Redalyc.Regeneração do músculo tibial anterior em diferentes

Revista Brasileira de Fisioterapia
ISSN: 1413-3555
[email protected]
Associação Brasileira de Pesquisa e PósGraduação em Fisioterapia
Brasil
Botelho, AP; Facio, FA; Minamoto, VB
Regeneração do músculo tibial anterior em diferentes períodos após lesão por estimulação elétrica
neuromuscular
Revista Brasileira de Fisioterapia, vol. 11, núm. 2, marzo-abril, 2007, pp. 99-104
Associação Brasileira de Pesquisa e Pós-Graduação em Fisioterapia
São Carlos, Brasil
Disponível em: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=235016478003
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Projeto acadêmico sem fins lucrativos desenvolvido no âmbito da iniciativa Acesso Aberto
v.ISSN
11 n.1413-3555
2, 2007
Regeneração muscular após lesão por eletroestimulação
Rev. bras. fisioter., São Carlos, v. 11, n. 2, p. 99-104, mar./abr. 2007
©Revista Brasileira de Fisioterapia
99
REGENERAÇÃO DO MÚSCULO TIBIAL ANTERIOR EM DIFERENTES
PERÍODOS APÓS LESÃO POR ESTIMULAÇÃO ELÉTRICA
NEUROMUSCULAR
BOTELHO AP, FACIO FA E MINAMOTO VB
Programa de Pós-Graduação em Fisioterapia, Faculdade de Ciências da Saúde, Universidade Metodista de Piracicaba,
Piracicaba, SP - Brasil
Correspondência para: Profa. Dra. Viviane Balisardo Minamoto, Curso de Mestrado em Fisioterapia, FACIS – UNIMEP,
Rodovia do Açúcar, Km 156, CEP 13400-911, Piracicaba, SP – Brasil, e-mail: [email protected]
Recebido: 07/06/2005 - Revisado: 18/04/2006 - Aceito: 28/07/2006
RESUMO
Contextualização: Lesões no musculoesquelético podem ser causadas pela própria contração muscular. Objetivo: Analisar em
diferentes períodos a lesão do músculo tibial anterior (TA) induzida pela eletroestimulação. Material e Método: ratos Wistar
macho (298,2 ± 16,0g) foram divididos nos grupos: eletroestimulado (EE) e analisado após 3 e 5 dias (n= 20) e controle (C), 3 e
5 dias (n= 14). O TA, mantido em alongamento, foi lesado por eletroestimulação neuromuscular (90 min, 30Hz, 1m/s, Ton/Toff
4s e 4mA). Após 3 e 5 dias, os animais foram sacrificados e os músculos retirados, sendo os cortes histológicos (10 μm) obtidos
em criostato e corados com Azul de Toluidina. Os pesos corporal e muscular foram analisados estatisticamente pelo teste
T-Student (p≤ 0,05). Resultado: Aumento do peso corporal final quando comparado com inicial em C3 e C5 (288,5 ± 18,3g x 308,5
± 24,3g; 288,4 ± 15,0g x 305,5 ± 20,7g, respectivamente) e diminuição em EE3 e EE5 (305,0 ± 13,0g x 285,6 ± 13,2g; 306,1 ± 12,4g
x 278,4 ± 20,9g, respectivamente). Peso muscular relativo do EE5 foi menor quando comparado com o C5 (0,20 ± 0,001% x 0,22
± 0,01%, respectivamente). Análise histológica mostrou variabilidade na extensão e nos sinais de fibras lesadas e/ou em
regeneração e a região distal foi a mais lesada. Grupo EE3 apresentou predominância de infiltrado celular e hipercontração dos
miofilamentos, e no grupo EE5 houve predominância de infiltrado celular, basofilia e fibrose. Conclusão: O período de 2 dias
após eletroestimlação foi suficiente para observar diferença no processo de regeneração com maior susceptibilidade à lesão na
região distal do músculo tibial anterior.
Palavras-chave: regeneração muscular, tibial anterior, estimulação elétrica, lesão muscular.
ABSTRACT
Regeneration of the tibialis anterior muscle at different times following injury induced by
neuromuscular electrical stimulation
Background: Skeletal muscle injuries may be caused by contraction of the muscle concerned. Objective: To analyze the tibialis
anterior muscle at different times following injury induced by electrical stimulation. Method: Male Wistar rats (298.2 ± 16.0g)
were divided into two electrically stimulated groups evaluated after three and five days (n= 20) and two control groups, also
evaluated after three and five days (n= 14). While stretched, the tibialis anterior muscle was injured by neuromuscular electrical
stimulation (90 minutes, 30 Hz, 1 m/s, Ton/Toff 4 s and 4 mA). Three and five days afterwards, the animals were sacrificed and
the muscles were removed. Histological sections were cut (10 μm) using a cryostat and were stained with toluidine blue. The
body and muscle weights were statistically analyzed using Student’s t test (p≤ 0.05). Results: The final body weight was higher
than the initial weight for the 3-day control group (288.5 ± 18.3g vs. 308.5 ± 24.3g) and 5-day control group (288.4 ± 15.0g vs.
305.5 ± 20.7g) and lower for the 3-day stimulated group (305.0 ± 13.0g vs. 285.6 ± 13.2g) and 5-day stimulated group (306.1 ± 12.4g
vs. 278.4 ± 20.9g). The relative muscle weight in the 5-day stimulated group was lower than in the 5-day control group
(0.20 ± 0.001% vs. 0.22 ± 0.01%, respectively). The histological analysis showed variance between the animals regarding the
extent and signs of fiber damage and/or regeneration, and the distal region was the most injured. The 3-day stimulated group
presented predominance of cell infiltrate and myofilament hypercontraction, while the 5-day stimulated group presented
predominance of cell infiltrate, basophils and fibrosis. Conclusion: A period of two days following electrical stimulation was
sufficient for showing a difference in the regeneration process. The distal region of the tibialis anterior muscle was more
susceptible to injury.
Key words: muscle regeneration, tibialis anterior, electrical stimulation, muscle injury.
100
Botelho AP, Facio FA e Minamoto VB
INTRODUÇÃO
A lesão muscular decorrente da prática desportiva é
muito comum em indivíduos ativos, o que causa, na maioria
das vezes, dor e incapacidade, levando a um comprometimento
tanto nas atividades ocupacionais quanto nas atividades de
lazer1. Desse modo, o tratamento desse tipo de lesão muscular
é muito freqüente nas clínicas de fisioterapia.
Exercícios físicos de fortalecimento muscular ou
endurance, especialmente aqueles realizados em contração
excêntrica, podem provocar lesão muscular2, sendo a
contração considerada um mecanismo natural de lesão3, pois
ocorre em condições fisiológicas quando comparada com
outras formas de indução da mesma4.
Apesar da alta incidência de lesão, o musculoesquelético
apresenta capacidade de regeneração, sendo bem documentado
na literatura que as fases do processo regenerativo são
similares, independente dos diferentes mecanismos indutores
de lesão5, mas com duração e características específicas às
causas da lesão6.
Devido ao fato de a contração muscular ser uma das
causas das lesões observadas durante a prática esportiva,
o objetivo deste estudo foi realizar a análise histológica do
músculo tibial anterior em diferentes períodos após lesão
muscular induzida pela estimulação elétrica neuromuscular.
Os dados resultantes promoverão entendimento das respostas
musculares em diferentes períodos de tempo após a lesão
por contração.
MATERIAL E MÉTODO
O experimento foi desenvolvido de acordo com o Guide
for the Care and Use of Laboratory Animals7. Os animais
foram mantidos no Biotério Central da Universidade em gaiolas
individuais de polietileno e submetidos a ciclo claro/escuro
de 12h e temperatura de 23 ± 2 oC, tiveram livre acesso à
água e ração peletizada. Trinta e quatro ratos machos Wistar,
com peso médio de 298,2 ± 16g foram divididos em grupos:
eletroestimulado e analisado após 3 (n= 10; EE3) e 5 (n= 10;
EE5) dias, e controle: 3 (n= 7; C3) e 5 (n= 7; C5) dias. Nos
grupos eletroestimulados, os animais foram submetidos a
uma única sessão de estimulação elétrica neuromuscular e
analisados 3 ou 5 dias após a mesma.
A estimulação elétrica foi realizada com o intuito de causar
lesão no músculo tibial anterior direito (TAD). Esse músculo
foi escolhido por apresentar fibras dispostas longitudinalmente,
o que facilita a análise histológica8.
Os animais submetidos à eletroestimulação foram
anestesiados com hidrato de cloral (460 mg/Kg –
1,4ml/300g, ip). Dois eletrodos foram fixados no nervo fibular
para a estimulação do músculo TA, utilizando-se o aparelho
Dualpex 961® (Quark), devidamente calibrado, com os
seguintes parâmetros: largura de pulso1 m/s, intensidade
4 m/A, Ton/off 4 s e freqüência 30 Hz, durante 90 minutos.
Rev. bras. fisioter.
Durante todo o procedimento de eletroestimulação, a pata
posterior direita foi mantida em alongamento máximo contínuo
em flexão plantar, por meio da utilização de pequena tala de
madeira, conforme proposto e discutido em artigo prévio9.
Os animais foram pesados no 1° dia do experimento
e 3 e 5 dias após a eletroestimulação, quando os mesmos
foram sacrificados. Os músculos tibial anterior direito e
esquerdo dos grupos eletroestimulados e dos grupos controle
foram cuidadosamente dissecados e pesados individualmente
em balança analítica (Bel Engineering, UMark®-210A) para
posterior análise do peso muscular relativo, obtido por meio
da relação com o peso corporal.
Após a dissecação, os músculos foram divididos com
bisturi em três partes similares (proximal, média e distal),
colados com uma mistura de tissue tek e gum-tragacanth em
um pedaço de madeira, resfriados em isopentano e congelados
em nitrogênio líquido. Após esse procedimento, os músculos
foram estocados em galão de nitrogênio líquido até serem
processados e analisados.
As três partes dos músculos foram seccionadas por
meio de cortes histológicos transversais de 10μm, obtidos
por meio de micrótomo criostato (Ancap®, mod 300), e os
cortes foram corados com Azul de Toluidina (10%). Os sinais
de fibras lesadas e de fibras em regeneração foram
identificados em microscópio óptico (Olympus®, BX-41),
onde observou-se presença de sinais de lesão e de fibras em
regeneração caracterizados por : a) fibras com necrose celular,
as quais apresentam periferia delimitada e o interior com
aspecto de vidro opaco; b) basofilia periférica ou generalizada,
conseqüente à proliferação ribossômica; c) fibras musculares
com núcleo centralizado e nucléolo proeminente; d) presença
de hipercontração dos miofilamentos, e e) infiltrado celular10,11.
As lesões encontradas nas três partes dos músculos
eletroestimulados foram classificadas como leve, moderada
ou severa, de acordo com a extensão dos sinais por corte
analisado, conforme relatado previamente9. Em todas as
regiões, a porcentagem dos sinais indicativos de lesão foi
determinada analisando a presença ou ausência desses sinais
em cada músculo dos grupos eletroestimulados.
Para a análise estatística foi utilizado o software Origin
versão 6.0. Os resultados obtidos foram analizados pelo teste
T-Student independente (entre grupos) e pareado
(intergrupos), significativo quando p≤ 0,05, a fim de se realizar
a análise comparativa dos pesos corporal e muscular.
RESULTADOS
Na análise do peso corporal, foi observado que o peso
corporal final, quando comparado com o inicial, foi maior
nos grupos C3 (288,5 ± 18,3g x 308,5 ± 24,3g; p< 0,01) e
C5 (288,4 ± 15g x 305,5 ± 20,7g; p< 0,01). Os grupos
eletroestimulados apresentaram diminuição significativa do
peso corporal final quando comparado com o inicial, tanto
nos grupos EE 3 (305 ± 13g x 285,6 ± 13,2g; p< 0,01) quanto
v. 11 n. 2, 2007
Regeneração muscular após lesão por eletroestimulação
101
Tabela 1. Média e desvio-padrão da massa corporal inicial e final e massa
muscular relativa do tibial anterior direito (TAD) e esquerdo (TAE) dos
grupos controle 3 e 5 dias (C3 e C5) e eletroestimulado 3 e 5 dias (EE3
e EE5).
Grupos
Peso corporal (g)
Inicial
Final
Peso muscular (%)
TAD
TAE
C3
288,5 ± 18,3 308,7 ± 24,3* 0,20 ± 0,009
-
C5
288,4 ± 15,0 305,4 ± 20,7* 0,22 ± 0,010
-
EE3
305,0 ± 13,0 285,6 ± 13,2* 0,20 ± 0,013
0,21 ± 0,014
EE5
306,1 ± 12,4 278,4 ± 20,9* 0,20 ± 0,001** 0,25 ± 0,010
* diferença estatisticamente significativa quando comparado com o peso
corporal inicial (p< 0,01). ** diferença estatisticamente significativa
quando comparado com o TAE e com o músculo do grupo controle 5
dias (p< 0,01).
nos EE 5 (306,1 ± 12,4g x 278,4 ± 20,9g; p< 0,01)
(Tabela 1).
Não houve diferença significativa na análise do peso
muscular relativo quando comparados os músculos tibiais
anteriores eletroestimulados com o contralateral e com o
controle dos animais analisados após 3 dias. O peso relativo
do músculo eletroestimulado e analisado após 5 dias foi
significativamente menor que o peso do músculo contralateral
e controle 5 dias (0,20 ± 0,001% x 0,25 ± 0,01% x 0,22 ±
0,01%; respectivamente), conforme apresentado na
Tabela 1.
Os músculos dos grupos controle e os músculos
contralaterais dos grupos eletroestimulados apresentaram
padrão morfológico muscular normal (Figura 1A). Os
músculos eletroestimulados e analisados após 3 e 5 dias
apresentaram sinais de fibras lesadas e em regeneração, tais
como infiltração, hipercontração, fibra com basofilia, fibra
com núcleo centralizado e nucléolo proeminente, bem como
fibras com áreas de menor calibre (Figuras 1B e 1C).
Em relação aos sinais de lesão, o grupo eletroestimulado
e analisado após 3 dias apresentou predominância de infiltrado
celular e hipercontração dos miofilamentos, sinais indicativos
de lesão precoce. (Figura 2A) Já o grupo eletroestimulado
e analisado após 5 dias apresentou, além da alta incidência
de infiltrado celular, maior porcentagem de fibras em processo
de regeneração, sendo essas caracterizadas pela basofilia e
fibras com núcleo centralizado e nucléolo proeminente. A
fibrose foi observada nos músculos lesados, porém foi
encontrada somente no grupo analisado após 5 dias da lesão
e com maior incidência na região distal (Figura 2B).
Em relação às regiões musculares analisadas, foi
observada diferença quantitativa dos sinais de lesão entre as
diferentes regiões e entre os grupos eletroestimulados. Desse
modo, em ambos os grupos eletroestimulados, as regiões
proximal, média e distal apresentaram lesões classificadas
como leve e moderada. Entretanto, somente a região distal
A
B
+
+
B
B
H
H
*
C
Figura 1. A: Músculo tibial anterior do grupo controle. Observam-se
fibras normais, com núcleos periféricos (seta) e formato hexagonal.
Músculo eletroestimulado e analisado apos 3 (B) e 5 (C) dias. B: Observase fibra muscular com basofilia (B) e fibra com área de menor calibre
(cruz). C: Infiltração (triângulo), hipercontração dos miofilamentos (H)
e fibra com núcleo centralizado e nucléolo proeminente (asterisco).
Coloração: Azul de Toluidina. Aumento em microscopia óptica: 400x.
Botelho AP, Facio FA e Minamoto VB
Rev. bras. fisioter.
80
50
Necrose
Basofilia
40
NCNP*
Hipercontração
30
Infiltrado
20
10
Classificação da lesão (%)
Fibras lesadas ou regeneradas (%)
102
Leve
60
Moderada
Moderada
Severa
40
20
0
0
Proximal
Proximal
Distal
A
Média
Distal
Região Muscular
Região Muscular
80
40
Necrose
Basofilia
30
NCNP*
Hipercontração
20
Infiltrado
Fibrose
10
Classificação da lesão (%)
Fibras lesadas ou regeneradas (%)
A
Média
Leve
60
Moderada
Severa
40
20
0
0
Proximal
Proximal
B
Média
Distal
Região Muscular
* NCNP: fibras musculares com núcleo centralizado e nucléolo
proeminente.
Figura 2. Incidência dos sinais de lesão ou regeneração encontrados
nas regiões proximal, média e distal dos músculos tibiais anteriores
eletroestimulados e analisados após 3 (A), e 5 (B) dias.
apresentou lesão classificada como severa, sendo essa mais
pronunciada no grupo eletroestimulado e analisado após 5
dias.
No grupo eletroestimulado e analisado após 3 dias, a
lesão muscular classificada como leve esteve presente em
70, 60 e 50% e a moderada em 30, 40 e 40% dos animais,
nas regiões proximal, média e distal, respectivamente. A lesão
muscular severa foi observada na região distal em somente
10% dos animais desse grupo (Figura 3A). Já no grupo
eletroestimulado e analisado após 5 dias, a lesão leve foi
encontrada em 80, 70 e 40% e a moderada em 20, 30 e 10%
dos animais, nas regiões proximal, média e distal,
respectivamente. Somente a região distal apresentou sinal
de lesão classificada como severa, sendo esse tipo de lesão
encontrada em 50% dos animais desse grupo (Figura 3B).
DISCUSSÃO
Apesar de a contração excêntrica ser a mais lesiva, o
presente trabalho utilizou-se de um modelo de lesão por
B
Média
Distal
Região Muscular
Figura 3. Classificação das lesões encontradas nas regiões proximal,
média e distal dos músculos tibiais anteriores eletroestimulados e
analisados após 3 (A) e 5 (B) dias.
contração isométrica com o músculo imobilizado em posição
de alongamento, conforme proposto em artigo prévio9. Esse
tipo de contração simula as alterações morfológicas induzidas
pela contração excêntrica3,12, pois, em adição à tensão gerada
pelo próprio músculo durante a contração, ocorre a tensão
muscular provocada pela posição de alongamento 1,13,14. Na
contração excêntrica, o músculo contrai para gerar tensão
e então é passivamente alongado por uma força externa,
gerando tensão adicional15.
Em relação ao peso corporal, pode-se supor que a
diminuição significativa do peso no grupo eletroestimulado
e analisado após 3 e 5 dias seja decorrente do estresse
submetido aos animais, o que interfere na dieta e/ou
metabolismo dos mesmos16,17. Além disso, pode-se observar
que o período de cinco dias após a lesão muscular não foi
suficiente para que os animais alcançassem o peso observado
no grupo controle.
Houve diminuição significativa do peso do músculo
eletroestimulado e analisado após 5 dias quando comparado
ao contralateral e ao controle, sendo esse resultado sugestivo
de atrofia muscular. Essa diminuição de peso também foi
observada em trabalho prévio3, quando o tibial anterior foi
v. 11 n. 2, 2007
Regeneração muscular após lesão por eletroestimulação
analisado após 5 dias (diminuição de 11,6% de peso quando
comparado com o contralateral), mas sem alteração do peso
quando analisado 1 dia após a lesão. A não diminuição do peso
muscular, observada no grupo analisado após 3 dias da lesão,
pode ser devido ao fato de a atrofia muscular estar sendo
mascarada pela presença do edema18, uma vez que o processo
inflamatório tem seu pico de desenvolvimento entre 24 e 48
horas após a lesão muscular19.
A lesão muscular foi produzida pela contração, sendo
inicialmente induzida por um componente mecânico
(contração), e, posteriormente, exacerbada devido a
componente inflamatório, secundário à lesão inicial2,20. Essa
característica da lesão pode explicar o fato de o grupo
analisado após 3 dias ter apresentado maior incidência de sinais
de fibras lesadas, uma vez que a análise do mesmo foi durante
o pico do processo inflamatório19, enquanto que o grupo
analisado após 5 dias apresentou maior incidência de sinais
de fibras em regeneração. Estudos prévios também relatam
maior comprometimento muscular durante o período de
instalação do processo inflamatório3,20,21,22.
A lesão caracterizada como sendo severa, por apresentar
grande extensão da área de lesão, foi mais evidente no grupo
eletroestimulado e analisado após 5 dias. Entretanto, os sinais
que predominaram nesse grupo foram os sinais de fibras em
processo de regeneração. Esse resultado mostra que o
processo de regeneração após lesão por eletroestimulação
é relativamente rápido, pois em apenas 2 dias houve uma
evolução significativa do processo regenerativo. Dados
similares foram encontrados em estudo prévio, em que o tibial
anterior de animais analisados após 7 dias da eletroestimulação
também apresentou lesão significativamente reduzida quando
comparado com os animais analisados após 5 dias, sendo
que, após 7, dias a região média do músculo apresentou
padrão bastante similar ao do grupo controle3.
No presente estudo, a maior severidade de lesão foi
observada na região distal, sendo que trabalhos prévios
também relatam maior ocorrência da lesão na região
miotendínea1,3. Isso se explica porque cada miofibra é ligada
às suas regiões terminais por tecido conjuntivo, e a contração
das miofibras é transformada em movimento, via junção
miotendínea23. Desse modo, a lesão observada mais intensamente nessa área pode ocorrer devido à concentração de
estresse na região distal da fibra muscular. Como a articulação
talocrural encontrava-se imobilizada, a restrição de movimento
impedia a transmissão adequada da força para o tendão8.
A fibrose muscular foi observada somente nos animais
analisados após 5 dias da lesão, o que sugere que o período
de 3 dias não tenha sido suficiente para uma proliferação
significativa de fibroblastos que levasse ao aparecimento do
tecido cicatricial. Apesar de trabalhos prévios mostrarem
síntese de colágeno tipo I e II nos primeiros dias após a lesão,
os maiores níveis foram observados nos períodos de 5 a 7
dias24,25, o que fortalece os resultados encontrados neste
estudo.
103
Uma hipótese para a ocorrência de fibrose é a isquemia
e a baixa oxigenação, o que favorece a proliferação de
fibroblastos26. É importante ressaltar que a regeneração
muscular e a formação de fibrose na área lesada são eventos
competitivos, sendo que este último pode levar à inibição
completa da regeneração muscular27. Sendo assim, recursos
fisioterapêuticos, como a mobilização, devem ser recomendados durante o processo de regeneração muscular para
prevenção do aparecimento de fibrose23.
CONCLUSÃO
Os resultados deste estudo, dentro das condições
experimentais utilizadas, mostraram que a lesão por estimulação
elétrica promoveu maior lesão na região muscular distal,
sugerindo que a região miotendínea é mais susceptível à lesão.
Além disso, a análise histológica mostrou que a regeneração
após eletroestimulação é relativamente rápida, pois, após 5
dias da lesão, foi observada grande incidência de fibras em
regeneração e padrão morfológico qualitativamente melhor,
quando comparado com o grupo analisado após 3 dias da
eletroestimulação.
Agradecimentos: Ao Prof. Dr. Rinaldo Roberto de J. Guirro pelo auxilio
no procedimento de estimulação elétrica.
Apoio: FAPESP (02/07171-0) e FAP-UNIMEP (314/02).
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