universidade federal do tocantins mestrado profissional

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO TOCANTINS
MESTRADO PROFISSIONAL EM CIÊNCIAS DA SAÚDE
EDIANA VASCONCELOS DA SILVA
NERVOS DA PELVE DE Sapajus sp.
PALMAS
2014
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EDIANA VASCONCELOS DA SILVA
NERVOS DA PELVE DE Sapajus sp.
Dissertação apresentada à Universidade Federal do
Tocantins, Programa de Pós-Graduação em Ciências da
Saúde, como requisito parcial à obtenção do título de mestre
em Ciências da Saúde.
ORIENTADOR: PROF. DR. TALES ALEXANDRE AVERSI-FERREIRA
PALMAS
2014
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Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
Biblioteca da Universidade Federal do Tocantins
Campus Universitário de Palmas
S586n
Silva, Ediana Vasconcelos da
Nervos da Pelve de Sapajus sp / Ediana Vasconcelos da Silva. - Palmas,
2014.
57 f.
Dissertação de Mestrado – Universidade Federal do Tocantins,
Programa de Pós-Graduação em Ciências da Saúde, 2014.
Linha de pesquisa: Ciências Tecnologia e Saúde.
Orientador: Prof. Dr. Tales Alexandre Aversi-Ferreira.
1. Sapajus sp. 2. Macaco-prego. 3. Nervos da Pelve. I. AversiFerreira, Tales Alexandre. II. Universidade Federal do Tocantins. III.
Título.
CDD 636.089
Bibliotecária: Emanuele Santos
CRB-2 / 1309
TODOS OS DIREITOS RESERVADOS – A reprodução total ou parcial, de
qualquer forma ou por qualquer meio deste documento é autorizado desde que
citada a fonte. A violação dos direitos do autor (Lei nº 9.610/98) é crime estabelecido
pelo artigo 184 do Código Penal.
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UNIVERSIDADE FEDERAL DO TOCANTINS
MESTRADO PROFISSIONAL EM CIÊNCIAS DA SAÚDE
TERMO DE APROVAÇÃO
EDIANA VASCONCELOS DA SILVA
NERVOS DA PELVE DE Sapajus sp.
Dissertação apresentada à Universidade Federal do
Tocantins, Programa de Pós-Graduação em Ciências da
Saúde, como requisito parcial à obtenção do título de mestre
em Ciências da Saúde.
Dissertação defendida e aprovada em 26 de julho de 2014
pela banca examinadora:
_____________________________________________________
Prof. Dr. Tales Alexandre Aversi-Ferreira (orientador)
Universidade Federal do Tocantins
______________________________________________________
Prof. Dr. Paulo dos Santos Batista (examinador interno)
Instituto Federal de Educação Ciência e Tecnologia do Tocantins
_______________________________________________________
Profª. Dra. Ana Kleiber Pessoa Borges (examinadora externa)
Universidade Federal do Tocantins
As sugestões da Comissão Examinadora e as Normas PGA para o formato da
Dissertação foram contempladas.
____________________________________
Prof. Dr. Tales Alexandre Aversi-Ferreira
5
AGRADECIMENTOS
A Hélio Castilho, meu esposo, obrigada pelo companheirismo e paciência.
Aos meus pais por me proporcionarem a oportunidade de estudo.
Ao Prof. Tales Alexandre Aversi-Ferreira, pela maravilhosa oportunidade de
adquirir conhecimento que me proporcionou.
A companheira de pesquisa e amiga Sylla Figueredo pela colaboração, paciência
e conhecimentos compartilhados.
As minhas amigas de pesquisa Tainá de Abreu e Roqueline Aversi-Ferreira pela
convivência que foi extremamente construtiva, dando-me segurança e certeza de que não
estava sozinha nesta caminhada.
Agradeço ao Programa de Pós-Graduação em Ciências da Saúde da Universidade
Federal do Tocantins e ao Laboratório de Antropologia, Bioquímica, Neurociência e
Comportamentos de Primatas (LABINECOP), pela oportunidade na realização da
pesquisa.
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LISTAS DE ABREVIATURAS E SIGLAS
 T12 = 12° nervo torácico
 T13 = 13° nervo torácico
 T14 = 14° nervo torácico
 L1 = 1° nervo lombar
 L2 = 2° nervo lombar
 L3 = 3° nervo lombar
 L4 = 4° nervo lombar
 L5 = 5° nervo lombar
 L6 = 6° nervo lombar
 L7 = 7° nervo lombar
 S1 = 1° nervo sacral
 S2 = 2° nervo sacral
 S3 = 3° nervo sacral
 S4 = 4° nervo sacral
 S5 = 5° nervo sacral
 CEUA = Comissão de Ética no Uso de Animais
 UFT = Universidade Federal do Tocantins
 COBEA = Colégio Brasileiro de Experimentação Animal
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LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Quadro 1 – Analise comparativa dos nervos da pelve de primatas .......................
33
Figura 1 - Nervos da pelve de Sapajus sp. vista ventral........................................ 38
Figura 2 - Nervo da pelve de Sapajus sp. vista ventral. Nervo obturatório,
Músculo psoas maior, 5ª vertebra lombar..............................................................
41
8
SUMÁRIO
RESUMO...................................................................................................................... 09
ABSTRACT.................................................................................................................
10
1. INTRODUÇÃO.......................................................................................................
11
1.1 Características Gerais do Sapajus sp....................................................................... 11
1.2 Nervos Espinhais e Formação do Plexo Lombar e Sacral......................................... 14
1.3 Nervos da Pelve........................................................................................................ 15
2. OBJETIVOS............................................................................................................. 24
2.1 Objetivo Geral.......................................................................................................... 24
2.2 Objetivo Específico.................................................................................................. 24
3. METODOLOGIA.................................................................................................... 25
3. 1 Amostras.................................................................................................................
25
3. 2 Preparação das Amostras......................................................................................... 25
3. 3 Coleta de Dados....................................................................................................... 25
3. 4 Nomenclatura.......................................................................................................... 26
4. RESULTADOS E DISCURSSÕES (ARTIGO)..................................................... 27
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS .................................................................................. 52
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .................................................................. 53
ANEXO I.....................................................................................................................
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RESUMO
O Sapajus sp. (Cebus libidinosus), é um primata cujo nome popular é macaco-prego,
possui vasta distribuição no continente sul-americano pode ser encontrado nas regiões
que vão da Colômbia à Venezuela, do nordeste ao sudeste do Brasil, está presente na
maioria dos estados brasileiros e no norte da Argentina. O objetivo deste trabalho foi
estudar a origem e a composição dos nervos da pelve de Sapajus sp., visando um melhor
entendimento da inervação da pelve desse animal e comparar os resultados com dados
disponíveis na literatura para Homo, Papio e Pan. Foram utilizados 12 espécimes de
Sapajus sp. fixados em formaldeído a 10% e glicerina a 5% e conservados em
formaldeído a 10%. Após análise cuidadosa das peças, verificou-se que os nervos da pelve
de Sapajus apresenta uma variação nas origens, trajetos e estruturas inervadas quando
comparados a estes primatas. Um dos fatores que mais contribui para esta variação foi a
diferença na quantidade de vértebras torácicas, lombares, sacrais e coccígeas, que
apresentaram grande variação entre os gêneros Sapajus, Papio, Pan e Homo. De uma
forma geral, os nervos da pelve de Sapajus, assemelham-se mais as descrições de Pan e
Papio do que a Homo. Como constituintes dos nervos da pelve de Sapajus foram
observados os nervos ílio-hipogástrico, ílioinguinal, genitofemoral, cutâneo femoral
lateral, obturatório, femoral, glúteo superior, glúteo inferior, isquiático, flexores femorais,
pubo-isquiofemoral, o ramo muscular para o músculo piriforme, ramos musculares para
os músculos obturatório interno e gêmeo superior, ramos musculares para os músculos
quadrado femoral e gêmeo superior.
Palavras-chave: Sapajus sp., Macaco-prego, Nervos da Pelve.
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ABSTRACT
The Sapajus sp. (Cebus libidinosus) is a primate whose popular name is Capuchin
monkey, has wide distribution in South America and it can be found in regions ranging
from Colombia to Venezuela, from the northeast to the southeast of Brazil, is present in
most Brazilian states and northern Argentina. The goal of this work was to study the
origin and composition of the nerves of the pelvis of Sapajus sp. (Cebus libidinosus),
aiming at a better understanding of the innervation of that animal's pelvis and compare
the results with available data in the Literature for Homo, Pan and Papio. Twelve
specimens of Sapajus sp. were used(,) fixed in 10% formaldehyde and 5% glycerol and
stored in 10% formaldehyde. After careful analysis of the specimens, it was observed that
the nerves of the Sapajus pelvic shows a variation in the origins, paths and innervated
structures when they are compared to these primates. One of the factors that contribute
to this variation is the difference in the number of thoracic, lumbar, sacral, and coccygeal
vertebrae, which varies widely among Sapajus, Papio, Pan and Homo genus. In general,
the nerves of the Sapajus pelvis, resembles more the Pan and Papio descriptions than
Homo. As constituents of the nerves of the pelvis of the Sapajus, the following nerves
were observed: iliohypogastric, ilioinguinal, genitofemoral, lateral, obturator, femoral,
superior gluteal, inferior gluteal, sciatic, femoral flexors, pubo-ischiofemoral and femoral
cutaneous nerves, muscular branch to the piriformis muscle, muscular branches to the
internal obturator muscle and superior twin, muscular branches to the quadratus femoris
muscle and superior twin.
Key words: Sapajus sp., Capuchin monkey, Nerves of the Pelvis.
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1. INTRODUÇÃO
1.1 Características Gerais do Sapajus sp.
O Sapajus sp. é um primata cujo nome popular é macaco-prego, em razão do
formato de sua glande peniana que se assemelha a um prego (SILVA e FERREIRA, 2002;
RYLANDS et al., 2000). Erxleben (1777) criou as denominações das espécies do gênero
Cebus as classificações foram se modificando com o tempo devido a análises mais
específicas como morfologia, padrão de coloração dos pelos, dimorfismo sexual,
presença ou ausência de tufos, dentre outras características (GROVES, 2001). Baseandose em fatores filogenéticos, comportamentais, moleculares e citogenéticos foi feita uma
reforma taxonômica, a espécie que antes era denominada de Cebus apella libidinosus
considerada subespécie de Cebus apella, passou a ser denominada de Cebus libidinosus,
devido as peculiaridades no comportamento sexual dessa espécie (RYLANDS et al.,
2000). Recentemente esta espécie sofreu mais uma alteração taxonômica onde
propuseram o gênero Sapajus (ALFARO, SILVA e RYLANDS, 2012).
Este primata neotropical com vasta distribuição no continente sul-americano pode
ser encontrado nas regiões que vão da Colômbia à Venezuela, do nordeste ao sudeste do
Brasil, está presente na maioria dos estados brasileiros e no norte da Argentina
(CABRERA, 1957; FRAGASZY, VISALBERGHI e FEDIGAN, 2004).
O macaco-prego possui tamanho médio quando comparado com outros primatas,
seu peso quando adulto pode variar de 2,5 Kg a 5Kg. Possui uma pelagem com coloração
preta mesclada com coloração castanha. Apresenta em sua cabeça topetes escuros
parecidos com chifres ou cristas. Características como mandíbulas robustas, caninos
grandes e molares com espessa camada de esmalte e a habilidade de manipular
ferramentas fazem do Sapajus um animal bem adaptado para abrir sementes e frutos rijos
(AVERSI-FERREIRA et al., 2007b; DEFLER, 2009; FRAGASZY, VISALBERGHI e
FEDIGAN, 2004). Apresenta uma cauda semi-preênsil, que o auxilia no deslocamento
arbóreo e sustentação do corpo quando em posição bípede (SANTINI, 1983).
Os Sapajus são onívoros e bastante generalistas com relação às exigências
alimentares, sua dieta consiste predominantemente de frutos, mas podem se alimentar de
folhas, flores, néctar, raízes, ovos, insetos, pequenos mamíferos anfíbios e repteis
(FRAGASZY, VISALBERGHI e FEDIGAN, 2004; SABBATINI et al., 2008). Por causa
da sua baixa restrição alimentar este animal se adapta muito bem ao consumo de alimento
humano (LUDWING, AGUIAR e ROCHA, 2006).
12
Este primata possui uma boa destreza manual, o que lhe permite manipulações
relativamente complexas possibilitando assim a exploração do ambiente com o auxílio do
uso de ferramentas, o que permite acesso a recursos indisponíveis ao contato direto das
mãos como itens subterrâneos, dentro de cavidades ou que estejam encapsulados
(ROCHA, REIS e SEHIAMA, 1998; PHILLIPS, 1998).
Sapajus e alguns primatas do Velho Mundo como o chimpanzé fazem uso de
ferramentas, sendo assim estes são a principal referência em estudos que investigam a
evolução e a utilização de ferramentas por primatas (BOESCH e BOESCH, 1990). Por
ser o único primata neotropical a ter rotineiramente esse tipo de comportamento durante
o forrageio o Sapajus é um bom modelo para se estudar o uso de ferramentas
(FRAGASZY, VISALBERGHI e FEDIGAN, 2004; MANNU e OTTONI, 2009;
VISALBERGHI et al., 2007). Sendo assim, pesquisas nessa área poderão fornecer
indícios para entender as relações comparativas acerca da evolução do uso de ferramentas
entre os primatas (SPAGNOLETTI et al., 2011).
O macaco-prego vive em bandos de 3 a 40 indivíduos, em uma sociedade
hierarquizada, com um macho dominante (macho alfa) e com características de
cooperação entre os integrantes do grupo, como proteção, catação, partilha de alimentos
entre outras (MANNU e OTTONI, 2009).
O Sapajus usa intensamente os membros torácicos como meio de deslocamento
entre as árvores (AVERSI-FERREIRA et al., 2005a), esse movimento exige uma maior
força no fechar das mãos para mantê-los pendurados durante longo período. Definido
como aperto palmar, em humanos (MOORE e DALLEY, 2001).
Macacos-pregos são quadrúpedes, mas alternam sua postura quadrúpede para
bípede (DEMES, 2011). Para ser considerado como bipedalismo perfeito, os ângulos
formados pelo quadril e joelho deve ser de 180°, apenas humano consegue atingir essa
angulação. Os macacos-pregos realizam a postura semi-vertical, que é denominada
eventualmente de bípede ou bipedalismo intermitente. A inclinação máxima do quadril
que ele realiza é de 130° e o joelho é de 148° (LIU et al., 2009). O bipedalismo realizado
por humanos req
uer que o corpo permaneça completamente na vertical, e o
bipedalismo realizado pelo macaco-prego é feito com quadril e joelhos flexionados
(DEMES, 2011; DEMES e O’NEILL, 2012; LIU et al., 2009).
Entre os vertebrados o andar bípede é uma forma incomum de locomoção. Alguns
primatas não humanos usam o bipedalismo de forma oportunista. Com relação ao Sapajus
essa locomoção é utilizada quando o animal se encontra no solo e está associada com o
13
seu transporte e a utilização de ferramentas durante o forrageio (DEMES, 2011; DEMES
e O’NEILL 2012; FRAGASZY, VISALBERGHI e FEDIGAN, 2004; LIU et al., 2009).
O Sapajus por ser um primata quadrúpede que possui um bipedalismo intermitente
é um interessante modelo de estudo para os antropologistas que pesquisam a evolução do
bipedalismo humano (DEMES, 2011). Sendo assim são necessários estudos morfológicos
do membro pélvico para que se possa compreender na íntegra as indagações que estão
relacionadas ao comportamento locomotor. Além disso, o conhecimento da morfologia
do Sapajus comparado a outros primatas permite inferências acerca da adaptação
evolução das estruturas relacionadas ao aparelho locomotor (WRIGH, 2007).
A utilização de informações anatômicas para se observar o comportamento vem
sendo possível mediante trabalhos publicados enfocando a anatomia, porém essa área
ainda é carente de estudos para tais primatas (AVERSI-FERREIRA et al., 2014;
AVERSI-FERREIRA et al., 2013; AVERSI-FERREIRA et al., 2011a; AVERSIFERREIRA et al., 2011b; AVERSI-FERREIRA, 2009; AVERSI-FERREIRA et al.,
2005a, AVERSI-FERREIRA et al., 2005b; AVERSI-FERREIRA et al., 2006; AVERSIFERREIRA et al., 2007a; AVERSI-FERREIRA et al., 2007b; FEREIRA e PRADA,
2001; PEREIRA-DE-PAULA et al., 2006; BARROS et al., 2003).
Em geral, um dos sistemas que mais possibilita relações filogenéticas entre
espécies é o sistema neural, principalmente devido ao encéfalo, que define o tamanho e o
formato da caixa craniana (TESTUT e LATARJET, 1979).
Os estudos sobre Sapajus se justificam devido às poucas informações sobre
anatomia relacionada a estes animais na literatura científica brasileira e mundial, esse
primata neotropical tem chamado a atenção de pesquisadores devido a seu índice de
encefalização sendo maior do que de primatas do Velho Mundo como o chimpanzé (Pan
troglodytes); e pelo seu comportamento cultural complexo (LOPES, 2004), pelo uso de
ferramentas (ANTINUCCI e VISALBERGHI, 1986); e pela memória bem desenvolvida
(TAVARES e TOMAZ, 2002).
O conhecimento anatômico do gênero Sapajus, é importante não só para a
preservação de espécies, mas também para fornecer base concreta para futuros
experimentos relacionados ao comportamento destes animais (AVERSI-FERREIRA et
al., 2006). Além disso, a anatomia é fundamental na descrição e comparação de espécies,
o que permite inferências acerca de aspectos evolutivos, taxonômicos e comportamentais
(AVERSI-FERREIRA et al., 2005a; PFRIMER et al., 2012).
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O presente estudo busca verificar através da descrição anatômica a distribuição
dos nervos da pelve de Sapajus e identificar com qual primata do Velho Mundo este é
mais parecido.
Estudos comparativos já realizados confirmam que em relação a comportamento,
memória, índice de encefalização e uso de ferramentas, o Sapajus, está próximo aos
chimpanzés (AVERSI-FERREIRA et al., 2005a; AVERSI-FERREIRA et al., 2007b;
MARIN et al., 2009).
1.2 Nervos Espinhais e Formação dos Plexos Lombar e Sacral
No homem o sistema neural periférico é composto, por 12 pares de nervos
cranianos e 31 pares de nervos espinhais (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988;
MACHADO, 2002). Os nervos são visíveis a olho nu e são formado por uma coleção de
fibras neurais, assim de acordo com os números de fibras que o constitui um nervo pode
ser apenas visível ou muito grosso. Os nervos são envolvidos por uma bainha de tecido
conectivo, o epineuro. As fibras neurais podem ser classificadas de acordo com sua
função, eferente ou motora são aquelas que estimulam ou ativam o músculo esquelético,
glândulas e músculo liso, já as fibras aferentes ou sensitivas são aquelas que carregam
impulsos de uma terminação sensitiva e vários tipos de fibras sensitivas nascem de
terminações nas vísceras (O’RAHILLY, 1985).
Os nervos espinhais são formados pela união das raízes ventral (motora), presa à
face dorsal da medula e uma dorsal (sensitiva), ligada à face ventral da medula, que
divergem ao passar pelo forame intervertebral. Com exceção da região torácica, onde uma
distribuição segmentar se mantêm, os ramos ventrais se unem a seus vizinhos por meios
de ramos comunicantes. Na origem dos nervos dos membros superiores e inferiores em
humanos essas conexões são ampliadas (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988;
MACHADO, 2002).
Para Barros e colaboradores (2003), o plexo lombar de Sapajus está separado do
sacral, pois não foi constatado a presença dos nervos sacrais na constituição do plexo
lombar. Já L5 é praticamente um nevo do plexo sacral, aparecendo poucas vezes na
constituição do plexo lombar. A formação do plexo lombar resulta das conexões entre as
raízes ventrais de L2, L3, L4 e L5, constituindo uma rede cujo padrão é variável em ambos
antímeros, onde os nervos L3 e L4 estão sempre presentes e L2 e L5 se encontram
presentes com certa frequência.
15
A constituição do plexo lombossacral no homem, se dá pelas raízes ventrais dos
dois ou três últimos nervos lombares e pela maioria dos sacrais. Tanto no homem quanto
em macacos o número de nervos que participam da formação do plexo é variável
(ZALUSKA e URBANOWICZ, 1972).
Nos humanos, o plexo lombar é formado pelos nervos espinhais lombares. Os
ramos ventrais entram no músculo psoas maior onde de forma variável se reúnem para
formar este plexo. O plexo lombar propriamente dito é formado do segundo nervo lombar
(L2) até o quarto nervo lombar (L4). Porém a parte inferior do quarto nervo lombar e todo
o quinto nervo lombar (L5) entram no plexo sacral, os dois plexos são comumente
conhecidos como plexo lombossacral. Os ramos do primeiro nervo lombar (L1) são
comumente descritos com o plexo lombar (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988).
Entre os primatas a formação do plexo lombossacral tem uma acentuada
variabilidade no número de ramos primários ventral lombar e os nervos espinhais sacrais.
Normalmente, existem quatro vertebras lombares em Pan, cinco em Homo e sete em
Papio (SWINDLER e WOOD, 1973). Estas diferenças anatômicas trazem inúmeras
dificuldades para descrever o modo de formação do plexo entre esses primatas
(SWINDLER e WOOD, 1973; HEPBURN, 1892). El-Assy (1965), com relação a
composição do plexo lombar em vários primatas encontrou um plexo lombossacral (assim
descrito por ele) formado pelas ramificações ventrais de todos os ramos lombares e do
primeiro sacral, estando eventualmente o último torácico presente. Enquanto Sonntag
(1923), considera o plexo lombossacral de Pan com sua origem em L2. Para Hepburn
(1892), a morfologia do plexo lombar e sacral em Pan é similar àquela encontrada no
homem.
1.3 Nervos da Pelve
Alguns autores analisaram as origens e as distribuições dos nervos do plexo
braquial e lombossacral em primatas (AVERSI-FERREIRA et al., 2005a; RIBEIRO et
al., 2005; BARROS et al., 2003). Porém, informações anatômicas referentes aos nervos
da pelve de Sapajus não foram encontrados na literatura.
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1.3.1 Nervo Ílio-hipogástrico
Em estudos realizados por Barros e colaboradores (2003), em nenhum momento
foi registrado a presença dos nervos ílio-hipogástrico, ílioinguinal e genitofemoral como
ramos do plexo lombar em Sapajus.
Para Gardner, Gray e O’Rahilly (1988), em Homo, os nervos ílio-hipogástrico e o
ílioinguinal não fazem parte do plexo lombar, porém são usualmente descrito com ele. O
primeiro nervo lombar (L1), que apresenta variáveis conexões com o nervo subcostal e
com L2, dá origem a dois filetes musculares, dividindo-se em nervo ílio-hipogástrico e
ílioinguinal.
Conforme descreveu O’Rahilly (1985), o nervo ílio-hipogástrico em Homo, passa
através dos músculos da parede ântero-lateral do abdome para atingir a pele. Gardner,
Gray e O’Rahilly (1988), o descreve com sua origem podendo ser em T12, correndo
posterior e inferior à parte do rim e anterior ao músculo quadrado lombar, atravessa a
parte posterior do músculo transverso do abdome para dividir-se em dois ramos, o cutâneo
lateral que atravessa os músculos obliquo interno e externo para inervar a pele
lateralmente às nádegas, o ramo cutâneo anterior corre em direção anterior entre os
músculos oblíquos, atravessa a aponeurose do oblíquo externo para inervar a pele acima
da pube.
O nervo ílio-hipogástrico em Papio é formado a partir de L1 e L2, L3. Na maioria
dos casos em Pan, tem sua origem na junção do nervo subcostal com L1 (SWINDLER e
WOOD, 1973).
1.3.2 Nervo Ílioinguinal
De acordo com Gardner, Gray e O’Rahilly (1988), este nervo em Homo não faz
parte do plexo lombar, mas é descrito com ele. Sua origem às vezes é de T12 e,
ocasionalmente de L2, apresenta um trajeto para a crista ilíaca, após atravessar os
músculos transverso do abdome e oblíquo interno, segue para frente para acompanhar o
funículo espermático ou o ligamento redondo através do canal inguinal. Ele emerge do
ramo superficial, gera ramos cutâneos para a coxa e origina os ramos escrotal anterior ou
labiais anteriores (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY 1988; O’RAHILLY, 1985)
Em Papio este nervo é formado por L1 e L2, L3. Já em Pan é geralmente formado
por T12, T13 e L1 (SWINDLER e WOOD, 1973).
17
1.3.3 Nervo Genitofemoral
Em Homo, com frequência origina-se a partir de L2 ou de L1 e L2, e
ocasionalmente de L3. Desce anteriormente ao músculo psoas e divide-se em ramos
genital que entra no canal inguinal através do ânulo profundo, inerva o músculo cremaster
e continua para inervar o escroto (ou lábios maiores) e a parte adjacente da coxa, o ramo
femoral entra na bainha femoral, lateralmente à artéria, volta-se anteriormente e inerva a
pele do trígono femoral (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988).
No Papio a formação deste nervo ocorre da união de L3 e L4. Em Pan ele é
geralmente formado por T12, T13 e L1 (SWINDLER e WOOD, 1973). Para Hepburn
(1892), em Pan ele inerva a região genital e parte anterior superior da coxa.
1.3.4 Nervo Cutâneo Femoral Lateral
De acordo com Barros (2002), em Sapajus o nervo cutâneo femoral lateral é o
ramo mais cranial do plexo lombar e origina-se de L2 e L3.
Em Homo, ele origina de L2, de L2 e L3 ou de L1 e L2. É encontrado
frequentemente preso ao nervo femoral por tecido conectivo. Corre obliquamente através
do ilíaco em direção a espinha ilíaca ântero-superior, passa atrás do ligamento inguinal,
através do músculo sartório ou anteriormente a ele, e no interior da coxa. Emite dois
ramos, um anterior e outro posterior que inervam a pele da região anterior e lateral da
coxa (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988). Para O’Rahilly (1985), tem sua origem
principalmente em L2, e está frequentemente unido ao nervo femoral, penetra na coxa
atrás do ligamento inguinal.
Para Swindler e Wood (1973), os nervos cutâneos em Papio e Pan são ramos
sensoriais dos nervos motores mais profundos. Estes ramos aparecem por via subcutânea
em diferentes locais em todo o membro inferior na fáscia superficial para suprir a pele da
região lateral e anterior da coxa. De acordo com Hepburn (1892) e Champneys (1975),
o referido nervo em Pan origina-se de L2 e L3.
1.3.5 Nervo Obturatório
Para Barros (2002), o nervo obturatório em Sapajus, pode originar da união de
ramos dos nervos espinhais diferentes ou ser a continuação de um único nervo. Podem
18
nascer da convergência de ramos entre L3 e L4, L4 e L5. Inerva os músculos adutores
(longo, magno e curto), grácil e semimembranoso (AVERSI-FERREIRA et al., 2011a).
Para Gardner, Gray e O’Rahilly (1988), em Homo, ele origina de L3 e L4, às vezes
de L2 e, ocasionalmente de L5. Swindler e Wood (1973) descrevem sua origem em L2,
L3 e L4. De acordo com Gardner, Gray e O’Rahilly (1988) e O’Rahilly (1985), ele
emerge na face medial do músculo psoas na abertura superior da pelve, desce em direção
inferior e para a frente, sobre a parede lateral da pelve, entra na coxa através do forame
obturatório, inerva os músculos adutores (curto, longo e magno) e o grácil, a pele da parte
interna da coxa e as junturas do quadril e do joelho. Ainda para O’Rahilly (1985), o nervo
obturatório origina-se de L2 e L4, enquanto o nervo obturatório acessório quando presente
tem sua origem em L3 e L4, penetra na coxa profundamente suprindo o músculo pectíneo.
De acordo com Swindler e Wood (1973), os nervos obturatório e femoral são
longos em Homo, Papio e Pan. Em Papio origina-se a partir de L4, L5 e L6 e inerva os
músculos adutores (curto, longo e magno), grácil e obturador interno, já para Soutoul e
colaboradores (1966), sua origem ocorre ao nível de L2, L3 e L4. Em Pan, sua origem
resulta normalmente da união de L1, L2 e L3, inerva os músculos adutores (curto, longo
e magno), obturador externo, grácil e pectíneo (SWINDLER e WOOD, 1973).
1.3.6 Nervo Femoral
O nervo femoral em Sapajus é o mais cranial dos grandes nervos do plexo lombar,
sua origem é bastante ampla estendendo-se de L2 até L5, com um grande predomínio de
L3 e L4 (BARROS, 2002). De acordo com Aversi-Ferreira e colaboradores (2011a) este
nervo inerva os músculos sartório, vasto intermédio, vasto medial, vasto lateral e reto
femoral.
Segundo Gardner, Gray e O’Rahilly (1988), o nervo femoral em Homo é o maior
ramo do plexo lombar, originando-se principalmente de L4, mais L2 e L3,
ocasionalmente de L5. Para O’Rahilly (1985), ele tem sua origem em L2, L3 e L4. É o
mais inferior dos ramos emergindo pela face lateral do músculo psoas maior, desce entre
o músculo psoas maior e o ilíaco e entra na coxa por trás do ligamento inguinal. Ele supre
os músculos ilíaco, quadríceps, pectíneo e sartório, a pele do lado medial e anterior da
coxa, a parte medial da perna e as articulações do quadril e do joelho (GARDNER, GRAY
e O’RAHILLY, 1988; O’RAHILLY, 1985).
19
Swindler e Wood (1973), relata que os nervos femoral e obturatório são longos
em Homo, Papio e Pan. Em Papio origina-se de L4, L5 e L6 e inerva os músculos psoas
maior e menor, ilíaco, sartório, reto femoral, vastos medial, lateral e intermédio e o
pectíneo. Já para Soutoul e colaboradores (1966), sua origem é de L2, L3 e L4. Em Pan,
Swindler e Wood (1973) descreve sua origem da união de L1, L2 e L3 e El-Assy (1965)
a descreve como eventualmente de T13, e de L1, L2 e L3. Ele inerva os músculos psoas
maior e menor, ilíaco, sartório, reto femoral, vastos medial, lateral e intermédio e o
pectíneo (SWINDLER e WOOD, 1973).
1.3.7 Nervo Glúteo Superior
De acordo com Gardner, Gray e O’Rahilly (1988), em Homo este nervo originase a partir de L4, L5 e S1, através do forame isquiático maior em direção posterior, acima
do músculo piriforme. Inerva os músculos tensor da fáscia lata, glúteo médio e mínimo
(SWINDLER e WOOD, 1973).
Em Papio, nenhuma informação a respeito da origem deste nervo foi encontrada
na literatura. Com relação aos músculos por ele inervado Swindler e Wood (1973),
descreve o tensor da fáscia lata, glúteo médio, mínimo e o escansório.
Em Pan, origina-se em L3, L4 e S1 (CHAMPNEYS, 1975; SWINDLER e
WOOD, 1973). El-Assy (1965), descreve sua origem em L3, L4 e S1 para o antímero
esquerdo e L3 e L4 para o antímero direito. De acordo com Swindler e Wood (1973), ele
inerva os músculos tensor da fáscia lata, glúteo médio e mínimo.
1.3.8 Nervo Glúteo Inferior
Em Homo, este nervo origina-se em L5, S1 e S2, corre em direção posterior,
através do forame isquiático maior, passando abaixo do músculo piriforme, emite ramos
que vão inervar o músculo glúteo máximo (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988;
ORAHILLY, 1985).
Para Papio, nenhuma informação a respeito da origem deste nervo foi encontrada
na literatura. Com relação aos músculos por ele inervado Swindler e Wood (1973), cita o
músculo glúteo máximo.
O nervo glúteo inferior em Pan, origina-se de L3 e L4 de acordo com El-Assy
(1965). Inerva o músculo glúteo máximo (SWINDLER e WOOD, 1973).
20
1.3.9 Nervo Cutâneo Femoral Posterior
O nervo cutâneo femoral posterior em Homo, origina-se de S1, S2 e S3, deixa a
pelve através do forame isquiático maior passando abaixo do músculo piriforme. Desce
profundamente ao músculo glúteo máximo, junto com a artéria glútea inferior e o nervo
isquiático. Na região próxima à fossa poplítea, torna-se superficial e acompanha a veia
safena parva até a metade da sura, onde ocorre a anastomose de seus filamentos terminais
com o nervo sural. Emite os ramos glúteos para a pele da nádega, ramos perineais que
atravessam os músculos da região posterior da coxa e inervam a pele da genitália externa,
e os ramos femoral e sural para a pele do dorso da coxa e da sura. Alguns ramos podem
atingir o tornozelo (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988).
De acordo com Swindler e Wood (1973), este nervo em Papio parece ser um ramo
do nervo isquiático, passa abaixo da porção cranial do músculo bíceps femoral, tornandose subcutâneo entre o músculo glúteo máximo e a margem lateral da tuberosidade
isquiática. Ele inerva a pele da região lateral da coxa.
O nervo cutâneo femoral posterior em Pan, origina-se de L3 e L4. (GIBBS, 1999;
CHAMPNEYS, 1872). Inerva a região da calosidade isquiática e a pele da porção anterior
da coxa (SWINDLER e WOOD, 1973).
1.3.10 Nervo Isquiático
De acordo com Aversi-Ferreira e colaboradores (2011a), em Sapajus, o terço
proximal do nervo isquiático está localizado na região do músculo isquifemoral, encontrase coberto pelas fibras caudais do músculo glúteo máximo, sendo observado acima da
margem cranial do músculo bíceps femoral. Nesta região o nervo isquiático envia vários
ramos para os músculos bíceps femoral, semitendinoso, semimembranoso e
isquiofemoral.
O nervo isquiático em Homo, origina-se de L4, L5, S1, S2 e S3 (GARDNER,
GRAY e O’RAHILLY, 1988). É o maior nervo do corpo, possui duas partes, uma fibular
e outra tibial (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988). Deixa a pelve através do
forame isquiático maior, abaixo do músculo piriforme. Em alguns casos as duas partes
(fibular e a tibial) não se reúnem e deixam a pelve separadamente, quando isso ocorre a
porção fibular perfura o músculo piriforme e a porção tibial passa por baixo dele. Na
maioria das vezes, os ramos do nervo isquiático nascem do seu lado medial. Alguns
21
ramos, derivados do nervo tibial, inervam os músculos semitendinoso, semimembranoso,
cabeça longa do bíceps e adutor magno e do nervo fibular comum nasce um ramo para a
cabeça curta do bíceps (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988).
Em Papio, o nervo isquiático origina-se em L5, L6, L5 e S1 (CHAMPNEYS,
1975) e inerva o músculo bíceps femoral (SWINDLER e WOOD, 1973). De acordo com
Aversi-Ferreira e colaboradores (2011a) inerva os músculos adutor magno, bíceps
femoral, simitendinoso e semimembranoso.
De acordo com El-Assy (1965) e Champneys (1975), o nervo isquiático em Pan,
origina-se de L3 e L4 que vão se unir para formar um tronco que por sua vez dividira-se
em dois ramos, sendo que um destes ramos junta-se com S1 para formar o nervo fibular
comum e, o outro ramo junta-se com S1 e S2 para constituir o nervo tibial. Poderá também
ocorrer união de L2, L3 e L4 para formar um tronco que recebe fibras de S1 e S2,
formando o nervo isquiático. Inerva os músculos adutor magno e bíceps femoral
(SWINDLER e WOOD, 1973). De acordo com Aversi-Ferreira e colaboradores (2011a),
inerva também os músculos simitendinoso e semimembranoso.
1.3.11 Nervo Pudendo
O nervo pudendo é um pequeno nervo em Sapajus, tem origem no plexo sacral
com suas raízes apresentando distribuição quase uniforme entre os nervos sacrais S1, S2,
S3 e S4 (BARROS, 2002).
De acordo com El-Assy (1965), o nervo pudendo de Cebus, surge de S1 e S2, e
recebe fibras do nervo tibial.
Em Homo, origina-se de S2, S3 e S4, ele supre a maior parte do períneo. O nervo
pudendo passa no forame isquiático maior abaixo do músculo piriforme, cruza atrás da
espinha isquiática e penetra no períneo através do forame isquiático menor, atravessa o
canal pudendo na parte lateral da fossa isquiática, origina o nervo retal inferior e se divide
em nervo perineal e nervo dorsal do pênis ou clitóris (GARDNER, GRAY e
O’RAHILLY, 1988). O nervo perineal divide-se em um ramo profundo para os músculos
perineais e um ramo superficial para o escroto ou lábio maior (O’RAHILLY, 1985).
De acordo com Swindler e Wood (1973), em Papio o nervo pudendo, origina-se
de S1 e S2.
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Em Pan de S2 e S3, é representado por um pequeno ramo ventral de S2,
(SWINDLER e WOOD, 1973). Para El-Assy (1965), a parte principal do nervo pudendo
origina-se em S2 com contribuição de poucas fibras de S1.
1.3.12 Nervos Flexores Femorais
De acordo com Swindler e Wood (1973), os nervos flexores femorais está ausente
em Homo, presente em Papio e em Pan sua presença é de 50%. Tanto em Papio quanto
em Pan encontram-se separados do nervo isquiático. Inervando os músculos bíceps
femoral, semitendinoso e semimembranoso em Papio e os músculos bíceps femoral
(cabeça longa), semitendinoso e semimembranoso em Pan.
1.4.13 Nervo Pubo-isquiofemoral
O nervo pubo-isquifemoral está ausente em Homo, presente em Papio e pode ser
encontrado em Pan. Em Papio ele inerva os músculos gêmeos superior, gêmeo inferior e
obturador interno (SWINDLER e WOOD, 1973). Em Pan o nervo pubo-isquiofemoral é
formado pelas raízes de L3, L4 e S1 (El-Assy, 1965).
De acordo com El-Assy (1965), o nervo pubo-isquiofemoral em todas as espécies
caminha muito próximo ao nervo para os flexores e dirige-se aos músculos puboisquiofemoral, gêmeos superior e inferir, obturador interno e quadrado da coxa.
1.3.14 Ramo muscular para o músculo piriforme
Para El-Assy (1965), o nervo para o músculo piriforme em Cebus, origina-se de
L5 e S1, atravessa o forame isquiático maior para inervar o músculo piriforme.
Em Homo, o nervo para o músculo piriforme origina-se em S1 e S2 e penetra na
face anterior deste músculo (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY, 1988).
Em Papio e Pan o ramo muscular para o músculo piriforme pode originar-se do
tronco lombossacral e inervar o músculo piriforme (SWINDLER e WOOD, 1973). Para
Hepburn (1892), em Pan, ele surge a partir de S2.
De acordo com El-Assy (1965), o nervo piriforme em Pan origina-se de L4 e S1
ou apenas S1, este atravessa o forame isquiático maior para inervar o músculo piriforme.
23
1.3.15 Ramos musculares para os músculos obturatório interno e gêmeo superior
Em Homo, o nervo para o obturatório interno origina-se de L5, S1 e S2. Passa
através do forame isquiático, abaixo do músculo piriforme. Em seguida origina um ramo,
que penetra na face posterior do músculo gêmeo superior, e, após cruzar a espinha
isquiática, lateralmente aos vasos pudendo internos, passa através do forame isquiático
menor, inervando o músculo obturatório interno (GARDNER, GRAY e O’RAHILLY,
1988).
De acordo com Swindler e Wood (1973), em Papio o ramo muscular para os
músculos obturatório e gêmeo superior pode originar-se do tronco lombossacral e vai
inervar os músculos obturatório interno e gêmeo superior.
Em Pan e Homo, este ramo origina-se de S1 e S2 (HEPBURN, 1892). Inerva os
músculos obturatório interno e gêmeo superior (SWINDLER e WOOD, 1973).
5.2.16 Ramos musculares para os músculos quadrado femoral e gêmeo inferior
De acordo com Gardner (1988), em Homo este nervo origina-se de L4, L5 e S1,
ele deixa a pelve abaixo do músculo piriforme e, corre em direção inferior e anterior ao
nervo isquiático. Após emitir um ramo para o músculo gêmeo inferior, ele penetra na face
anterior do músculo quadrado da coxa e também envia um ramo para a juntura do quadril.
Para Hepburn (1892), os ramos musculares para os músculos quadrado femoral e
gêmeo superior origina-se de S1 em Papio e de S2 em Pan. Em Papio inerva o músculo
quadrado femoral e em Pan os músculos gêmeo inferior e quadrado femoral
(SWINDLER e WOOD, 1973).
24
2. OBJETIVOS
2.1 Objetivo Geral
Este trabalho tem por objetivo geral estudar e descrever os nervos da pelve de
Sapajus sp.
2.2 Objetivo Específico
Descrever os nervos da pelve do Sapajus sp. e compará-los com os dados descritos
dessas estruturas em Papio, Pan e Homo.
25
3. METODOLOGIA
3.1 Amostra
Na realização deste trabalho foram utilizados doze espécimes de Sapajus sp. oito
machos e quatro fêmeas. Com divergências quanto ao peso e a idade. Estes animais foram
depositados na coleção anatômica do Laboratório de Antropologia, Bioquímica,
Neurociência e comportamentos de primatas (LABINECOP) da Universidade Federal do
Tocantins (UFT), Brasil, sendo que cinco deles sofreram mortes acidentais em seus
habitats naturais e os demais foram provenientes do acervo do Instituto Brasileiro do Meio
Ambiente e dos Recursos Renováveis (IBAMA) e foram doados para estudo na década
de 1970. Portanto, nenhum animal foi morto para o propósito deste estudo. Essa pesquisa
foi previamente aprovada pela Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA-UFT) da
Universidade Federal do Tocantins, processo n° 23101.003220/2013-85.
3. 2 Preparação das Amostras
A realização dos procedimentos que envolveram os animais foram realizados de
acordo com as regras do Colégio Brasileiro de Experimentação Animal (COBEA). A
tricotomia nos animais foi feita com lâmina de barbear, em seguida, foi feita a perfusão
com solução de formaldeído a 10%, pela artéria femoral, para fixação do material. Os
animais foram armazenados em cubas opacas imersos em solução de formaldeído de
mesma concentração.
3. 3 Coleta de Dados
A coleta dos dados foi realizada através da dissecação clássica dos animais. Os
materiais utilizados foram: tesouras, pinças anatômicas de 10 a 15 cm, pinça Cushing
curva, pinça dente de rato, bisturi e lâminas. Os nervos foram registrados por meio de
fotografias feitas com câmera digital da marca Canon EOS Kiss X3, lente 18-55 mm.
Após a dissecação, os nervos da pelve foram descritos. Os resultados foram
comparados com o padrão observados para humanos (GARDNER, GRAY e
O’RAHILLY, 1988; O’RAHILLY, 1985) e de outros primatas como os do gênero Pan e
do gênero Papio, que representam os chimpanzés e os babuínos, respectivamente
(SWINDLER e WOOD, 1973). A escolha dos animais utilizados na comparação foi
26
baseada na disponibilidade da literatura sobre anatomia de primatas, que é escassa, e
também em algumas características específicas.
3. 4 Nomenclatura
As estruturas foram denominadas baseadas na Nomina Anatômica Humana
(2013). Sempre que possível, os nervos receberam os mesmos nomes daqueles descritos
para humanos e de outros primatas outrora estudados. Os nervos foram descritos tendo
como referência a posição anatômica humana.
27
4. ARTIGO
Autores
Ediana Vasconcelos da Silva, Sylla Figueredo da Silva, Tales Alexandre AversiFerreira
Título
Nervos da Pelve de Sapajus sp.
Documento
original
82570-114092-2-SM.DOCX 2014-06-30
Título
Nervos da Pelve de Sapajus sp.
Resumo
O objetivo deste trabalho foi estudar e descrever os nervos da pelve de Sapajus
sp. (Cebus libidinosus), visando um melhor entendimento da inervação da pelve
desse animal e comparar os resultados com dados disponíveis na literatura
para Homo, Papio e Pan. Foram utilizados 12 espécimes de Sapajus sp. fixados em
formaldeído a 10% e glicerina a 5% e conservados em formaldeído a 10%. Após
análise cuidadosa das peças, verificou-se que os nervos da pelve
de Sapajus apresenta uma variação nas origens, trajetos e estruturas inervadas
quando comparados a estes primatas. Um dos fatores que mais contribui para esta
variação é a diferença na quantidade de vertebras torácicas, lombares, sacrais e
coccígeas, que apresenta grande variação entre os gênerosSapajus, Papio, Pan e
Homo. De uma forma geral, os nervos da pelve de Sapajus, assemelha-se mais as
descrições de Pan e Papio do que a Homo. Como constituintes dos nervos da pelve
de Sapajus foram observados os nervos ílio-hipogástrico, ílioinguinal,
genitofemoral, cutâneo femoral lateral, obturatório, femoral, glúteo superior, glúteo
inferior, isquiático, pudendo, flexores femorais, pubo-isquiofemoral, o ramo
muscular para o músculo piriforme, ramos musculares para os músculos obturatório
interno e gêmeo superior, ramos musculares para os músculos quadrado femoral e
gêmeo superior.
Palavras-chave
Sapajus sp. Macaco-prego. Nervos da Pelve.
Title
Nerves of the Pelvis Sapajus sp.
Abstract
The goal of this work was to study the origin and composition of the nerves of the
pelvis of Sapajus sp. (Cebus libidinosus), aiming at a better understanding of the
innervation of that animal's pelvis and compare the results with available data in the
Literature for Homo, Pan and Papio. Twelve specimens of Sapajus sp. were used(,)
fixed in 10% formaldehyde and 5% glycerol and stored in 10% formaldehyde. After
careful analysis of the specimens, it was observed that the nerves of the Sapajus
pelvic shows a variation in the origins, paths and innervated structures when they
are compared to these primates. One of the factors that contribute to this variation is
28
the difference in the number of thoracic, lumbar, sacral, and coccygeal vertebrae,
which varies widely among Sapajus, Papio, Pan and Homo genus. In general, the
nerves of the Sapajus pelvis, resembles more the Pan and Papio descriptions than
Homo. As constituents of the nerves of the pelvis of the Sapajus, the following
nerves were observed: iliohypogastric, ilioinguinal, genitofemoral, lateral, obturator,
femoral, superior gluteal, inferior gluteal, sciatic, femoral flexors, puboischiofemoral and femoral cutaneous nerves, muscular branch to the piriformis
muscle, muscular branches to the internal obturator muscle and superior twin,
muscular branches to the quadratus femoris muscle and superior twin.
Key words
Sapajus sp., Capuchin monkey, Nerves of the Pelvis.
Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science
Universidade de São Paulo. Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia
Av. Prof. Dr. Orlando Marques de Paiva, 87 - Cidade UniversitáriaSão Paulo / SP - Cep 05508-270 Fone:
(11) 3091-7636
[email protected]
INTRODUÇÃO
O Sapajus sp. é um primata cujo nome popular é macaco-prego, em razão do
formato de sua glande peniana que se assemelha a um prego (SILVA; FERREIRA, 2002;
RYLANDS et al., 2000). Erxleben (1777) criou as denominações das espécies do gênero
Cebus as classificações foram se modificando com o tempo devido a análises mais
específicas como morfologia, padrão de coloração dos pelos, dimorfismo sexual,
presença ou ausência de tufos, dentre outras características (GROVES, 2001). Baseandose em fatores filogenéticos, comportamentais, moleculares e citogenéticos foi feita uma
reforma taxonômica, a espécie que antes era denominada de Cebus apella libidinosus
considerada subespécie de Cebus apella, passou a ser denominada de Cebus libidinosus,
devido as peculiaridades no comportamento sexual dessa espécie (RYLANDS et al.,
2000). Recentemente esta espécie sofreu mais uma alteração taxonômica onde
propuseram o gênero Sapajus (ALFARO; SILVA; RYLANDS, 2012).
Este primata neotropical com vasta distribuição no continente sul-americano pode
ser encontrado nas regiões que vão da Colômbia à Venezuela, do nordeste ao sudeste do
Brasil, está presente na maioria dos estados brasileiros e no norte da Argentina
(CABRERA, 1957; FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004).
29
O macaco-prego possui tamanho médio quando comparado com outros primatas,
seu peso quando adulto pode variar de 2,5 Kg a 5Kg. Possui uma pelagem com coloração
preta mesclada com coloração castanha. Apresenta em sua cabeça topetes escuros
parecidos com chifres ou cristas. Características como mandíbulas robustas, caninos
grandes e molares com espessa camada de esmalte e a habilidade de manipular
ferramentas fazem do Sapajus um animal bem adaptado para abrir sementes e frutos rijos
(AVERSI-FERREIRA et al., 2007b; DEFLER, 2009; FRAGASZY; VISALBERGHI;
FEDIGAN, 2004). Apresenta uma cauda semi-preênsil, que o auxilia no deslocamento
arbóreo e sustentação do corpo quando em posição bípede (SANTINI, 1983).
Os Sapajus são onívoros e bastante generalistas com relação às exigências
alimentares, sua dieta consiste predominantemente de frutos, mas podem se alimentar de
folhas, flores, néctar, raízes, ovos, insetos, pequenos mamíferos anfíbios e repteis
(FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004; SABBATINI et al., 2008). Por causa
da sua baixa restrição alimentar este animal se adapta muito bem ao consumo de alimento
humano (LUDWING; AGUIAR; ROCHA, 2006).
Este primata possui uma boa destreza manual, o que lhe permite manipulações
relativamente complexas possibilitando assim a exploração do ambiente com o auxílio do
uso de ferramentas, o que permite acesso a recursos indisponíveis ao contato direto das
mãos como itens subterrâneos, dentro de cavidades ou que estejam encapsulados
(ROCHA; REIS; SEHIAMA, 1998; PHILLIPS, 1998).
Sapajus e alguns primatas do Velho Mundo como o chimpanzé fazem uso de
ferramentas, sendo assim estes são a principal referência em estudos que investigam a
evolução e a utilização de ferramentas por primatas (BOESCH; BOESCH, 1990). Por
ser o único primata neotropical a ter rotineiramente esse tipo de comportamento durante
o forrageio o Sapajus é um bom modelo para se estudar o uso de ferramentas
(FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004; MANNU; OTTONI, 2009;
VISALBERGHI et al., 2007). Sendo assim, pesquisas nessa área poderão fornecer
indícios para entender as relações comparativas acerca da evolução do uso de ferramentas
entre os primatas (SPAGNOLETTI et al., 2011).
O macaco-prego vive em bandos de 3 a 40 indivíduos, em uma sociedade
hierarquizada, com um macho dominante (macho alfa) e com características de
cooperação entre os integrantes do grupo, como proteção, catação, partilha de alimentos
entre outras (MANNU; OTTONI, 2009).
30
O Sapajus usa intensamente os membros torácicos como meio de deslocamento
entre as árvores (AVERSI-FERREIRA et al., 2005a), esse movimento exige uma maior
força no fechar das mãos para mantê-los pendurados durante longo período. Definido
como aperto palmar, em humanos (MOORE E DALLEY, 2001).
Macacos-pregos são quadrúpedes, mas alternam sua postura quadrúpede para
bípede (DEMES, 2011). Para ser considerado como bipedalismo perfeito, os ângulos
formados pelo quadril e joelho deve ser de 180°, apenas humano consegue atingir essa
angulação. Os macacos-pregos realizam a postura semi-vertical, que é denominada
eventualmente de bípede ou bipedalismo intermitente. A inclinação máxima do quadril
que ele realiza é de 130° e o joelho é de 148° (LIU et al., 2009). O bipedalismo realizado
por humanos req
uer que o corpo permaneça completamente na vertical, e o
bipedalismo realizado pelo macaco-prego é feito com quadril e joelhos flexionados
(DEMES, 2011; DEMES; O’NEILL, 2012; LIU et al., 2009).
Entre os vertebrados o andar bípede é uma forma incomum de locomoção. Alguns
primatas não humanos usam o bipedalismo de forma oportunista. Com relação ao Sapajus
essa locomoção é utilizada quando o animal se encontra no solo e está associada com o
seu transporte e a utilização de ferramentas durante o forrageio (DEMES, 2011; DEMES;
O’NEILL 2012; FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004; LIU et al., 2009).
O Sapajus por ser um primata quadrúpede que possui um bipedalismo intermitente
é um interessante modelo de estudo para os antropologistas que pesquisam a evolução do
bipedalismo humano (DEMES, 2011). Sendo assim são necessários estudos morfológicos
do membro pélvico para que se possa compreender na íntegra as indagações que estão
relacionadas ao comportamento locomotor. Além disso, o conhecimento da morfologia
do Sapajus comparado a outros primatas permite inferências acerca da adaptação
evolução das estruturas relacionadas ao aparelho locomotor (WRIGH, 2007).
A utilização de informações anatômicas para se observar o comportamento vem
sendo possível mediante trabalhos publicados enfocando a anatomia, porém essa área
ainda é carente de estudos para tais primatas (AVERSI-FERREIRA et al., 2014;
AVERSI-FERREIRA et al., 2013; AVERSI-FERREIRA et al., 2011a; AVERSIFERREIRA et al., 2011b; AVERSI-FERREIRA, 2009; AVERSI-FERREIRA et al.,
2005a, AVERSI-FERREIRA et al., 2005b; AVERSI-FERREIRA et al., 2006; AVERSIFERREIRA et al., 2007a; AVERSI-FERREIRA et al., 2007b; FEREIRA E PRADA,
2001; PEREIRA-DE-PAULA et al., 2006; BARROS et al., 2003).
31
Em geral, um dos sistemas que mais possibilita relações filogenéticas entre
espécies é o sistema neural, principalmente devido ao encéfalo, que define o tamanho e o
formato da caixa craniana (TESTUT; LATARJET, 1979).
Os estudos sobre Sapajus se justificam devido às poucas informações sobre
anatomia relacionada a estes animais na literatura científica brasileira e mundial, esse
primata neotropical tem chamado a atenção de pesquisadores devido a seu índice de
encefalização sendo maior do que de primatas do Velho Mundo como o chimpanzé (Pan
troglodytes); e pelo seu comportamento cultural complexo (LOPES, 2004), pelo uso de
ferramentas (ANTINUCCI; VISALBERGHI, 1986); e pela memória bem desenvolvida
(TAVARES; TOMAZ, 2002).
O conhecimento anatômico do gênero Sapajus, é importante não só para a
preservação de espécies, mas também para fornecer base concreta para futuros
experimentos relacionados ao comportamento destes animais (AVERSI-FERREIRA et
al., 2006). Além disso, a anatomia é fundamental na descrição e comparação de espécies,
o que permite inferências acerca de aspectos evolutivos, taxonômicos e comportamentais
(AVERSI-FERREIRA et al., 2005a; PFRIMER et al., 2012).
O presente estudo busca verificar através da descrição anatômica a distribuição
dos nervos da pelve de Sapajus e identificar com qual primata do Velho Mundo este é
mais parecido.
Estudos comparativos já realizados confirmam que em relação a comportamento,
memória, índice de encefalização e uso de ferramentas, o Sapajus, está próximo aos
chimpanzés (AVERSI-FERREIRA et al., 2005a; AVERSI-FERREIRA et al., 2007b;
MARIN et al., 2009).
MATERIAIS E MÉTODOS
Na realização deste trabalho foram utilizados doze espécimes de Sapajus sp. oito
machos e quatro fêmeas. Com divergências quanto ao peso e a idade. Estes animais foram
depositados na coleção anatômica do Laboratório de Antropologia, Bioquímica,
Neurociência e comportamentos de primatas (LABINECOP) da Universidade Federal do
Tocantins (UFT), Brasil, sendo que cinco deles sofreram mortes acidentais em seus
habitats naturais e os demais foram provenientes do acervo do Instituto Brasileiro do Meio
Ambiente e dos Recursos Renováveis (IBAMA) e foram doados para estudo na década
de 1970. Portanto, nenhum animal foi morto para o propósito deste estudo. Essa pesquisa
32
foi previamente aprovada pela Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA-UFT) da
Universidade Federal do Tocantins, processo n° 23101.003220/2013-85.
A realização dos procedimentos que envolveram os animais foram realizados de
acordo com as regras do Colégio Brasileiro de Experimentação Animal (COBEA). A
tricotomia nos animais foi feita com lâmina de barbear, em seguida, foi feita a perfusão
com solução de formaldeído a 10%, pela artéria femoral, para fixação do material. Os
animais foram armazenados em cubas opacas imersos em solução de formaldeído de
mesma concentração.
A coleta dos dados foi realizada através da dissecação clássica dos animais. Os
materiais utilizados foram: tesouras, pinças anatômicas de 10 a 15 cm, pinça Cushing
curva, pinça dente de rato, bisturi e lâminas. Os nervos foram registrados por meio de
fotografias feitas com câmera digital da marca Canon EOS Kiss X3, lente 18-55 mm.
Após a dissecação, os nervos da pelve foram descritos. Os resultados foram
comparados com o padrão observados para humanos (GARDNER, GRAY E
O’RAHILLY, 1988; O’RAHILLY, 1985) e de outros primatas como os do gênero Pan e
do gênero Papio, que representam os chimpanzés e os babuínos, respectivamente
(SWINDLER; WOOD, 1973). A escolha dos animais utilizados na comparação foi
baseada na disponibilidade da literatura sobre anatomia de primatas, que é escassa, e
também em algumas características específicas.
As estruturas foram denominadas baseadas na Nomina Anatômica Humana
(2013). Sempre que possível, os nervos receberam os mesmos nomes daqueles descritos
para humanos e de outros primatas outrora estudados. Os nervos foram descritos tendo
como referência a posição anatômica humana.
33
RESULTADOS
Quadro 1: Analise comparativa dos nervos da pelve de Sapajus sp., Papio, Pan e Homo. O = Origina de;
E = Emite.
Sapajus
Papio
E
O
E
Dois ramos que São formados por Nenhuma
vão
L1 e L2, L3 informação
emergir na pele da (SWINDLER; encontrada.
região anterior do WOOD, 1973)
abdome.
Pan
O
E
T13
e
L1 Nenhuma
(SWINDLER;
informação
WOOD, 1973).
encontrada.
L1
com Apresenta
dois L1, L2 e L3.
Nenhuma
contribuição de ramos na região
informação
T14.
abdominal,
um
encontrada.
para o músculo
transverso
do
abdome e outro
para o músculo
reto
abdominal
para atravessar a
fáscia da região
inguinal.
L1.
Ramo que segue União de L3 e L4 Nenhuma
para a região (SWINDLER; informação
inguinal.
WOOD, 1973). encontrada.
T12, T13 e L1 Nenhuma
(SWINDLER;
informação
WOOD, 1973).
encontrada.
Nervo Genitofemoral
Nervo Ilioinguinal
Nervo Ílio-hipogástrico
O
T14 e L1.
Nervo Cutâneo femoral
lateral
L2 e L3.
Homo
O
E
Pode originar- Ramos
cutâneos
se de T12, L1 e lateral
que
L2.
atravessa
os
(GARDNER; músculos oblíquos
GRAY;
O’ interno e externo e
RAHILLY,
inerva
a
pele
1988).
lateralmente
às
nádegas e ramo
cutâneo
anterior
que
corre
em
direção
anterior
entre os músculos
oblíquos, atravessa
a aponeurose do
obliquo externo e
inerva a pele acima
da
pube
(GARDNER;
GRAY;
O’
RAHILLY, 1988).
Às vezes de Ramos
cutâneos
T12
e para a coxa e
ocasionalment origina os ramos
e
de
L2 escrotal anterior ou
(GARDNER; lábios anteriores
GRAY;
O’ (GARDNER;
RAHILLY,
GRAY;
O’
1988).
RAHILLY, 1988).
T12, T13 e L1 Inerva a região Frequentement Ramos genital e
(SWINDLER;
genital e parte e
femoral
WOOD, 1973).
anterior
e de L2 ou de L1 (GARDNER;
superior da coxa e
L2,
e GRAY;
O’
(HEPBURN,
ocasionalment RAHILLY, 1988).
1892)
e
de
L3
(GARDNER;
GRAY;
O’
RAHILLY,
1988).
Inerva a pele que Dos
ramos Inerva a pele que L2
e
L3 Inerva a pele que L2, de L2 e L3 Seus
ramos
recobre a porção sensoriais
dos recobre a porção (HEPBURN 1892, recobre a porção ou de L1 e L2, anterior e posterior
ventral da coxa. nevos
motores lateral da coxa CHAMPNEYS
anterior da coxa (GARDNER; inervam a pele da
mais profundos (SWINDLER;
1975).
(SWINDLER; GRAY;
O’ região anterior e
(SWINDLER; WOOD, 1973).
WOOD, 1973). RAHILLY,
lateral da coxa
WOOD, 1973).
1988).
(GARDNER;
Principalment GRAY;
O’
e de L2 (O’ RAHILLY, 1988).
RAHILLY,
1985).
34
Inerva os músculos L4, L5 e L6
Inerva os músculos L1, L2 e L3 Inerva
os L3 e L4, às Inerva os músculos
adutores
(curto, (SWINDLER; adutores
curto, (SWINDLER;
músculos
vezes de L2 e adutores e grácil, a
longo e magno), WOOD, 1973). longo e magno, WOOD, 1973).
Adutores curto, ocasionalment pele
da
parte
grácil
e L2, L3 e L4
grácil e obturador
longo e magno, e
de
L5 interna da coxa e as
semimembranoso. (SOUTOUL et interno
obturador
(GARDNER; junturas do quadril
al., 1966).
(SWINDLER;
externo, grácil. e GRAY;
e do joelho
WOOD, 1973).
pectíneo.
O’RAHILLY, (GARDNER;
(SWINDLER; 1988).
GRAY;
O’
WOOD, 1973,). O
nervo RAHILLY, 1988).
obturatório
O
nervo
acessório
obturatório
(quando
acessório (quando
presente)
presente) penetra
origina-se de na
coxa
L3
e
L4 profundamente e
(O’RAHILLY, inerva o músculo
1985).
pectíneo.
L2, L3 e L4 (O’RAHILLY,
(SWINDLER; 1985).
WOOD,
1973).
L3 e L4.
Inerva os músculos L4, L5 e L6 Inerva os músculos Da união de L1, Inerva
os Principalment Inerva o quadríceps
sartório,
vastos (SWINDLER; psoas maior e L2
e
L3 músculos psoas e de L2, L3 e da coxa, o pectíneo
(medial, lateral e WOOD, 1973). menor,
ilíaco, (SWINDLER;
maior e menor, L4,
e o sartório, a pele
intermédio), e reto
sartório,
reto WOOD, 1973).
ilíaco, sartório, ocasionalment da região anterior e
femoral.
L2, L3 e L4 femoral,
vastos L1 e L2 ou L1, L2 reto
femoral, e recebe uma medial da coxa e a
(SOUTOUL et (medial, lateral e e
L3, vastos
medial, contribuição parte medial da
al., 1966)
intermédio),
e eventualmente T13 lateral
e de
L5 perna
e
as
pectíneo
(EL-ASSY, 1965). intermédio,
(GARDNER; articulações
do
(SWINDLER;
pectíneo
GRAY;
O’ quadril e joelho
WOOD, 1973).
(SWINDLE;
RAHILLY,
(GARDNER;
WOOD, 1973). 1988).
GRAY;
O’
RAHILLY, 1988).
Inerva os músculos Nenhuma
Inerva os músculos L3, L4 e S1 Inerva
os L4, L5 e S1 Inerva os músculos
glúteo
médio, informação
tensor da fáscia (CHAMPNEYS músculos tensor (GARDNER; tensor da fáscia
mínimo
e encontrada.
lata, glúteo médio e 1872,
da fáscia lata, GRAY;
O’ lata, glúteo médio e
escansório.
mínimo, scansorio SWINDLER;
glúteo médio e RAHILLY,
mínimo
(SWINDLER;
WOOD, 1973).
mínimo
1988).
(SWINDLER;
WOOD, 1973).
L3, L4 e S1 – (SWINDLER;
WOOD, 1973).
antímero esquerdo WOOD, 1973).
e L3 e L4 –
antímero
direito
(EL-ASSY, 1965).
Inerva o músculo Nenhuma
Inerva o músculo L3 e L4 (EL- Inerva o músculo L5, S1 e S2 Ramos
que
glúteo máximo. informação
glúteo
máximo ASSY, 1965).
glúteo máximo (GARDNER; inervam o músculo
encontrada.
(SWINDLER;
(SWINDLER; GRAY;
O’ glúteo
máximo
WOOD, 1973).
WOOD, 1973). RAHILLY,
(GARDNER;
1988).
GRAY;
O’
RAHILLY, 1988).
Nervo Femoral
Nevo Obturatório
L3 e L4
Nervo Glúteo superior
L4, L5 e S1.
Nervo Cutâneo femoral
posterior
Nervo Glúteo
inferior
L4, L5 e S1.
Ramo do nervo Inerva a região Parece ser um Inerva a calosidade L3 e L4 (GIBS, Inerva a região da S1, S2 e S3 Inerva
a
face
isquiático.
cutânea posterior ramo do nervo isquiática e a pele 1999,
calosidade
(GARDNER; posterior da coxa, a
da coxa.
isquiático
da região lateral da CHAMPNEYS, isquiática e a pele GRAY;
pele sobre o sulco
(SWINDLER; coxa
1975).
da região anterior O’RAHILLY, infraglúteo, sobre a
WOOD, 1973). (SWINDLER;
da
coxa 1988).
parte medial da
WOOD, 1973).
(SWINDLER;
coxa e nas regiões
WOOD, 1973).
adjacentes
do
períneo
(GARDNER;
GRAY;
O’
RAHILLY, 1988).
Ramo muscular
para o músculo
piriforme
Nervo Pubo-isquifemoral
Nervos Flexores femorais
Nervo Pudendo
Nervo Isquiático
35
L4, L5, S1 e S2. Inerva os músculos L5, L6, L7 e S1 Inerva o músculo L3 e L4 com Inerva
os L4, L5, S1, S2 Ramo fibular que
bíceps
femoral, (CHAMPNEYS, bíceps
femoral contribuições de músculos adutor e
S3, atravessa
o
semitendinoso,
1975).
(SWINDLER;
S1 e S2 ou L2, L3 e magno e bíceps (GARDNER; músculo piriforme
semimembranoso
WOOD, 1973). Os L4
(EL-ASSY femoral
GRAY;
O’ e o ramo tibial que
e isquiofemoral.
músculos adutor 1965,
(SWINDLER; RAHILLY,
passa por baixo do
magno,
bíceps CHAMPNEYS, WOOD, 1973). 1988).
músculo piriforme.
femoral,
1975).
Os
músculos
Alguns
ramos,
semitendinoso
e
adutor magno,
derivados do nervo
semimembranoso
bíceps femoral,
tibial, inervam os
(AVERSIsemitendinoso e
músculos
FERREIRA et al.,
semimembranos
semitendinoso,
2011a)
o
semimembranoso,
(AVERSIcabeça longa do
FERREIRA et
bíceps femoral e
al., 2011a)
adutor magno e do
nervo
fibuar
comum nasce um
ramo para a cabeça
curta do bíceps
femoral.
(GARDNER;
GRAY;
O’
RAHILLY, 1988).
Há vários ramos,
__
S1
e
S2 Nenhuma
S2 e S3 – ele pode Nenhuma
S2, S3 e S4 Fornece a maior
não conseguimos
(SWINDLER; informação
representar
um informação
(GARDNER; parte da inervação
identificar qual
WOOD, 1973). encontrada.
pequeno
ramo encontrada.
GRAY;
O’ do períneo. Dá
seria
o
n.
ventral
de S2
RAHILLY,
origem ao nervo
pudendo.
(SWINDLER;
1988).
retal inferior e se
WOOD, 1973).
divide em nervo
S2 com poucas
perineal e dorsal do
fibras de S1 (ELpênis (ou clitóris)
ASSY, 1965).
(GARDNER;
GRAY;
O’RAHILLY,
1988).
Mesma bainha Inerva os músculos Estão separados Inerva os músculos Presente em 50%, Inerva
os Ausente.
Ausente.
do
nervo bíceps
femoral, do
nervo bíceps
femoral, estão separados do músculos bíceps
isquiático.
semitendinoso e isquiático
semitendinoso
e nervo
isquiático femoral (cabeça
semimenbranso. (SWINDLER; semimembranoso (SWINDLER;
longa),
WOOD, 1973). (SWINDLER;
WOOD, 1973).
semimembranos
WOOD, 1973).
o
e
semitendinoso
(SWINDLER;
WOOD, 1973).
Vários ramos das Ramos que vão Nenhuma
Inerva os músculos Raízes de L3, L4 e Ramos para os Ausente.
Ausente.
raízes do nervo inervar
os informação
obturatório interno, L5
(EL-ASSY, músculos puboisquiático.
músculos
encontrada.
gêmeo superior e 1965).
isquiofemoral,
obturatório
inferior, quadrado
gêmeos superior
interno,
gêmeo
femoral
e
inferior,
superior e inferior,
(SWINDLER;
obturador interno
quadrado femoral.
WOOD, 1973).
e quadrado da
coxa (EL-ASSY,
1965).
O
nervo Inerva o músculo Pode originar do Inerva o músculo A partir de S2 Inerva o músculo S1
e
S2 Inerva o músculo
isquiático emite piriforme.
tronco
piriforme
(HEPBURN,
piriforme
(GARDNER; piriforme
um
pequeno
lombossacral
(SWINDLER;
1983).
(SWINDLER; GRAY;
(SWINDLER;
ramo para o
(SWINDLER; WOOD, 1973).
L4 e S1 ou somente WOOD, 1973). O’RAHILLY, WOOD, 1973).
músculo
WOOD, 1973).
S1
(El-ASSY,
1988).
piriforme.
1965)
Ramos musculares para
os músculos quadrado
femoral e gêmeo inferior
Ramos musculares
para os músculos
obturatório interno
e gêmeo superior
36
Ramos do nervo Inerva os músculos Pode originar do Inerva os músculos S1
e
isquiático.
gêmeo superior e tronco
obturatório interno (HEPBURN,
obturatório
lombossacral
e gêmeo superior 1892).
interno.
(SWINDLER; (SWINDLER;
WOOD, 1973). WOOD, 1973).
S2 Inerva
os L5, S1 e S2 Inerva os músculos
músculos
(GARDNER; obturatório interno
obturatório
GRAY;
e gêmeo superior
interno e gêmeo O’RAHILLY, (GARDNER;
superior
1988).
GRAY;
(SWINDLER;
O’RAHILLY,
WOOD, 1973).
1988).
Ramo do nervo Inerva os músculos S1 (HEPBURN, Inerva os músculos S2 (HEPBURN, Inerva
os L4, L5 e S1 Inerva o músculo
isquiático.
gêmeo superior, 1892).
gêmeo inferior e 1892).
músculos gêmeo (GARDNER; gêmeo
inferior,
gêmeo inferior e
quadrado femoral
inferior
e GRAY;
quadrado da coxa e
quadrado femoral.
(SWINDLER;
quadrado femoral O’RAHILLY, envia um ramo para
WOOD, 1973).
(SWINDLER; 1988).
a juntura do quadril
WOOD, 1973).
(GARDNER;
GRAY;
O’RAHILLY,
1988).
Fonte: Elaboração própria
37
DISCUSSÃO
Plexo Lombar e Sacral
Para Barros e colaboradores (2003), o plexo lombar de Sapajus está separado do
sacral, não havendo nenhuma participação dos nervos sacrais na região lombar, já L5 é
praticamente um nervo do plexo sacral, aparecendo poucas vezes na constituição do plexo
lombar. A formação do plexo lombar resulta das conexões entre as raízes ventrais de L3
e L4 que se acham sempre presentes e L2 e L5 que estão presentes com certa frequência,
constituindo assim uma rede cujo padrão é variável em ambos antímeros.
No presente estudo em Sapajus foi observado o plexo lombar separado na sua
formação do plexo sacral o que está de acordo com os estudos de Barros e colaboradores
(2003), porém há uma divergência com relação a distribuição das vértebras neste primata.
Barros e colaboradores (2003) considerou a distribuição das vértebras de Sapajus de
acordo com os estudos feitos por Watanabe e Reis (1978), onde ele descreve sete
vertebras cervicais, doze torácicas, sete lombares, três sacrais e três coccígeas, estas
últimas continuando com as caudais. Porém observamos a seguinte distribuição vertebral
neste primata, sete cervicais, quatorze torácicas, cinco lombares, três sacrais e trinta
caudais. Para Swindler e Wood (1973), em Pan, normalmente existe quatro vértebras
lombares, cinco em Homo e sete em Papio. Estas diferenças anatômicas trazem inúmeras
dificuldades para descrever o modo de formação dos plexos entre estes primatas. Contudo
faz-se necessário mais estudos das estruturas vertebrais de Sapajus para formar um padrão
de distribuição das raízes nervosas e formação dos plexos.
Nervos da Pelve
De acordo com os resultados observados neste estudo apresentamos os nervos da
pelve de Sapajus com suas respectivas origens, trajetos e inervação, (Figura 1 e Quadro
1), assim como uma análise comparativa destes nervos com os de Homo, Papio e Pan.
38
Figura 1. Nervos da pelve de Sapajus sp. vista ventral. (1) Nervo ílio-hipogástrico, (2) Nervo
ílioinguinal, (3) Nervo genito femoral, (4) Nervo cutâneo femoral lateral, (5) Nervo femoral,
(6) Nervo obturatório, (7) Raízes constituintes do nervo isquiático.
Nervo Ílio-hipogástrico
Em Sapajus, na origem do nervo ílio-hipogástrico observa-se um tronco formado
por T14 e L1, este emite dois ramos, o ramo colateral o nervo ílioinguinal e outro ramo o
nervo ílio-hipogástrico (Figura 1). Em Homo o primeiro nervo lombar (L1) faz conexões
com o nervo subcostal (T12) e L2 que darão origem a dois ramos os nervos íliohipogástrico e ílioinguinal (GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988). Em Papio sua
origem é formada a partir de L1 e L2, L3. Em Pan na maioria dos casos origina-se da
junção do nervo subcostal com L1 (SWINDLER; WOOD, 1973). Com relação a origem
deste nervo observa-se uma similaridade entre estes primatas.
Em Sapajus, o nervo ílio-hipogástrico, segue através da parede lateral do abdome
onde emite dois ramos que vão emergir na pele da região anterior do abdome. No Homo
este dividir-se em dois ramos, o cutâneo lateral que vai inervar a pele lateralmente às
nádegas, e o ramo cutâneo anterior que inerva a pele acima da pelve (GARDNER; GRAY;
O’RAHILLY, 1988).
Nervo Ílioinguinal
O nervo ílioinguinal em Sapajus apresenta sua origem em L1 com contribuição
de T14 (Figura 1). Em Homo sua origem às vezes é de T12 e ocasionalmente de L2
39
(GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988). Este nervo apresenta um trajeto e inervação
similar entre Sapajus e Homo. Em Sapajus apresenta um trajeto descendente emergindo
na região abdominal entre os músculos transverso do abdome e oblíquo interno, nesta
região ele emite dois ramos, um para o músculo transverso do abdome e outro para o reto
abdominal, ele vai emergir sobre este músculo atravessando a fáscia da região inguinal.
De acordo com Gardner, Gray e O’Rahilly (1988), para Homo o nervo ílioinguinal
apresenta um trajeto para a crista ilíaca, após atravessar os músculos transverso do
abdome e oblíquo interno, segue para frente para acompanhar o funículo espermático ou
o ligamento redondo através do canal inguinal. Ele emerge do ramo superficial, gera
ramos cutâneos para a coxa e origina os ramos escrotal anterior ou labiais anteriores.
Em Papio e Pan, observa-se uma pequena similaridade com relação a suas
origens. No Papio este nervo é formado de L1 e L2, L3. Já em Pan é geralmente formado
por T12, T13 e L1 (SWINDLER; WOOD, 1973).
Nervo Genitofemoral
O nervo genitofemoral apresenta uma pequena similaridade entre Sapajus, Homo
e Pan, todos têm a participação de L1 em sua origem. Porém apresentam trajetos e regiões
inervadas diferentes.
Em Sapajus, o nervo genitofemoral é longo com origem em L1, descendo
obliquamente na região abdominal e pelve, entre os nervos ílioinguinal e cutâneo femoral
lateral, na região inguinal ele atravessa a parede abdominal para inervar a pele dessa
região (Figura 1). Em Homo com frequência origina-se a partir de L2 ou de L1 e L2, e
ocasionalmente de L3. Desce anteriormente ao músculo psoas e divide-se em ramos
genital que entra no canal inguinal através do ânulo profundo, inerva o músculo cremáster
e se continua para inervar o escroto (ou lábios maiores) e a parte adjacente da coxa, o
ramo femoral entra na bainha femoral, lateralmente à artéria, volta-se anteriormente e
inerva a pele do trígono femoral. (GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988). Em Papio
a formação deste nervo ocorre da união de L3 e L4. Em Pan ele geralmente é formado
por T12, T13 e L1 (SWINDLER; WOOD, 1973). Sua inervação no Pan ocorre na região
genital e parte anterior e superior da coxa (HEPBURN, 1892).
40
Nervo Cutâneo Femoral Lateral
Para Sapajus os resultados aqui encontrados estão de acordo com Barros (2002),
para o nervo cutâneo femoral lateral com sua origem em L2 e L3 (figura 1). Em Homo
este nervo apresenta uma origem um pouco maior, podendo ser de L2, de L2 e L3 ou de
L1 e L2, sendo encontrado frequentemente preso ao nervo femoral por tecido conectivo
(GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988). De acordo com Hepburn (1892) e
Champneys (1975), o referido nervo em Pan origina-se de L2 e L3, apresentando assim
origem idêntica a Sapajus e similar a Homo. Para Swindler e Wood (1973), os nervos
cutâneos em Papio e Pan são ramos sensoriais dos nervos motores mais profundos.
O nervo cutâneo femoral lateral em Sapajus emerge entre os músculos psoas
maior e menor, continua descendo sobre o psoas maior, passa abaixo dos vasos lombares,
em seguida atravessa a parede anterior do abdome, emergindo superficialmente ao
músculo oblíquo externo para inervar a pele que recobre a porção ventral da coxa. Em
Homo este nervo emite dois ramos, um anterior e outro posterior que inervam a pele da
região anterior e lateral da coxa (GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988). Já para Papio
e Pan, este nervo aparece por via subcutânea em diferentes locais em todo o membro
inferior na fáscia superficial para suprir a pele da região lateral e anterior da coxa
(SWINDLER; WOOD, 1973).
O nervo cutâneo femoral lateral apresentou uma grande similaridade entre
Sapajus, Homo, Papio e Pan, tanto em suas origens como nas inervações. Mas se
aproxima mais de Pan, apresentando origens iguais.
Nervo Obturatório
O nervo obturatório é um nervo longo em Sapajus, Homo, Papio e Pan. Apresenta
uma origem similar entre estes primatas. Em Sapajus, origina-se de L3 e L4, para Barros
(2002), pode nascer da convergência dos ramos de L3 e L4 ou L4 e L5. No Homo, de L3
e L4, às vezes de L2 e ocasionalmente de L5. Quando presente o nervo obturatório
acessório origina-se de L3 e L4 (GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988). Já para
Swindler e Wood (1973), o nervo obturatório acessório quando presente em Homo
origina-se de L2, L3 e L4. Em Papio origina-se a partir de L4, L5 e L6 (SWINDLER;
WOOD, 1973), já para Soutoul e colaboradores (1966), sua origem se dá ao nível de L2,
L3 e L4.
41
Em Sapajus este nervo aparece na face medial do músculo psoas maior, corre em
direção inferior e para frente sobre a parede da pelve, passa pelo forame obturatório,
penetra na coxa, inerva os músculos adutores (curto, longo e magno), grácil e
semimembranoso, estes achados estão de acordo com Aversi-Ferreira e colaboradores
(2011a), (Figura 2). Em Homo este nervo supre os músculos adutores (curto, longo e
magno) e o grácil, a pele da parte interna da coxa e as junturas do quadril e do joelho. Já
o nervo obturatório acessório quando presente, penetra na coxa profundamente suprindo
o músculo pectíneo (GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988; O’RAHILLY, 1985). Em
Papio o nervo obturatório inerva os músculos adutores (curto, longo e magno), grácil e
obturatório interno, em Pan inerva os músculos adutores (curto, longo e magno),
obturatório externo, grácil e pectíneo (SWINDLER; WOOD, 1973).
Figura 2. Nervo da pelve de Sapajus sp. vista ventral. (1)
Nervo obturatório, (*) músculo psoas maior, (L5) 5ª
vertebra lombar.
Com relação ao nervo obturatório, foi observado uma similaridade entre as
estruturas por ele inervada nos primatas aqui estudados. Porém aproxima-se mais de
Papio e Pan. Não foi observado a presença do nervo obturatório acessório em Sapajus.
Nervo Femoral
Para o nervo femoral nossos resultados em Sapajus, estão de acordo com Barros
(2002), onde apresenta sua origem com um grande predomínio em L3 e L4. O nervo
42
femoral emerge lateralmente no músculo psoas maior, corre inferiormente entre o
músculo psoas maior e o ilíaco e entra na coxa junto com a veia e a artéria femoral, na
região da coxa emite ramos para os músculos sartório, vasto intermédio, vasto medial,
vasto lateral e reto femoral, os resultados aqui apresentados para as estruturas que por ele
são inervadas estão de acordo com Aversi-Ferreira e colaboradores (2011a), (Figura 1).
Segundo Gardner, Gray e O’Rahilly (1988), o nervo femoral em Homo é o maior
ramo do plexo lombar, originando-se principalmente de L4, mais L2 e L3,
ocasionalmente de L5. Para O’Rahilly (1985) ele tem sua origem em L2, L3 e L4.
Inervando assim os músculos ilíaco, quadríceps, pectíneo e sartório, a pele do lado medial
e anterior da coxa, a parte medial da perna e as articulações do quadril e do joelho
(GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988; O’RAHILLY, 1985).
Em Papio origina-se de L4, L5 e L6 e inerva os músculos psoas maior e menor,
ilíaco, sartório, reto femoral, vastos medial, lateral e intermédio e o pectíneo
(SWINDLER; WOOD, 1973). Em Pan, sua origem é formada da união de L1, L2 e L3
(SWINDLER; WOOD, 1973). Para El-Assy (1965), sua origem ocorre eventualmente de
T13, e de L1, L2 e L3. Ele inerva os músculos psoas maior e menor, ilíaco, sartório, reto
femoral, vastos medial, lateral e intermédio e o pectíneo (SWINDLER; WOOD, 1973).
O nervo femoral apresenta uma similaridade tanto na sua origem quanto na sua
inervação entre os primatas aqui descritos. Porém em Sapajus não foi observado a
inervação do músculo pectíneo.
Nervo Glúteo Superior
O nervo glúteo superior em sua origem é idêntico para Sapajus e Homo L4, L5 e
S1 (GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988). Em Pan origina-se de L3, L4 e S1
(CHAMPNEYS, 1975; SWINDLER; WOOD, 1973), já El-Assy (1965), descreve sua
origem em L3, L4 e S1 para o antímero esquerdo e L3 e L4 para o antímero direito.
Em Sapajus o nervo glúteo superior passa junto com o nervo isquiático pelo
forame isquiático maior e emite ramos para os músculos glúteo médio, mínimo e
scansório. Em Homo este nervo supre os músculos tensor da fáscia lata, glúteo médio e
mínimo (SWINDLER; WOOD, 1973). Com relação aos músculos por ele inervado em
Papio Swindler e Wood (1973), descreve o tensor da fáscia lata, glúteo médio, mínimo e
o scansório. De acordo com Swindler e Wood (1973), em Pan ele inerva os músculos
tensor da fáscia lata, glúteo médio e mínimo.
43
Com relação a inervação do nervo glúteo superior observa-se uma grande
similaridade entre os primatas aqui estudados, estando os músculos glúteos médio e
mínimo inervados por ele em Sapajus, Homo, Papio e Pan.
Nervo Glúteo Inferior
O nevo glúteo inferior em sua origem é similar entre os gêneros Sapajus, Homo,
Papio e Pan. Em Sapajus, origina-se de L4, L5 e S1, compartilha a bainha de tecido
conjuntivo com os nervos isquiático, flexores femorais e glúteo superior, passa pelo
forame isquiático maior. Em Homo, este nervo origina-se em L5, S1 e S2, (GARDNER;
GRAY; O’RAHILLY, 1988; O’RAHILLY, 1985). Em Pan origina-se de L3 e L4 (ELASSY, 1965).
A inervação apresentada pelo nervo glúteo inferior é idêntica para Sapajus, Homo,
Papio e Pan, inerva o músculo glúteo máximo (GARDNER; GRAY; O’RAHILLY,
1988; O’RAHILLY, 1985; SWINDLER; WOOD, 1973).
Nervo Cutâneo Femoral Posterior
Em Sapajus, foi observado sua origem como um ramo do nervo isquiático que
segue seu trajeto passando abaixo do músculo isquiofemoral, na região posterior ele
emerge na borda do músculo bíceps femoral e segue (desce) para inervar a região cutânea
posterior da coxa.
O nervo cutâneo femoral posterior em Homo, origina-se de S1, S2 e S3, emite os
ramos glúteos para a pele da nádega, ramos perineais que atravessam os músculos da
região posterior da coxa e inervam a pele da genitália externa, e os ramos femoral e sural
para a pele do dorso da coxa e da sura. Alguns ramos podem atingir o tornozelo
(GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988). De acordo com Swindler e Wood (1973),
este nervo em Papio parece ser um ramo do nervo isquiático, inerva a pele da região
lateral da coxa. Em Pan, origina-se de L3 e L4 (GIBBS, 1999; CHAMPNEYS, 1975).
Inerva a região da calosidade isquiática e a pele da porção anterior da coxa (SWINDLER;
WOOD, 1973).
Com relação a origem do nervo cutâneo femoral posterior dos gêneros Sapajus e
Papio são idênticas, assim como a inervação de Papio e Pan (SWINDLER; WOOD,
1973).
44
Nervo Isquiático
Em Sapajus, o nervo isquiático é o maior, possui uma origem bastante extensa,
L4, L5, S1 e S2, emerge na pelve sob o músculo ilíaco, segue inferior e em frente,
passando pelo forame isquiático maior para a região glútea sobre os músculos glúteo
mínimo, gêmeo superior, gêmeo inferior e obturatório interno, segue entre o trocanter
maior do fêmur e o osso ísquio para inervar os músculos bíceps femoral, semitendinoso,
semimembranoso e isquiofemoral, nossos resultados estão de acordo com Aversi-Ferreira
e colaboradores (2011a), (Figura 1).
Para Sapajus, Homo, Papio e Pan o nervo isquiático apresenta uma grande
similaridade em suas origens, porém se assemelha mais a Homo. Com relação a sua
inervação a única diferença entre estes primatas é a presença do músculo isquiofemoral
que é inervado por este em Sapajus.
Nervo Pudendo
Para Sapajus, em nossas dissecações observamos vários pequenos ramos na
região sacral, mas não foi possível identificar o nervo pudendo.
Para Barros, (2002), o nervo pudendo em Sapajus é um pequeno nervo que tem
origem no plexo sacral com suas raízes apresentando distribuição quase uniforme entre
os nervos sacrais S1, S2, S3 e S4. Para El-Assy (1965), em Cebus, este nervo surge de S1
e S2, e recebe fibras do nervo tibial.
Em Homo, Papio e Pan, apresenta origens similar que variam de S1 até S4
(Quadro 1).
Em Homo, este fornece a maior parte da inervação do períneo. Dá origem ao nervo
retal inferior e se divide em nervo perineal e dorsal do pênis (ou clitóris) (GARDNER;
GRAY; O’RAHILLY, 1988).
Com relação a inervação deste em Papio e Pan, não foram encontradas
informações na literatura.
45
Nervos Flexores Femorais
Em Sapajus, a origem dos nervos flexores femorais é no nervo isquiático,
compartilha da mesma bainha deste mas separa-se através de um ramo para inervar os
músculos bíceps femoral, semitendinoso e semimembranoso.
Os nervos flexores femorais estão ausente em Homo, presente em Papio e em Pan
sua presença é de 50%. Inervando os músculos bíceps femoral, semitendinoso e
semimembranoso em Papio os músculos bíceps femoral (cabeça longa), semitendinoso e
semimembranoso em Pan (SWINDLER; WOOD, 1973).
Observa-se uma grande similaridade com relação a este nervo para os gêneros
Sapajus, Papio e Pan, mas faz se necessário destacar alguns pontos importantes como a
ausência deste nervo que é de 50% em Pan, e neste primata a porção do músculo bíceps
femoral por ele inervado é só a cabeça longa. Outra diferença é que para Sapajus este
nervo compartilha a mesma bainha do nervo isquiático e para Papio e Pan estes nervos
encontram-se separados do nervo isquiático.
Nervo Pubo-isquiofemoral
No gênero Sapajus, o nervo pubo-isquiofemoral foi observado com vários ramos
que originam do nervo isquiático. Esses ramos vão inervar os músculos gêmeos (superior
e inferior), obturatório interno e quadrado femoral.
O nervo pubo-isquifemoral está ausente em Homo, presente em Papio e pode ser
encontrado em Pan. Em Papio ele inerva os músculos gêmeos (superior e inferior), e
obturatório interno (SWINDLER; WOOD, 1973). Em Pan o nervo pubo-isquiofemoral é
formado pelas raízes de L3, L4 e S1 (EL-ASSY, 1965).
De acordo com El-Assy (1965), o nervo pubo-isquiofemoral em todas as espécies
caminha muito próximo ao nervo para os flexores e dirige-se aos músculos puboisquiofemoral gêmeos (superior e inferir), obturatório interno e quadrado da coxa.
Entre os gêneros Sapajus, Papio e Pan o nervo pubo-isquiofemoral encontra-se
similar em suas origens, trajetos e inervação, porém foi observado uma semelhança maior
entre Sapajus e Pan.
46
Ramo muscular para o músculo piriforme
Para Sapajus, foi observado a presença de um ramo muscular para o músculo
piriforme com sua origem na porção cranial do nervo isquiático, na sua porção caudal,
este ramo vai emitir um pequeno ramo para o músculo piriforme. Os resultados aqui
apresentados corroboram com El-Assy (1965).
Para Homo, Papio e Pan suas origens são similar e a inervação é idêntica para
Sapajus, Papio, Pan e Homo (GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988; SWINDLER;
WOOD, 1973; EL-ASSY, 1965; HEPBURN, 1892).
Ramos muscular para os músculos obturatório interno e gêmeo superior
Para o gênero Sapajus, a origem destes ramos foram encontradas no nervo
isquiático logo após este passar pelo forame isquiático maior onde ele emite um ramo
para o músculo gêmeo superior e outro ramo para o músculo obturatório interno. Foi
observado também a presença de um pequeno ramo comunicante entre os ramos para os
músculos gêmeo superior e obturatório interno.
Em Homo, Papio e Pan suas origens são similar e sua inervação idêntica para
Sapajus, Papio, Pan e Homo (Quadro 1), (GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988;
HEPBURN, 1892; SWINDLER; WOOD, 1973).
Ramos muscular para os músculos quadrado femoral e gêmeo inferior
Em Sapajus, na altura do músculo isquiofemoral, foi observado a presença de
ramos do nervo isquiático, estes ramos vão inervar os músculos gêmeo superior, gêmeo
inferior e quadrado femoral.
Em Homo, Papio e Pan suas origens e inervação são similar, porém para estes três
primatas não foi observado a presença desta inervação no músculo gêmeo superior
(GARDNER; GRAY; O’RAHILLY, 1988; SWINDLER; WOOD, 1973).
47
CONCLUSÃO
O padrão dos nervos da pelve de Sapajus observados neste estudo e comparados
com Homo, Papio e Pan, apresentou uma variação quanto as origens, trajetos e estruturas
inervadas. Um dos fatores que mais contribui para esta variação é principalmente a
diferença na quantidade de vertebras torácicas, lombares, sacrais e coccígeas que
apresentaram grande variação entre os quatro primatas aqui estudados.
De uma forma geral, os nervos da pelve de Sapajus aqui observados, assemelhase mais a descrição de Pan e Papio, realizada por Swindler e Wood (1973), do que a
Homo, principalmente com relação a ausência dos nervos flexores femorais e puboisquiofemoral em Homo.
48
REFERÊNCIAS CITADAS
ALFARO, J. W. L; SILVA, J. D. J; RYLANDS, A. B. How Different Are Robust and Gracile
Capuchin Monkeys? An Argument for the Use of Sapajus and Cebus. American Journal of
Primatology. v. 74, p. 273–286, 2012.
ANTINUCCI, F; VISALBERGHI, E. Tool use in Cebus apella: a case study. International
Jounarl of Primatology. v.7, p. 351-363, 1986.
AVERSI-FERREIRA, T. A.; LIMA-E-SILVA, M. S.; PEREIRA-DE-PAULA, J.; GOUVÊAE-SILVA, L. F.; PENHA-SILVA, N. Anatomia comparativa dos nervos do braço de Cebus
apella. Descrição do músculo dorsoepitroclear. Acta Scientiarum. Biological Scientiarium.
v. 27, n. 3, p. 291-296. 2005a.
AVERSI-FERREIRA, T. A.; AVERSI-FERREIRA, R. A. G. M. F.; SILVA, Z.; GOUVÊAE-SILVA, L. F.; PENHA-SILVA, N. Anatomical study of the deep muscles of the forearm of
the Cebus apella (Linnaeus, 1766). Acta Scientiarum Biological Sciences, Maringá, v. 27, n.
3, p. 297-301, 2005b.
AVERSI-FERREIRA, T. A.; PIRES, R. M.; SILVA, Z.; PENHA-SILVA, N. Comparative
study of the superficial muscles of the forearm of the Cebus and Homo. Bioscience Journal,
v. 22, n. 1, p.139-144, 2006.
AVERSI-FERREIRA, T. A.; PEREIRA-DE-PAULA, J.; LIMA-E-SILVA, M. S.; PRADO,
Y. C. L.; SILVA, Z. Estudo anatômico das artérias do ombro de Cebus libidinosus (Rylands,
2000; Primates – Cebidae). Ciência Animal Brasileira, v. 8, n. 2, p. 272-284, 2007a.
AVERSI-FERREIRA, T. A.; PERREIRA-DE-PAULA, J.; PRADO, Y. C. L.; LIMA-ESILVA, M. S.; MATA, J. R. Anatomy of the shoulder and arm muscles of Cebus libidinosus.
Brazilian Journal Morphological Science, v. 24, p. 03-14, 2007b.
AVERSI-FERREIRA, T. A. Comparative Anatomical Description of Forearm and Hand
Arteries of Cebus libidinosus. International Journal of Morphology, v. 27, n. 1, p. 219-226,
2009.
AVERSI-FERREIRA, R. A. M. F.; MARIN, K. A.; CARNEIRO-E-SILVA, F. O.; AVERSIFERREIRA, T. A. Comparative anatomy of the thigh nerves of Cebus libidinosus (Rylands et
al., 2000). Pesquisa Veterinária Brasileira, v. 31, n. 3, p. 261-266, 2011a.
AVERSI-FERREIRA, T. A.; MAIOR, R. S.; CARNEIRO-E-SILVA, F. O.; AVERSIFERREIRA, R. G. M. F.; TAVARES, M. C.; NISHIJO, H.; TOMAZ, C. Comparative
Anatomical Analyses of the Forearm Muscles od Cebus libidinosus (Rylands et al ...2000):
Manipulatory Behavior and Tool Use. Plos One, v. 6, 2011b.
AVERSI-FERREIRA, R. A. G. M. F.; ABREU, T.; PFRIMER, G. A.; SILVA, S. F.;
ZIERMANN, J. M.; CARNEIRO-E-SILVA, F. O.; TOMAZ, C.; TAVARES, M. C. H.;
MAIOR, R. S.; AVERSI-FERREIRA, T. A. Comparative Anatomy of the Hind Limb Vessels
49
of the Bearded Capuchins (Sapajus libidinosus) with Apes, Baboons and Cebus capuchinus,
and Some Comments of the Vessels Role on Bipedalism, BioMed Research International,
v. 2013, p. 1-15, 2013.
AVERSI-FERREIRA, R. A. G. M. F.; MAIOR, R. S.; AZIZ, A.; ZIERMANN, J. M.;
NISHIJO, H.; TOMAZ, C. TAVARES, M. C. H.; AVERSI-FERREIRA, T. A. Anatomical
Analysis of Thumb Opponency Movement in the Capuchin Monkey (Sapajus sp). PLoS
ONE, v.9, n.2, 2014.
BARROS, R. A. C.; PRADA, I. L. S.; SILVA, Z.; RIBEIRO, A. R. SILVA, D. C. O. Lumbar
plexus formation of the Cebus apella monkey. Brazilian Journal of Veterinary Research
and Animal Science, v. 40, n. 5, p. 373-381, 2003.
BARROS, R. A. C. Estudo anatômico dos plexos lombar, scral e coccígeo do macaco
Cebus apella origem, composição e nervos resultantes. 2002. 137f. Dissertação (Mestrado
em Anatomia dos Animais Domésticos) – Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia,
Universidade de São Paulo, São Paulo, 2002.
CABRERA, A. Catálogo de los mamíferos de América del Sur. Revista del Museo
Argentino de Ciencias Naturales "Bernardino Rivadavia", v. 4, n. 1, p. 1-307, 1957.
CHAMPNEYS, F. On the muscles and of Chimpanzee (Troglodytes niger) and a
(Cynocephalus Anubis). J. Anat. & Phys, v. 6, p. 176-211, 1975.
CHAMPNEYS, F. On the muscles and nerves of a chimpanzee (Troglodytes niger) and a
Cynoephalus anubis. Journal os Anatomy and Physiology, v. 6, p. 176-211, 1872.
DEFLER, T. R. Some Evolutionary Tendes of Neotropical Primates. Acta Biológica
Colombiana, v. 14, p. 399-414, 2009.
DEMES, B. Three-dimensional Kinematics of Capuchin Monkey Bipedalism. American
Journal Physical Anthropology, v. 145, n. 1, p. 147–155, 2001.
DEMES, B. Three-Dimensional Kinematics of Capuchin Monkey Bipedalism. American
Journal of Phisical Anthropology, v. 145, p. 147-155, 2011.
DEMES, B.; O’NEILL, M. C. Ground Reaction Forces and Center of Mass Mechanics of
Bipedal Capuchin Monkeys: Implications for the Evolution of Human Bipedalism. American
Journal of Physical Anthropology, 2012.
EL-ASSY, Y. S. Beitrage zur morphologie des peripheren nervensystems der primate.
Gegenbaur Morph. Jahrb, v. 108, p. 476-567, 1965.
ERXLEBEN, J. C. P. System are animalis per classes, genera, species, varietalis cum
synonymia et historia animalum. Classis I, Mammalia, Leipzig, 1777.
FERREIRA, J. R.; PRADA, I. L. S. Nomenclatura proposta para denominar as artérias da
base do encéfalo do macaco-prego (Cebus apella L., 1766), Acta Scientiarum Biological
Science, v. 23, n. 2, p.635-643, 2001.
50
FRAGASZY, D. M.; VISALBERGHI, E.; FEDIGAN, L. M. The Complete Capuchin. New
York: Cambridge University Press, 2004. p. 339.
GARDNER, E.; GRAY, D.; O’ RAHILLY, R. Anatomia- Estudo regional do corpo
humano. 4. ed. Rio de Janeiro: Editora Guanabara, 1988.
GROVES, C. P. Primate Taxonomy. Washington, DC: Smithsonian Institution Press, 2001.
GIBBS, S. Comparative soft tissue morphology of the extant Hominidea, including man.
Liverpool, The University of Liverpool Press, 1999.
HEPBURN, D. The comparative anatomy of the muscles and nerves of the superior and
inferior extremites of the anthropoid apes Part II. J. Anat. Pshysol., p. 324-356, 1892.
LIU Q.; SIMPSON, K.; IZAR, P.; OTTONI, E.; VISALBERGHI, E.; FRAGASZY, D.
Kinematics and energetics of nut-cracking in wild capuchin monkeys (Cebus libidinosus) in
Piaui, Brazil. American Journal of Physical Anthropology, v. 138, n. 2, p. 210-220, 2009.
LUDWING, G.; AGUIAR, L. M.; ROCHA, V. J. Comportamento de obtenção de Manihot
esculenta Crantz (Euphorbiaceae), mandioca, por Cebus nigritus (Goldfuss) (Primates,
Cebidae) como uma adaptação alimentar em períodos de escassez, Ver Bra Zoo, v. 23, n. 3,
p. 888-890, 2006.
MANNU, M.; OTTONI, E. B. The Enhanced Tool-Kit of Two Groups of Wild Bearded
Capuchin Monkeys in the Caatinga: Tool Making, Associative Use, and Secondary Tools.
American Journal of Primatology, v. 71, p. 242-251, 2009.
MARIN, K. A.; CARNEIRO-E-SILVA, F. O.; CARVALHO, A. A. V.; NASCIMENTO, G.
N. L.; PRADO, Y. C. L.; AVERSI-FERREIRA, T. A. Anatomy of the forarm and hand of
Cebus libidinousus (Rylands, 2000). International Journal of Morphology, v.27, n. 3, p.
635-642, 2009.
MOORE, K. L.; DALLEY, A. F. Anatomia orientada para a clínica. Rio de Janeiro:
Guanabara Koogan, 2001.
O’RAHILLY, R. Anatomia humana básica. Um estudo regional da estrutura humana. Rio
de Janeiro: Interamericana, 1985.
PEREIRA-DE-PAULA, J.; GUIMARÃES, Z. S.; LIMA-E-SILVA, M. S.; AVERSIFERREIRA, T. A. Estudo anatômico comparativo dos músculos do ombro e braço de Cebus.
Revista Eletrônica de Farmácia, v. 3, n. 2, p. 34-35, 2006.
PFRIMER, G. A.;ABREU, T.; VIEIRA, V. S.; SOARES, N. P.; AVERSI-FERREIRA, R. A.
G. M. F.; GRATÃO, L. H. A.; NASCIMENTO, G. N. L.; NISHIJO, H.; AVERSIFERREIRA, T. A. Historic and Teaching Aspects of Anatomy and Cebus Genus Role in
Contemporary Anatomy. International Journal of Morphology, v. 30, n. 2, p. 607-612,
2012.
PHILLIPS, K. A. Tool use in wild capuhin monkeys (Cebus albifrons trinitatis). Am J
Primatol, v. 46, 1998.
RYLANDS, A. B.; SCHIEIDER, H.; LANGGUTH, A.; MITTERMEIER, R. A.; GROVES,
51
C. P.; RODRIGUEZ-LUNA, E. An assessment of the diversity of New World primates.
Neotropical Primates, v. 8, n. 2, p. 61-93, 2000.
ROCHA, V. J.; REIS, N. R.; SEHIAMA, M. L. Uso de ferramentas por Cebus apella
(linnaeus) (Primates, Cebidae) para obtenção de larvas de coleóptera que parasitam sementes
de Syagrus romanzoffianum (Cham.) Glassm. (Arecaceae). Rev Bra Zoo, v. 15, p. 945-950,
1998.
SABBATINI, G.; STAMMATI, M.; TAVARES, M. C.; VISALBERGHI, E. Behavioral
flexibility of a group of bearded capuchin monkeys (Cebus libidinosus) in the National Park
of Brasília (Brazil): consequences of cohabitation with visitors, Brazilian Journal of
Biology, São Carlos, v. 68, n. 4, p. 685-693, 2008.
SANTINI, M. E. L. Observações sobre o comportamento social Cebus apella cativeiro. A
primatologia no Brasil. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE PRIMATOLOGIA, 1., 1983,
Belo Horizonte. Anais... Belo Horizonte; Congresso Brasileiro de Primatologia, p. 65-69.
SILVA, R. A.; FERREIRA, J. Morfologia da artéria cerebelar do macaco prego (Cebus apela
L., 1766): divisões e anastomoses. Acta Scientiarum, Maringá, v. 24, n. 3, p. 687-695, 2002.
SOUTOUL, J. H.; LEGUYADER, A.; LANSON, Y.; DUJARDIN, C.;KEKEY, J, 1966:
Le Plexus Lombaire des Singes Cercopithécus d’Afrique. Arch. D’Anat. Pathol. 14, p. 128132.
SPAGNOLETTI, N.; VISALBERGHI, E.; OTTONI, E.; IZAR, P.; FRAGAZY, D. Stone tool
use by adult wild bearded capuchin monkeys (Cebus libidinosus). Frequency, efficiency and
tool selectivity. Journal of Human Evolution, v. 61, p. 97-107, 2011.
SWINDLER, D. R.; WOOD, C.D. An Atlas of Primate Gross Anatomy.University of
Washington Press, Washington. 1973. 370p.
TAVARES, M. C. H.; TOMAZ, C. A. B. Working memory in Capuchin Monkeys (Cebus
apella), Behavior Brain Research, Amsterdam, v. 131, n.1-2, p.131-137, 2002.
TESTUT, L.; LATARJET, A. Anatomia humana. 9. Ed. Barcelona: Salvat, 1979.
WATANAB, I.; REIS, F. P. Disposições das raízes do nervo espinhal do macaco Cebus
apella, Revista da Faculdade de Odontologia de Araçatuba, v. 7, p. 55-58, 1978.
WRIGHT, K. A. The Relationship between locomotor and limb morphology in brown (Cebus
apella) and weeper (Cebus olivaceus) capuchinos. American Journal of Primatology, v. 69,
p. 736-756, 2007.
52
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS
O padrão dos nervos da pelve de Sapajus observados neste estudo e comparados com
Homo, Papio e Pan, apresentou uma variação quanto as origens, trajetos e estruturas inervadas.
Um dos fatores que mais contribui para esta variação é principalmente a diferença na quantidade
de vertebras torácicas, lombares, sacrais e coccígeas que apresentaram grande variação entre os
quatro primatas aqui estudados.
De uma forma geral, os nervos da pelve de Sapajus aqui observados, assemelha-se mais
a descrição de Pan e Papio, realizada por Swindler e Wood (1973), do que a Homo,
principalmente com relação a ausência dos nervos flexores femorais e pubo-isquiofemoral em
Homo.
53
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALFARO, J. W. L; SILVA, J. D. J; RYLANDS, A. B. How Different Are Robust and Gracile
Capuchin Monkeys? An Argument for the Use of Sapajus and Cebus. American Journal of
Primatology. v. 74, p. 273–286, 2012.
ANTINUCCI, F; VISALBERGHI, E. Tool use in Cebus apella: a case study. International
Jounarl of Primatology. v.7, p. 351-363, 1986.
AVERSI-FERREIRA, T. A. et al. Anatomia comparativa dos nervos do braço de Cebus
apella. Descrição do músculo dorsoepitroclear. Acta Scientiarum. v. 27, n. 3, p. 291-296.
2005a.
AVERSI-FERREIRA, T. A. et al. Anatomical study of the deep muscles of the forearm of the
Cebus apella (Linnaeus, 1766). Acta Scientiarum Biological Sciences, Maringá, v. 27, n. 3,
p. 297-301, 2005b.
AVERSI-FERREIRA, T. A. et al. Comparative study of the superficial muscles of the
forearm of the Cebus and Homo. Bioscience Journal, v. 22, n. 1, p.139-144, 2006.
AVERSI-FERREIRA, T. A. et al. Estudo anatômico das artérias do ombro de Cebus
libidinosus (Rylands, 2000; Primates – Cebidae). Ciência Animal Brasileira, v. 8, n. 2, p.
272-284, 2007a.
AVERSI-FERREIRA, T. A. et al. Anatomy of the shoulder and arm muscles of Cebus
libidinosus. Brazilian Journal Morphological Science, v. 24, p. 03-14, 2007b.
AVERSI-FERREIRA, T. A. Comparative Anatomical Description of Forearm and Hand
Arteries of Cebus libidinosus. International Journal of Morphology, v. 27, n. 1, p. 219-226,
2009.
AVERSI-FERREIRA, R. A. M. F. et al. Comparative anatomy of the thigh nerves of Cebus
libidinosus (Rylands et al., 2000). Pesquisa Veterinaria Brasileira, v. 31, n. 3, p. 261-266,
2011a.
AVERSI-FERREIRA, T. A. et al. Comparative Anatomical Analyses of the Forearm Muscles
od Cebus libidinosus (Rylands et al ...2000): Manipulatory Behavior and Tool Use. Plos One,
v. 6, 2011b.
AVERSI-FERREIRA, R. A. G. M. F. et al. Comparative Anatomy of the Hind Limb Vessels
of the Bearded Capuchins (Sapajus libidinosus) with Apes, Baboons and Cebus capuchinus,
and Some Comments of the Vessels Role on Bipedalism, BioMed Research International,
v. 2013, p. 1-15, 2013.
AVERSI-FERREIRA, R. A. G. M. F.et al. Anatomical Analysis of Thumb Opponency
Movement in the Capuchin Monkey (Sapajus sp). PLos One, v.9, n.2, 2014.
54
BARROS, R. A. C. et al. Lumbar plexus formation of the Cebus apella monkey. Brazilian
Journal of Veterinary Research and Animal Science, v. 40, n. 5, p. 373-381, 2003.
BARROS, R. A. C. Estudo anatômico dos plexos lombar, scral e coccígeo do macaco
Cebus apella origem, composição e nervos resultantes. 2002. 137f. Dissertação (Mestrado
em Anatomia dos Animais Domésticos) – Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia,
Universidade de São Paulo, São Paulo, 2002.
BOESCH, C.; BOESCH, H. Tool Use and Tool Making in Wild Chimpanzees. Folia
Primatologica, v. 54, p. 86-99, 1990.
CABRERA, A. Catálogo de los mamíferos de América del Sur. Revista del Museo
Argentino de Ciencias Naturales "Bernardino Rivadavia", v. 4, n. 1, p. 1-307, 1957.
CHAMPNEYS, F. On the muscles and of Chimpanzee (Troglodytes niger) and a
(Cynocephalus Anubis). Journal Anatomy & Physiology, v. 6, p. 176-211, 1975.
DEFLER, T. R. Some Evolutionary Tendes of Neotropical Primates. Acta Biológica
Colombiana, v. 14, p. 399-414, 2009.
DEMES, B. Three-Dimensional Kinematics of Capuchin Monkey Bipedalism. American
Journal of Phisical Anthropology, v. 145, p. 147-155, 2011.
DEMES, B.; O’NEILL, M. C. Ground Reaction Forces and Center of Mass Mechanics of
Bipedal Capuchin Monkeys: Implications for the Evolution of Human Bipedalism. American
Journal of Physical Anthropology, 2012.
EL-ASSY, Y. S. Beitrage zur morphologie des peripheren nervensystems der primate.
Gegenbaur Morph. Jahrb, v. 108, p. 476-567, 1965.
ERXLEBEN, J. C. P. System are animalis per classes, genera, species, varietalis cum
synonymia et historia animalum. Classis I, Mammalia, Leipzig, 1777.
FERREIRA, J. R.; PRADA, I. L. S. Nomenclatura proposta para denominar as artérias da
base do encéfalo do macaco-prego (Cebus apella L., 1766), Acta Scientiarum Biological
Science, v. 23, n. 2, p.635-643, 2001.
FRAGASZY, D. M.; VISALBERGHI, E.; FEDIGAN, L. M. The Complete Capuchin. New
York: Cambridge University Press, 2004. p. 339.
GARDNER, E.; GRAY, D.; O’ RAHILLY, R. Anatomia- Estudo regional do corpo
humano. 4. ed. Rio de Janeiro: Editora Guanabara, 1988.
GROVES, C. P. Primate Taxonomy. Washington, DC: Smithsonian Institution Press, 2001.
GIBBS, S. Comparative soft tissue morphology of the extant Hominidea, including man.
Liverpool, The University of Liverpool Press, 1999.
55
HEPBURN, D. The comparative anatomy of the muscles and nerves of the superior and
inferior extremites of the anthropoid apes Part II. Journal Anatomy & Physiology, p. 324356, 1892.
LIU Q. et al. Kinematics and energetics of nut-cracking in wild capuchin monkeys (Cebus
libidinosus) in Piaui, Brazil. American Journal of Physical Anthropology, v. 138, n. 2, p.
210-220, 2009.
LOPES, R. J. Gênio da selva. Scientific American Brasil. São Paulo: 2004. v. 27, p. 24-32.
LUDWING, G.; AGUIAR, L. M.; ROCHA, V. J. Comportamento de obtenção de Manihot
esculenta Crantz (Euphorbiaceae), mandioca, por Cebus nigritus (Goldfuss) (Primates,
Cebidae) como uma adaptação alimentar em períodos de escassez, Revista Brasileira de
Zoologia, v. 23, n. 3, p. 888-890, 2006.
MACHADO, A. B. M. Nervos Espinhais.In:_______. Neuroanatomia Funcional. 2. Ed.
São Paulo: Atheneu, Cap. 11, p. 110-117. 2002.
MANNU, M.; OTTONI, E. B. The Enhanced Tool-Kit of Two Groups of Wild Bearded
Capuchin Monkeys in the Caatinga: Tool Making, Associative Use, and Secondary Tools.
American Journal of Primatology, v. 71, p. 242-251, 2009.
MARIN, K. A.. et al. Anatomy of the forarm and hand of Cebus libidinousus (Rylands, 2000).
International Journal of Morphology, Temuco, v.27, n. 3, p. 635-642, 2009.
MOORE, K. L.; DALLEY, A. F. Anatomia orientada para a clínica. Rio de Janeiro:
Guanabara Koogan, 2001.
O’RAHILLY, R. Anatomia humana básica. Um estudo regional da estrutura humana. Rio
de Janeiro: Interamericana, 1985.
PEREIRA-DE-PAULA, J. et al. Estudo anatômico comparativo dos músculos do ombro e
braço de Cebus. Revista Eletrônica de Farmácia, v. 3, n. 2, p. 34-35, 2006.
PFRIMER, G. A. et al. Historic and Teaching Aspects of Anatomy and Cebus Genus Role in
Contemporary Anatomy. International Journal of Morphology, v. 30, n. 2, p. 607-612,
2012.
PHILLIPS, K. A. Tool use in wild capuhin monkeys (Cebus albifrons trinitatis). American
Journal Primatology, v. 46, 1998.
RYLANDS, A. B. et al. An assessment of the diversity of New World primates. Neotropical
Primates, v. 8, p. 61-93, 2000.
RIBEIRO A.R. et al. Origem do plexo braquial do macaco Cebus apella. Brazilian Journal
of Veterinary Research and Animal Science, v. 42, p. 143-149, 2005.
ROCHA, V. J.; REIS, N. R.; SEHIAMA, M. L. Uso de ferramentas por Cebus apella
(linnaeus) (Primates, Cebidae) para obtenção de larvas de coleóptera que parasitam sementes
de Syagrus romanzoffianum (Cham.) Glassm. (Arecaceae). Revista Brasileira de Zoologia,
v. 15, p. 945-950, 1998.
56
SABBATINI, G. et al. Behavioral flexibility of a group of bearded capuchin monkeys (Cebus
libidinosus) in the National Park of Brasília (Brazil): consequences of cohabitation with
visitors, Brazilian Journal of Biology , São Carlos, v. 68, n. 4, p. 685-693, 2008.
SANTINI, M. E. L. Observações sobre o comportamento social Cebus apella cativeiro. A
primatologia no Brasil. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE PRIMATOLOGIA, 1., 1983,
Belo Horizonte. Anais... Belo Horizonte; Congresso Brasileiro de Primatologia, p. 65-69.
SILVA, R. A.; FERREIRA, J. Morfologia da artéria cerebelar do macaco prego (Cebus apela
L., 1766): divisões e anastomoses. Acta Scientiarum, Maringá, v. 24, n. 3, p. 687-695, 2002.
SOCIEDADE BRASILEIRA DE ANATOMIA: Terminologia Anatômica. São Paulo:
Manole, 2013.
SOUTOUL, J. H. et al. Le Plexus Lombaire des Singes Cercopithécus d’Afrique. Arch.
D’Anatomie Pathologique, v. 14, p. 128-32, 1966.
SONNTAG, C. F. On the anatomy, physiology, and pathology of the chimpanzee,
Proceedings of the Zoological Society of London, v. 23, p.323-429, 1923.
SPAGNOLETTI, N. et al. Stone tool use by adult wild bearded capuchin monkeys (Cebus
libidinosus). Frequency, efficiency and tool selectivity. Journal of Human Evolution, v. 61,
p. 97-107, 2011.
SWINDLER, D. R.; WOOD, C.D. An Atlas of Primate Gross Anatomy.University of
Washington Press, Washington. 370p, 1973.
TAVARES, M. C. H.; TOMAZ, C. A. B. Working memory in Capuchin Monkeys (Cebus
apella), Behavior Brain Research, Amsterdam, v. 131, n.1-2, p.131-137, 2002.
TESTUT, L.; LATARJET, A. Anatomia humana. 9. Ed. Barcelona: Salvat, 1979.
VISALBERGHI, E. et al. Characteristics of hammer stones and anvils used by wild bearded
capuchin monkeys (Cebus libidinosus) to crack open palm nuts. Americam Journal of
physical anthropology, v. 132, p. 426-444, 2007.
ZALUSKA, S.; URBANOWICZ, Z. Origin of the sacral plexus in man and in Macacus. Acta
Biologica et Medica., v. 17, n. 2, p. 93-107, 1972.
WATANAB, I.; REIS, F. P. Disposições das raízes do nervo espinhal do macaco Cebus
apella, Revista da Faculdade de Odontologia de Araçatuba, v. 7, p. 55-58, 1978.
WRIGHT, K. A. The Relationship between locomotor and limb morphology in brown (Cebus
apella) and weeper (Cebus olivaceus) capuchinos. American Journal of Primatology, v. 69,
p. 736-756, 2007.
57
ANEXO I: Parecer de aprovação em Comitê de Ética
UNIVERSIDADE FEDERAL DO TOCANTINS
COMISSÃO DE ÉTICA NO USO DE ANIMAIS
CEUA-UFT
O projeto intitulado “Estudo anatômico comparativo do primata Sapajus
(anteriormente Cebus) libidinosus (macaco-prego) (PRIMATAS, CEBIDAE) associados
aos aspectos comportamentais cognitivos, de uso de ferramentas e evolução”, processo n°
23101.003220/2013-85, sob a responsabilidade do Professor Doutor Tales Alexandre AversiFerreira, está de acordo com as normas éticas estabelecidas pela lei de Procedimentos para o
Uso Científico de Animais, de 8 de outubro de 2008, estando aprovado para a sua execução
pelo parecerista da Comissão de Ética no Uso de Animais da Universidade Federal do
Tocantins.
Araguaína, 14 de fevereiro de 2014.
Atenciosamente,
________________________
Alberto Yim Júnior
Presidente da Comissão de Ética em Pesquisa Animal da UFT