Comportamento Animal, Interações Ecológicas e Conservação

CAPÍTULO
17
Comportamento Animal, Interações
Ecológicas e Conservação
Kleber Del-Claro1 &
Helena Maura Torezan-Silingardi2
Introdução
Os programas para a conservação da biodiversidade, surgidos em um
passado recente, têm se preocupado principalmente com levantamentos de
diversidade de espécies, com os mecanismos intrínsecos ou de funcionamento
dos ecossistemas e com a preservação da variação genética dentro das
populações. Entretanto, estas prioridades têm se modificado recentemente e
tomado um novo rumo. Esta nova direção segue no sentido do estabelecimento
de uma visão mais ampla e integrada da biodiversidade. Trata-se de olhar a
biodiversidade não apenas como freqüências e abundâncias relativas de espécies,
mas como conjuntos de interações. A esta tentativa de retratar a biodiversidade
como conjuntos integrados de organismos se denominou “biodiversidade
interativa” (interaction biodiversity, sensu Thompson, 1997), um assunto de muito
interesse atual (Figura 1).
Para os etólogos modernos, especialmente para os ecólogos comportamentais, estudos de ecologia de interações, voltados para a compreensão do
impacto das relações entre organismos sobre a biodiversidade das comunidades
e ecossistemas que integram, representam um novo e estimulante desafio. A
solução dos novos problemas que se apresentam passa pelo redescobrimento do
estudo do comportamento animal e da história natural, utilizados agora como
ferramentas básicas para a compreensão de interações e biodiversidade, com
aplicação direta em programas de conservação.
1. Universidade Federal de Uberlândia – Instituto de Biologia, Laboratório de Ecologia
Comportamental e de Interações.
2. Universidade de São Paulo – PG Entomologia, Departamento de Botânica – FFCLRP.
2
Essências em Biologia da Conservação
Ecossistema
Comunidades
C2
Populações
C1
sp1
C3
C4
Cn
sp2
sp3
spn
Biodiversidade
interativa
Conjuntos
integrados de
indivíduos, populações
e espécies.
Freqüências
Abundâncias
Números e listas
Caracterização tradicional
da biodiversidade
Figura 1 A visão de biodiversidade que se pretende estabelecer atualmente utiliza as ferramentas
preexistentes, tradicionais, capazes de quantificar e qualificar as populações naturais. No entanto,
procura entender essas mesmas populações a partir das ligações de interdependência existentes entre
seus componentes, a “Biodiversidade Interativa”.
Definindo comportamento animal
O termo “etologia” surgiu por volta de 1750 em publicações da Academia
Francesa de Ciências, porém, com um uso mais geral para descrição de histórias
de vida. A utilização do termo em seu sentido atual, para descrever e estudar o
comportamento animal e humano, só veio a ocorrer em 1950, através de
publicações de Niko Tinbergen, Oskar Heinroth e Charles Whitman (veja Genaro,
2003, para uma visão mais abrangente da história do pensamento etológico).
Para melhor compreensão da importância das ferramentas da etologia nos
estudos de biodiversidade é muito pertinente que se tenha um bom entendimento
de que animais tomam decisões o tempo todo. Do que, como, quando e onde se
alimentar, por exemplo. Os animais apresentam, portanto, mecanismos cognitivos
e perceptuais que os auxiliam em suas decisões diárias, que podem representar vida
ou morte, maior ou menor reprodução, aumento ou diminuição em seu valor
adaptativo. É muito importante que tenhamos consciência de que muitos dos
comportamentos que um animal executa são imperceptíveis ao nosso universo
sensorial. Podem ser muito rápidos ou muito lentos, podem envolver a liberação
de odores ou sons, os quais não somos capazes de perceber. Assim sendo, uma boa
e simples definição para comportamento animal poderia ser “tudo aquilo que um
animal faz ou deixa de fazer”, segundo a percepção humana (veja Del-Claro, 2002;
Del-Claro & Prezoto, 2003).
Comportamento Animal, Interações Ecológicas e Conservação
3
A ecologia comportamental é uma vertente da etologia, derivada principalmente dos estudos de Niko Timbergen, Karl Von Frish e Konrad Lorenz entre
1950 e 1970. Em vez de se restringir apenas às causas do comportamento, ou
como o comportamento ocorre, a ecologia comportamental se preocupa em
decifrar através de observação e de experimentação as causas evolutivas dos
comportamentos. Ou seja, por que determinado comportamento evoluiu e como
interfere no valor adaptativo da espécie em questão. Como nenhum organismo
vive independente de todos os outros a sua volta, a ecologia comportamental
se apresenta com uma excelente ferramenta para o estudo de interações
ecológicas (Del-Claro & Oliveira, 2003; Del-Claro, 2004).
O comportamento e as interações ecológicas: uma
base para a conservação
Pelo menos três níveis tróficos interagem nas comunidades que
estabeleceram sua base na dependência de plantas vivas: as próprias plantas, os
herbívoros e os inimigos naturais desses herbívoros (Price et al., 1980). Estudos
atuais, principalmente alguns desenvolvidos nas últimas duas décadas, têm cada
vez mais demonstrado que a compreensão do papel do terceiro nível trófico é
essencial para o entendimento não somente das interações entre insetos e
plantas, mas das comunidades como um todo (Thompson, 1994). Nesse sentido,
a ecologia comportamental tem sido uma importante aliada não apenas dos
estudos de comunidades, mas também de populações.
Estudos clássicos relatam grande variedade de sistemas interativos, incluindo
herbivoria (Lawton & McNeill, 1979; Price et al., 1980), mutualismos (Gilbert,
1980), predação, dispersão de sementes (Heithaus et al., 1980), polinização
(Horwitz & Schemske, 1988) e competição (Price et al., 1986). Todos esses estudos
ressaltam o caráter multiespecífico das diferentes interações que retratam, apontando
para a relevância dos efeitos produzidos por essas relações sobre uma terceira espécie
ou sobre o terceiro nível trófico. Mais do que isso, estes estudos chamam a nossa
atenção para a necessidade de uma análise mais aprofundada das interações entre
plantas e animais no contexto da visualização das comunidades em sua totalidade,
assim como do impacto dessas relações sobre a diversidade.
Independentemente da complexidade intrínseca das interações multitróficas, uma das principais metas da ecologia de comunidades é identificar através
de diferentes níveis tróficos quais populações são limitadas pela disponibilidade
de recursos (forças “base-topo” nas pirâmides tróficas) e quais são limitadas pelo
consumo e pressão exercida pelos níveis tróficos superiores (veja forças “topobase” em Price et al., 1980; Price, 2002; Marquis & Braker, 1994). A ecologia
de comunidades procura entender também como a regulação trófica varia, tanto
em uma escala espacial local quanto globalmente (veja Thompson, 2002; Dyer
& Coley, 2002, e citações).
4
Essências em Biologia da Conservação
Assim sendo, a frente que se abre para exemplificar a importância de
estudos de história natural e comportamento animal na ecologia de interações
e a dimensão do impacto que estes estudos podem ter sobre a conservação da
biodiversidade, é enorme. Explorar estas questões através de exemplos, talvez
seja o melhor caminho a se seguir aqui.
Interações multitróficas: um exemplo com
formigas, plantas e herbívoros
O primeiro passo no sentido de entender uma interação multitrófica é sem
dúvida conhecer a história natural, senão de todas, ao menos das principais espécies
envolvidas no sistema. Há mais de dez anos a relação entre um homóptero
(Guayaquila xiphias, Membracidae), sua planta hospedeira (Didymopanax vinosum,
Araliaceae) e os principais animais associados diretamente tem sido investigada na
vegetação de cerrado (Del-Claro & Oliveira, 1993, 1996, 1999, 2000).
Homópteros são animais fitófagos, sugadores de plantas. Atualmente estão
integrados à ordem Hemíptera e fazem parte desse táxon cigarras, cigarrinhas,
afídeos, pulgões e membracídeos. Guayaquila xiphias é um membracídeo cujas fezes
são líquidas, expelidas na forma de gotículas que constituem um exsudado composto
por água, sais minerais, açúcares, lipídeos e alguns aminoácidos (Del-Claro &
Oliveira, 1993). Este tipo de composto é energeticamente muito rico, sendo
interessante fonte de alimento para animais, principalmente formigas. Em muitos
habitats, formigas representam a maior parte da fauna de artrópodos encontrada
sobre a vegetação e estudos recentes têm mostrado que a abundância de relações
entre formigas e plantas é especialmente marcante na região tropical (Schupp &
Feener, 1991; Oliveira & Oliveira-Filho, 1991; Fonseca & Ganade, 1996). Davidson
et al. (2003) mostraram experimentalmente que grande quantidade do suprimento
alimentar obtido pelas formigas tropicais vem diretamente de alimentos líquidos
de origem animal e vegetal. Em Didymopanax vinosum as formigas que sobem nas
plantas coletam ativamente o exsudado produzido por G. xiphias.
A primeira etapa de investigação dessa interação revelou que pelo menos
21 espécies diferentes de formigas usavam o exsudado desses hemípteros no
cerrado. Algumas espécies mantinham o atendimento ao longo de todo o dia e
à noite, enquanto outras eram apenas diurnas ou apenas noturnas, havendo uma
espécie exclusivamente crepuscular (Del-Claro & Oliveira, 1999). Assim, devido
à enorme plasticidade comportamental encontrada nos Formicidae, nenhum dos
agrupamentos de G. xiphias estudado foi visto em momento algum sem uma
formiga associada, podendo haver então um grande benefício aos hemípteros
decorrente da presença das formigas: proteção contra a ação de predadores e
parasitóides. Investigar a ocorrência ou não deste benefício seria o passo seguinte
no estudo dessa interação.
Comportamento Animal, Interações Ecológicas e Conservação
5
Através de uma bateria de experimentos de campo, conseguiu-se
demonstrar que as formigas protegiam efetivamente os hemípteros contra a ação
de inimigos naturais (ao menos 15 espécies de aranhas, um micro-himenóptero
parasitóide, uma lagarta de mosca, mantódeos e outros; Del-Claro & Oliveira,
2000). Entretanto, os resultados revelaram também que esse benefício poderia
depender de fatores físicos e bióticos do ambiente, ou seja, a relação apresentava
resultados condicionais (Bronstein, 1994). Variações climáticas ao longo do
tempo afetavam as populações de inimigos naturais dos membracídeos, tornando
o benefício da associação positivo para os homópteros em anos mais frios, com
menor número de predadores no campo. Por outro lado, em anos mais quentes,
apenas formigas com comportamento muito agressivo foram eficazes na remoção
ou predação de inimigos naturais de G. xiphias (Del-Claro & Oliveira, 2000).
Esses resultados ressaltaram a importância de conhecimentos básicos da biologia,
da história natural e do comportamento das espécies relacionadas para uma
melhor compreensão da dinâmica de populações envolvida no sistema.
Pois bem, os membracídeos seriam então protegidos pelas formigas, seus
agrupamentos poderiam crescer sobre as plantas hospedeiras, alimentando mais
formigas, que protegeriam mais membracídeos, que sugariam mais e mais a
planta hospedeira. Esta relação de retroalimentação poderia dizima as
populações da Araliaceae hospedeira. Mas não é o que acontece, o
comportamento das formigas traz outros reflexos para a interação.
Nos trópicos, muitas das espécies de formigas que sobem nas plantas para
se alimentar de néctar extrafloral e/ou de exsudado de hemípteros (Carrol &
Janzen, 1973) predam ocasionalmente os herbívoros que encontram, obtendo
assim um suplemento protéico adicional (Del-Claro et al., 1996). No caso
estudado, formigas associadas ao membracídeo podiam beneficiar a planta
hospedeira através da remoção de tripes (Thysanoptera) do meristema apical.
Experimentos de campo revelaram que, com a exclusão de formigas das plantas
hospedeiras, a densidade de tripes atacando o meristema apical das plantas
aumentava significativamente, podendo levar à morte o meristema apical e, em
alguns casos, o vegetal como um todo. Plantas infestadas por G. xiphias e visitadas
por formigas apresentaram seus meristemas mais íntegros e desenvolveram
inflorescências, enquanto as atacadas por tripes não produziram flores.
Também a remoção de coleópteros Chrysomelidae da planta pelas formigas
diminuía significativamente a herbivoria foliar. Assim sendo, esta Araliaceae do
cerrado, D. vinosum, pode aumentar seu valor adaptativo através do aumento na
diversidade de formigas em suas folhas e ramos. Atraídas pelo exsudato de um
herbívoro, que ocorre em baixas densidades e, portanto, prejudica pouco a planta
hospedeira, as formigas podem beneficiar o produtor indiretamente. Podemos
concluir então que, como indivíduos de D. vinosum com formigas foram menos
atacados por tripes e coleópteros, herbívoros mutualistas de formigas beneficiam
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Essências em Biologia da Conservação
suas plantas hospedeiras de modo indireto? Ainda não, pois os herbívoros
também podem se comportar de modo diverso.
O comportamento dos herbívoros também pode influenciar drasticamente
as relações ecológicas nas comunidades naturais. No sistema investigado,
borboletas Lycaenidae podem ser atraídas pela presença de formigas, ovipondo
preferencialmente nas plantas infestadas por membracídeos associados a
formigas. Suas lagartas produzem secreções glandulares que alimentam e
apaziguam as formigas, passando a ser atendidas por elas. Fato que ocorre de
modo similar ao que acontece com muitos hemípteros. O problema é que essas
lagartas se alimentam de botões florais e podem comprometer toda a reprodução
da planta hospedeira (Figura 2, veja Del-Claro & Oliveira, 1999, 2000; Oliveira
& Del-Claro, 2004).
Ao menos 21
espécies de formigas
Micro-himenópteros
parasitóides e
outros predadores
Uma espécie de herbívoro
(Guayquila xiphias)
Ao menos 15 espécies de
aranhas podem predar
o membracídeo
Tripes
e outros
herbívoros
Lycaenidae
H
P&P
Didymopanax vinosum
(Uma só espécie de planta)
Figura 2 A relação entre uma única espécie de planta no cerrado com um herbívoro pode agregar
21 espécies diferentes de formigas. No sistema funcional, eixo central, as formigas se alimentam do
exsudado dos hemípteros e podem beneficiar os membracídeos, protegendo-os contra a ação de
predadores (15 espécies de aranhas) e parasitas (P&P). Herbívoros (H) podem prejudicar a planta
sensivelmente, as formigas podem removê-los (Tripes, Coleópteros), beneficiando a planta hospedeira
da interação. Porém, alguns herbívoros mutualistas, como lagartas de Lycaenidae, podem se associar
às formigas, aumentando os danos causados à planta hospedeira. A conservação da biodiversidade
depende da compreensão de sistemas multitróficos complexos e do comportamento dos animais
relacionados.
Comportamento Animal, Interações Ecológicas e Conservação
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Este exemplo ilustra bem a grande diversidade de fauna que pode se
associar a uma única espécie vegetal (pelo menos um hemíptero, 21 espécies de
formigas, 15 espécies de aranhas, um díptero, um micro-himenóptero parasitóde,
um coleóptero, uma borboleta), assim como ilustra a grande quantidade de vieses
que podem advir do comportamento dos organismos interagentes. Esta relação
multitrófica ressalta a importância de estudos detalhados de campo para uma
melhor compreensão das comunidades naturais e dos mecanismos envolvidos
em sua manutenção. Deixa claro também a importância das ferramentas da
ecologia comportamental para estudos das comunidades, voltados à conservação.
Um exemplo em polinização: abelhas introduzidas,
uma ameaça à nossa biodiversidade
A polinização por abelhas é predominante tanto no cerrado lato sensu
quanto em florestas neotropicais de maneira geral (Oliveira & Gibbs, 2000),
assim como na maioria dos ambientes terrestres (Renner, 1998). Na região do
Cerrado lato sensu encontramos poucas interações de polinização muito
específicas, a maior parte envolve guildas de plantas, em que uma espécie tem
suas flores morfológica e funcionalmente capazes de oferecer recursos para uma
variedade de visitantes e polinizadores (Oliveira & Gibbs, 2000).
Torezan-Silingardi & Del-Claro (1998) observaram Campomanesia pubescens
(Myrtaceae) num fragmento de cerrado paulista, essa “cerejinha do cerrado” tem
flores generalistas, com estigma único e puntiforme, muitas anteras com
deiscência longitudinal e pólen pulverulento. As flores eram visitadas por abelhas
indígenas Eulaema nigrita (mamangavas), que coletavam o pólen por vibração
(buzz pollination ou buzz collecting). Este fato peculiar levou os pesquisadores a
investigarem a biologia reprodutiva e a polinização da espécie. Por que abelhas
nativas fariam buzz pollination em plantas que têm anteras com deiscência
longitudinal? O esperado nesse tipo de antera seria a coleta por raspagem, a
coleta por vibração seria mais observada em plantas com antera poricida
(Buchmann, 1983; Proença, 1992).
Os resultados revelaram que os principais visitantes das flores eram as
abelhas introduzidas Apis mellifera (abelha Europa), com mais de 90% das visitas,
as quais não polinizavam. As flores visitadas por essas abelhas raramente
frutificavam, enquanto a maior parte das flores visitadas por E. nigrita formavam
frutos sadios. O que estaria havendo?
A resposta foi simples e preocupante. O tamanho de Apis mellifera e seu
comportamento durante a coleta de pólen a impediam de contatar os estigmas
florais em C. pubescens, assim, a principal coletora de pólen dessas mirtáceas era
uma pilhadora, uma ladra de pólen, que em nada contribuía para a reprodução
da planta com a qual interagia. A. mellifera é uma abelha introduzida, portanto,
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Essências em Biologia da Conservação
não tem ainda uma longa história de vida com as plantas nativas do cerrado.
Além de ser uma coletora muito eficiente de pólen, a presença massiva de A.
mellifera nos arbustos de C. pubescens inibia a visitação da mamangava E. nigrita.
Com base na revisão bibliográfica e nas análises do comportamento de E.
nigrita, os autores concluíram que a coleta de pólen por vibração foi uma opção
interessante para rapidamente retirar o restante dos grãos de pólen deixados nas
anteras pelas abelhas européias.
Abelhas sociais que vivem em colônias numerosas, como as Apis mellifera,
são capazes de rapidamente recrutar um grande número de companheiras para
utilizar eficazmente as plantas que ofereçam um recurso interessante a ser
explorado, como o pólen, para o quê elas desenvolvem métodos eficientes de
coleta (Westerkamp, 1991), podendo até excluir espécies competidoras. A.
mellifera tende a permanecer forrageando em uma árvore por mais tempo que
outras abelhas (Aizen & Feinsinger, 1994a), esse comportamento elevará a taxa
de autopolinização nas espécies autocompatíveis e poderá promover uma queda
na frutificação nessas espécies assim como nas auto-incompatíveis. Por essas
informações e sabendo ser A. mellifera uma abelha com comportamento muito
agressivo que inibe a visitação de muitas espécies de abelhas nativas nas plantas
do cerrado, Torezan-Silingardi & Del-Claro (1998) sugerem que este inseto
introduzido nas Américas, dado seu comportamento e sua capacidade
competitiva, pode estar colocando em risco de extinção não apenas espécies
animais nativas, mas também muitas espécies vegetais, que terminam por ter
seus polinizadores legítimos perdidos pela exclusão competitiva.
Polinização e fragmentos vegetais
Quando observamos as relações de polinização em áreas descontínuas,
devemos ter em mente que o tamanho, o entorno e a história de cada fragmento
os tornam únicos, sujeitos a pressões de seleção que vão direcionar a manutenção
e o desenvolvimento de suas espécies. Perturbações causadas por eventos naturais,
como geadas, fogo, secas prolongadas ou chuvas excessivas, ou pelas interações
com a fauna local podem alterar as condições ambientais que determinarão um
desenvolvimento diferenciado das espécies, quando comparado com o que ocorre
em outras áreas próximas e preservadas (Araújo et al., 1997). Cyanella lutea
(Tecophilaeaceae), uma espécie herbácea perene, polinizada pelo mecanismo de
coleta por vibração, teve sua frutificação significativamente reduzida quando foram
comparados pequenos fragmentos distantes de outros maiores com fragmentos
maiores ou mais próximos de outros (Donaldson et al., 2002).
A influência antrópica também deve ser considerada, pois pode afetar o
entorno com atividade agropecuária, muitas vezes com uso de adubação química
Comportamento Animal, Interações Ecológicas e Conservação
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ou orgânica, herbicidas ou inseticidas, ou pela presença de granjas, rodovias e
habitações (Donaldson et al., 2002). O interior do fragmento pode sofrer
influência antrópica pelo tipo de ocupação anterior da área ou pelo tipo de
manutenção realizada, como a abertura de trilhas, visitação constante e a
preparação de aceiros contra queimadas. O conjunto de todos esses eventos
moldará o histórico de cada fragmento, que muitas vezes pode influenciar as
espécies polinizadoras mais intensamente até que o tamanho total do fragmento
(Donaldson et al., 2002). A presença de corredores ecológicos unindo fragmentos
próximos pode facilitar o fluxo de animais e o transporte de pólen entre
diferentes áreas, o que auxilia a reprodução cruzada da fauna e da flora.
A fragmentação de ambientes pode levar a mudanças nas taxas de
polinização, frutificação e herbivoria observadas em populações próximas da
mesma espécie (Donaldson et al., 2002; Renner, 1998). A má qualidade do pólen
que chega à superfície estigmática, oriundo da mesma planta ou de plantas
próximas possivelmente aparentadas, pode ser uma conseqüência da polinização
efetuada por insetos como as abelhas, restritas a um único fragmento (Aizen &
Feinsinger, 1994b). Tanto plantas quanto animais podem ser afetados de modos
distintos pelas pressões do meio. Assim, podemos ter as populações de uma
determinada espécie se desenvolvendo diferentemente, mesmo se considerarmos
áreas próximas.
Considerações finais
Etologia, ecologia comportamental e biologia da conservação são disciplinas
com abordagens muito amplas e interdisciplinares. Atualmente, um dos maiores
problemas que afetam a conservação da biodiversidade é a fragmentação de
habitats. Como um exemplo adicional, na Mata Atlântica de baixada, no Estado
do Rio de Janeiro, habitat do mico-leão-dourado, restam apenas 2% da cobertura
original, pulverizada em fragmentos quase todos menores que 100 ha (RuizMiranda et al., 2003). As interações entre herbívoros, polinizadores, dispersores
de sementes e plantas foram e continuam sendo muito afetadas nesse sistema,
o qual oferece um campo muito interessante do ponto de vista da conservação,
ainda relativamente inexplorado.
Tentar entender como o comportamento de um inseto herbívoro pode, em
última análise, afetar a vida de um primata em seu habitat natural, aumentando
ou diminuindo seu valor adaptativo, é um grande desafio. A nós cabe salientar
que nos sistemas naturais os resultados condicionais, variáveis no tempo e
espaço, dependentes do comportamento dos animais associados, são
fundamentais para nossa compreensão do real valor das relações ecológicas sobre
a biodiversidade e sua conservação.
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Essências em Biologia da Conservação
Agradecimentos
Agradecemos aos editores do livro pelo convite para compor este capítulo,
ao CNPq (Processo 522168/95-7) e à Fapemig (Processo CRA 073/2001), por
apoiarem nossos projetos de pesquisa.
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