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UNIVERSIDADE DE BRASÍLIA
INSTITUTO DE BIOLOGIA
DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA
BIOLOGIA REPRODUTIVA DE
BANISTERIOPSIS
(MALPIGUIACEAE) NO JARDIM
BOTÂNICO DE BRASÍLIA – DF.
LAUDICÉA FARIAS LIMA
Brasília
2005
RESUMO
Foram estudadas três espécies de Banisteriopsis, família Malpighiaceae, quanto a sua
Biologia Reprodutiva, sendo elas Banisteriopsis laevifolia , B. megaphylla e B. sterallis no
Parque do Jardim Botânico de Brasília. Localizando-se este a sudoeste do Distrito Federal,
possue uma área de aproximadamente 500 hectares. As observações foram realizadas no
período de janeiro de 2004 a março de 2005; No estudo de fenologia foram marcados 10
indivíduos por espécie de Banisteriopsis, os quais foram escolhidos por ordem de aparição
nas trilhas escolhidas para o estudo. Através de uma análise qualitativa observaram-se as
fenofases de floração, frutificação brotamento e abscisão. Apresentando-se as espécies
estudas floridas e seqüencialmente frutificando nos meses de janeiro a maio quando então
iniciaram a maturação de seus diásporos; Para a biologia floral foram feitas observações
das características florais como: horário de antese, duração da flor, cor, odor, etc... e testes
de colorabilidade polínica (Radford et al 1974) e receptividade estigmática (Zeisler 1938).
As espécies apresentaram antese diurna, com duração de dois a quatro dias, possuindo suas
flores cores vivas e suave odor adocicado, enquadrando-se assim na síndrome de
melitofília, e oferecendo como principal recurso o óleo, encontrados nas glândulas do cálice
denominadas elaióforos; Os visitantes florais foram observados para B. laevifolia e B.
megaphylla de forma a identificar os que eram polinizadores dos pilhadores. Assim
reconheceu-se como polinizadores principais os gêneros Centris e Epicharis e como
polinizador secundário o gênero Paratetrapedia; O sistema reprodutivo foi avaliado através
de testes de autogamia, xenogâmia, agamospermia, polinização espontânea e polinização
natural e observação do crescimento do tubo polínico (Martin 1959). Os quais sugerem que
as espécies estudadas sejam auto-incompatíveis, demonstrado características de
incompatibilidade tardia.
ABSTRACT
The Reproductive Biology of three species of Banisteriopsis (Banisteriopsis
laevifolia, B. megaphylla e B. sterallis), from the Malpighiaceae family, were studied in the
Botanic Garden of Brasilia. The Botanic Garden is located in the Southwest of the Federal
District and it has approximately 500 hectares. The observations were done from January
2004 to March 2005. For the phenology study, 10 individuals from each species of
Banisteriopsis were marked, chosen according to their order of appearance on the tracks
chosen for the study. Through a qualitative analysis, the phenophases of flower buds,
flowers, fruits, leaf sprouting and abscision were observed. The species flowered and
produced fruits sequentially from January to May and dispores were mature during the dry
season. Observations of floral characteristics, such as the time of anthesis, flower duration,
color and smell, as well as tests of the stainability of pollen grains (Radford et al 1974) and
the stigmatic receptivity (Zeisler 1938), were carried out in the field. The species showed
diurnal anthesis, lasting from two to four days. Their flowers were colorful and exhaled a
sweet smell, and therefore can be included in the mellitophyllous syndrome. They offer as
their main resource the oil, produced in glands on the calyx called elaiophores; The floral
visitors were observed for the B. laevifolia e B. megaphylla and were identified as
pollinators and thieves. Thus, the Centris and Epicharis bees were recognized as the main
pollinators and the smaller Paratetrapedia as the secondary pollinators. The reproductive
system was evaluated by self- and cross hand pollinations, agamospermy tests, spontaneous
and natural pollination and the observation of the pollen tube growth (Martin 1959), which
suggest that the studied species are self-incompatible, showing characteristics of delayed
self-incompatibility.
INTRODUÇÃO
O Cerrado brasileiro que ocupa 22% do território nacional é um ecossistema
caracterizado por várias fitofisionomias, que apresentam diferenças em sua densidade,
composição e distribuição de espécies. Estas fisionomias estão diretamente relacionadas ao
tipo e topografia dos diferentes solos existentes (Barreto 1990).
O clima é caracterizado por duas estações marcantes, uma seca com duração de 5 a
6 meses correspondentes ao inverno, outono e início da primavera e outra chuvosa
possuindo duração de 6 a 7 meses que se estende pela primavera e verão. A interação de
todos estes fatores é a responsável pelas fitofisionomias típicas do cerrado que são:
Cerradão, Cerrado Típico ou Propriamente Dito, Campo Cerrado ou Cerrado, Campo Sujo,
Campo Limpo, Matas de Galeria, Campos Campestres e Veredas (sendo os três últimos,
não exclusivos ao cerrado, ocorrendo em outros ecossistemas) (Barreto 1990).
A vegetação do cerrado apresenta forma típica com árvores não muito altas com
ramos grossos e retorcidos, casca espessa, folhas coriáceas e pilosas com raízes muito
desenvolvidas graças a qual sobrevivem a seca com sucesso. A distribuição de árvores e
arbustos é descontínua, contendo uma camada contínua de gramíneas herbáceas
subsistentes apenas no período chuvoso (Barreto 1990).
Malpighiaceae é uma das famílias que mais se destaca no cerrado brasileiro
ocorrendo no Distrito Federal cerca de 76 espécies dentro de 13 gêneros (Proença et al.
2001). A família está entre as dez mais representativas nos Neotrópicos (Gentry 1991).
Com uma ampla representação nas regiões tropical e subtropical do hemisfério setentrional,
Malpighiaceae possui um total de 66 gêneros compreendendo 1200 espécies (Anderson
1979), das quais são restritos aos ecossistemas brasileiros 32 gêneros incluindo 300
espécies (Barroso et al. 1991).
As espécies de Malpighiaceae ocorrem em diferentes habitats brasileiros como
restingas, cerrado, florestas, campos abertos, etc. (Araújo 1994). Possuem hábitos que
também apresentam grande variabilidade, existindo espécies na forma de árvores, arbustos,
ervas ou lianas (Anderson 1979, 1990). Ao contrario desta variedade de hábitos, sua
morfologia floral apresenta grande uniformidade estrutural (Anderson 1979).
As glândulas no cálice que caracterizam as Malpighiaceae Neotropicais são
estruturas produtoras de óleo, denominadas elaióforos, nas quais se baseiam as hipóteses de
evolução da família. Acredita-se que a família Malpighiaceae tenha surgido no período
cretáceo a oeste da Gondwana e teriam flores de pólen portando nectários extra-nupciais
simples no cálice. Os elaióforos propriamente ditos teriam aparecido por apomorfia nos
Neotrópicos, após a divisão do supercontinente (Vogel 1990). Uma outra hipótese sugere
que a família e os elaióforos teriam surgido no novo mundo e espécimes teriam então
migrado por deriva transatlântica para os paleotrópicos, onde sofrerão uma redução ou
perda desses elaióforos. Mas dados sobre a morfologia do cálice suportam a primeira
hipótese (Vogel 1990).
O conservadorismo morfológico da família parece ser devido a estreita relação da
família com seus polinizadores, que são geralmente abelhas fêmeas Centridini da subfamília Anthophoridae, especializadas na coleta de óleo dos elaióforos florais. Este íntimo
relacionamento é sugerido como responsável pelo sucesso da família, que no novo mundo
possui em torno de 945 espécies comparadas as 124 espécies existentes no paleotróficos
(Vogel 1990).
O comportamento de coleta de óleo das abelhas é característico, acontecendo
quando as mesmas acessam as flores raspando o óleo situado nas glândulas da face abaxial
do cálice. Este óleo é carreado para a escopa, misturado com o pólen e usado como
alimento para as larvas. As Centridini polinizam diferentes taxa de Malpighiaceae, sendo a
fenologia das plantas aparentemente seqüencial às das abelhas, das quais esta família de
plantas depende quase que exclusivamente (Gottsberger 1986).
O sistema reprodutivo tem sido pouco investigado na Malpighiaceae. No entanto,
nos trabalhos existentes encontra-se para a família diferentes tipos de sistema, sendo que a
autogamia é possivelmente o sistema reprodutivo mais comum (Sigrist 2000). Outro
sistema reprodutivo presente é a xenogamia, com poucos relatos distribuídos entre espécies
de diferentes gêneros (Steiner 1985, Sigrist 2000). Já a agamospermia ocorre
principalmente no gênero Peixotoa (Anderson 1982). Outros sistemas sexuais e
reprodutivos são descritos para a família, tais como dioicismo funcional (Steiner 1985,
Sigrist 2000) e cleistogamia (Anderson 1980).
Banisteriopsis é um grande gênero Neotropical na família Malpighiaceae, que se
caracteriza por possuir frutos formados por três sâmaras com arilo dorsal. Possuem ainda
pequenas estipulas interpeciolares, pedicelos geralmente sésseis, 10 estames férteis e
estigma terminal liso. O gênero se distribui pelo novo mundo, sendo composto por 80
espécies. Poucas destas espécies ocorrem no México e Argentina e regiões subtropicais.
Muitas das espécies restritas aos trópicos ocorrem no Brasil, crescendo geralmente no
Planalto Central. Possuindo o gênero no Distrito Federal cerca 20 espécies (Proença et al.
2001). No Cerrado Banisteriopsis apresentam-se geralmente sob a forma de lianas,
podendo também formar arbustos e arvoretas. Neste gênero algumas espécies se
desenvolveram nas diversas fitofisionomias do cerrado, como B. argyrophilla, enquanto
outras espécies são restritas a habitats especializados, demonstrando uma distribuição mais
pontual como a apresentada por B. vernoniifolia que ocorre em campos rupestres na
Chapada dos Veadeiros-Go. Dessa forma espécies ocorrentes no cerrado são mais ou
menos simpatrícas através de sua extensão, pertencendo a diferentes grupos de espécies
relativamente fechadas, separadas umas das outras normalmente por preferências
ecológicas (Gates 1977).
Assim são objetivos deste trabalho estudar a biologia floral de espécies de
Banisteriopsis presentes em áreas de cerrado, identificar os seus visitantes, especificando
aqueles que funcionam como polinizadores e determinar o sistema sexual das espécies
estudadas.
MATERIAL E MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDO
Localizando-se a sudeste do Distrito Federal no Setor de Mansões Dom Bosco entre
os paralelos 47º 51-52’W e 15º 52-56’ (fig.1), o Jardim Botânico de Brasília (JBB) foi
criado em 8 de março de 1985 como um departamento da Fundação Zoobotânica, com uma
área 500 hectares. Em 26 de novembro de 1992 através do decreto nº 14.422 foram
anexados a este 3.991ha, passando assim o JBB a ter uma área de aproximadamente
4500ha. Seguidamente no dia 27 de novembro do mesmo ano passou a constituir
juntamente com outras duas áreas de conservação vizinhas, Fazenda Água Limpa e Reserva
Ecológica do IBGE, a APA Gama- Cabeça de Veado e integrar a área núcleo da Reserva
Biosfera do Cerrado. O JBB é formado por duas diferentes áreas de conservação, que são
Parque e Estação Ecológica, os quais abrigam diversas fisionomias representativas do
cerrado, como campo limpo e campo sujo, cerradão, mata ciliar, vereda de buritis e cerrado.
O clima presente nesta região é sazonal, com precipitação entre 1400-1500 mm por
ano e maior precipitação no período de setembro a março. Os solos, latossolo vermelhoamarelo, são pobres em nutrientes e muito ácidos. (Proença & Gibbs 1994).
Área da estação ecológica
Área de visitação
Figura 1- mapa de localização do JBB.
METODOLOGIA
Morfologia Floral
Para o estudo da morfologia floral utilizaram-se flores frescas, sendo coletadas
cinco flores por indivíduos num total de cinco indivíduos para cada espécie, nas quais
foram observadas características relativas a morfometria e estruturas florais. Para medição
das peças florais foi utilizado paquímetro enquanto para avaliação estrutural das flores
utilizou-se lupa e microscópio óptico. A descrição foi feita com base em Gates 1982.
Espécies estudadas
Foram estudadas três espécies da família Malpighiaceae, todas pertencentes ao
gênero Banisteriopsis, sendo elas, Banisteriopsis stellaris, B. laevifolia e B. megaphylla. O
período de estudo foi janeiro de 2004 a março de 2005, sendo escolhidos 10 indivíduos de
cada espécie por ordem de aparição nas trilhas existentes na área de estudo. Situando-se
estas trilhas em diferentes fitofisisonomias representativas dos cerrados ocorrentes no JBB
(fig-2). Foram utilizadas 8 trilhas totalizando aproximadamente 8 quilômetros de extensão
que foram percorridas com periodicidade mensal, entre junho a agosto; quinzenal, de
setembro a dezembro, e semanal ou diariamente nos meses de janeiro a maio.
Os espécimes testemunhos foram depositados no JBB, no Herbário Ezechias Paulo
Heringer – HEPH como o seguinte número de registro: Banisteriopsis megaphylla (A.
Juss.) B. Gates – 20365-3, Banisteriopsis laevifolia ( A. Juss.) B. Gates – 20362-9,
Banisteriopsis stellaris (Griseb.) B. Gates – 20369-6.
Figura 2 – Mapa de Vegetação e trilhas do JBB, Brasília-DF.
Fenologia
O estudo da fenologia foi realizado com dez indivíduos por espécie de
Banisteriopsis encontrados nas trilhas anteriormente citadas. A distância entre indivíduos
variou de cinco metros a alguns quilômetros. A análise dos dados fenológicos levou em
conta somente a presença ou ausência dos eventos fenológicos nos indivíduos de cada
espécie, a partir de informações de campo.
As fenofases estudadas foram, floração que compreendeu botões e flores abertas,
frutificação, representada por frutos verdes e maduros, abscisão que foi a perda total ou
parcial da folhagem e brotação caracterizada pela rebrota da folhagem, apresentando folhas
jovens ou de tamanho adulto com coloração verde claro, avermelhada ou amarelada e com
consistência membranosa, isto é diferindo em cor e tamanho da folha adulta.
Biologia floral
No estudo de biologia floral foram feitas observações a respeito do hábito, presença
de nectários extra-florais, número de flores nas inflorescências, maturação da
inflorescência, cor da corola e alterações na coloração floral, presença de odor, duração da
flor,
mudanças no posicionamento das peças florais e horário de antese, presença e
coloração de elaióforos, e ocorrência de produção de óleo. A viabilidade polínica foi
estimada a partir de material fixado em álcool 70% utilizando-se três flores de cinco
indivíduos diferentes por espécie e verificando a capacidade de coloração dos grãos de
pólen com carmim acético (Radford et al 1974). A receptividade estigmática foi estimada
através de peróxido de hidrogênio a 10V (Zeisler 1938), utilizando-se material fresco
observado com o auxílio de Lupa.
Visitantes florais foram observados nas espécies B. laevifolia e B. megaphylla
(devido a dificuldades de acesso ao campo não foi possível a realização deste para B.
sterallis) e avaliados quanto à freqüência, horário de visitação, forma de acesso à flor e
trajetória utilizada. Os visitantes foram classificados em polinizadores quando tocavam o
estigma da flor, e pilhadores, quando os visitantes não tocavam o estigma floral. Os
espécimes testemunhos foram coletados com auxilio de saco plástico e puçá, sendo então
transferidos para frascos de armazenamento, montados e enviados a especialistas para
identificação.
O período total de observação foi de 48 horas para cada espécie, sendo realizadas
seções durante o período diurno, geralmente pelas manhas, com acompanhamento de um
único grupo de plantas/dia alternando-se os grupos em dias seguidos.
Sistema de Reprodução
Para avaliação do sistema sexual foram ensacadas inflorescências em pré-antese
sendo três inflorescências por indivíduo, para 10 indivíduos de cada espécie estudada, nos
quais realizaram-se testes para autogamia, no qual flores foram autopolinizadas. Para o
tratamento de xenogamia as flores abertas foram polinizadas com pólen de flores de
indivíduos de outras populações e então reensacadas. Já para o tratamento de
agamospermia flores ensacadas em pré-antese tiveram suas anteras retiradas, sendo
recobertas em seguida. A polinização natural foi observada em inflorescências, apenas
marcadas com fitas cujas flores foram contadas, podendo assim ser acessadas livremente
pelos visitantes florais. Apartir das polinizacões controladas, os tratamentos foram
avaliados pelo número total de frutos formados. Também foi calculado o “Índice de auto-
incompatibilidade” (ISI), que é a divisão do porcentual de frutos provenientes de
autopolinizações pelo porcentual de frutos oriundos de polinizações cruzadas (Bullock
1985).
A avaliação do crescimento dos tubos polínicos foi realizada através de pistilos
conservados em álcool 70% e então diafanização com hidróxido de sódio a 9N em estufa a
60º. Posteriormente, o material foi lavado com água e corado com azul de anilina e então
observado em microscopia de fluorescência (Martin 1959). Foram realizados para cada
espécie tratamentos autogâmicos e xenogâmicos nos intervalos de 24, 48 e 72 horas, com
um número mínimo de cinco e máximo de dez pistilos por tratamento.
RESULTADOS
MORFOLOGIA FLORAL
1. Banisteropsis laevilfolia é um arbusto escandente que se distribui com freqüência
as margens da vegetação, não sendo muito comum encontrá-la dentro das quadras do
parque. Estes arbustos podem formar grandes moitas às margens das estradas ou se espalhar
sobre outros indivíduos de outras espécies. Suas flores zigomorfas são dispostas em
inflorescências dicásicas que podem conter de dezenas a duas ou três centenas de flores,
com longos pedúnculos e eixos florais. Também foi confirmada a presença de nectários
extra-florais em folhas, brácteas e bractéolas.
Inflorescência terminal e/ou axilar, em dicásios, composta de 4 a 6 flores por umbela,
pelos
seríceos brancos ou dourados, brácteas e bractéolas presentes, triangulares,
persistentes, pedicelos 8-10 mm comprimeto. Flor 14-15 X 12-13 mm. Sépalas douradoesverdeadas, ovatas, reflexas, com glândulas verde-amareladas,3.0-5.0 X 1.0-3.0 mm, a
sépala anterior é eglandular. Pétalas amarelas com unha ereta 1.0 mm de comprimento
sendo espessada na pétala posterior, limbo 6.0-7.0 x 4.0-6.0 mm comprimento côncavo a
convexo, crenado a denticulado. Estames 10 com filamentos 1.0 e 2.0 mm de
comprimento,
anteras reflexas, pêlos densos e levemente seríceos, conectivos, lisos,
amarelos, Ovário com 3 carpelos possuindo 1 óvulo cada, com pêlos seríceos brancos,
estilete tubular, estigma plano, frutos samaróides com carpóforos.
2.Banisteropsis megaphylla é uma Malpighiaceae arbustiva, não escandente que
ocorre as margens das trilhas, sendo encontrada com certa freqüência dentro das quadras de
vegetação menos aberta. A espécie possui inflorescências dicásicas, com várias dezenas a
três centenas de flores, tendo essas odor suave e cor rósea que tendem a desbotar com o
passar do dia da antese.
Inflorescência terminal e/ou axilar, em dicásios, composta de 4 a 6 flores por umbela,
pêlos sericeos brancos, brácteas e bractéolas presentes, triangulares, persistentes, pedicelos
10-14mm comprimento. Flor 13-16 X 12-15 mm. Sépalas com pêlos, ovatas, com
glândulas róseas, sendo a anterior eglandular, 4.0-3.0 X 1.0-3.0 mm. Pétalas rosa vivo ou
pálido com margens rosa pink fimbriatas, a unha de 2.0 mm comprimento sendo espessada
na pétala posterior, o limbo de 6.0-9.0 X 4.0-7.0 mm de comprimento, côncavo a convexo
reflexas. Estames com 10 filamentos de 2.0-2.5 mm de comprimento soldados basalmente,
anteras reflexivas. Ovário com 3 carpelos possuindo 1 óvulo cada, pêlos brancos seríceos,
estilete tubular, estigma liso Fruto samaróide com carpóforo.
3.Banisteropsis sterallis é um arbusto escandente encontrado mais freqüentemente
sobre algum suporte e ocorre com certa freqüência na periferia do parque, enquanto que no
seu interior se distribui as margens das trilhas, em diferentes formações vegetais. Suas
flores são esbranquiçadas ou róseas, dispostas em inflorescência dicásicas que podem ter de
algumas dezenas a 1 ou 2 centenas de flores, a quais apresentam odor suave e adocicado. O
padrão de coloração floral também sofre alteração com idade floral, sendo que flores de 2º
dia apresentam-se de cor creme, durando de três a quatro dias.
Inflorescências, terminal e/ou axilares, em dicásios, com 4 a 6 flores por umbela, com
pelos esparsos, brácteas e bractéolas presentes, triangulares. Pedicelos de 12-14 mm de
comprimento. Sépalas com pêlos, ovatas, com glândulas verdes à acastanhadas, geralmente
ausentes na sépala anterior, 2.0-3.0 mm X 1.0-2.0 mm. Pétalas brancas e/ou róseas, a unha
de 2.0-3.0 mm de comprimento, sendo mais espessada na pétala posterior, limbo 6.0-8.0 X
4.0-7.0 mm, côncavo a convexo, fimbriado, com glândulas de recompensa. Estames com
10 filamentos de 1.0-2.0 mm de comprimento, basalmente soldados, conectivos creme,
anteras reflexas. Ovário com 3 carpelos possuindo 1 óvulo cada, pêlos brancos seríceos,
estilete tubular, estigma liso. Fruto samaróide com carpóforo.
FENOLOGIA
Mudança Foliar
Abscisão ocorreu desde o período inicial de frutificação, no mês de março de forma
gradual até maio, quando se deu uma intensa perda foliar, terminando no mês de outubro
quando as folhas restantes caíram de uma só vez para as três espécies. Assim as espécies
estudadas apresentaram-se caducifólias durante o mês de outubro (fig.6) coincidindo com o
início da estação chuvosa (fig. 3 ,4 e 5).
Brotação teve início no mês de novembro, ocorrendo simultaneamente para as três
espécies (fig. 3 ,4 e 5), com brotação de ramos e folhas novas de colorações diferenciadas,
assim para B .stellaris as folhas jovens apresentaram cor avermelhada, para B. megaphylla
cor dourada e para B. laevifolia parda e esverdeada clara. As folhas jovens também são
intensamente cobertas de pelos quando comparadas às folhas adultas.
Na segunda quinzena de novembro a intensidade de brotação já havia diminuído
existindo poucas folhas jovens de cor diferenciadas, sendo que as folhas de tamanho
inferior ao tamanho adulto eram poucas e de cor verde clara. No entanto a brotação
continuou ocorrendo de forma gradual durante a floração.
Fenologia Reprodutiva
As florações de B. stellaris, B. megaphilla e B. laevifolia se concentraram
principalmente no período chuvoso (fig.6) ocorrendo nos meses de dezembro a junho
correspondendo a seguinte ordem.
Banisteropsis laevifolia foi a primeira a florir, apresentando botões em estágio
inicial de desenvolvimento no mês de dezembro (fig. 3), e um único indivíduo com flores
abertas já neste mês. A floração teve duração de seis meses, pois ainda existiam indivíduos
florindo no mês de maio, apresentando baixa intensidade floral. Já o pico da fenofase deuse no mês de fevereiro, quando a espécie foi facilmente visualizada devido a enorme
quantidade de flores abertas. Apesar da maioria de seus indivíduos apresentarem o fim da
floração no mês de maio, um permaneceu florescendo até junho e foi o único a apresentar
um pico de floração na estação seca (bem menos intenso que a anterior) quando todos os
outros indivíduos tantos os observados no estudo, grupo do qual este estava incluído,
quanto os ocorrentes no parque do JBB, já apresentavam-se no período vegetativo. Durante
a coleta dos dados foi observada uma pequena variação temporal no intervalo de floração
entre as populações de B. laevifolia estudadas, de forma que tivemos alguns grupos
iniciando a fenofase floral enquanto outros já estavam no final do período.
Banisteropsis megaphylla foi a espécie que floriu em seguida emitindo botões
florais no início de janeiro e abrindo suas flores em fevereiro. Seu pico de floração foi
março, finalizando a fenofase no mês de junho. Também demonstraram uma pequena
variação no intervalo de floração entre populações, ainda que menor quando comparada a
B. laevifolia.
Banisteropsis
stellaris iniciou seu brotamento floral no mês de janeiro,
apresentando flores abertas em fevereiro e tendo como pico floração, o período entre os
meses de abril e maio de 2004. No ano seguinte a brotação floral efetuada no mês de
janeiro foi completamente abortada, só voltando a espécie a emitir botões florais no fim de
fevereiro. Dentre as espécies estudadas esta foi a que apresentou a maior variabilidade em
relação ao intervalo de floração dos grupos, já que ocorreram indivíduos floridos desde
fevereiro até junho em diferentes grupos, e com um razoável espaçamento temporal, além
de que sua intensidade de floração, foi bem mais suave quando comparadas a das espécies
anteriores. Outra característica de B. stellaris foi a ocorrência de floração quase continua,
em poucos indivíduos durante a época seca, com uma produção de flores bem menor que
no período úmido.
Frutificação
O período de frutificação também foi seqüencial e respectivo entre as espécies,
como o de floração. Os frutos ocorreram no período de fevereiro a maio para B. laevifolia,,
de março a junho para B. megaphylla, e B. stellaris. Apesar das diferenças nos períodos de
formação, as três espécies iniciaram a dispersão de seus diásporos a partir de maio, início
da estação seca, quando ocorreu uma discreta mudança de cor nos alas dos frutos e seu
enrijecimento. O padrão de coloração dos frutos variou conforme a espécie e período de
desenvolvimento, sendo que em B. laevifolia e B. sterallis os frutos eram de cor esverdeada
até atingirem em torno da metade do tamanho do fruto adulto, quando então tornavam-se
avermelhados, porém na época de dispersão, seus alas endureceram ficando castanhos. Já
B. .megaphylla possui frutos avermelhados no princípio de seu desenvolvimento que
passam a esverdeado. Quando atingem em torno de um terço do tamanho do fruto adulto,
estes também tornam-se acastanhados e com alas rígido próximo ao período de dispersão.
Em todos as espécies e possível encontra frutos do período reprodutivo anterior, que não
foram dispersos.
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago Set
Out
Nov
Dez
Brotação
Floração
Frutificação
Abscisão
Figura 3 – Fenograma de B. laevifolia, os intervalos de coloração mais intensa nas linhas
representam os picos das fenofases, dos indivíduos observados no JBB.
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago
Set
Out Nov
Dez
Brotação
Floração
Frutificação
Abscisão
Figura 4 – Fenograma de B. sterallis, os intervalos de coloração mais intensa nas linhas
representam os picos das fenofases, dos indivíduos observados no JBB.
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago
Set
Out Nov
Dez
Brotação
Floração
Frutificação
Abscisão
Figura 5 – Fenograma de B. megaphylla, os intervalos de coloração mais intensa nas linhas
representam os picos das fenofases, dos indivíduos observados no JBB.
30
25
20
15
10
5
0
12
10
8
6
4
2
0
jan
fev mar abr mai juh
Precipitação (mm)
Temperatura (Cº)
Climatograma
Temperatura
Precipitação
jul ago set out nov
Meses
Figura 7- Diagrama Climático baseado em dados da Reserva Ecológica do IBGE
do ano de 2004.
BIOLOGIA FLORAL
No início do estudo a maioria das espécies já se apresentava na fenofase floral,
possuindo flores novas, velhas e botões. Geralmente as espécies observadas situavam-se em
manchas a borda da vegetação, ocorrendo mais de uma espécie por mancha, podendo estas
possuir representantes do mesmo gênero, ou de gêneros diferentes ou ambos. As
Banisteriopsis geralmente eram freqüentadas por diferentes espécies de formigas (fig.13).
Banisteropsis laevifolia com suas flores amarelas que duram de dois a quatro dias,
possuem um suave odor adocicado, sendo mais perceptível durante a manhã, quando um
maior número de flores estão abertas.
A antese acontece geralmente da base da
inflorescência para o ápice. No entanto como a inflorescência apresenta rebrota, este padrão
tende a ficar menos evidente com o tempo. As flores da base da inflorescência geralmente
não produzem frutos. Quando jovens apresentam um amarelo acentuado, e após o 2º dia,
apresentam uma coloração amarelo pardo.
A antese ocorre no início da manhã e pode durar em torno de 45 minutos. Ao
começar a abertura do botão floral os estigmas florais estão muito próximos dando a
impressão de “fundidos” apresentam-se levemente afastados no fim da antese. Os estigmas
posteriormente continuam se afastando ficando assim perceptíveis no 2º dia pós antese,
apresentando também uma alteração da coloração que de inicialmente verde, torna-se
pardacenta a partir do 2º dia, mantendo-se o estilete com sua coloração inicial verde.
Os indivíduos aqui estudados apresentaram glândulas de óleo em suas flores, sendo
que produzem óleo até o período de abscisão da corola, também é possível observar gotas
de óleo disponível nos botões florais mais desenvolvidos. O óleo geralmente extravasa
formando uma gotícula na parte central e superior da glândula desta espécie, estando assim
disponível.
As anteras que se dispõem justapostas aos pistilos florais, logo após antese, movemse dobrando para fora e apresentam-se completamente curvadas e afastadas dos pistilos no
2º dia. O pólen esta disponível durante antese e fica mais acessível após o afastamento das
anteras, porém há uma intensa busca deste por parte dos polinizadores, e antes do fim da
manhã já não há mais pólen disponível. A fertilidade do pólen foi de aproximadamente
98%. A receptividade estigmática foi confirmada após antese .
Banisteropsis megaphylla possui antese ocorrendo nas primeiras horas do dia e
dura cerca de 40 minutos, durante todo o dia pode-se observar algumas flores se abrindo.
Durante a antese os estigmas que são esbranquiçados continuam aderidos e assim
permanecem mesmo após a abscisão floral que ocorre em torno do segundo dia após a
antese. Seu estilete e elaióforos também são róseos, possuindo óleo líquido ou gelatinoso
que se disponibiliza após leve pressão nas glândulas. Suas anteras disponibilizam pólen
durante a antese e também sofrem deflexão estando completamente afastadas dos estigmas
no segundo dia. A fertilidade polínica é de aproximadamente 99%
e receptividade
estigmática confirmada após a antese.
Banisteropsis sterallis apresentou a antese durante o início da manhã e dura em
torno de 30 a 40 minutos, entretanto como em B. laevifolia algumas flores continuam a se
abrir durante o dia. O padrão de abertura floral também se dá a partir da base em direção ao
ápice da inflorescência, nesta espécie a rebrota de inflorescência é menos intensa que na
espécie anterior.
Os elaióforos de cor verde-amarronzada apresentaram-se em todos os indivíduos
utilizados, porém o óleo não se disponibiliza formando gotículas, mais torna-se acessível
quando sofre pressão mecânica (fig. 9).
Durante a antese os estigmas não sofrem movimentação e permanecem justapostos,
mesmo dias após antese, já as anteras sofrem deflexão seguidamente a abertura floral
estando completamente curvadas no 2º dia. Nesta espécie o pólen da flor forma
freqüentemente uma cobertura sobre o estigma da mesma dificultando a aderência de pólen
exógeno. A fertilidade do pólen é de aproximadamente 95% e a receptividade estigmática
confirmada após a antese.
Visitantes Florais
Os visitantes florais observados para as espécies de B. megaphylla e B. laevifolia
estudadas foram em sua maioria Anthophoridae, porém também ocorrem indivíduos da
família Apidae e Vespidae e das ordens, Lepidoptera, Diptera e Coleóptera. Borboletas e
abelhas de diferentes grupos foram consideradas polinizadores, possuindo graus de
eficiência variados, já as vespas, moscas e besouros foram classificados como pilhadores,
pois utilizaram-se dos recursos florais sem contribuir para a reprodução das plantas, já que
permaneciam nos botões florais, ou quando, raramente visitavam as flores abertas,
mantinham-se sobre o cálice não conectando a corola ou os órgãos reprodutivos da flor .
Foram considerados polinizadores principais indivíduos da família Anthophoridae
pertencentes aos gêneros Centris e Epicharis que estavam presentes em que quase todas as
amostragens, possuindo assim maior freqüência de visitação. Polinizadores secundários
indivíduos do gênero Paratetrapedia, visualizada em parte das observações e polinizadores
esporádicos, indivíduos do gênero Apidae e ordem Lepidoptera observados poucas vezes
visitando as flores.
O período de maior intensidade de visitas das abelhas ocorreu nos intervalos de 9:00
as 11:00 horas, nos outros horários do dia as visitas são esporádicas. Também ocorreram
variações de freqüência de visitantes conforme o tempo, sendo que em dias nublados as
visitas se iniciam mais tarde, atrasando o intervalo de maior intensidade de visitação floral.
No mês de janeiro a fevereiro ocorre um pico de polinizadores visitando B. laevifolia que é
a única espécie florida nesta época. Neste período as abelhas apresentaram-se mais lentas,
visitando as flores de B. laevifolia principalmente de 9:00 as 13:00 horas, sendo que nos
outros horários do dia, apesar de menor, o número de visitantes florais foi constante e não
esporádico como nos outros meses, ocorrendo também uma maior variedade de espécies de
polinizadores.
Coleta de recursos florais diferiu na forma de acesso a flor entre os gêneros
Paratetrapedia e Centris-Epicharis, e em opção de recursos entre as Anthophoridae e
Apidae. Centris e Epicharis possuem hábitos de coleta de óleo semelhantes, devido ao seu
tamanho por serem abelhas de médio e grande porte, medindo em torno de 23 mm, que
conseguem ou abraçar (fig. 11) a flor durante a obtenção de recurso floral, realizando assim
a polinização. Estas abelhas acessam a flor frontalmente (fig. 11), prendendo-se através da
mandíbula a pétala posterior da flor, ficando dessa forma em posição vertical em relação ao
solo. Assim a parte ventral do seu tórax pressiona simultaneamente anteras e estigmas
florais, havendo assim aderência do pólen ao seu corpo (fig. 10). Ao mesmo tempo a abelha
presa abraçada a flor com suas pernas, primeiro e segundo pares que são os pentes
basitarsais, quando então inicia o processo da coleta de óleo através da raspagem dos
elaióforos com os dois pares de pernas anteriores, alternadamente. De forma que começam
a limpeza das glândulas geralmente pela direita utilizando as duas pernas deste lado com
um movimento que percorre os elaióforos da base para o ápice, seguidamente repetem o
movimento do lado esquerdo da flor e terminam a coleta retornando o movimento ao lado
direito. Quando se soltam, e realizam a limpeza do corpo transferindo o óleo das pernas
anteriores para a escopa no terceiro par de pernas.
Após a coleta podem se deslocar para outras flores da mesma, ou de outra
inflorescência, ou de outro indivíduo, ou ainda deslocar-se da área. Geralmente as abelhas
acessam de duas a quatro flores e se deslocam da área no período de menor intensidade de
polinizadores. Já durante seu maior período de ocorrência pode visitar tanto apresentando
este comportamento quanto visitar várias flores da mesma inflorescência e deslocar-se para
a próxima, permanecendo um longo tempo na mesma planta, antes de transferir-se de área.
O tempo de coleta por flor também variou conforme a intensidade de ocorrência de
visitantes, sendo mais lenta, 3 a 4 segundos por flor no período de maior intensidade, e de 2
a 3 segundos nos outros meses.
Já o comportamento de Paratetrapedia (fig. 12) diferiu basicamente na forma de
acesso a flor, devido ao seu pequeno tamanho, medem em torno de 3,5cm. A abelha ao
visitar a flor, pousa no centro desta, tocando seus órgãos reprodutivos e em seguida
direciona-se geralmente pela pétala posterior, indo em direção a esta, e posicionando-se
com seu tórax atrás da corola conseguindo assim contata os elaióforos e realizar coleta de
óleo, enquanto seu abdome permanece na parte central da flor. Após utilização destes
elaióforos ela pode retornar ao centro da flor e reposicionar-se através dos espaços entre
pétalas ou então como freqüentemente ocorre, a abelha desloca-se para traz da flor
contornando-a sentido horário ou anti-horário enquanto recolhe o óleo, ao terminarem
retornam ao centro da flor de onde voam.
Abelhas e borboletas vão a busca de pólen nas flores, passeando de forma a explorar
o centro da corola de maneira que acabam tocando o estigma da flor, e assim
ocasionalmente polinizando-as.
Paratetrapedia costuma visitar as flores de Banisteriopsis mais demoradamente,
levando até um minuto por flor e utilizando varias flores no mesmo indivíduo antes de
transferir-se para outro indivíduo ou local. Estas abelhas foram também freqüentemente
encontradas em indivíduos de Banisteriopsis que eram fracamente visitados por Centris e
Epicharis, além de se apresentarem em maior número em horários menos utilizado pelas
Centridini.
A coleta de pólen pelas abelhas polinizadoras ocorreu somente uma vez durante o
período de observação. Sendo realizado por volta do meio-dia, horário em que as espécies
também começam a acessar os botões florais em pré-antese que dispunham de óleo. A
captura de pólen difere do comportamento de coleta de óleo, pois as Centridini, apesar de
acessar a flor da mesma forma tendem a manter distendidas suas pernas posteriores e vibrar
rapidamente enquanto a Paratetrapedia pousa sobre a flor e se mantém varrendo as
anteras. A listagem das espécies de abelhas visitantes de B. laevifolia e B. megaphylla estão
na tabela 1.
Tabela 1 – Espécies de abelhas polinizadoras coletadas em B.laevifolia e B. megaphylla. no
JBB.
Espécies
B.laevifolia
B. megaphylla
Apis mellifera Linnaeus, 1758
+
-
Tetragona clavipes Fabricius, 1804
+
-
Trigona spinipes Fabricius, 1793
+
-
Centris (Melacentris) xanthocnemis Perty, 1833
+
-
Centris (Melacentris) sp.
-
+
Centris (Ptilotopus) scopipes Friese, 1899
+
+
Centris (Trachina) longimana Fabricius, 1804
-
+
Centris (Xanthemisia) lutea Friese, 1899
+
-
Epicharis (Epicharana) flava Friese, 1900
+
-
Epicharis (Epicharitides) iheringi Friese, 1899
+
-
Epicharis (Triepicharis) schrottkyi Friese, 1899
+
+
Paratetrapedia (Amphipedia) sp.
-
+
Paratetrapedia (Paratetrapedia) convexa Vachal,1909
+
-
Paratetrapedia (Paratetrapedia) sp.
+
+
SISTEMA REPRODUTIVO
As espécies parecem ser xenógamas, apresentando formação mais numerosa de
frutos por polinização cruzada do que pelos outros tratamentos. Foram contados os frutos
formados em função do número de pistilos polinizados por flor (n=3). A formação de frutos
foi maior em B. laevifolia e B. megaphylla, enquanto B. stellaris teve uma produção de
frutos menor, em torno de 50%, quando comparado às outras duas.
A autogamia apesar de muito discreta também ocorreu, sendo mais representativa
em B. laevifolia. A produção de frutos iniciados por autopolinização foi igual ou maior do
que a produção de frutos por polinização cruzada, no entanto, muitos frutos de
autopolinização são abortados durante seu desenvolvimento e poucos chegam a maturar. O
valor do ISI para as B. laevifolia, B. sterallis e B. megaphylla foi respectivamente: 0.11735,
0.0351, 0.04020.
Em intervalos de 24 horas, foram encontrados tubos polínicos crescendo (fig. 14) e
fertilizando óvulos para B. megaphylla e B. laevifolia (fig.15).
Tabela 2 – Resultados dos Tratamentos de Polinização, onde são apresentadas as
porcentagens de samaróides formados, seguidos pelo número de flores multiplicadas por 3
(número de pistilos por flor) e divididos pelos números de frutos samaróides formados, no
JBB.
B.laevifolia
Autopolinização
manual
2.59%(593x3/42)
Autopolinização
espontânea
0.31%(314x3/3)
Polinização
Agamospermia
Cruzada
22.07%(512x3/339) 0%(100x3/0)
Polinização
Natural
22.56%(426x3/96)
B. sterallis
0.35%(556x3/6)
0.19%(551x3/3)
9.96%(629x3/ 208)
0%(100x3/0)
4.60%(420x3/58)
B.megapylla
0.80%(333x3/8)
0%(202x3/0)
19.90%(345x3/206)
0%(100x3/0)
19.85%(759x3/429)
Espécie
DISCUSSÃO
MORFOLOGIA FLORAL
As diferenças morfológicas presentes nas espécies estudadas foram apenas ao nível
de coloração e tamanho, pois a família Malpighiaceae apresenta uma grande uniformidade
floral para as espécies americanas. Acredita-se que tal uniformidade é devida ao tipo de
recurso oferecido, o óleo, e a conseqüente especialização de polinizadores (Anderson
1979).
As inflorescências das espécies estudadas são densas e com longos pedúnculos,
semelhantes ao descrito para outras espécies do gênero (Sigrist 2000). Esta disposição das
inflorescências parece conferir maior atratividade às plantas (Richards 1986). A presença
de nectários extra-florais nas folhas, brácteas e bractéolas aqui observadas também foram
verificadas para a maioria das espécies de Malpighiaceae (Vogel 1990, Barroso et al 1991).
A presença de um par de elaióforos por sépala, com exceção da sépala anterior, foi
comum às três espécies estudadas. Sendo que a ocorrência de oito elaióforos distribuídos
em pares nas sépalas, com a sépala anterior eglandulosa, é considera comum para a família
(Vogel 1990). Acredita-se que isso ocorra devido a dificuldade de coleta de óleo pelos
polinizadores nesta região, tendo havido assim sua supressão (Vogel 1990).
Nas espécies estudadas, como na maioria das espécies o óleo fica armazenado entre
o espaço cuticular e o epitélio glandular (Subramanian et al., 1990; Cocucci et al.1996)
ficando disponível através de um poro presente na cutícula do elaióforo ou então
simplesmente pela sua ruptura por pressão exercida pelo visitante floral (Cocucci et al.
1996).
A corola das espécies estudadas apresentou simetria bilateral, como observado para
outras espécies de Malpighiaceae nos trabalhos de Sigrist (2000), Barros (1992) dentre
outros. Esta característica é comum em plantas polinizadas por abelhas (Proctor et al.
1996), pois favorece a polinização, por obrigar as mesmas uma aproximação frontal (Vogel
1990). A pétala posterior das espécies estudadas possui sua unha espessada sendo esta uma
característica morfológica marcante e freqüente para a família (Anderson 1990, Vogel
1990). Segundo Anderson (1979) e Gottsberger (1986), essa característica serve como
suporte para a abelha que se prende com a mandíbula a unha reforçada da pétala posterior.
Outra função atribuída a pétala posterior e a de direcionamento do polinizador, por esta
apresentar-se geralmente, com linhas e manchas coloridas que podem atuar como guia de
recursos florais. (Kevan & Baker 1983). Guias de recursos estão geralmente presentes em
plantas polinizadas por abelhas (Endress 1994).
FENOLOGIA
Mudança Foliar
Devido a ocorrência de abscisão das espécies na época seca com seu ápice ao final
desta estação e início da chuvosa, quando os arbustos estão completamente áfilos, torna-se
marcante a influência da período seco na deciduidade das três espécies. Diferentes fatores
controlam a mudança foliar, no caso da abscisão são considerados como fatores iniciadores
deste processo para o cerrado, a deficiência hídrica e a de nitrogênio, juntamente com a
idade foliar (Oosting 1956, Salisbury & Ross, 1978). Outros autores, no entanto,
consideram que a queda foliar esta relacionada à diminuição da temperatura, da
disponibilidade de água no solo, do fotoperíodo e da umidade relativa do ar (Mantovani &
Martins 1988). Assim a perda foliar pode ser considerada como dependente das condições
edáfico climáticas (Barros & Caldas 1980).
Neste trabalho durante o início das chuvas houve emissão de nova folhagem nas
espécies de espécies estudadas, provavelmente respondendo ao aumento na pluviosidade.
Mantovani & Martins (1988) consideram que os fatores de brotação, fotoperíodo,
temperatura e água, são os mesmos tanto para mata mesófila quanto para o Cerrado. Sendo
que De Vuono et al (1986), considerada como indutores de brotação a pluviosidade, como
também o aumento acentuado nas medições mensais de temperatura e umidades relativas, e
a reposição de água do solo o que pode causar um aumento na solução do solo e por
conseqüência uma diluição das substâncias inibidoras de crescimento vegetal,
possivelmente vindo a desencadear o processo de brotação (De Vuono et al 1986).
Fenologia reprodutiva
As espécies aqui relatadas apesar de pertencerem ao estrato arbustivo arbóreo,
apresentaram comportamento fenológico mais próximo do estrato herbáceo-subarbustivo,
com picos de floração na estação úmida, sendo muito sugestiva sua relação com a
precipitação. Como observado em Mantovani & Martins (1988), no qual a ocorrência de
maior número de espécies floridas foram nos meses de janeiro a julho, devido a grande
representatividade do estrato herbáceo sub-arbustivo, correlacionando-se positivamente ao
aumento na precipitação, temperatura média mensal e fotoperíodo.
No entanto para a flora lenhosa do DF, observaram um maior número de espécies
florescendo nos últimos meses secos do ano, não sofrendo portanto influência da
precipitação (Aoki & Santos 1980, Gouveia & Felfili 1998, Oliveira 1998). Nas espécies
lenhosas do cerrado a sazonalidade parece não limitar estritamente os eventos fenológicos
estando os períodos de floração e frutificação ocorrendo em plena época seca (Sarmiento &
Monasteiro 1983, Oliveira 1998).
Valio (1979) considera que a maioria das espécies que florescem após emissão
foliar, indica a necessidade de acumular carboidratos ou de atingir uma certa maturidade
para floração. Isso pode ocorrer no caso de Banisteriopsis em que as espécies demoram de
1 a 3 meses para abrirem suas flores após a brotação foliar. Assim pode ocorrer um maior
aproveitamento da água da chuva, refletindo em uma floração maior e mais intensa.
Espécies vegetais também podem apresentar uma sincronização de sua floração com
seus polinizadores (Valio 1979, Barros & Caldas 1980, Janzen 1980). A sincronização pode
ocorrer devido a fatores como estimulação da polinização, existência de sincronia com
atividades de polinizadores, redução das interferências competitivas e saciação das
populações de herbívoros, que se alimentam de sementes e flores. É sabido da profunda
interação da família Malpighiaceae com seus polinizadores (Gottsberger 1986), o que pode
refletir no seu período de floração, visto que, nas espécies estudadas com exceção apenas
de B. sterallis as plantas floriram dentro do período de maior intensidade dos polinizadores,
assim suas florações podem estar ajustadas a sazonalidade destes, de forma a facilitar o
processo de polinização. Para o JBB foi observado uma redução de atividades das abelhas
nos meses mais frios, apresentando as Anthophoridae maior riqueza em dezembro e abril e
maior abundância em abril e maio (Boaventura 1998).
Frutificação
A frutificação é influenciada pelo período de floração, havendo um significado
adaptativo para dispersão de suas sementes (Mantovani & Martins 1988). Durante a estação
seca em Brasília as medições de velocidade dos ventos são maiores (Espinzola et al. 1982)
e muitas árvores apresentam-se sem folhas, favorecendo a dispersão deste período por uma
melhor circulação dos ventos (Ribeiro et al. 1982 apud Oliveira & Moreira 1992).
As espécies de Banisteriopsis tanto as de hábito lianescentes quanto a de hábito
arbustivo, apresentaram-se anemocóricas e conjuntamente decíduas, realizando desta forma
um melhor aproveitamento dos ventos e da abertura da vegetação que ocorrem neste
período. Para o Cerrado foi encontrado que 39% e 31,7% das espécies lenhosas eram
anemocóricas, nos estudos de Oliveira, (1980) e Mantovani & Martins (1988) ,
respectivamente. Diferentes autores observaram a existência de correlação entre
anemocoria e deciduidade, pois geralmente as espécies por eles estudadas quando
anemocóricas apresentaram-se também caducifólias (Mantovani & Martins 1988).
Os frutos de Banisteriopsis são bem adequados a dispersão anemocórica, sendo esta
possivelmente uma das características do gênero responsável por sua abundante
representação na vegetação do JBB com a ocorrência de várias manchas na vegetação.
Frutos samaróides com o formato dos de Banisteriopsis, foram classificados como
autogiros, e ocorreram em 71% das espécies anemocóricas em diferentes famílias,
evidenciando assim, uma evolução convergente, que sugere uma maior eficiência desses
frutos para as plantas tropicais (Oliveira & Moreira 1992).
BIOLOGIA FLORAL
Banisteriopsis .laevifolia, B .stellaris, B. megaphylla como relatado possuem densas
inflorescências com flores de tamanhos medianos. Assim a quantidade de flores e suas
disposições nas inflorescências podem ser eficazes na atração de polinizadores visualmente,
como citado por Anderson (1979), Richards (1986) e Sigrist (2000).
Neste estudo, como no de Sigrist (2000), a ocorrência de nectários extra-florais nas
plantas foi confirmada. Estes são atrativos para diferentes insetos, principalmente formigas
que quase sempre cobriam os indivíduos, porém não fornecendo a botões, flores e frutos
nenhum tipo de proteção. Podendo e em algumas vezes até exercer função contrária, já que
algumas espécies de formigas pastoreavam pulgões nas plantas que ocupavam em B.
laevifolia e B. megaphylla. Este fato está em acordo com Bentley (1997), que sugere haver
apenas proteção às partes vegetativas da planta. E às vezes nem isso, quando se considera a
utilização dos pulgões pelas formigas.
As cores amarelas, róseas e brancas das flores além do odor suave e adocicado,
presentes nas Banisteriopsis estudadas são características de flores polinizadas por abelhas
(Faegri & Van der Pijl 1979). Como também a simetria bilateral, que em Malpighiaceae é
favorecida pela presença da pétala posterior, com sua posição vertical e ereta em relação ao
solo com unha dilatada, que confere direção (Vogel 1990) e suporte para os polinizadores
(Anderson 1979, Gottsberger, 1986).
Banisteriopsis laevifolia apresenta mudança de coloração da corola em relação à
duração floral, pois suas flores mais velhas apresentaram cor amarelo-pardo que difere do
amarelo apresentado pelas pétalas de flores novas. O mesmo ocorrendo com B. stellaris e
B. megaphylla que sofrem alterações entre o tom de róseo vivo (ou esbranquiçado para B.
stellaris) apresentado pela flor jovem e o tom róseo pálido (ou amarelada para B.stellaris)
apresentado pela flor velha. Estando estes dados em conformidade com os dados
encontrados por Sigrist (2000). Diferentes autores citam que apesar de não serem mais úteis
diretamente a reprodução estas flores atuam na atração de polinizadores para as plantas
(Anderson 1979, Vogel 1990) sem competir com as flores jovens, pois os estes conseguem
distinguir entre elas não as visitando (Anderson 1979, Sigrist 2000).
As anteses florais como em outros estudos acontecem no início da manhã (Steiner
1985) com maior intensidade, não sendo porém, restrito àquele período no presente estudo.
As peças florais, após antese, também apresentaram mudanças em sua coloração e os
estigmas no segundo dia mostram-se escurecidos nas três espécies. As anteras não sofrem
alterações de coloração, porém seu movimento de deflexão deve atuar auxiliando o estigma
em obter um maior acúmulo de pólen exógeno, já que o polinizador consegue tocar mais
amplamente o estigma e também diminuir a possibilidade de autopolinização.
As espécies aqui estudadas possuem 8 glândulas distribuídas em pares. Sendo este
número de glândulas considerado mais evoluído para a família pela literatura, pois em
Malpighiaceae a variação no número de glândulas é de 10 a 8, sendo que as espécies com 8
elaióforos teriam evoluído, devido a eliminação do par de glândulas existente na sépala
posterior por estas não serem acessíveis aos polinizadores (Anderson 1990, Vogel 1990). A
família Malpighiaceae por oferecer como recurso floral óleo, além de pólen, enquadrandose na síndrome de flores de óleo descrita por Vogel 1969 apud Vogel 1974.
Os elaióforos apresentados por B. laevifolia, possuem coloração amarela, enquanto
em B. megaphylla os eles são róseos. Em ambos os casos eles acompanham a cor da
corola, e possivelmente atua na atração de polinizadores, visto que as abelhas que os
polinizam são sensíveis a cor amarela e rósea (Faegri & Pilj 1979). Somente B. stellaris
apresentou elaióforos esverdeados diferente da cor das pétalas que variaram de róseo a
branco.
Visitantes Florais
Abelhas são os principais polinizadores da vegetação de cerrado (Barbosa 1997)
possuindo também grande especificidade (Siberbauer-Gottsberger & Gottsberger 1988).
Para a família Malpighiaceae as abelhas do grupo Anthophoridae são de extrema
importância para sua reprodução (Anderson 1979, Gottsberger 1986, Buchmam 1987,
Barbosa 1997), pois apresentam estruturas morfológicas especializadas para a coleta de
óleo (Neff & Simpson 1981). Possuindo assim uma associação tão íntima que as tornaram
responsáveis pelo sucesso de Malpighiaceae nas Américas devido a estas apresentarem um
maior número de espécies, que as descritas para o continente Africano onde estas abelhas
não ocorrem (Vogel 1990). A estrutura morfológica responsável por esta especificidade na
polinização são as “elaiopernas”, que se caracterizam pela presença de pente composto de
cerdas modificadas no primeiro ou primeiros pares de pernas, utilizadas na coleta de óleo
(Neff & Simpson, 1981).
Os principais gêneros conhecidos como visitantes florais das Malpighiaceae são
Centris e Epicharis (Centridini), Monoeca, Paratetrapedia (Tapinostaspedini) e Tetrapedia
(Tetrapedini) (Neff & Simpson 1981). Vários autores consideram que o número de espécie
visitante de Malpighiaceae é próximo (Gottsberger 1986) ou menor para o gênero Centris e
Epicharis (Gottsberger 1986, Sazima & Sazima 1989) não sendo um consenso pois a
literatura cita Centris como o gênero mais rico em espécie (Barros 1992, Sigrist 2000).
Estando o trabalho de acordo com estes, pois a riqueza de Centris foi maior apresentando 5
espécies, enquanto que para
Epicharis listou-se 3 espécies. Entretanto o número de
indivíduos de Epicharis (n=28) visitantes foi maior que o de Centris (n =13).
Acredita-se que a maior freqüência de Epicharis em relação a Centris seja devido a
sua capacidade restrita de coletar óleo de elaióforos epiteliais apenas, enquanto Centris
pode coletar também de elaióforos tricomáticos. Dessa forma Epicharis tende a ser mais
dependente das Malpighiaceae como fonte de alimento (Sigrist 2000). Tanto Centris como
Epicharis são aqui considerados polinizadores principais sendo ambos eficientes apesar de
suas diferenças no número de espécie e indivíduos e freqüência de visitação.
O comportamento das espécies de Paratetrapedia deste estudo foi compatível para
classificá-las como polinizadores secundários, não só devido a sua presença em todas as
observações realizadas como também por sua ocorrência efetiva em indivíduos pouco ou
nada visitados por outras Centridini. Frankie et al (1983) cita que na ausência de
polinizadores de grande porte, os visitantes menores podem servir como polinizadores. O
gênero Paratetrapedia é considerado tanto como polinizador eventual como (Sigrist 2000),
pilhador (Barbosa 1997) quanto polinizador efetivo (Gottsberger 1986). Isso ocorre devido
ao seu pequeno tamanho e a diferenças na sua forma de acesso a flores de Malpighiaceae.
Abelhas da família Apidae e a ordem Lepidoptera são polinizadores ocasionais pois
coletam pólen nas flores podendo casualmente polinizá-las não sendo eficientes a
polinização de Banisteriopsis como em Sigrist (2000). Já as vespa, moscas e besouros,
apenas se utilizaram das plantas possivelmente para ovoposição ou predação. Outros
trabalhos também observaram presença de diferentes grupos de visitantes florais (Sigrist
2000, Barros 1992).
SISTEMA REPRODUTIVO
O sistema reprodutivo de Malpighiaceae é bastante variado, sendo representado
tanto por plantas autógamas, como espécies de Byrsonima (Barros 1992), quanto alógamas
como Dicella bracteosa (Sigrist 2000), além da agamospermia que ocorre em alguma
espécies do gênero Peixotoa (Anderson 1982)
O gênero Banisteriopsis, como a família Malpighiaceae, também apresenta variação
no seu sistema sexual, podendo apresentar-se tanto autocompatível, como em B. adenopoda
e B. lútea, como parcialmente auto-incompatível, por exemplo. Banisteriopsis muricata, ou
ainda agamospérmico como em Banisteriopsis pubipetala (Sigrist 2000). A ocorrência de
diferentes tipos de sistemas de reprodução dentro de uma mesma família não é incomum
(Saraiva et al. 1996). A ocorrência de auto-incompatibilidade, observada para as espécies
do presente trabalho, é pouco descrita para a família Malpighiaceae, mais foi observada em
diferentes taxa como Dicella bracteosa, Mascagnia cordifolia, e Stigmaphyllon lalandium
(Sigrist 2000) e Byrsonima (Saraiva et al 1996). No entanto, é muito freqüente para plantas
lenhosas do cerrado, onde muitas plantas apresentam auto-incompatibilidade de ação tardia
semelhante as espécies de Banisteriopsis aqui estudadas (Oliveira & Gibbs 2000).
A incompatibilidade de ação tardia, na qual os processos de rejeição dos pistilos
autopolinizados acontecem no ovário se divide em 4 categorias. 1) Inibição ovariana do
crescimento do tubo polínico antes de alcançar o óvulo. 2) inibição da pré-fertilização no
interior do óvulo. 3) Rejeição pós-zigótica do embrião. 4) inibição ovular para a qual
detalhes citológicos não são conhecidos (Seavey & Bawa, 1986). A auto-incompatibilidade
de ação tardia esta representada por diversas espécies tropicais estudadas nas últimas
décadas, nas quais vários estudos têm demonstrado que não existem diferenças no
crescimento dos tubos polínicos de autopolinização e polinização cruzada (Seavey & Bawa,
1986).
Nas espécies estudadas, tanto os tubos polínicos provenientes de autopolinização
quanto aqueles originados de polinização cruzada atingiram o ovário no mesmo intervalo
de tempo. Para B. megaphylla e B. laevifolia, foram observados tubos polínicos penetrando
na micrópila tanto para o tratamento autogâmico quanto para xenogâmico com o mesmo
intervalo de tempo, sugerindo portanto a ocorrência de auto-incompatibilidade de ação
tardia (sensu Seavey & Bawa, 1986). Mas não foi possível definir exatamente o modo de
rejeição dos pistilos auto-polinizados.
Apesar de as plantas não se apresentarem autocompatíveis neste estudo, as espécies
demonstraram um certo grau de compatibilidade, que foi maior em B. laevifolia e B.
megaphilla. Este comportamento foi verificado por Sigrist (2000) em B. lútea, na qual a
autopolinização teve valores menores que a cruzada, no entanto foi considerada pela autora
como parcialmente auto-incompatível. A autocompatibilidade parece mais freqüente nas
Malpighiaceae (Sigrist 2000) ocorrendo em espécies de diferentes gêneros como Byrsonima
(Bawa 1974, Saraiva 1996) e Peixotoa (Barbosa, 1997). Estando presente também no
gênero Banisteriopsis (Barbosa 1997, Saraiva et al 1996, Sigrist, 2000).
A frutificação porcentual apresentada em Banisteriopsis foi baixa, porém
considerando-se valores absolutos de frutos produzidos, as espécies possuem um número
considerável de diásporos formados em virtude das centenas de flores produzidas pelas
plantas. Este valor na produção de frutos parece ser eficaz na perpetuação das espécies
devido às inúmeras manchas ocorrentes no JBB. No cerrado, tem-se observado que plantas
de floração massiva podem apresentar baixa produção de frutos (Barros 1989). Existem
vários fatores para explicar este comportamento que vão desde atração de polinizadores
através de apresentação de enorme display floral, ocorrência de gueitonogâmia (Frankie &
Harber 1983), e a incompetência da planta mãe de maturar uma quantidade de frutos muito
próxima a de flores produzidas (Stepheson 1986)
Para as espécies estudadas é muito provável que uma parte da redução de frutos
ocorra em virtude de autopolinizações, pois há enorme perda de frutos formados em torno
de 15 a 30 dias pós- polinização, sendo a formação de frutos neste período igual
proporcionalmente quando comparada a cruzada. No entanto este certamente não é o único
motivo pois também ocorre intensa predação por diferentes taxa de insetos, tanto aos
ovários das flores por besouros, larvas de lepidópteros e outros quanto em frutos de
diferentes estágios de desenvolvimento por pulgões e besouros e também outros insetos.
Sem que seja excluída a fisiologia da planta que pode ser incapaz de manter tantos frutos,
apesar de serem frutos de baixo custo nutricional, no caso samaroídes.
CONCLUSÃO
As espécies de Banisteriopsis estudadas florescem e frutificam durante o período
das chuvas, dispersando seus diásporos na época seca.
Características da biologia floral e morfologia conferem as espécies, adaptação a
melitofília.
Abelhas Epicharis e Centris (Anthophoridae) foram os principais polinizadores de
B. laevifolia e B. megaphylla..
As três espécies estudadas apresentaram-se auto-imcompatíveis, demonstrando
características de incompatibilidade tardia.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRAFICAS
ANDERSON, W.R. 1979. Floral conservatism in neotropical Malpighiaceae. Biotropica,
11 (3): 219-223.
ANDERSON, W. R. 1980. Cryptic Self-Fertilization in Malpighiaceae. Science, 207: 892893.
ANDERSON, C. 1982. A Monograph of the genus Peixotoa (Malpighiaceae). Contr. Univ.
Mich.Herb., 15: 1-92.
ANDERSON, W. R. 1990. The origin of the Malpighiaceae – the evidence from
morphology. Mem. New York Bot.Gard., 32: 21-305.
AOKI, H. & SANTOS, J. R. 1980. Estudo da vegetação de cerrado da área do Distrito
Federal, apartir de dados orbitais. Dissertação de mestrado. Instituto nacional de pesquisas
espaciais, São José dos Campos SP .
ARAÚJO, A.R.B. 1994. Morfologia de frutos, sementes, e plântulas, tipo e aspecto da
germinação de algumas espécies de Malpighiaceae. Tese de Mestrado (Biologia Vegetal),
Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP. 100p.
BARBOSA A. A. A. 1997. Biologia reprodutiva de uma comunidade de campo sujo,
Uberlândia MG. Dissertação de doutorado (Ecologia), Revta. brasil. biol. 52(2): 343-353.
BARRETO, L. V. F. 1990 Trilha ecológica - guia de campo. Fundação zoobotânica do
Distrito Federal Jardim Botânico de Brasília. 24p.
BARROS & CALDAS. 1980. Acompanhamento de eventos fenológicos apresentados por
5 gêneros nativos do cerrado (Brasília-DF). Brasil florestal 10(42): 7-14.
BARROS, M. G. A. 1992. Fenologia da floração, estratégias reprodutivas e polinização de
espécies simpátricas do gênero Byrsonima Rich (Malpighiaceae) . Revta. Brasil. Biol.,
52(2): 343-353.
BARROSO, G. M., PEIXOTO A. L., ICHASO, C. L. F., COSTA C. G., GUIMARAES E.
F. & LIMA H. C. de. 1991. Sistemática de angiospermas do Brasil. vol.2, 2a. impr.,
Imprensa UFV, Viçosa 377p.
BAWA, K. S. 1974. Breeding system of tree species of lowland tropical community.
Evolution, 28: 85-92.
BENTLEY, B. L. 1997. Extrafloral nectaries and protection by pugnacious bodyguards.
Ann. Rev. Ecol. Syst., 8: 407-427.
BOAVENTURA, M. C. 1998. sazonalidade e estrutura de uma comunidade de abelhas
silvestres (Hymenoptera: Apoidea) numa are de cerrados do Jardim Botânico de BrasíliaDF. Dissertação de mestrado. 99p.
BUCHMANN, S.L. 1987. The ecology of oil flower and theirs bees. Ann. rev. ecol. syst.,
18: 343-369.
BULLOCK, S.H. 1985. Breeding systems in the flora of a tropical deciduous forest.
Biotropica 17:287-301
COCUCCI, A. A., HOLGADO A. M. & ANTON A. M. 1996. Estudio morfológico y
anatómico de los eleóforos pedicelados de Dinemandra ericoides, malpigiacea endémica
del desierto de Atacama, Chile. Darwiniana, 34 (1-4): 183-192.
DE VUONO. Y. S., BATISTA, E. A. & FUNARI, F. .L 1986. Balanço hídrico da Reserva
Biológica de Mogí Guaçu. Silvic. S. Paulo 16A: 548-558.
ENDRESS, P. K. 1994. Diversity and evolucionary biology of tropical flowers. Cambridge
univ. press. 511p.
ESPINZOLA, W.; AZEVEDO, L. G. & JARRETA, M. 1982. o clima dos cerrados em
relação a agricultura (circular técnica n. 9). Embrapa CPAC- Brasília.
FAEGRI, K. & VAN DER PIJL, l. 1979. The principles of pollination ecology. Pergamon
Press, Oxford. 244p.
FRANKIE, G. W. & HARBER W. A. 1983. Why bees move among mass-flowering
neotropical trees. In: C. E. Jones & R. J. Little(eds.): Handbook of pollination biology. Van
nostrand reinhold company inc. New York. P. 360-372.
GATES B. E. 1977. A monograph of the central Brazilian species of Banisteriopsis
(Malpighiaceae) the university of Michigan, Ph.D, Botany 335p.
GATES, B. 1982. Banisteriopsis, Diplopterys (Malpighiaceae). Flora neotropica,
Monographs 30:1-237.
GENTRY A.H. 1991. Distributionand evolution of climbing plants. In: F. E. Putz & H. A.
Mooney (eds): The biology of vines. Cambridge Univ. Press, Cambridge. 393-429.
GOLVEIA, G. P. & FELFILI, J. M. 1998. Fenologia de comunidades de cerrado e de mata
de galeriano Brasil central. Revista árvore, Viçosa-MG.
GOTTSBERGER, G. 1986. Some pollination strategies in neotropical savannas and forests.
Pl. syst. Evol., 152: 29-45.
JANZEN P.H. 1980. When is it coevolution ? Evolution 34: 611-612.
KEVAN P. G. & BAKER, H. G. 1983. Insects as flowers visitors and pollinators . Ann.
Rev. Entomol., 28:407-453.
MANTOVANI W. & MARTINS, F. R. 1988. Variações fenológicas das espécies do
cerrado da Reseva Biológica de Mogi Guaçu-SP. Revta. Brasil. Bot. 11:101-112.
MARTIN, F. W. 1959. Staining and observing pollen tubes in the style bye means of
fluorescence. Stain Technol., 34: 125.
NEFF, J. L. & SIMPSON, B. B. 1981. Oil-collecting structures in the Anthophoridae
(Hymenoptera): morphology, function, and use in systematics. J. Kansas Ent. Soc., 54(1):
95-123.
OLIVEIRA, P. E. 1998. Fenologia e biologia reprodutiva de espécies de cerrado. In: S. M.
Sano & S.P. de Almeida (eds.): Cerrado: ambiente e flora. Embrapa, Planaltina DF. P. 169192.
OLIVEIRA, P. E. A. M. & MOREIRA A. G. 1992. Anemocoria em espécies de cerrado e
mata de galeria de Brasília, D. F. Rev. bras. de bot. 15 (2):163-184.
OLIVEIRA, P. E. A. M. ; GIBBS, P. E. 2000. Reproductive biology of woody plants in a
cerrado community of Central Brazil . Flora, Jena - Alemanha, v. 195, n. 4, p. 311-329.
OOSTING, H. J. 1956. The stude of plant communities. Freeman, San Franscisco.
PROCTOR M., YEO P. & LACK, A. 1996. the natural history of pollination . Harper
Collins, London. 479p.
PROENÇA, C. E. B, MUNHOZ R, JORGE, C.L.& NÓBREGA, M.G. C. 2001. Listagem e
nível de proteção das espécies de fanerogamas do Df, Brasil. In: Flora do Distrito Federal,
Brasil. Orgs: Cavalcanti, T. B.& Ramos, A.E. Vol.I: 89-137.
PROENÇA, C. E. B. & GIBBS, P.E. 1994. Reproductive biology of eight sympatric
Myrtaceae from central Brazil. New Phythol., 126: 343-354.
RADFORD, A.E.; DICKNSON, W.C.; MASSEY, J.R. & BELL, C.R. 1974. Vascular
plants systematics. Haper & Row Publishers. New York.
RICHARDS, A.J, 1986. Plant breeding systems. George Allen & Unwin Ltd., London.
529p.
SALISBURY, F. B.& ROSS, C. W. 1978. Plant phisiology. California, Wadsworth,
California.
SARAIVA, L. C.; CESAR, O. & MONTEIRO, R. 1996. Breending systems of shrubs and
trees of a brazilian savanna. Arquivos de biologia e tecnologia. 39 (4): 751-763.
SARMIENTO G. & MONASTERIO, M. 1983. Life forms and phenology. In: Ecosystems
of world: Tropical Savannas (f. Bouliere ed.). Elsevier, Amsterdan. p.79-108.
SAZIMA M. & SAZIMA I. 1989. Oil- gathering bees visit flower of eglandular morphs of
the oil-producing Malpiguiacea. Bot. Act, 102: 106-111.
SEAVEY, S. R. & BAWA, K.. S. 1986. Late-acting self-incomppatibility in angiosperms.
Bot. Review, 52: 195-219.
SILBERBAUER-GOTTSBERGER, I. & GOTTSBERGER, G.1998. A polinização de
plantas do cerrado. Revta.brasil.biol., 48(4):651-663.
SIGRIST, M. R. 2000. Biologia reprodutiva de 12 espécies simpátricas de Malpighiaceae
em mata semi-decídua do sudeste brasileiro.Campinas, SP. Tese doutorado. 122p.
STEINER, K.E. 1985. Functional dioicism in the Malpighiaceae: Spachea menbranaceae
Cuatr. Amer J. Bot., 72(10): 1537-1543.
STEPHENSON, A. G. 1986. Lotus corniculatus regulates offspring quality through seletive
fruit abortion. Evolution. 40(3): 453-458.
SUBRAIMANIAN, R. B., ARUMUGASAMY, K. & INAMDAR, J. A. 1990. Studies in
the secretory gland of Hiptage sericeae (Malpighiaceae ). Nord J. Bot., 10: 57-62.
VALIO, I. F. M. 1979. Reprodução em plantas superiores. In: Fisiologia vegetal (M. G.
Ferri, coord). EPU e EDUSP, São Paulo, p. 281-312.
VOGEL, S. 1974. Ölblumen und ölsammelnd Bienen. Akademie der Wissenchaften und
der Literatur. Tropische und subtropische Pflanzenwelt 7. Franz. Steiner Verlag.
Wiesbaden.
VOGEL, S. 1990. History of the Malpighiaceae in the light of pollination ecology. Mem.
New York Bot. Gard., 55: 341-362.
ZEISLER, M. 1938. Über die Abgrenzung der eigentlinchen Narbenfläche mit Hilfe von
Reaktionen. Beih. Bot. Zent. 58: 308-318.
ANEXO
Fig. 7 - Flor de B.sterallis.
Fig. 8 - Anteras e estigmas de
B. laevifolia.
Fig. 10 - Centridini
buscando a flor e
transportando pólen no seu
ventre.
Fig. 13 - Formiga na
inflorescência de B.
megaphylla.
Fig. 11 - Centridini
raspando óleo das
glândulas de B.laevifolia.
Fig. 14 - Grãos de polén
germinados e atingindo o
ovário em B.sterallis.
Fig. 9 - Elaióforos de B.
sterallis extravasando óleo.
Fig. 12 - Paratetrapedia na
inflorescência de B.
laevifolia.
Fig.15 - Tubo polínico
fertilizando óvulo de B.
laevifolia.