓTESES ASSOCIADAS A DISPERSÃO LOCAL Diferentes trabalhos enfatizam vantagens alternativas associadas a dispersão local, como (a) evitar desproporcionalmente o depósito de sementes e a mortalidade de plântulas perto da árvore parental, (b) colonização de áreas perturbadas ou (c) localizar microhabitats fixos favoráveis para o estabelecimento e crescimento das plântulas. Essas alternativas não são exclusivas, mas podem influenciar de formar bastante distinta sobre a populações de plantas (Howe & Smallwood 1982). Howe & Smallwood (1982) citam 3 hipóteses: "Hipótese do Escape", "Hipótese da Colonização" e "Hipótese da Dispersão Direta". A "Hipótese do Escape" implica no sucesso desproporcional para sementes que escapam das proximidades da árvore parental, quando comparadas com aquelas que caem perto. Esta hipótese foi proposta por Janzen e Connell (Howe & Smallwood 1982), e vários experimentos são favoráveis a esta hipótese e demonstram casos onde as sementes dispersas apresentam distribuição leptocúrtica em relação a árvore parental. Os autores sugerem que a mortalidade dependente de densidade das sementes e das plântulas perto da árvore parental poderia ser devido a predação por insetos e roedores, ataque de patógenos, competição entre plântulas, como também pelos predadores de sementes que podem procurar por alimento somente nas proximidades da árvore parental, ignorando as sementes e plântulas a poucos metros de distância (Howe & Smallwood 1982). A "Hipótese da Colonização" assume que os ambientes se alteram e que a dispersão, no espaço e tempo, pela árvore parental permite produzir diásporos que apresentam vantagens em habitats não competitivos quando estes são abertos. Assim, o "objetivo" principal de um indivíduo seria disseminar suas sementes, de forma que algumas irão encontrar habitats com condições favoráveis ao seu estabelecimento, ou esperar no solo ou no sub-bosque até uma clareira, fogo, corte ou qualquer outro distúrbio permita que as plântulas se estabeleçam e cresçam (Howe & Smallwood 1982). E a "Hipótese da Dispersão Direta" assume que determinados animais levam as sementes para habitats determinados, não-aleatórios, onde as condições para o estabelecimento e crescimento são favoráveis. O diferente deste fenômeno, então, é a ocupação de habitats especiais por espécies que requerem condições edáficas incomuns. A dispersão direta foi sugerida para algumas espécies de aves, mas o evento é melhor documentado para formigas, que carregam as sementes para seus ninhos, onde as 4 condições do solo seriam favoráveis para o estabelecimento das plântulas (Howe & Smallwood 1982). 3. DISPERSÃO POR FRUGÍVOROS Uma grande proporção de espécies vegetais são dispersas por vertebrados frugívoros (Alcántara et al. 2000), com aproximadamente 90% das espécies vegetais da flora neotropical produzindo frutos carnosos (Howe & Smallwood 1982). Muitas também são adaptadas a endozoocoria, que é dispersão associada a ingestão das sementes por animais. Essas sementes são usualmente embebidas em frutos nutritivos e atrativos (que podem ser suculentos ou secos) e sobrevivem a passagem através do intestino do animal. As sementes, então, seriam liberadas junto com as fezes, geralmente a uma distância da planta parental e as fezes ainda poderiam atuar como fertilizante no estádio inicial do estabelecimento das plântulas (Fenner 1995). Os vertebrados frugívoros, e em particular a aves e os mamíferos, têm sido o foco de atenção dos estudos realizados nas florestas tropicais. A diversidade destes grupos nestes ecossistemas e seu papel preponderante como disseminadores de sementes e na biomassa total de muitas comunidades florestais podem explicar esta tendência. Os vertebrados frugívoros diferem entre si quanto a proporção e o tipo de frutos que consomem, e esta variação permite classificá-los em dois grupos principais: espécies que se alimentam preferencialmente de frutos (especialistas) e espécies que se alimentam esporadicamente destes (generalistas ou oportunistas) (Restrepo 2002). Os vertebrados frugívoros também diferem entre si em quanto as partes dos frutos que eles consomem (estruturas carnosas e sementes) e quanto a forma que eles processam essas partes. Alguns frugívoros se especializam nas estruturas carnosas, e para obtê-las mastigam as frutas com sue aparato bucal ou arrancando-lhes pedaços Outras vezes, os frutos são ingeridos inteiros e processados dentro do aparelho digestivo. Outros se especializam no consumo das sementes, e para obtê-las mastigam os frutos, e desta forma reduzem o tamanho deste ou das sementes. E por últimos os frutos podem ser ingeridos inteiros e as sementes podem ser reduzidas ou digeridas, mas algumas são liberadas intactas. Apesar da visão clássica que a passagem pelo trato digestivo auxilia no processo germinativo das sementes, estudos recentes têm demonstrado que os efeitos da digestão, por animais frugívoros, na germinação, pode variar consideravelmente. Depois das sementes intactas serem defecadas, sua capacidade germinativa pode aumentar, diminuir 5 ou não ser diferente, quando comparadas com sementes que não passaram pelo trato digestivo do animal (Figueroa & Castro 2002). Quando a ingestão das sementes aumenta a germinação, têm sido proposto que a polpa do fruto pode conter compostos inibidores que são eliminados durante o processo digestivo, junto com a polpa. Quando a ingestão não afeta a capacidade germinativa, têm sido proposto que os frugívoros atuam somente como agentes dispersores e quando a ingestão diminui a capacidade germinativa, o frugívoro não seria um agente de dispersão legítimo. Entretanto, poucos trabalhos tem avaliado a conseqüência da endozoocoria sobre a população de plantas, por exemplo, examinando a germinação de sementes não dispersas da planta parental ou aquelas que continuam no interior do fruto (Figueroa & Castro 2002). 4. COMPORTAMENTO DOS AGENTES DISPERSORES Uma conseqüência do consumo dos frutos por vertebrados é a dispersão de sementes, processo ecológico que incide no sucesso reprodutivo das plantas, e que influenciaria na estrutura das populações e comunidades vegetais (Restrepo 2002). Assim, o comportamento dos agentes dispersores seria uma das características importantes que determina os modelos de distribuição de sementes e conseqüentemente definiria as condições sobre as quais as plântulas irão sobreviver ou morrer (Howe & Westley 1997). A eficiência de um determinado animal frugívoro como dispersor depende também de aspectos relacionados ao padrão de deposição das sementes que esse animal produz, ou seja, como e onde as sementes ingeridas são depositadas (Schupp 1993). Os dispersores podem diferir desde o processo de seleção dos frutos e comportamento de forrageio, como também por seleção de habitats (Alcántara et al. 2000, Schupp 1993). Schupp (1993) citou que a maior pressão nos modelos de deposição de sementes está associado a seleção de habitat pelo dispersor. Embora, existam "generalista em habitat", dispersores selecionam habitats numa variedade de escalas. A seleção pode ocorrer, por exemplo, entre clareiras e sub-bosque, entre florestas maduras e secundárias, ao longo de gradientes vegetais ou de umidade. Já numa escala local, por exemplo, espécies de aves frugívoras diferem na escolha de microhabitats após se alimentarem, espécies de formigas podem diferir no tipo de substrato em depositam as sementes, etc. 6 Alcántara et al. (2000) ao descreverem o padrão de deposição das sementes de Olea europea var. sylvestris em dois habitats diferentes, demonstraram que o comportamento de forrageamento dos dispersores, no caso, aves, foi influenciando pelo grau de conservação da áreas, alterando a quantidade de sementes depositadas nestes ambientes. Assim, o tamanho, a forma e a densidade da chuva de sementes está bastante relacionado com a direção e velocidade dos movimentos dos dispersores e pela velocidade e forma de deposição das sementes. Algumas espécies dispersoras, por exemplo, movem-se diretamente para outra árvore com frutos ou para poleiros isolados. Muitas movimentam-se continuamente, outros intercalam períodos quiescentes com períodos de movimentos curtos ou longos. Algumas voam a curtas distâncias para poceiros onde processarão as sementes, enquanto outras voam distâncias mais longas (Schupp 1993). A forma de deposição das sementes também é diferente entre os dispersores. Sementes regurgitadas são depositadas rapidamente, enquanto as que passam pelo trato digestivo podem passar minutos em pequenos pássaros, horas, dias ou meses em macacos, ou semanas e meses em ungulados. As sementes ainda podem ser depositadas separadamente ou aglomeradas. Umas espécies defecam o conteúdo estomacal de uma única vez, enquanto outras liberam várias vezes (Schupp 1993). Aves e macacos, por exemplo, podem diferir consideravelmente quanto a forma de deposição das sementes no ambiente (Clark et al. 2001 apud Pizo 2003). Enquanto os macacos defecam as sementes em grupos, ao se deslocarem pela floresta ou sob seus dormitórios, as aves freqüentemente as regurgitam uma a uma ao se deslocarem pelo ambiente. Assim os macacos produzem um espectro de deposição mais agregado que as aves, o que pode levar a diferenças na sobrevivência das sementes e plântulas resultantes (Pizo 2003). Dado que o crescimento e a sobrevivência das sementes estão relacionados a maneira e a distância que foram dispersas da árvore parental, e a densidade de sementes e plântulas coespecíficas, os modelos de movimentação e deposição das sementes podem ter um grande impacto nas chances de germinação das sementes e estabelecimento das plântulas (Schupp 1993). 5. DEPOSIÇÃO DE SEMENTES E O PADRÃO ESPACIAL DOS INDIVÍDUOS ADULTOS 7 A biologia reprodutiva das plantas (produção, dispersão e germinação de suas sementes) constitui um elemento chave no esclarecimento dos padrões de distribuição e abundância das espécies (Dalling 2002). Vários autores citaram a importância de fatores bióticos para se entender a estruturação espacial das espécies vegetais, e aqui estamos nos centrado principalmente no comportamento dos dispersores para tentar entendê-los. Wheelwright & Orians (1982 apud Schupp 1993), entretanto, sugeriram que as espécies de dispersores difeririam relativamente pouco em qualidade porque "locais favoráveis" para a dispersão são imprevisíveis no tempo e espaço e que as sementes não teriam chances muito altas de produzir novos indivíduos adultos. Schupp (1993) contestou afirmando que realmente seria verdade que a localização de "locais favoráveis" é imprevisível, mas que alguns locais são previsivelmente associados à altas probabilidades de sobrevivência das sementes do que outros. E continua dizendo que também seria verdade que a probabilidade de uma dada semente em produzir um adulto novo é muito baixa, mas a probabilidade representada por diferentes sementes dispersas numa "chuva de sementes" chegaria a grandes magnitudes. Já, Augspurger (1983) citou que o padrão espacial de uma dada espécie vegetal seria dependente da interação de duas funções: da densidade de sementes dispersadas e sua probabilidade de sobrevivência ao longo do tempo. Quanto estas duas funções são concordantes, prevê-se uma distribuição agregada, contrariamente, quando elas são discordantes, a tendência seria para uma distribuição não agregada. Assim, a distribuição espacial das sementes e a forma que são depositadas no solo, poderiam influenciar vários aspectos da regeneração natural das populações de plantas. Muitas espécies de plantas, por exemplo, produzem frutos com muitas sementes, e em muitos casos estas sementes são dispersas juntas, (Lee 1989), similar à dispersão promovida por macacos (Pizo 2003). A primeira vista este sistema pode parecer desvantajoso. Se todas sementes germinarem, teríamos uma alta competição entre as plântulas e a mortalidade resultante poderia ser muito alta, além da deposição agregada reduzir o número potencial de novos locais a serem colonizados. Mas sobre algumas circunstâncias, a dispersão de várias sementes para o mesmo local poderia ser vantajosa. Por exemplo, se a germinação for incerta ou a predação das sementes ser muito alta, de várias sementes uma destas poderia germinar. Isto também poderia ser vantajoso para algumas espécies dióicas, quando dispersas à longas distâncias. Como muitas espécies utilizam de vertebrados frugívoros para a sua dispersão, estes poderiam influenciar na distribuição espacial do recrutamento de plantas (Alcántara 8 et al. 2000). Levine & Murrell (2003) citam que vários trabalhos documentam a dispersão local de sementes e a distribuição agregada dos adultos. Devido a dispersão local ser uma fonte óbvia de agregação, numerosos estudos atribuem a agregação espacial de indivíduos adultos ao transporte restrito das sementes, sugerindo haver uma forte ligação entre os dois. Schupp & Fuentes (1995 apud Levine & Murrell (2003) questionaram que muitos processos ocorrem entre a chegada de sementes até o estabelecimento de indivíduos adultos, faltando evidências suficientes para demonstrar modelos a partir da dispersão. Overton (1996), por exemplo, documentou a dispersão local de "erva de passarinho" e verificou que não há uma autocorrelação espacial significativa entre a dispersão local e o número de indivíduos por árvore. E vários trabalhos têm encontrado que a distribuição agregada de sementes e plântulas tende a desaparecer com desenvolvimento dos indivíduos (Levine & Murrell 2003). Levine & Murrell (2003) citam que variáveis ambientais são uma alternativa à dispersão para explicar a distribuição agregada de plantas, e que um mecanismo para testar a importância da dispersão local é através do uso de regressões múltiplas para responder quando a agregação de uma espécie pode ser explicada não somente pela variação espacial do ambiente. Svening (2001 apud Levine & Murrell 2003) encontrou que a agregação de quatro espécies de palmeiras nas florestas andinas não seria explicada pela variação na estrutura da floresta, condições edafo-topográficas, altitude ou correlacionados. Isto, acoplado com a grande densidade de plântulas perto dos adultos, permitiu ao pesquisador implicar que a dispersão estaria controlando a distribuição agregada nestas espécies. Svenning & Skov (2002 apud Levine & Murrell 2003) apresentaram que 20 das 60 espécies de sub-bosque, por eles estudadas, exibiram um padrão de distribuição agregada não explicado por variáveis ambientais e atribuíram isto a dispersão. Além disso, espécies dispersas por animais ou pelo vento apresentaram menos agregadas do que espécies com modelos de dispersão menos eficientes. Em contraste a estes resultados, a predominância de variáveis ambientais influenciando na agregação foi sugerido para uma palmeira numa savana africana e para espécies ocupando ilhas do Pacífico Sul e na Malásia (Levine & Murrell 2003). Uma alternativa para acessar como o transporte de sementes poderia influenciar nos modelos de distribuição espacial das espécies vegetais seria assumir que o modo de dispersão é um determinante dos modelos de chuva de semente, e comparar modelos de distribuição espacial entre espécies que apresentassem diferentes modos de dispersão. 9 Hubbell (1979 apud Levine & Murrell 2003), na Costa Rica, encontrou que a razão em que a densidade declina com a distância do adulto foi decaindo de espécies dispersas por mamíferos, para aquelas dispersas pelo vento, seguidas das dispersas por pássaros e morcegos. Condit et al. (2000 apud Levine & Murrell 2003) encontraram que espécies dispersas por vento ou por mecanismos de explosão dos frutos apresentaram-se menos agregadas do que espécies dispersas por animais em florestas panamenhas, mas esta diferença não foi significativa. Apesar disso, nas florestas na Malásia, Plotkin et al. (2002 apud Levine & Murrell 2003) descreveram como modelos de dispersão de sementes influenciariam nos modelos de distribuição espacial de pequenos e grandes indivíduos dentro de uma parcela. Num primeiro trabalho, Plotkin et al. (2000 apud Levine & Murrell 2003) apresentaram que a agregação dos indivíduos era independente da topografia, sugerindo uma forte atuação da dispersão. Uma importante limitação dos trabalhos relacionando dispersão e agregação é que a maioria das evidências são correlacionadas ou indiretas. Estes resultados são melhor considerados modelos mais do que hipóteses gerais, não sendo um suporte definitivo para a importância da dispersão. Um número de pressupostos chaves estão implícitos quando dispersão é associada ao resíduo de agregação não explicado por variáveis ambientais. Levine & Murrell (2003) ressaltam que todas as variáveis ambientais são importantes, tanto as do passado, associadas ao momento de estabelecimento das sementes, quanto as do presente, e que devem ser consideradas em conjunto para um modelo estatístico. Qualquer variável não mensurada pode ao menos estar correlacionada com algumas daquelas que são quantificadas e poderiam estar relação direta com o fenômeno estudado. Outros interesses existentes nos estudos de modos de dispersão correlacionamos aos padrões de chuva de sementes ou interferindo na distância média de dispersão entre os indivíduos de uma determinada população. Modos de dispersão são freqüentemente compartilhados entre membros de uma família botânica, e está comumente correlacionado com outros fatores que poderiam influenciar os modelos de distribuição, como produção de sementes e habilidade competitiva. Contudo, Horvitz & Le Corff (1993) encontraram que espécies de subboque de Maranthaceae, dispersas por formigas ou por aves não diferiram no grau de agregação, ou seja, quanto ao modelo de distribuição espacial, mas os modos de dispersão estiveram correlacionados com a distância média entre os indivíduos. 10 O potencial de experimentos alternativos para acessar a influência de modelos de dispersão na agregação foi enfatizado por Turnbull et al. (1999 apud Levine & Murrell 2003). Quando espécies anuais de foram dispersas aleatoriamente por aqueles pesquisadores, num campo pedregoso, a comunidade que se desenvolveu ainda apresentou um alto grau de agregação, indicando que as variáveis ambientais exerceram um importante controle sobre os modelos de distribuição espacial nestes sistemas. Um outro problema nos trabalhos que associam agregação e modo de dispersão, é que agregação é uma medida depende de escala, sendo que espécies com indivíduos agregados numa dada escala pode ser aleatoriamente distribuídas numa outra escala. Então, se a questão é o quanto dispersão é importante para o grau de agregação, a medida da agregação necessita ser feita sobre escalas similares a escalas espaciais da dispersão. Agregação em escalas maiores do que a escala de dispersão pode indicar a importância de processos de escalas maiores como heterogeneidade ambiental. Assim, a hipótese de Peres & Baider (1997) que a agregação dos indivíduos de castanha-do-pará seria controlada pela dispersão pode ser razoavelmente considerada, pois a escala espacial da dispersão das sementes geradas pelas cotias combina com a escala de agregação das árvores. Ao contrário, não é surpresa que modelos de dispersão não influenciam a agregação de plantas numa escala de 10 x 10 Km, que num estudo realizado na Inglaterra (Quin et al. 1994 apud Levine & Murrell 2003). 6. Conclusão Geral Fica claro no texto que os vertebrados frugívoros interferem fortemente no padrão de deposição das sementes nos ambientes. Mas para associar diretamente o padrão de deposição de semente e a influência desta no padrão de distribuição espacial dos indivíduos adultos, várias questões devem ser levadas em consideração, desde o formato da chuva de sementes produzida pelo dispersor até a escala em que se verifica a agregação de uma dada população, até mesmo verificar como variáveis ambientais estariam atuando na população estudada. De uma forma geral, vários processos estão envolvidos no estabelecimento das sementes, desde sua germinação até o estabelecimento dos indivíduos adultos, e a agregação entre os indivíduos pode diminuir a medida que estes crescem. Ferramentas atuais de estudo de auto-correlação espacial poderiam ser interessantes nestes trabalhos para demonstrar se indivíduos de um mesmo estádio ontogenético estariam associados no espaço ou não. 11 Assim, podemos concluir que os dispersores podem ter grande importância na forma de deposição das sementes, e poderiam assim influenciar na estrutura espacial das espécies nas comunidades, influenciar poderiam, mas determinar não! 7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS AUGSPURGER, C.K. 1983. Offspring recruitment aroun tropical trees: changes in cohort distance with time. Oikos 40:189-196. ALCÁNTARA, J.M., REY, P.J., VALERA, F. & SÁNCHEZ-LAFUENTE. 2000. Factors shaping the seedfall pattern of a bird-dispersed plant. Ecology 81:1937-1950. DALLING, J.M. 2002. Ecología de semillas. In Ecologia y conservación de Bosques Neotropicales (M.R. Guariguata & G.H. Kattan, eds.) LUR, Cartago, p. 345-375. FENNER, M. 1985. Seed Ecology. Chapman and Hall Ltd. New York. FIGUEROA, J.A. & CASTRO, S.A. 2002. 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