Raphael Mariano Macieira

Universidade Federal do Espírito Santo
Centro de Ciências Humanas e Naturais
Programa de Pós-graduação em Oceanografia Ambiental
Peixes de poças de maré da província brasileira: Ecologia,
aspectos funcionais e sistemática
Raphael Mariano Macieira
Tese submetida ao Programa de Pós-Graduação em Oceanografia Ambiental
(Área de Concentração em Sistemas Costeiros e Marinhos) da Universidade
Federal do Espírito Santo como requisito parcial para a obtenção do grau de
Doutor em Oceanografia Ambiental
Vitória, ES
Janeiro, 2013
Universidade Federal do Espírito Santo
Centro de Ciências Humanas e Naturais
Programa de Pós-graduação em Oceanografia Ambiental
Peixes de poças de maré da província brasileira: Ecologia,
aspectos funcionais e sistemática
Raphael Mariano Macieira
Orientador: Dr. Jean-Christophe Joyeux
Vitória, ES
Janeiro, 2013
II
Dados Internacionais de Catalogação-na-publicação (CIP)
(Biblioteca Central da Universidade Federal do Espírito Santo, ES, Brasil)
M152p
Macieira, Raphael Mariano, 1981Peixes de poças de maré da província brasileira : ecologia,
aspectos funcionais e sistemática / Raphael Mariano Macieira. –
2013.
137 f. : il.
Orientador: Jean-Christophe Joyeux.
Tese (Doutorado em Oceanografia Ambiental) –
Universidade Federal do Espírito Santo, Centro de Ciências
Humanas e Naturais.
1. Ictiologia. 2. Peixe – Pesquisa. 3. Ecologia marinha. 4.
Comunidades de peixes - Atlântico, Oceano, Costa (Brasil). I.
Joyeux, Jean Christophe. II. Universidade Federal do Espírito
Santo. Centro de Ciências Humanas e Naturais. III. Título.
CDU: 55
III
IV
Agradecimentos
Aos meus pais José e Sônia por serem pais maravilhosos, e por todo o apoio aos meus
projetos e sonhos. A minha irmã Fernanda pelo carinho, e constante incentivo. Aos meus familiares
e amigos pela compreensão nos meus, vários, momentos de ausência.
À Ivie pelo carinho, amor, paciência, compreensão e companheirismo ao longo desses anos.
Ao Jean pela confiança, momentos de alegria e preciosos ensinamentos transmitidos.
Ao querido Gaspa pela orientação durante todos esses anos, amizade, momentos de alegria e
pela inestimável ajuda ao longo da minha formação profissional.
Aos amigos Caio Ribeiro Pimentel, Pedro Sant’Ana de Jesus Júnior e Thiony Simon pela
valiosa e indispensável ajuda durante o trabalho de campo.
Ao Rory R. de S. Oliveira pela ajuda com amostras do Pará e pelas valiosas contribuições ao
trabalho.
Aos amigos pesquisadores Alfredo Carvalho-Filho, Benjamin Victor, Carlos Eduardo Leite
Ferreira (Cadu), Cláudio Sampaio (Buia), Ivan Sazima, James Van Tassell, Peter Wirtz, Sergio
Floeter e Tommaso Giarrizzo, pelas inúmeras contribuições no trabalho.
Ao Dr. François Guilhaumon pela atenção, e por gentilmente esclarecer minhas dúvidas
relacionadas script GDF.
Ao Dr. José Lima de Figueiredo por autorizar o uso dos desenhos inseridos nas figuras.
Aos amigos do Laboratório de Ictiologia, Ana, Camila, Luana, Lucas, Hudson e Maik pela
agradável convivência e momentos de alegria.
Aos amigos do Departamento de Oceanografia e Recursos Naturais, em especial a Caetano e
Wallace, pelo apoio e pelos momentos de alegria.
A todos os membros da banca e da qualificação, Dr. Agnaldo Silva Martins, Dr. Angelo
Fraga Bernardino, Dr. Levy de Carvalho Gomes, Dr. Maurício Hostim Silva e Dr. Tommaso
Giarrizzo pela participação na banca e pela importante contribuição ao presente trabalho.
À CAPES pela bolsa concedida, ICMBio - Instituto Chico Mendes de Conservação da
Biodiversidade (21331-1) e ao IBAMA - Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e de Recursos
Naturais Renováveis (02009.001875/03-08) pelas licenças de coleta de material biológico.
V
Resumo
De forma geral, as comunidades de peixes do entremarés da costa brasileira ainda estão
pouco estudadas em diversos níveis e aspectos. Mesmo o conhecimento basal, como por exemplo, a
sistemática dos peixes ainda carece de informação. Esse fato é comprovado pelo elevado número de
espécies de peixes do entremarés descritas nos últimos anos; por exemplo: Acyrtus pauciradiatus,
Barbulifer enigmaticus, Labrisomus conditus, Malacoctenus brunoi, Paraclinus arcanus, Scartella
itajobi e Scartella poiti. Outras espécies, como por exemplo Gobiosoma hemigymnum, foram
descritas a partir de poucos espécimes (1 no exemplo citado), e portanto, sua identidade taxonômica
precisa ser mais bem definida, assim como aspectos relacionados biologia, ecologia e etologia
devem ser estudados. Essa carência de informações dificulta o entendimento dos padrões de riqueza
e distribuição das espécies ao longo desse ecossistema. Desta forma, um maior esforço de coleta ao
longo da província brasileira é fundamental. Da mesma forma, as comunidades de peixes de poças
de maré do Atlântico sudoeste ainda tem sua estrutura, composição e funcionamento desconhecidos
pela ciência. A ilha da Trindade, por exemplo, possui uma comunidade de peixes costeiros com um
elevado nível de endemismo. Porém, até o momento nenhuma investigação havia abordado aspectos
relacionados à ecologia dos peixes de poças de maré. Os peixes, em geral, são responsáveis por
desempenharem funções chaves para a saúde dos ecossistemas aquáticos, e podem ser agrupados de
acordo com suas funções. A investigação dos grupos funcionais pode ajudar a entender o
funcionamento do ecossistema, e verificar como os impactos antrópicos interferem na continuidade
das funções desempenhas pelos peixes (e.g., herbivoria). Deste modo, o presente trabalho buscar
preencher lacunas de conhecimento relacionadas à taxonomia, à ecologia e aos aspectos funcionais,
das comunidades de peixes de poças de maré da província brasileira.
Palavras-chaves: Peixes, entremarés, grupos funcionais, Brasil.
VI
Sumário
Introdução geral
16
Características e funcionamento do ecossistema poças de maré
16
Peixes de poças de maré brasileiros
18
Escopo dos estudos e metodologia
18
Biodiversidade, composição e padrões biogeográficos
21
Conservação
27
Referências
29
Capítulo 01: Grupos funcionais em peixes das poças de maré do Atlântico sudoeste: com
enfoque na introdução e na extirpação de espécies
36
Resumo
37
Introdução
38
Material e Métodos
40
Área de estudo
40
Amostragens
41
Características ecomorfológicas
44
Informações sobre ecologia, etologia e hábito alimentar das espécies
47
Analises dos dados
50
Resultados
53
Grupos funcionais
53
Padrões de β-diversidade
64
Padrões de diversidade funcional
66
Discussão
69
Grupos funcionais
69
Efeitos da introdução de O. punctatus
73
VII
Referências
77
Anexo 1
84
Anexo 2
88
Capítulo 02: Community structure of tidepool fishes at Trindade Island, southwestern
89
Atlantic, with biogeographic comments
Abstract
90
Introduction
91
Methods
93
Study area
93
Tidepool characterization
93
Sampling and sample processing
93
Statistical analyses
94
Results
95
Tidepools characteristics
95
Fish community
96
Discussion
102
Literature cited
105
Capítulo 03: Redescription of Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888)
108
(Teleostei: Gobiidae)
Abstract
109
Introduction
110
Materials and Methods
112
Material examined
116
Additional specimens
117
Results
119
Diagnosis
120
VIII
Description
121
Colour in life and in freshly dead specimens
124
Colour in alcohol
125
Proposed common names
125
Distribution, habitat and natural history
126
Conservation
127
Phylogenetic relationships
127
Discussion
130
References
134
IX
Lista de Figuras
Introdução geral
FIG. 1. Mapa com a distribuição das áreas de estudo ao longo da costa brasileira e Caribe. AS = Arquipélago de
19
São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de Fernando de
Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC = Santa
Catarina; TR = Ilha da Trindade.
FIG. 2. Número de espécies de peixes de poça de maré por família no Brasil + Caribe (A), somente no Caribe
21
(B) e somente no Brasil (C).
FIG. 3. (A) Distribuição da riqueza de espécie e (B) porcentagem de endemismo ao longo das áreas de estudo.
23
AS = Arquipélago de São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN =
Arquipélago de Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ =
Rio de Janeiro; SC = Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade.
FIG. 4. (A) Distribuição das categorias tróficas e (B) proporção de espécies residentes ao longo das áreas de
25
estudo. AS = Arquipélago de São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN =
Arquipélago de Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ =
Rio de Janeiro; SC = Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade.
FIG. 5. A análise de parcimônia evidenciando a relação entre os 13 locais baseado na presença / ausência de 206
26
espécies de peixes de poças de maré. Os valores nos nós representam o suporte baseado na técnica de bootstrap
(1.000 pseudo-réplicas).
Capítulo 01: Grupos funcionais em peixes das poças de maré do Atlântico sudoeste: com enfoque na
introdução e na extirpação de espécies
FIG. 1. Localização das áreas de estudo no litoral brasileiro. Os pontos indicam, respectivamente, a localidade,
41
estado e latitude. Mapa gentilmente elaborado por João Batista Teixeira.
FIG. 2. Medidas morfológicas feitas em cada indivíduo utilizando um paquímetro digital; espécie modelo
Stegastes variabilis (Castelnau 1855). (A) Visão lateral (B) Visão frontal. CP - comprimento padrão; A - altura
do corpo; L – largura do corpo; AB – altura da boca; LB – largura da boca; DO – diâmetro do olho; AC – altura
da cabeça; AO – altura do olho; AI – altura na inserção da nadadeira peitoral; AINp – altura da inserção da
nadadeira peitoral; CNp – comprimento da nadadeira peitoral; ANp – altura da nadadeira peitoral; APc – altura
do pedúnculo caudal; ANc – altura da nadadeira caudal. Outras medidas foram realizadas, porém não foram
inclusas nessa figura: CRb – comprimento dos rastros branquiais; CTd – comprimento do trato digestório; M –
massa; Ops – ângulo da boca.
X
45
FIG. 3. Gráfico dos dois primeiros eixos da análise de componente principal (PCA) mostrando a relação entre as
54
13 características funcionais nas 46 espécies de peixes de poças de maré. (A) Correlação entre as 13
características funcionais; os desenhos inseridos na figura ilustram a morfologia típica resultante da interação
dos vetores. * indica variáveis quantitativas suplementares. (B) Distribuição das espécies em relação às
características funcionais. As espécies foram coloridas de acordo com os grupos funcionais propostos na figura
4.
FIG. 4. Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças de
56
maré (ES+PA+TR). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes métodos
de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. Os números demarcam os
grupos funcionais propostos.
FIG. 5. Espécime de Ahlia egmontis (Jordan 1884) durante atividade de forrageamento em uma poça de maré no
57
litoral do Espírito Santo, Brasil.
FIG. 6. Espécime juvenil de Haemulon parra (Desmarest 1823), instante antes de abocanhar parte do substrato
58
em busca de pequenos invertebrados móveis, em uma poça de maré no litoral do Espírito Santo, Brasil.
FIG. 7. (A) Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças
60
de maré do Pará (PA). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os seguintes
métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. (B) Detalhe do
dendograma da simulação da extirpação de O. punctatus (†) da comunidade. Os números de 1-8 correspondem
aos grupos da figura 04 enquanto as subdivisões 8.1 e 8.2 são exclusivas dessa figura.
FIG. 8. (A) Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças
62
de maré do Espírito Santo (ES). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os
seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. (B) Detalhe
do dendograma da simulação da introdução de O. punctatus (†) na comunidade. Os números de 1-8
correspondem aos grupos da figura 04 enquanto as subdivisões 4.1-4.2 e 8.1-8.4 são exclusivas dessa figura.
FIG. 9. (A) Dendograma resultante da análise consensual de agrupamento entre as espécies de peixes de poças
63
de maré da Ilha da Trindade (TR). A matriz foi construída usando a distância Euclidiana e de Gower’s e os
seguintes métodos de agrupamento: ligação simples, ligação completa, UPGMA, WPGMA e Ward. (B) Detalhe
do dendograma da simulação da introdução de O. punctatus (†) na comunidade. Os números correspondem aos
grupos da figura 04.
FIG. 10. Análise da dissimilaridade taxonômica, turnover e nestedness entre as 3 comunidades (ES, PA e TR) no
cenário atual e em 3 simulações (I, II e III) de introdução de O. punctatus nas comunidades. O valor inserido em
cada círculo indica o número de espécies exclusivas da comunidade, e o valor na interseção entre os dois círculos
indica o número de espécies compartilhadas entre as duas comunidades. As espécies marcadas com um “X”
foram extirpadas de suas respectivas comunidades para simular a extinção da espécie. βJ = índice de
XI
65
dissimilaridade de Jaccard's.
FIG. 11. Equitabilidade (A), divergência (B) e especialização (C) funcional entre as três comunidades sem a
66
simulação da introdução de O. punctatus no ES e em TR.
FIG. 12. Equitabilidade (A), divergência (B) e especialização (C) funcional entre ES e TR nas 3 simulações da
68
introdução de O. punctatus.
Anexo 2. Gráfico dos dois primeiros eixos da análise de componente principal (PCA) mostrando a relação entre
88
as 13 características funcionais nas 8 espécies peixes de poças de maré com ocorrência em dois locais. (A)
Correlação entre as 13 características funcionais; os desenhos inseridos na figura ilustram a morfologia típica
resultante da interação dos vetores. * indica variáveis quantitativas suplementares. (B) Distribuição das espécies
em relação às características funcionais. As espécies foram coloridas de acordo com os grupos propostos na
figura 4.
Capítulo 02: Community structure of tidepool fishes at Trindade Island, southwestern Atlantic, with
biogeographic comments
Fig. 1: Contribution (%) in number of individuals (A) and weight (B) of each family in tidepools at Trindade
96
Island, Brazil.
Fig. 2: Contribution in number of individuals (dark bar) and weight (light bar) of each species in tidepools at
98
Trindade Island, Brazil. Species are listed in phylogenetic order. Abu sax = Abudefduf saxatilis; Aca bah =
Acanthurus bahianus; Ent vom = Entomacrodus vomerinus; Hal pen = Halichoeres penrosei; Lab nuc =
Labrisomus nuchipinnis; Mal bru = Malacoctenus brunoi; Mug cur = Mugil curvidens; Oph tri = Ophioblennius
trinitatis; Sca poi = Scartella poiti; Ste fus = Stegastes fuscus; Tha nor = Thalassoma noronhanum; Tom sp.n. =
Tomicodon sp.n..
Fig. 3: Percentage of the number of individuals (dark bar) and of total weight (light bar) for each residency status
99
in tidepools at Trindade Island, Brazil.
Fig. 4: Graphic representation of the two first axes of the CCA, presenting the species in their environmental
101
settings (vectors) in tidepools at Trindade Island, Brazil. Species coordinates are located at the center of
acronyms. The fish pictures are not in scale. Abu sax = Abudefduf saxatilis; Aca bah = Acanthurus bahianus; Ent
vom = Entomacrodus vomerinus; Hal pen = Halichoeres penrosei; Lab nuc = Labrisomus nuchipinnis; Mal bru
= Malacoctenus brunoi; Mug cur = Mugil curvidens; Oph tri = Ophioblennius trinitatis; Sca poi = Scartella
poiti; Ste fus = Stegastes fuscus; Tha nor = Thalassoma noronhanum; Tom sp.n. = Tomicodon sp.n..
Capítulo 03: Redescription of Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888) (Teleostei:
Gobiidae)
FIGURE 1. Number of scales longitudinal series as a function of standard length in Gobiosoma hemigymnum
XII
124
settled individuals (colored symbols) of indeterminate sex (blue diamonds), females (brown circles) and males
(green triangles). Gobiosoma planktonic larvae are indicated for individuals without external basicaudal scales
(open circles) and with external basicaudal scales (crosses); length is notochord length or standard length
depending upon the stage of the larva. The holotype of G. hemigymnum is indicated by a black-filled circle (data
from Eigenmann & Eigenmann (1888), Böhlke & Robin (1968) and SL-TL relationship) while the holotype and
paratype of Garmmania mediocricula (data from Ginsburg 1942) are indicated by black-filled squares. The fitted
curve computed for settled individuals (see text) is overlaid.
FIGURE 2. A. CIUFES 0525, Gobiosoma hemigymnum, an adult male photographed shortly after fixation in
126
formalin 10%. 22.4 mm TL, 18.3 mm SL. B. CIUFES 0525 G. hemigymnum, an adult female photographed
shortly after capture and fixation in formalin 10%. 21.8 mm LT, 17.9 mm SL. Photographs by RMM.
FIGURE 3. Gobiosoma hemigymnum in its natural habitat on hard biogenic substrate covered with incrusting
128
algae and algal turf, showing sexual dimorphism in coloration. State of Alagoas; depth 3 m; individuals not
captured. (A) Male with brownish orange head. (B) Female with head in the same coloration of the body.
Photographs by JCJ.
FIGURE 4. Phylogenetic relationships of Gobiosoma species based on COI, cyt-b, RAG1, and the combined
dataset. Scale-bar units are expected number of substitutions per site. Support values at nodes are Bayesian
posterior probabilities. Nodes with labels have posterior probabilities less than 0.60.
XIII
129
Lista de Tabelas
Introdução geral
TABELA I. Dados das áreas de estudo de cada região, acrônimo, local, latitude, número de espécies, tipo de
20
substrato e as referencias utilizada na base de dados de peixes de poças de maré.
Capítulo 01: Grupos funcionais em peixes das poças de maré do Atlântico sudoeste: com enfoque na
introdução e na extirpação de espécies
TABELA I. Lista taxonômica, local da coleta, acrônimo da espécie, número de indivíduos e variação do
42
comprimento total dos peixes de poça de maré das três áreas estudadas. ES = Espírito Santo; PA = Pará; TR =
Trindade. Tabela em ordem filogenética de famílias segundo Nelson (2006) e em acordo com as modificações
propostas por Westneat & Alfaro (2005) e Smith & Craig (2007). † Espécie exótica.
TABELA II. Número total de espécies por local amostrado, número de espécies utilizadas no presente trabalho e
44
porcentagem, em número e em massa, da contribuição nas capturas de cada local das espécies utilizadas.
TABELA III. Lista das 13 características funcionais derivadas das 17 medidas morfológicas, e seus respectivos
46
acrônimos, formulas e significados ecológicos, modificado de Dumay et al. (2004), de Villéger et al. (2010) e de
Albouy et al. (2011). † características funcionais relacionadas à aquisição de alimento. ‡ características
funcionais relacionadas ao micro-habitat ocupado. * a massa possui influência nas duas funções selecionadas.
TABELA IV. Lista taxonômica, período de atividade alimentar, habitat ocupado, hábito alimentar, tática para
48
aquisição de alimento e status de residência das espécies de peixes de poça de maré estudados. Tabela em ordem
filogenética de famílias segundo Nelson (2006) e em acordo com as modificações propostas por Westneat &
Alfaro (2005) e Smith & Craig (2007). Categorias de hábito alimentar adaptadas de Bellwood et al. (2004) e
Ferreira et al. (2004): MCAR = macro-carnívoro; MINV = comedor de invertebrados moveis; OMNI = onívoro;
PLANK = planctívoro; RHER = herbívoro errante; SINV = comedor de invertebrados sésseis, THER =
herbívoro territorial.
Média (± desvio padrão) das 13 características funcionais das espécies de peixes de poça de maré. ES = Espírito
Santo; PA = Pará; TR = Trindade. Osf = Área da boca; Osh = Formato da boca; Ops = Ângulo da boca; GRlst =
Tamanho dos rastros branquiais; Edst = Tamanho do olho; Glst = Comprimento do Trato digestório; Eps =
Posição do olho; Bsh = Formato transversal do corpo; Bsf = Superfície transversal do corpo; PFps = Posição da
nadadeira peitoral; PFsh = Formato da nadadeira peitoral; CPt = Relação entre a nadadeira caudal e o pedúnculo
caudal; M = Massa.
XIV
84
Capítulo 02: Community structure of tidepool fishes at Trindade Island, southwestern Atlantic, with
biogeographic comments
Table 1: Physicochemical parameters, morphometrical characteristics, substrate nature and algal turf cover of 34
95
tidepools of Trindade Island.
Table 2: Taxonomic list, residency status, number of individuals, percentage of total number caught (%N),
97
percentage of total weight (%TW), range, mean and standard deviation for size (total length) and weight in
tidepools at Trindade Island, Brazil. Family order follows Nelson (2006).
Table 3: Spearman's rank correlation coefficient (rho) between community data and physicochemical
100
parameters, morphometrical characteristics, substrate nature and algal turf cover of the tidepools at Trindade
Island, Brazil. The p-value is indicated in parenthesis. — = non-significant at α = 0.05.
Capítulo 03: Redescription of Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann 1888) (Teleostei:
Gobiidae)
TABLE 1. Specimens used in molecular phylogenetic analyses of the redescription of G. hemigymnum.
115
TABLE 2. Meristic and morphometric data for Gobiosoma hemigymnum. Morphometric data expressed as
123
millesimal of standard length or of head length (†). n = number of individuals.
XV
Introdução geral
Características e funcionamento do ecossistema poças de maré
A faixa do entremarés é ocupada por diversos ecossistemas (e.g., costão rochoso, recifes
planos, praias arenosas, mudflats, manguezais, marismas, poças de maré), responsáveis por realizar
diversos serviços e processos ecológicos, e que possuem comunidades com características
singulares (i.e., adaptadas a exposição ao ar) (Gibson & Yoshiyama, 1999; Moberg & Folke, 1999;
Moberg & Rönnbäck, 2003; Fletcher et al., 2012). Durante a baixa-mar, as poças de maré são
formadas na faixa do entremarés de áreas com substrato consolidado ou inconsolidado, onde o
tempo de isolamento do mar (i.e., exposição ao ar) é determinado, principalmente, pelo fenômeno
das marés. Entretanto, as poças localizadas próximas ao limite superior do entremarés ou no
supralitoral, podem ficar isoladas por dias, semanas ou meses, dependendo da ocorrência de marés
fortes (i.e., sizígia) e do aumento da energia das ondas. No Brasil, as poças de maré estão
localizadas em substrato consolidado tipo arenito, basalto, carbonato, laterita, gnaisse e granito, ou
em substrato inconsolidado tipo praias arenosas e áreas lamacentas - mudflats (geralmente em
estuários). O substrato consolidado, no entremarés, da costa brasileira está dividido em duas regiões
com características geológicas distintas. Da região Norte do país até o litoral sul do Espírito Santo
(ES) os substratos apresentam diversas combinações formadas, essencialmente, de carbonato,
arenito e laterita (Bittencourt et al., 2005). Do sul do ES até Santa Catarina dominam os costões
formados de granito ou de gnaisse, e os substratos, acima citados, são ausentes ou escassos. As ilhas
oceânicas são basáltica (e.g., Arquipélago de Fernando de Noronha e Ilha da Trindade), biogênica
carbonática (e.g., Atol das Rocas) ou de origem metamórfica (e.g., Penedos de São Pedro e São
Paulo) (Macieira et al., em preparação). A complexidade estrutural e as características físicoquímicas da água das poças dependem diretamente da natureza do substrato (Cox et al., 2010), e
consequentemente, modulam a composição e estrutura das comunidades associadas.
Durante a baixa-mar ocorrem mudanças nas características físico-químicas da água nas
poças de maré (i.e., período de isolamento do mar). A interação entre o ciclo de maré e o
nictemeral, e as condições climáticas determinarão a intensidade, a velocidade e o tipo de variação
nas características físico-químicas da água (Horn et al., 1999). Por exemplo, uma baixa-mar de
sizígia diurna próxima ao período de maior incidência de radiação solar resultará em aumento da
temperatura, salinidade e oxigênio dissolvido (devido à fotossíntese). Em uma mesma condição de
maré, porém durante o período noturno, poderia haver uma significativa redução do oxigênio
dissolvido devido interrupção da fotossíntese e continuidade da respiração dos organismos da poça,
que resultaria em diminuição do pH devido a elevação da concentração de dióxido de carbono na
16#
água (Martin & Bridges, 1999). Contudo, as características morfométricas (e.g., área superficial,
volume, altura em relação ao nível do mar) das poças de maré também determinarão a amplitude de
variação dos parâmetros físico-químicos da água. De forma sucinta, quanto maior o volume de água
menor serão as mudanças nos parâmetros ao longo do período de exposição ao ar. A distribuição
dos organismos está diretamente relacionada às características físicas das poças e físico-químicas da
água: as espécies mais tolerantes e melhor adaptadas são mais comuns em poças altas e menores,
enquanto as espécies menos tolerantes e menos adaptadas estão restritas às poças mais baixas e
maiores. Porém, o risco de predação e a competição por recurso aumenta para as espécies residentes
nas poças com características mais amenas (Gibson & Yoshiyama, 1999; Macieira & Joyeux,
2011). De maneira geral, as poças de maior tamanho, e mais próximas ao mar terão uma maior
diversidade e abundância de peixes e de outros organismos marinhos.
Os peixes são um componente importante das comunidades presentes na faixa do entremarés
(Horn et al., 1999). Durante o período de baixa-mar a maioria dos peixes fica concentrada nas poças
de maré, contudo há espécies capazes de utilizar micro-habitats fora das poças durante o período de
exposição ao ar (Evans et al., 1999; Martin & Bridges, 1999; Zander et al., 1999). Segundo Zander
et al. (1999) os peixes de poças de maré podem ser classificados em três categorias (residentes,
oportunistas e transitórios), de acordo com o grau de associação a este ecossistema. Os residentes
podem realizar todo o seu ciclo vida nas poças e, geralmente, possuem especializações
morfológicas (Gibson, 1986; Evans et al., 1999; Horn et al., 1999; Martin & Bridges, 1999) e
comportamentais (Gibson, 1986; 1999) que permitem ocupar este ambiente de forma plena. As
espécies oportunistas utilizam este ambiente em apenas parte do ciclo de vida, geralmente nas fases
iniciais, quando o utilizam como área berçário (Gibson, 1999; Horn et al., 1999; Zander et al.,
1999; Macieira & Joyeux, 2011). Os transitórios utilizam a área durante a preamar, ou
ocasionalmente, durante a baixa-mar, porém nesse caso ocupam poças grandes (i.e., maior
estrabilidade físco-química), e o período de ocupação do ecossistema é bastante curto. De forma
resumida, os residentes dominam nas poças menores ou mais altas e as poças grandes e baixas são
principalmente ocupadas pelos oportunistas e transitórios (Mahon & Mahon, 1994; Macieira &
Joyeux, 2011).
17#
Peixes de poças de maré brasileiros
Escopo dos estudos e metodologia
Uma lista de espécies de peixes de poças de maré, do Caribe e Brasil (FIG. 1), foi
construída através da compilação de artigos científicos, dissertações / teses, e complementada, com
observações pessoais dos autores (R.M. Macieira, J.-C. Joyeux, T. Giarrizzo & C.E.L. Ferreira)
(Tabela I). A base de dados foi construída a partir de informações disponíveis em trabalhos
realizados, exclusivamente, em comunidades presentes na faixa do entremarés, que foram
amostradas com o uso de ictiocida ou de anestésico. A identidade taxonômica das espécies foi
revisada e atualizada de acordo com Westneat & Alfaro (2005), Nelson (2006) Smith & Craig
(2007), Eschmeyer & Fong (2012) e Froese & Pauly (2012). A análise de parcimônia foi baseada
na presença / ausência de 206 espécies de peixes de poças de maré em cada um dos 13 locais do
Atlântico oeste. Essa análise foi realizada utilizado o script phangorn no ambiente estatístico R (R
Core Team, 2012). O script permite estimar a máxima verossimilhança (ML) e a máxima
parcimônia (MP), e também avaliar a coerência entre as diferentes árvores (Schliep, 2011). O
suporte para cada nó da árvore consensual foi testado utilizando a técnica de bootstrap (1.000
pseudo-replicas). Para essa análise o Espírito Santo foi dividido de acordo com a natureza do
substrato onde as poças estão inseridas (ES1 - Laterita; ES2 - carbonato). A província brasileira
(sensu Briggs & Bowen, 2012) foi divida em costa, Arquipélago de Fernando de Noronha,
Arquipélago de São Pedro e São Paulo e Ilha da Trindade para o cálculo de endemismo. Cada
espécie foi classificada em relação a sua distribuição geográfica, hábito alimentar e status de
residência no entremarés, e os dados foram obtidos de: Randall (1967), Figueiredo & Menezes
(1978; 1980; 2000), Menezes & Figueiredo (1980; 1985), Hoffman & Robertson (1983), Randall
(1983; 2002), Sazima (1986), Zamprogno (1989), Humann & DeLoach (1994), Ferreira et al.
(1998), Carvalho-Filho (1999), DeLoach & Humann (1999), Sazima & Sazima (2004), Nelson
(2006), Feitosa et al. (2012), Froese & Pauly (2012) e Pimentel (2012). Os dados do Ceará (CE)
devem ser analisados com cautela, pois o esforço amostral nesse local foi inferior às demais áreas
(i.e., 29 poças em uma única campanha).
18#
FIG. 1. Mapa com a distribuição das áreas de estudo ao longo da costa brasileira e Caribe. AS = Arquipélago de São
Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de Fernando de Noronha;
LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC = Santa Catarina; TR = Ilha
da Trindade.
19#
TABELA I. Dados das áreas de estudo de cada região, acrônimo, local, latitude, número de espécies, tipo de substrato e as referencias utilizada na base de dados de peixes de poças
de maré.
Acrônimo
Local com região
Latitude
Número de
espécies
Tipo de
substrato
Referência principal
LC
Little Cayman, Caribe
19◦N
14
Carbonato
Potts (1980)
BA
Barbados, Caribe
13◦N
59
Carbonato
Mahon & Mahon (1994)
PA
Curuça, PA
0
26
Laterita
Oliveira (2010; 2012)
MA
Araçagy, MA
2 ◦S
35
Laterita
Nunes et al. (2011)
CE
Jericoacoara, CE
2 ◦S
15
Laterita
Giarrizzo et al. (não publicado)
PB
Cabo Branco, PB
7 ◦S
40
Laterita
Rosa et al (1997)
ES1*
Aracruz + Serra, ES
19◦S
68
Laterita
Zamprogno (1989); Macieira et al. (não publicado)
ES2*
Anchieta, ES
20◦S
68
Carbonato
Macieira & Joyeux (2011)
RJ
Arraial do Cabo, RJ
22◦S
12
Granito
Moraes (2007)
Região Sul, BR
SC
Praia Vermelha, SC
27◦S
19
Granito
Barreiros et al. (2004)
Ilhas oceânicas, BR
AS
Arquipélago de São Pedro e São Paulo, PE
0
13
Basalto
Lubbock & Edwards (1981); Feitoza et al. (2003)
FN
Fernando de Noronha, PE
3 ◦S
32
Basalto
Valentim (2008)
TR
Ilha da Trindade, ES
20◦S
21
Basalto
Macieira et al. (ver capítulo 2)
Região
Caribe
Região Norte, BR
Região Nordeste, BR
Região Sudeste, BR
* Para as análises, exceto de parcimônia, as comunidades dos dois locais foram analisadas em conjunto; N = 82 para ES.
20#
Biodiversidade, composição e padrões biogeográficos
Um total de 206 espécies de peixes foi registrado nas poças de maré do Atlântico Oeste (i.e.,
Caribe, Brasil e ilhas oceânicas). Ao longo da costa brasileira ocorreram 161 espécies de peixes
(pertencentes a 52 famílias). De modo geral, as famílias mais representativas em número de
espécies nas poças do Atlântico Oeste (FIG. 2.A) correspondem ao padrão global detectado por
Prochazka et al. (1999), onde Blenniidae, Gobiidae, Labridae, Labrisomidae e Pomacentridae estão
entre as mais especiosas. Porém, há indícios que os padrões do Caribe e do Brasil sejam distintos
em termos de importância relativa de famílias típicas do entremarés (e.g., Blenniidae,
Labrisomidae) (FIG. 2.B e C).
FIG. 2. Número de espécies de peixes de poça de maré por família no Brasil + Caribe (A), somente no Caribe (B) e
somente no Brasil (C).
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21!
As espécies mais amplamente distribuídas são Abudefduf saxatilis (Linnaeus 1758), Bathygobius
soporator (Valenciennes 1837), Gobiesox barbatulus Starks 1913, Labrisomus nuchipinnis (Quoy
& Gaimard 1824) e Scartella cristata (Linnaeus 1758). Todas estas espécies são tipicamente
residentes do ecossistema poças de maré, exceto A. saxatilis que pode ser considerada uma espécie
oportunista. Essa espécie é comumente encontrada no entremarés nas fases iniciais da ontogenia,
que pode indicar uma utilização desse ecossistema como área berçário. Não há um padrão obvio de
riqueza de espécies, porém os maiores valores são encontrados no ES, BA e PB (FIG. 3.A). A
porcentagem de espécies endêmicas foi maior nas ilhas oceânicas que na costa (FIG. 3.B). Esse
padrão pode ser explicado pela menor capacidade de dispersão dos peixes residentes do entremarés
(Gibson, 1986; Marliave, 1986; Pfister, 1999; Shanks, 2009), que está relacionada com as
características morfológicas e comportamentais desse grupo de espécies (Gibson, 1986; Gibson &
Yoshiyama, 1999; Horn et al., 1999). Desta forma, o isolamento geográfico entre a população das
ilhas oceânicas e do continente deve ter propiciado a ocorrência do processo de especiação
alopátrica (Rocha & Bowen, 2008) para maioria das espécies residentes. O mesmo processo pode
explicar o valor elevado de endemismo na costa brasileira, devido a barreira do Rio Amazonas
(Joyeux et al., 2001; Rocha & Bowen, 2008), que pode promover o isolamento entre as espécies
residentes do Brasil e do Caribe.
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22!
FIG. 3. (A) Distribuição da riqueza de espécie e (B) porcentagem de endemismo ao longo das áreas de estudo. AS =
Arquipélago de São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de
Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC =
Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade.
!
23!
Os peixes de poças de maré da província brasileira e do Caribe (FIG. 4.A) tendem a serem
carnívoros, ou em menor frequência onívoros e herbívoros em acordo com o padrão descrito por
Gibson & Yoshiyama (1999). As espécies planctívoras foram pouco representativas ou ausentes
(e.g., CE, FN, LC, TR) porque, provavelmente, o ecossistema não permite um fluxo constate de
organismos planctônicos (i.e., fluxo de água). Ausência de peixes planctívoros no entremarés
também foi observada por Pillai et al. (1992), porém a limitação de espaço foi o fator utilizado
pelos autores para justificar essa ausência. Os herbívoros foram mais representativos nas ilhas
oceânicas. A análise da proporção de espécies residentes e não-residentes (FIG. 4.B) indica que os
locais com características físicas e / ou físico-químicas mais estressantes para os peixes (e.g., PA,
AS, FN e TR) possuem mais espécies residentes, que possuem adaptações morfológicas e
comportamentais à vida no entremarés (Gibson, 1986; Evans et al., 1999; Gibson & Yoshiyama,
1999; Horn et al., 1999). Desta forma, as características ambientais do entremarés (e.g., salinidade,
temperatura, hidrodinâmica) podem limitar ou impedir a ocorrência de espécies oportunistas e
transitórias, que possuem valência ecológica estreita. A análise de parcimônia indica uma elevada
similaridade entre as comunidades da costa (ES1, ES2, PB, PA, MA, SC); exceto CE e RJ. O tipo
de substrato (carbonato vs. laterita) não resultou em diferenças importantes entre as comunidades do
ES. As áreas da região Norte (i.e., MA e PA) foram mais similares entre si, e menos relacionadas às
outras comunidades da costa. Esse padrão pode ser resultado da forte influência estuarina presente
do litoral Norte (Oliveira, 2010; 2012), que limita a ocorrência de espécies recifais (e.g.,
Acanthuridae, Chaetodontidae e Pomacanthidae) e favorece a ocorrência de peixes de ambientes
estuarinos. As comunidades das ilhas oceânicas (AS, FN, TR) estão bem relacionadas, porém como
esperado, há maior similaridade entre AS e FN devido à proximidade geográfica. As áreas do
Caribe, BA e LC, estão mais assemelhadas as ilhas oceânicas do que com a costa brasileira. O fato
das características físico-químicas da água (i.e., temperatura, turbidez) das ilhas oceânicas se
assemelharem ao Caribe pode explicar esse padrão. Como visto, os padrões observados (e.g.,
taxonômico e trófico) se assemelham aos detectados em outros locais.
!
24!
FIG. 4. (A) Distribuição das categorias tróficas e (B) proporção de espécies residentes ao longo das áreas de estudo.
AS = Arquipélago de São Pedro e São Paulo; BA = Barbados; CE = Ceará; ES = Espírito Santo; FN = Arquipélago de
Fernando de Noronha; LC = Little Cayman; MA = Maranhão; PA = Pará; PB = Paraíba; RJ = Rio de Janeiro; SC =
Santa Catarina; TR = Ilha da Trindade.
!
25!
FIG. 5. A análise de parcimônia evidenciando a relação entre os 13 locais baseado na presença / ausência de 206
espécies de peixes de poças de maré. Os valores nos nós representam o suporte baseado na técnica de bootstrap (1.000
pseudo-réplicas).
De forma geral, as comunidades de peixes do entremarés da costa brasileira ainda estão
pouco estudadas em diversos níveis e aspectos (Norton & Cook, 1999; Prochazka et al., 1999).
Mesmo o conhecimento basal, como por exemplo, a sistemática dos peixes ainda carece de
informação. Esse fato é comprovado pelo elevado número de espécies de peixes do entremarés
descritas nos últimos anos; por exemplo: Acyrtus pauciradiatus Sampaio, de Anchieta, Nunes &
Mendes 2004, Barbulifer enigmaticus Joyeux, Van Tassell & Macieira 2009, Labrisomus conditus
Sazima, Carvalho-Filho, Gasparini & Sazima 2009, Malacoctenus brunoi Guimarães, Nunan &
Gasparini 2010, Paraclinus arcanus Guimarães & Bacellar 2002, Scartella itajobi Rangel &
Mendes 2009 e Scartella poiti Rangel, Gasparini & Guimarães 2004. Também há espécies
oportunistas / transitórias descritas recentemente (e.g., Lutjanus alexandrei Moura & Lindeman
2007). Outras espécies, como por exemplo Gobiosoma hemigymnum (Eigenmann & Eigenmann
1888), foram descritas a partir de poucos espécimes (1 no exemplo citado), e portanto, sua
identidade taxonômica precisa ser mais bem definida, assim como aspectos relacionados biologia,
ecologia e etologia devem ser estudados. Essa carência de informações dificulta o entendimento dos
padrões de riqueza e distribuição das espécies ao longo desse ecossistema. Desta forma, um maior
esforço de coleta ao longo da província brasileira é fundamental. Da mesma forma, as comunidades
de peixes de poças de maré do Atlântico sudoeste ainda tem sua estrutura, composição e
funcionamento desconhecidos pela ciência (Norton & Cook, 1999; Prochazka et al., 1999). A ilha
!
26!
da Trindade, por exemplo, possui uma comunidade de peixes costeiros com um elevado nível de
endemismo (Simon et al., in press). Porém, até o momento nenhuma investigação havia abordado
aspectos relacionados à ecologia dos peixes de poças de maré. Os peixes, em geral, são
responsáveis por desempenharem funções chaves para a saúde dos ecossistemas aquáticos
(Holmlund & Hammer, 1999), e podem ser agrupados de acordo com suas funções. A investigação
dos grupos funcionais pode ajudar a entender o funcionamento do ecossistema, e verificar como os
impactos antrópicos interferem na continuidade das funções desempenhas pelos peixes (e.g.,
herbivoria; Cheal et al., 2010). Deste modo, o presente trabalho buscar preencher lacunas de
conhecimento relacionadas à taxonomia, à ecologia e aos aspectos funcionais, das comunidades de
peixes de poças de maré da província brasileira.
Conservação
Segundo o Censo Demográfico 2010 (IBGE, 2011), cerca de 24,6% da população brasileira
está localizada em municípios da zona costeira, que representam em área apenas 4,1% do território
nacional. Uma parte expressiva dessa população desenvolve atividades, direta ou indiretamente,
ligadas ao turismo, a produção de petróleo, a atividade pesqueira e aos serviços que atendem à
dinâmica econômica gerada por esses municípios e outros próximos à zona costeira (IBGE, 2011).
Esse modelo de ocupação resulta, entre outros, na diversificação e na intensificação dos impactos
antrópicos sobre os ecossistemas da zona costeira (e.g., lagoas costeiras, praias, estuários, recifes e
costões rochosos). Mesmo as populações ou atividades econômicas (e.g., industrial, agropecuária)
localizadas fora da zona costeira produzem um efeito deletério sobre os ecossistemas costeiros, pois
as bacias hidrográficas promovem o transporte de poluentes e sedimento do interior (i.e., resultante
da atividade humana) em direção à costa (Halpern et al., 2008). Dentre os ecossistemas costeiros, os
recifes e costões rochosos (incluindo poças de maré) estão entre os mais susceptíveis aos impactos
antrópicos devido a proximidade com a linha de costa e com as cidades (Thompson et al., 2002;
Stallings, 2009), e a boa acessibilidade as população humana (i.e., fácil acesso e locomoção dos
humanos; Thompson et al., 2002). De acordo com Addessi (1994) as atividades humanas
desenvolvidas nos recifes e costões rochosos são variadas, e possuem diferentes níveis de impactos
sobre a biota. Dentre os impactos diretos podemos citar a coleta de organismos (Kingsford et al.,
1991; Keough et al., 1993; Addessi, 1994; Roy et al., 2003; Pinn & Rodgers, 2005; Davenport &
Davenport, 2006) e de matéria-prima (i.e., conchas, corais escleractíneos mortos; Alves et al.,
2006), a pesca (Kingsford et al., 1991; Pinn & Rodgers, 2005) e os impactos relacionados ao lazer
(e.g., pisoteamento, manuseio ou extração de organismos bentônicos, suspensão de sedimento;
!
27!
Thompson et al., 2002; Pinn & Rodgers, 2005; Davenport & Davenport, 2006). Os peixes são um
componente importante desse ecossistema (Horn et al., 1999), e também estão vulneráveis à
sobreexplotação, perda de habitat (Freitas et al., 2009) e poluição (Sopinka et al., 2012). De modo
geral, os ecossistemas da zona costeira do Brasil estão ameaçados pelo o ritmo lento de criação de
unidades de conservação e de incremento na capacidade de fiscalização dos órgãos ambientais, que
não acompanha desenvolvimento acelerado, por vezes desordenado, das cidades e pólos industriais.
Os ecossistemas da zona costeira são responsáveis por fornecer diversos recursos naturais (e.g.,
pescado, calcário, madeira), e prestar, gratuitamente, inúmeros serviços ambientais (e.g., proteção
da linha de costa, berçário, manutenção da biodiversidade e da variabilidade genética, subsistência
comunidades tradicionais) a população humana (Gibson & Yoshiyama, 1999; Moberg & Folke,
1999; Moberg & Rönnbäck, 2003; Fletcher et al., 2012). Desta forma, a degradação dos
ecossistemas da zona costeira pode acarretar em enormes prejuízos ambientais, sociais e
econômicos. O conhecimento da biodiversidade e dos processos ecológicos dos ecossistemas
costeiros é uma peça fundamental para a sua conservação, e continuidade dos serviços ambientais.
!
28!
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