espécies e flutuação populacional de hiperparasitóides

PIBIC-UFU, CNPq & FAPEMIG
Universidade Federal de Uberlândia
Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação
DIRETORIA DE PESQUISA
ESPÉCIES E FLUTUAÇÃO POPULACIONAL DE HIPERPARASITÓIDES
(HYMENOPTERA: FIGITIDAE) DE PULGÕES
Samira Evangelista Ferreira1
Universidade Federal de Uberlândia, Instituto de Ciências Agrárias, Laboratório de Entomologia - Controle Biológico,
Av. Acre s/n, Campus Umuarama, Bloco 2E, Uberlândia-MG, CEP 38405-402, [email protected]
Suelen Oliveira Arantes1, [email protected]
Dener Mateus Bortoletto , [email protected]
Reinaldo Silva de Oliveira1 , [email protected]
Jorge Eduardo Attie Hubaide2, [email protected]
3
Marcus Vinicius Sampaio [email protected]
Resumo Este trabalho teve por objetivo determinar as espécies e a flutuação populacional de
hiperparasitóides (Hymenoptera: Figitidae) de pulgões em couve em Uberlândia, Minas Gerais e
determinar as espécies de hiperparasitóides (Hymenoptera: Figitidae) de pulgões no estado de
Roraima. Os insetos foram obtidos em Uberlândia a partir de 101 coletas realizadas semanalmente
no período compreendido entre agosto de 2005 e janeiro de 2008 e em Roraima foram realizadas
27 coletas entre os meses de fevereiro e outubro de 2008. Uma amostra desses hiperparasitóides
foi montada a seco, outra foi mantida em álcool 70%, sendo triados e identificados ao nível de
espécie. O número de hiperparasitóides emergidos foi correlacionado com os fatores climáticos,
número de pulgões vivos e parasitados de cada espécie. Alloxysta fuscicornis se apresentou como
única espécie da família Figitidae hiperparasitando pulgões em couve em Uberlândia-MG. Já em
Roraima, não foram encontrados hiperparasitóides. Os fatores bióticos que regularam a população
de Figitidae foram a quantidade de Brevicoryne brassicae vivos e mumificados (r = 0,7984 e p <
0,0001; r = 0,8144 e p = 0,0001, respectivamente),e quantidade de Myzus persicae mumificados (r
= 0,2387 e p =0,0081), tendo relação direta com a população de Figitidae. As temperaturas média
(r = 0,3700 e p = 0,0001) e máxima (r = 0,4141 e p = 0,0001) foram os fatores abióticos que
influenciaram positivamente a população de Figitidae. Já a precipitação pluviométrica foi o fator
abiótico que interferiu negativamente na população de Figitidae (r = -0,1693 e p = 0,0452).
Palavras-chave: Afídeos, controle biológico, parasitóides, Alloxysta fuscicornis
1. INTRODUÇÃO
A couve, Brassicae oleracea var. acephla L. (Brassicaceae), é uma das mais importantes
hortaliças cultivadas no Brasil devido ao seu alto consumo e aceitação no mercado. Os pulgões são
pertencentes à família Aphididae e se situam entre as principais pragas dentro da agricultura. Pelos
danos causados à cultura da couve, destacam-se as seguintes espécies de pulgões Brevicoryne
brassicae (Linné), Lipaphis erysimi (Kaltenbach) e Myzus persicae (Sulzer) (Gallo et al., 2002;
Peña-Martínez, 1992; Sousa-Silva; Ilharco, 1995).
Os parasitóides (Hymenopetera: Braconidae, Aphidiinae) são os principais inimigos
naturais dos pulgões e Diaeretiella rapae (M’Intosh) se destaca no controle biológico dos pulgões
das brássicas. É um endoparasitóide solitário cosmopolita e apresenta diversas espécies de afídeos
como hospedeiro (Starý, 1988). Entretanto, possui associação constante aos pulgões que atacam as
brássicas, sendo para estes, o parasitóide de maior ocorrência, e na maioria dos casos o único a
1
1- Acadêmicos do curso de Agronomia; 2- Acadêmico do curso de Pós-graduação em Agronomia;
3- Orientador.
parasitar os afídeos que utilizam a couve como planta hospedeira (Souza; Bueno, 1992; Bueno;
Souza, 1993; Cividanes, 2002; Mussury; Fernandes, 2002; Vaz et al., 2004; Sampaio, 2004).
Hiperparasitóides, ou parasitóides secundários, são insetos que parasitam outros
parasitóides, estes organismos são freqüentemente encontrados em criações de parasitóides de
pulgões, sua ação pode inviabilizar a criação e o controle biológico exercido pelos parasitóides. A
emergência de hiperparasitóides no campo pode chegar a 80% em relação ao número de pulgões
parasitados, limitando a ação dos parasitóides (Bueno; Sampaio, 2009).
A abundância de hiperparasitóides da família Figitidae, em pulgões da couve, pode atingir
níveis superiores a 90% do total de parasitóides e hiperparasitóides emergidos (M.V. Sampaio,
dados não publicados). Neste contexto, hiperparasitóides das famílias Pteromalidae e Encyrtidae
também podem ser encontrados, contudo, a espécie Alloxysta fuscicornis (Hartig) apresenta uma
maior dominância, sendo uma espécie quase específica para o parasitóide Diaeretiella rapae,
causando grande redução de sua população (Bueno; Sousa, 1993; Cividanes, 2002). A recente
descrição da espécie Alloxysta desantisi Pujade-Villar & Díaz na região Neotropical (Pujade-Villar
et al., 2002) e a dificuldade na identificação desta espécie, devido a sua grande similaridade com
Alloxysta fuscicornis, geraram dúvidas sobre as espécies deste gênero que ocorrem como
hiperparasitóides dos pulgões das brássicas. Desta forma, não se tem certeza sobre a prevalência de
Alloxysta fuscicornis para brássicas já que podem ter sido relacionados indivíduos da espécie
Alloxysta desantisi juntamente com esses indivíduos da espécie Alloxysta fuscicornis.
Taxonomicamente os Cynipoidea são na sua maioria pequenos (<5 mm de comprimento),
apresentam uma reduzida venação alar característica e o metassoma comprimido, curto e
arredondado, porém com variações morfológicas dentro da superfamília (Ronquist, 1999). Esta
superfamília apresenta a célula radial razoavelmente grande, podendo ou não ser fechada e
compreende as famílias Austrocynipidae, Iballidae, Liopteridae, Cynipidae e Figitidae (Liljeblad;
Ronquist, 1998). Segundo Ronquist (1999) a família Figitidae abrange nove sub-famílias:
Thrasorinae, Charipinae, Anacharitinae, Figitinae, Aspicerinae, Emargininae, Pycnostigminae,
Eucoilinae e Parnipinae.
A subfamília Charipinae apresenta superfície dorsal do escutelo sem esculturações e o
segundo segmento abdominal alcançando pelo menos a metade do abdome. Esta sub-família é
cosmopolita e de poucas espécies. Possui duas diferentes tribos, Charipini e Alloxystini que se
diferenciam biologicamente e morfologicamente. A tribo Alloxystini é parasitóide de Braconidae
(Aphidiinae) e de larvas de Chalcidoidea (Aphelinidae) em pulgões. A tribo Charipini é parasitóide
de larva de Chalcidoidea (Encyrtidae) em Pisilídeos (Ronquist, 1999).
Os gêneros descritos para a região Neotropical são Phaenoglyphis e Alloxysta. O gênero
Phaenoglyphis pode ser facilmente distinguido dos demais gêneros de Charipinae pela presença de
uma sutura mesopleural. Phaenoglyphis villosa (Hartig) ainda apresenta célula radial grande, ampla
e aberta na borda, sua distribuição geográfica é provavelmente cosmopolita encontrada nas regiões
Holártica, Africana e Neotropical (Pujade-Villar et al., 2007). Os exemplares desta espécie
encontrados na região Neotropical são originários da Argentina e Chile, não havendo registros de
sua coleta em território brasileiro (PUJADE-VILLAR et al., 2002).
O gênero Alloxysta apresenta mesopleura lisa, escutelo sem depressão basal e tergitos
metassomais 2 e 3 com longitudes dorsais similares (Paretas-Martínez; Pujade-Villar, 2007). Duas
espécies são descritas para o Brasil, Alloxysta desantisi e Alloxysta fuscicornis. A espécie Alloxysta
desantisi apresenta os três primeiros flagelômeros modificados em machos, sendo o primeiro
flagelômero levemente curvado e o segundo e o terceiro fortemente curvados. Sendo esta uma
característica comum à Alloxysta fuscicornis, entretanto, Alloxysta desantisi apresenta carenas bem
definidas no propódeo o que a diferencia das demais espécies do gênero presentes na região
Neotropical. Já Alloxysta fuscicornis, além de apresentar mesoescuto sem depressão basal como em
todos Alloxysta e antenômeros modificados em machos como em Alloxysta desantisi, apresenta
propódeo pubescente e sem carena (Paretas-Martínez; Pujade-Villar, 2007).
Alloxysta desantisi está distribuído geograficamente na Argentina, Brasil e Chile e
provavelmente em toda a região Neotropical. No Brasil essa espécie foi identificada em Curitiba no
2
estado do Paraná. Na Argentina foi encontrada em Aphidiinae em Brevicoryne brassicae (PujadeVillar et al., 2002). Alloxysta fuscicornis está amplamente distribuído em território brasileiro e foi
descrito em Curitiba (Paraná) e Teresópolis (Rio de Janeiro) em pessegueiro, em São Carlos (São
Paulo) em afídeos de Salvia splendens, em Ipiranga (São Paulo), além de ter sido encontrado na
Argentina em Brevicoryne brassicae (Pujade-Villar et al., 2002). Souza e Bueno (1992) e Cividanes
(2002) observaram que em múmias de Brevicoryne brassicae emergiram apenas o parasitóide
Diaeretiella rapae e o hiperparasitóide Alloxysta fuscicornis, evidenciando seu predomínio como
espécie de hiperparasitóide, dentro da família Figitidae, associadas a Brevicoryne brassicae em
culturas de couve no Brasil.
No estado de Roraima, região Norte do país, não existem pesquisas relacionadas a
populações de pulgões, logo não se tem dados sobre espécies de parasitóides e a identificação de
espécies de hiperparasitóides de pulgões é inexistente. Desta forma torna-se tão importante a
triagem, identificação e montagem destas espécies relacionadas a pulgões nesta região, a fim de
compará-las com os registros de hiperparasitóides da região de Uberlândia.
São conhecidos alguns fatores bióticos e abióticos que são determinantes na flutuação
populacional dos hiperparasitóides. Os fatores abióticos são representados principalmente pelas
características climáticas, como umidade, precipitação pluviométrica e temperatura (Gallo et al.,
2002; Silveira-Neto et al., 1976). Já os fatores bióticos, são resultantes da interação entre o
hiperparasitóide e os pulgões sendo estes vivos ou mumificados.
Ainda, o conhecimento das espécies de parasitóides e hiperparasitóides pode permitir o
desenvolvimento de programas de controle biológico de pulgões focados nas culturas agrícolas de
interesse econômico. Nesse sentido, o objetivo desse trabalho é determinar as espécies e a flutuação
populacional de hiperparasitóides (Hymenoptera: Figitidae) de pulgões em couve em Uberlândia,
Minas Gerais, determinar as espécies de hiperparasitóides (Hymenoptera: Figitidae) de pulgões no
estado de Roraima e comparar fauna de hiperparasitóides de Uberlândia e de Roraima.
2. METODOLOGIA
Os hiperparasitóides foram obtidos de duas maneiras. A primeira é referente ao material
depositado no Laboratório de Entomologia Controle Biológico da Universidade Federal de
Uberlândia. Neste laboratório encontram-se 101 coletas de pulgões mumificados em couve, feitas
semanalmente no período de agosto de 2005 a janeiro de 2008, realizados na Fazenda Experimental
do Glória, em Uberlândia das quais emergiram inúmeros hiperparasitóides que foram identificados
até família e preservados em álcool 70%. A partir disso, foi possível identificar a família Figitidae e
separá-las das demais famílias encontradas.
Coletas foram realizadas, também, no estado de Roraima em diversas plantas cultivadas,
afim de obter dados sobre parasitóides primários e secundários em pulgões.
Os hiperparasitóides das duas regiões foram triados, uma amostra foi montada a seco. A
secagem dos hiperparasitóides para a montagem a seco, foi realizada segundo a técnica do
Hexamethyldisilazane (HMDS), que consiste na desidratação dos espécimes pela transferência do
álcool 70% para o Álcool Absoluto (99%) seguido de um ou dois banhos com o produto HMDS e
evaporação.
O restante foi mantido em álcool 70%. O material montado a seco e uma amostra do
material mantido em álcool 70% foram identificados ao nível de espécie em microscópio
estereoscópico. A técnica utilizada para montagem foi dupla-montagem em triângulos (points). A
escolha desse método foi baseada no tamanho do inseto, na rapidez do procedimento e na maior
visibilidade de algumas partes do corpo. As identificações foram feitas de acordo com Pujade-Villar
et al. (2002, 2007) e Paretas-Martínez e Pujade-Villar (2007).
O número de hiperparasitóides emergidos foi correlacionado com os fatores climáticos,
número de pulgões vivos e parasitados de cada espécie e com a presença de hiperparasitóides de
outras famílias. Os dados meteorológicos considerados foram a temperatura mínima, média e
máxima (°C) e a precipitação acumulada (mm). Para as temperaturas foram utilizados os dados
3
médios diários do período correspondente a sete (7) dias anteriores a coleta, já para a precipitação
foram usados os dados acumulados. Os dados meteorológicos foram coletados na Estação
Meteorológica da Fazenda do Glória, situada a cerca de 500 metros do local onde o experimento foi
instalado.
As variáveis climáticas (temperatura, umidade e precipitação) e biológicas (presença das três
principais espécies de pulgão da couve sendo eles vivos ou mumificados) foram correlacionadas,
pelo método de Pearson, para avaliar quais os fatores que regularam a população de Figitidae
durante o período de monitoramento. Determinou-se, então, a época de ocorrência, a flutuação
populacional e os fatores que limitam a população das espécies de hiperparasitóides da Família
Figitidae encontrados em pulgões da couve em Uberlândia. Para Roraima foi realizada uma base de
dados com a relação planta-pulgão-parasitóide-hiperparasitóide.
3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foi encontrada uma variação dos indivíduos da família Figitidae ao longo das 101 coletas
realizadas entre os anos de 2005 e 2008 (figura 1). Desta forma, pode-se observar que um pico no
número de múmias representa pico na população do hiperparasitóide também. Foram coletadas
47.166 múmias, e o número máximo de múmias em uma mesma coleta foi de 10.201 na sétima
coleta. Já para o número de hiperparasitóides emergidos, foi obtido um total de 1.014 indivíduos e o
máximo emergido em uma mesma coleta foi de 214 indivíduos na 85ª coleta (figura 1). O segundo
maior pico foi na coleta de número 79 apresentando um total de 168 indivíduos. Entre as coletas 42
e 79 foi observada uma menor densidade tanto dos hiperparasitóides, quanto dos pulgões
mumificados (figura 1). O pico no número de múmias na décima coleta representa um descompasso
com o número de hiperparasitóides emergidos, isso se deu provavelmente pela não emergência nas
múmias que pode ter sido provocado pelo manuseio, ou pela individualização incorreta das múmias.
220
10000
200
9000
8000
160
7000
140
Hiperparasitóides
120
Múmia
6000
5000
100
4000
80
60
3000
40
2000
20
1000
0
Nº Múmias
N° Hiperparasitóides
180
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
55
60
65
70
75
80
85
90
95 100
Figura 1: Flutuação populacional de Figitidae e múmias coletadas em couve. Uberlândia-MG,
agosto de 2005 a janeiro de 2008.
Emergiram 967 indivíduos da família Figitidae ao longo das 101 coletas. O maior pico
populacional ocorreu na coleta de numero 85, onde o número de indivíduos chegou a
aproximadamente 220 (figura 2). O número total de hiperparasitóides (figura 1) apresentou os
mesmos picos de emergência sendo que o número de Figitidae e o número total de hiperparasitóides
praticamente se sobrepõem. Os outros hiperparasitóides representam 47 indivíduos que distribuídos
ao longo dos 29 meses de avaliação apresentam valores próximos do zero (figura 2).
4
250
200
Figitidae
150
100
50
0
0
20
40
60
80
100
250
200
D. rapae
150
100
50
0
0
20
40
60
80
100
250
200
Outros hiperparasitóides
150
100
50
0
0
20
40
60
80
100
Figura 2: Flutuação populacional de Figitidae, Diaeretiella rapae e outros hiperparasitóides,
emergidos de couve. Uberlândia-MG, agosto de 2005 a janeiro de 2008.
O número total de parasitóides, Diaeretiella rapae, emergidos, em todas as coletas foi de
apenas 270 indivíduos. É possível notar, que o número de parasitóide foi baixo comparando-se
àquele de hiperparasitóides. A porcentagem de emergência de Figitidae no campo atingiu até 95%
em relação ao número de pulgões parasitados. Na literatura, os valores mais altos de emergência de
hiperparasitóides estão ao redor de 80% (Mackauer; Völkl 1993, Bueno et al. 1996). Esta
prevalência dos Figitidae indica forte efeito deletério da população de hiperparasitóide sobre a
5
eficiência do controle biológico dos pulgões da couve. Embora Diaeretiella rapae possa exercer
controle sobre os pulgões da couve em algumas épocas do ano, o efeito dos hiperparasitóides foi
limitante para a população de parasitóides.
A presença de Alloxysta fuscicornis pode ter limitado a ação de Diaeretiella rapae sobre
Brevicoryne brassicae. Vários autores relataram Alloxysta fuscicornis atuando como
hiperparasitóide de Diaeretiella rapae (Souza; Bueno 1992, Ovruski et al. 1998).
De todos os Figitidae emergidos 638 foram identificados ao nível de espécie. Todos foram
identificados como Alloxysta fuscicornis (figura 3), devido a presença de propódeo pubescente e
sem carena (figura 4a), e a célula radial ser mais longa (figura 4b) do que em Alloxysta desantisi.
Alloxysta desantisi possui, ainda, o pedicelo muito maior que o terceiro antenômero, que é
três vezes mais longo do que largo (figura 4c), representando outra diferença encontrada na
identificação em relação a Alloxysta fuscicornis (Pujade-Villar et al., 2002, 2007; Paretas-Martínez
E Pujade-Villar, 2007).
Figura 3: Alloxysta fuscicornis fêmea vista lateral
Em machos as duas espécies apresentam similaridade quanto a modificações presentes nos
primeiros flagelômeros (A3-A5). Nos quais o terceiro antenômero se apresenta levemente curvado e
o quarto e o quinto se apresentam fortemente curvados.
Baseado na distribuição de Alloxysta desantisi existe uma grande possibilidade de que essa
espécie seja encontrada hiperparasitando pulgões da couve na região do triângulo mineiro. Alloxysta
fuscicornis está amplamente distribuído em território brasileiro, e apresenta uma alta especificidade
de Alloxysta fuscicornis pelo parasitóide Diaeretiella rapae que representa o principal parasitóide
de pulgão da couve. Essa espécie de hiperparasitóide se mostrou, também, uma espécie polífaga em
relação as três espécies de pulgão encontradas, por terem emergido de múmias das três espécies.
Com relação a uma terceira espécie, Phaenoglyphis villosa, não foi encontrado
hiperparasitando pulgões da couve. Sua identificação foi baseada principalmente na presença nessa
espécie de uma sutura mesopleural e célula radial grande, ampla e aberta na borda (PUJADEVILLAR et al., 2007). Baseado nestas características morfológicas constatou-se que nenhum
espécime identificado pertencia a esta espécie de hiperparasitóide.
Quanto as coletas realizadas em Roraima, foram realizadas 27 coletas entre os meses de
fevereiro e outubro de 2008. Destas coletas, 7 apresentaram parasitóides, porém, em nenhuma foi
encontrado hiperparasitóide da família Figitidae
6
A
B
C
Figura 4: Alloxysta fuscicornis fêmea (a) detalhe da asa (b) propódeo (c) antena
Com relação as análises de correlação, para a variável Brevicoryne brassicae vivo nota-se
que a correlação foi positiva e significativa (r = 0,7984 e p < 0,0001). Para a variável múmia de
Brevicoryne brassicae a correlação mostrou-se também positiva e significativa (r = 0,8144 e p =
0,0001) (Tabela 1). Estas correlações demonstram que aumento na população dos hiperparasitóides
é dependente da abundância populacional do pulgão Brevicoryne brassicae, tanto vivos quanto
mumificados. Quanto maior a população do pulgão, maior a população dos hiperparasitóides.
Para Lipaphis erysimi a correlação foi não significativa tanto para pulgões vivos (p =
0,4472), como para pulgões mumificados (p = 0,3282). Já para Myzus persicae vivo a correlação foi
não significativa (p = 0,3019). Enquanto que para a o número de pulgões desta espécie mumificados
a correlação foi positiva e significativa (r = 0,2387; p = 0,0081). Brevicoryne brassicae e Myzus
persicae foram as espécies de pulgões mais parasitadas no campo por Diaeretiella rapae (MachadoJúnior, 2007; Guimarães, 2008), enquanto Lipaphis erysimi é a menos parasitada (Hubaide, 2007;
Guimarães, 2008). Como a população de hiperparasitóides depende dos parasitóides como alimento,
é de se esperar que a espécie de pulgão que permite o maior crescimento populacional do
parasitóide também promova o maior crescimento populacional de seus hiperparasitóides.
Brevicoryne brassicae e Myzus persicae se apresentaram nesse contexto como os fatores bióticos de
maior influência na população de Figitidae, dentre os avaliados.
No caso de Myzus persicae sua população no campo é reduzida, entretanto, a pouca
população é altamente parasitada, sendo encontrado grande número de múmias dessa espécie de
7
pulgão (Guimarães, 2008). Isso explica o fato de não ter sido detectada correlação significativa
entre Myzus persicae vivo e Figitidae e da correlação entre múmias de Myzus persicae e o número
de Figitidae emergido ter sido significativa.
A população de Figitidae e a temperatura média (r = 0,3700 e p = 0,0001) assim como a
temperatura máxima (r = 0,4141 e p = 0,0001) apresentaram correlações positivas e significativas.
Tabela 1- Coeficientes de correlação de Pearson entre o número de Figitidae e os fatores bióticos e
abióticos observados. Uberlândia-MG, outubro de 2005 a janeiro de 2008.
Variáveis
Brevicoryne brassicae vivo
Lipaphis erysimi vivo
Myzus persicae vivo
Brevicoryne brassicae múmia
Lipaphis erysimi múmia
Myzus persicae múmia
Temp. média
Temp. máxima
Temp. mínima
Pluviosidade
Figitidae
Significância
Coeficiente
0,0001
0,7984
0,4472
0,0134
0,3019
0,0522
0,0001
0,8144
0,3282
-0,0448
0,0081
0,2387
0,0001
0,3700
0,0001
0,4141
0,2053
0,0828
0,0452
-0,1693
Os fatores abióticos interferem na população de Figitidae também de forma indireta ao
interferirem na população de Brevicoryne brassicae, principal fator biótico de regulação da
população deste hiperparasitóide. Desta forma, o aumento da população do pulgão hospedeiro irá
aumentar com o aumento da temperatura, o que irá aumentar o parasitismo primário, aumento a
oferta de alimento para o hiperparasitóide. Como o aumento da temperatura influenciou
positivamente a população de Figitidae, é de se esperar que também proporcione aumento nas
populações dos pulgões.
Já os resultados em condições de campo de vários autores, são semelhantes aos encontrados
no presente trabalho. Por exemplo, Bortoletto (2008), encontrou em condições de campo, que o
aumento da temperatura aumenta as populações de Brevicoryne brassicae, Myzus persicae e
Lipaphis erysimi. Já Machado-Júnior (2007) e Hubaide (2007), encontraram resultados semelhantes
para a relação entre a temperatura e as populações de Brevicoryne brassicae e Lipaphis erysimi,
respectivamente.
Já a pluviosidade, também apresentou correlação significativa, porém negativa com a
população de Figitidae (r = -0,1693 e p = 0,0452). A precipitação pluviométrica é uma das formas
de manifestação da umidade que tem ação mecânica direta afetando as populações dos insetos
(Silveira-Neto et al., 1976).
4. CONCLUSÕES:
• Alloxysta fuscicornis se apresenta como única espécie da família Figitidae hiperparasitando
pulgões em couve em Uberlândia-MG.
• A porcentagem de emergência de Figitidae no campo pode chegar a 95% em relação ao
número de parasitóides e hiperparasitóides emergidos.
• Os fatores bióticos que regulam a população de Figitidae são a quantidade de Brevicoryne
brassicae vivos e mumificados e quantidade de Myzus persicae mumificados, tendo relação
direta com a população de Figitidae.
• As temperaturas média e máxima são os fatores abióticos que influenciaram positivamente
a população de Figitidae. Já a precipitação pluviométrica é o fator abiótico que interfere
negativamente na população de Figitidae.
8
5. AGRADECIMENTOS
À Fapemig pelo apoio financeiro ao projeto e pelas bolsas de iniciação científica do terceiro e
quarto autores e ao CNPq pelas bolsas de iniciação científica do primeiro e segundo autores. Este
trabalho faz parte do Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitóides da
Região Sudeste, ICNT-HYMPAR Sudeste (CNPq, CAPES e FAPESP).
6. REFERÊNCIAS:
Bortoletto, D.N. Flutuação populacional e distribuição vertical de Brevicoryne brassicae (Linné,
1758), Myzus persicae (Sulzer, 1776) e Lipaphis erysimi (Kaltenbach, 1843) (Hemiptera:
Aphididae) em Brassica oleracea var. acephala (Brassicaceae). 2008. 32 f. Dissertação (Trabalho
de Conclusão de Curso) – Faculdade de Agronomia. Universidade Federal de Uberlândia,
Uberlândia.
Bueno, V. H. P.; Souza, B. M. Ocorrência e diversidade de predadores e parasitóides em couve
(Brassica oleracea var. acephala) em Lavras, MG, Brasil. Anais da Sociedade Entomológica do
Brasil, Curitiba, v. 22, n. 1, p. 5-18, 1993.
Bueno, V. H. P.; Sampaio, M. V. Desenvolvimento e multiplicação de parasitóides de pulgões. In
Bueno, V. H. P. (Org.). Controle biológico de pragas: produção massal e controle de qualidade. 2
ed. Lavras: Editora UFLA, 2009, p. 117-168.
Cividanes, F.J. Impacto de Inimigos Naturais e de Fatores Meteorológicos Sobre Uma População de
Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) em Couve. Neotropical Entomology, v. 31, n. 2,
p. 249-255, 2002
Gallo, D.; Nakano, O.; Silveira-Neto, S.; Carvalho, R. P. L.; Baptista, G. C.; Berti-Filho, E.; Parra,
J. R. P.; Zuchi, R. A.; Alves, S. B.; Vendramim, J. D.; Marchini, L. C.; Omoto, C. Entomolologia
Agrícola, Piracicaba: FEALQ, 2002, 920 p.
Guimarães, C.M. Flutuação populacional de Diaeretiella rapae (M’INTOSH) (Hymenoptera:
Braconidae, Aphidiinae) em três espécies de afídeeos em couve. 2008. 29 f. Dissertação (Trabalho
de Conclusão de Curso) – Faculdade de Agronomia. Universidade Federal de Uberlândia,
Uberlândia.
Hubaide, J.E.A. Flutuação populacional e distribuição vertical de Lipaphis erysimi (Kaltenbach,
1843)(Hemíptera: Aphididae) em couve. 2007. 27 f. Dissertação (Trabalho de Conclusão de Curso)
– Faculdade de Agronomia. Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia.
Hubaide, J.E.A.; Machado Júnior, C.S.; Sampaio, M. V.; Guimarães, C.M.; Neves, A.C. Flutuação
populacional de Brevicoryne brassicae, Lipaphis erysimi e Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae)
em couve. In: XXI CONGRESSO BRASILEIRO DE ENTOMOLOGIA, 2006, Recife.
Liljeblad, J.; Ronquist, F. A phylogenetic analysis of higher-level gall wasp relationships.
Systematic Entomology, v. 23, p. 229-252, 1998.
Machado-Junior, C.S.. Flutuação populacional e distribuição vertical de Brevicoryne brassicae
(Linnaeus) (Hemíptera: Aphididae) em Brassica oleracea var. acephala L.. 2007. 31 f. Dissertação
(Trabalho de Conclusão de Curso) – Faculdade de Agronomia. Universidade Federal de Uberlândia,
Uberlândia.
Mackauer, M.; Völkl, W. Regulation of aphid populations by aphidiid wasps: does parasitoid
foraging behaviour or hyperparasitism limit impact? Oecologia, v. 94, n. 339-350, 1993.
Menke, A. S.; Evenhuis, H. H. North American Charipidae, key to genera, nomenclature, species
checklist and a new species of Dilyta Förster (Hymenoptera, Cynipoidea). Proceedings of the
Entomological Society of Washington, v. 93, p. 136–158, 1991.
Paretas-Martínez, J.; Pujade-Villar, J. Revisión de los Charipinae de la región neotropical
(Hymenoptera: Figitidae). Entomologia Mexicana, v. 6, n. 2, p. 1344-1348, 2007.
9
Pujade-Villar J, N Díaz, HH Evenhuis, P Ros-Farré. South American Charipinae: review and
description of two new species (Hymenoptera: Cynipoidea: Figitidae). Annals of Entomological
Society of America, v. 95, p. 541-546, 2002.
Pujade-Villar, J.; Paretas-Martínez, J; Selfa, J.; Seco-Fernández; Fülöp, D.; Melika, G.
Phaenoglyphis villosa (Hartig 1841) (Hymenoptera: Figitidae: Charipinae): a complex of species or
a single but very variable species? Annales de la Société Entomologique de France, v. 43, n. 2, p.
169-179, 2007.
Ronquist, F. Phylogeny, classification and evolution of the Cynipoidea. Zoologica Scripta, v. 28, p.
139-164, 1999.
Sampaio, M. V. Bioecologia de Aphidius colemani Vierek (Hymenoptera: Braconidae, Aphidiinae).
2004. 154 f. Tese (Doutorado em Entomologia Agrícola) – Departamento de Agricultura.
Universidade Federal de Lavras, Lavras.
Silveira-Neto, S.; Nakano, O.; Barbin, D. Manual de ecologia dos insetos. São Paulo: Ed.
Agronômica Ceres, 1976. 419p.
Souza, B.M.; Bueno, V.H.P. Parasitóides e hiperparasitóides de múmias de Brevicoryne brassicae
(Linnaeus, 1758) (Hemiptera – Homoptera –Aphidiidae). Revista Agricultura, v. 67, p. 55-62, 1992.
Tavares, M.T. Ocorrência de Dendrocerus carpenteri (Curtis) (Hymenoptera: Megaspilidae) no
Brasil. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, v. 25, p. 363-364, 1996.
APHIDS HYPERPARASITOIDS SPECIES (HYMENOPTERA: FIGITIDAE)
AND THEIR POPULATION FLUCTUATION
Samira Evangelista Ferreira1
Universidade Federal de Uberlândia, Instituto de Ciências Agrárias, Laboratório de Entomologia - Controle Biológico,
Av. Acre s/n, Campus Umuarama, Bloco 2E, Uberlândia-MG, CEP 38405-402, [email protected]
Suelen Oliveira Arantes, [email protected]
Dener Mateus Bortoletto , [email protected]
Reinaldo Silva de Oliveira1 , [email protected]
Jorge Eduardo Attie Hubaide, [email protected]
2
Marcus Vinicius Sampaio [email protected]
2
Marcus Vinicius Sampaio [email protected]
Abstract: This study aimed to determine the species and population fluctuation of hyperparasitoids
(Hymenoptera: Figitidae) of aphids on green collard in Uberlândia, Minas Gerais and to determine
the species of hyperparasitoids (Hymenoptera: Figitidae) of aphids in the state of Roraima. The
insects were obtained in Uberlândia from 101 samples taken weekly during the period between
August 2005 and January 2008. In Roraima were collected 27 samples between February and
October 2008. A sample of these hyperparasitoids were dry mounted, another was kept in 70%
alcohol, and identified at species level. The number of hyperparasitoids emerged was correlated
with climatic factors, and with the number of live and parasitized aphids of each species. Alloxysta
fuscicornis was the only species found of the family Figitidae. in Uberlândia-MG. In Roraima were
not found Figitidae hyperparasitoids. The biotic factors that regulate the population of Figitidae
were the quantity of live and mummified Brevicoryne brassicae (r = 0.7984 and p <0.0001, r =
0.8144 p = 0.0001, respectively) and the number of mummified Myzus persicae (r = 0.2387 and p =
0.0081). The average temperature (r = 0.3700 and p = 0.0001) and maximum temperature (r =
0.4141 and p = 0.0001) were the abiotic factors that influence positively Figitidae’s population.
The precipitation was the abiotic factor that adversely affect the population of Figitidae (r = 0.1693 p = 0.0452).
Key words: Aphids, biological control, parasitoids, Alloxysta fuscicornis
10