000765888

unesp
p
UNIVERSIDADE ESTADUAL
PAULISTA
“JÚLIO DE MESQUITA FILHO”
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS – RIO
CLARO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
(BIOLOGIA VEGETAL)
Desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de
Xyris (Xyridaceae, Poales)
KAIRE DE OLIVEIRA NARDI
Dissertação apresentada ao Instituto
de Biociências do Câmpus de Rio
Claro,
Universidade
Estadual
Paulista, como parte dos requisitos
para obtenção do título de Mestre
em Ciências Biológicas (Biologia
Vegetal).
Fevereiro - 2014
KAIRE DE OLIVEIRA NARDI
Desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de Xyris (Xyridaceae,
Poales)
Dissertação apresentada ao Instituto de
Biociências do Câmpus de Rio Claro,
Universidade Estadual Paulista, como parte
dos requisitos para obtenção do título de
Mestre em Ciências Biológicas (Biologia
Vegetal).
Orientadora: Prof. Dra. Vera Lucia Scatena
Coorientadora: Dra. Aline Oriani
Rio Claro
2014
581.4
N223d
Nardi, Kaire de Oliveira
Desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de Xyris
(Xyridaceae, Poales) / Kaire de Oliveira Nardi. - Rio Claro,
2014
57 f. : il., figs., tabs.
Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista,
Instituto de Biociências de Rio Claro
Orientador: Vera Lucia Scatena
Coorientador: Aline Oriani
1. Anatomia vegetal. 2. Embriologia. 3. Micromorfologia.
4. Envoltório seminal. 5. Taxonomia. 6. Xyridoideae. I.
Título.
Ficha Catalográfica elaborada pela STATI - Biblioteca da UNESP
Campus de Rio Claro/SP
i
AGRADECIMENTOS
A CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) pelo
auxílio financeiro.
A Profa. Dra. Vera Lucia Scatena pela confiança em mim depositada, pelos valiosos
ensinamentos, conselhos e incentivos. Obrigada pela oportunidade de crescimento
profissional e pessoal.
A Dra. Aline Oriani, pela disposição em me ajudar sempre que necessito, pelo apoio
em todas as etapas do mestrado, sugestões, paciência e pela agradável convivência.
A Profa. Dra. Daniela Guimarães Simão, por despertar em mim o interesse pela
anatomia vegetal, acreditar na minha capacidade antes de mim mesma e pela amizade e
carinho.
Aos meus queridos amigos: Blanca, Mariana, Thales, Elaine, Paula, Naiara, Luis,
Daniessa, Renan, Rita e Magno, por estarem sempre ao meu lado em todos os momentos,
pelas palavras otimistas e atitudes amáveis.
A minha família, pelo amor, carinho, apoio, compreensão e por me apoiarem em todas
as minhas decisões. Dedico-lhes esta etapa de minha vida.
“Talvez não tenha conseguido fazer o melhor, mas lutei para que o melhor fosse feito.
Não sou o que deveria ser, mas não sou o que era antes”
(Marthin Luther King)
ii
ÍNDICE
Página
1.
RESUMO ................................................................................................................... 01
2.
ABSTRACT ............................................................................................................... 02
3.
INTRODUÇÃO GERAL .......................................................................................... 03
4.
LITERATURA CITADA ......................................................................................... 06
CAPÍTULO 1. Desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de Xyris: contribuição à
embriologia de Xyridaceae (Poales) ................................................................................. 13
Resumo ............................................................................................................................. 14
Abstract ............................................................................................................................ 15
Introdução ........................................................................................................................ 16
Material e Métodos ......................................................................................................... 17
Resultados ........................................................................................................................ 18
Discussão .......................................................................................................................... 22
Referências ....................................................................................................................... 26
Ilustrações ........................................................................................................................ 31
CAPÍTULO 2. Caracterização morfológica e micromorfológica de sementes de Xyris
(Xyridaceae) e suas implicações taxonômicas .................................................................. 39
Resumo ............................................................................................................................. 40
Abstract ............................................................................................................................ 41
Introdução ........................................................................................................................ 42
Material e Métodos ......................................................................................................... 43
Resultados ........................................................................................................................ 44
Discussão .......................................................................................................................... 45
Referências ....................................................................................................................... 48
Ilustrações ........................................................................................................................ 52
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS ................................................................................... 57
1
1. RESUMO
Xyris é o gênero mais representativo de Xyridaceae, porém há poucos dados disponíveis na
literatura sobre sua embriologia e micromorfologia de sementes. O objetivo deste trabalho foi
descrever o desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de espécies do gênero em uma
abordagem comparativa e caracterizar a superfície do envoltório seminal, com fins
taxonômicos. Os resultados sugerem um padrão embriológico: óvulos ortótropos,
bitegumentados e tenuinucelados, com micrópila formada pela endóstoma e exóstoma;
endosperma helobial, amilífero; embrião reduzido, campanulado e indiferenciado; envoltório
seminal formado por endotégmen taninífero, endotesta com células com espessamento de
parede periclinal interna e exotesta formada por células de paredes finas; opérculo micropilar
formado pelos tegumentos interno e externo. O pericarpo apresenta mesocarpo constituído por
células contendo grãos de amido e exocarpo e endocarpo com células com espessamento de
parede em “U”. Há diferenças quanto ao desenvolvimento do megagametófito, que pode ser
do tipo Polygonum ou Allium, e também quanto ao pericarpo, que pode apresentar o
endocarpo ou o exocarpo diferenciado. O desenvolvimento do envoltório seminal e do
pericarpo é detalhado pela primeira vez, bem como a origem do opérculo. Xyris diferencia-se
dos demais gêneros de Xyridaceae por apresentar óvulos ortótropos, desenvolvimento do
megagametófito do tipo Allium e envoltório seminal constituído por endotégmen, endotesta e
exotesta, corroborando a divisão da família em duas subfamílias. A morfologia e
micromorfologia das sementes apontam a presença de cristas longitudinais como padrão para
o gênero, além de indicar caracteres que permitem o reconhecimento das espécies como:
forma e tamanho das sementes, forma das cristas, número de fileiras de células entre as cristas
e padrão de estriação na zona entre cristas. A partir desse levantamento de caracteres propõese uma padronização na terminologia para caracterizar a superfície das sementes na família.
2
2. ABSTRACT
Xyris is the largest genus of Xyridaceae, however there are few studies on its embryology and
seed micromorphology. This thesis aimed to describe the development of ovule, fruit and seed
of Xyris species in a comparative approach and to characterize the seed coat, identifying
useful characters for taxonomy. The results show an embryological pattern for the genus:
orthotropous, bitegmic and tenuinucellate ovules, with a micropyle formed by both the
endostoma and exostoma; helobial, starchy endosperm; reduced, campanulate and
undifferentiated embryo; seed coat formed by a tanniferous endotegmen, endotesta with thickwalled cells and exotesta with thin-walled cells; and a micropylar operculum. The pericarp is
composed of a mesocarp with cells containing starch grains and an exocarp and endocarp
formed by U-shaped thickened cells. The megagametophyte development differs among the
studied species: it can be of the Polygonum or Allium type. The pericarp anatomy also varies
since either the endocarp or the exocarp can have larger cells. The anatomy of the seed coat
and pericarp in Xyris is first characterized here, as well as the origin of the operculum. Xyris
differs from the other genera of Xyridaceae by the presence of orthotropous ovules,
megagametophyte development of the Allium type, and seed coat composed of endotegmen,
endotesta and exotesta, corroborating the division of the family into two subfamilies. The
seed morphology and micromorphology show that the presence of longitudinal ridges in the
seed coat is a pattern for the genus and that the following characters distinguish among the
species: shape and size of the seed, shape of the ridges, number of cell rows between the
ridges, and the striation pattern of the seed coat. Based on these characters a standard
terminology is proposed to characterize the seed coat in the family.
3
3. INTRODUÇÃO GERAL
Dentro das monocotiledôneas ocorrem 12 ordens com posições filogenéticas
fortemente sustentadas por dados moleculares, exceto no clado das commelinídeas, formado
por Poales, Commelinales, Zingiberales, Arecales e Dasypogonales (Chase et al. 2006; APG
III 2009; Givnish et al. 2010), sendo Poales a ordem de maior representatividade, pois
compreende cerca de um terço das monocotiledôneas (Linder e Rudall 2005).
Estudos filogenéticos dentro de Poales consideram Bromeliaceae, Typhaceae e
Rapateaceae famílias basais, que precedem o clado das cyperídeas, composto por
Thurniaceae, Juncaceae e Cyperaceae. Em seguida, deriva-se o clado das xyrídeas, formado
por Xyridaceae, Eriocaulaceae e Mayacaeae, seguido das restiídeas, com Anarthriaceae,
Centrolepidaceae e Restionaceae, e o clado das graminídeas, compreendendo Flagellariaceae,
Joinvilleaceae, Ecdeiocoleaceae e Poaceae (Linder e Rudall 2005; Givnish et al., 2010). O
clado das xyrídeas, no entanto, é o que apresenta menor apoio em suas relações filogenéticas,
sendo que as relações entre as famílias desse clado com as demais Poales ainda não foram
esclarecidas (Linder e Rudall 2005; Givnish et al. 2010). Além disto, em Xyridaceae, as
relações entre os gêneros ainda não foram elucidadas (Carlquist 1960; Michelangeli et al.
2003; Davis et al. 2004).
A família Xyridaceae possui 430 espécies de distribuição tropical e subtropical (Kral
1998; Campbell 2004). A família é dividida em duas subfamílias: Abolbodoideae, composta
por Abolboda (23 sp), Orectanthe (2spp), Achlyphila (1sp) e Aratitiyopea (1 sp), que são
restritos ao norte da América do Sul e, Xyridoideae, compreendendo Xyris, o gênero mais
representativo com cerca de 400 espécies (Stevens 2001; Campbell 2004). Estas são
encontradas na Europa, África, Índia e Austrália, mas concentram-se na América Central e
nas regiões montanhosas da América do Sul (Maguire e Wurdack 1958; Kral 1998). No
Brasil, o gênero é amplamente distribuído, ocupando os domínios fitogeográficos como
Amazônia, Caatinga, Mata Atlântica, Pampas, Pantanal e Cerrado, preferencialmente áreas
úmidas ou periodicamente alagadas dos campos rupestres da Cadeia do Espinhaço
(Wanderley 1992; 2011), que são caracterizados pela ocorrência de vegetação subarbustiva e
herbácea em solo arenoso-pedregoso (Fig. 1a) (Giulietti et al. 1987; Giulietti e Pirani 1988).
Dentre as espécies do gênero, 171 ocorrem no Brasil, sendo 130 endêmicas (Wanderley
2014), das quais 9 foram estudadas neste trabalho.
Os representantes de Xyris normalmente são ervas perenes (Fig. 1b), apresentando
espigas paucifloras (até 10 flores) ou multifloras (mais de 10 flores) (Fig. 1c), com brácteas
4
numerosas e flores trímeras, com pétalas de coloração amarela (Fig. 1d). O ovário é súpero, 13 locular e de placentação parietal, central-livre, suprabasal ou basal. O fruto é do tipo cápsula
loculicida (Fig. 1e) e as sementes são pequenas, de coloração castanha, numerosas, reticuladas
ou estriadas longitudinalmente (Kral 1998). O gênero Xyris está dividido em três seções,
sendo que na América do Sul ocorrem duas: Xyris, cujos representantes apresentam
placentação parietal, e Nematopus, de placentação basal, supra-basal ou central-livre (Malme
1930), que inclui todas as espécies estudadas neste trabalho.
Dentro de Poales, alguns representantes de Xyridaceae, Cyperaceae e Eriocaulaceae
formam um estrato herbáceo contínuo promovendo a uniformidade fitofisionômica dos
campos rupestres da Serra do Cipó e possuem valor econômico, constituindo o grupo de
espécies conhecidas como “sempre vivas” por manterem a aparência viva de seus escapos e
inflorescências mesmo depois de coletados e secos (Giulietti et al. 1988). Estes são utilizados
para confecção de artesanato por populações locais, constituindo importante fonte de renda
(Maguire e Wurdack 1958; Giulietti et al. 1987; 1988; Wanderley 2011). Em Minas Gerais,
18 espécies de Xyris estão listadas como ameaçadas de extinção, sendo duas delas estudadas
neste trabalho: Xyris cipoensis e X. bialata (Sano et al. 2008). Muitas dessas espécies
ameaçadas apresentam populações pequenas, com distribuição restrita e encontram-se em
perigo pela coleta predatória para comercialização no mercado nacional e internacional
(Giulietti et al. 1988). A coleta é geralmente realizada antes do desenvolvimento dos frutos,
afetando a reprodução por sementes (Giulietti et al. 1988; Giulietti et al. 1996). Devido à
importância dos frutos e das sementes de Xyris para futuro cultivo das espécies, ressalta-se a
necessidade de conhecimento acerca do desenvolvimento do pericarpo e do envoltório
seminal.
Também é importante aliar dados embriológicos às análises micromorfológicas das
sementes para esclarecer a sua origem e caracterizar a ornamentação do envoltório seminal,
uma vez que este pode apresentar riqueza de detalhes e padrões, muitas vezes úteis na
identificação das espécies, auxiliando na taxonomia e filogenia (Corner 1976; Werker 1997).
De acordo com a literatura, foram realizados estudos sobre a embriologia de Xyris em
6 espécies: X. indica (Weinzieher 1914), X. pauciflora (Govindappa 1953; 1955), Xyris
schoenoides (Rasmawamy e Raju 1982), X. longiscapa, X. obtusiuscula e X. trachyphylla
(Rudall e Sajo 1999). Já para a análise da micromorfologia de sementes foram estudadas 10
espécies: X.augusto-coburgii, X. bahiana, X. cialata, X. eleocharoides, X. glochidiata, X.
harleyi, X. mertesiana, X. mucugensis, X. rubromarginata e X. sparsifolia (Silva 2010).
Portanto, diante do grande número de espécies no gênero, estudos sobre a embriologia e
5
micromorfologia das sementes de Xyris são escassos, deixando várias lacunas de informações,
principalmente em relação ao desenvolvimento do endosperma e envoltório seminal. Assim,
esse trabalho teve como objetivo geral estudar o desenvolvimento de óvulo, fruto e semente
de espécies de Xyris, bem como a micromorfologia do envoltório seminal com fins
taxonômicos, visando caracterizar o gênero e fornecer subsídios para a filogenia do grupo.
A dissertação está dividida em dois capítulos. No capítulo 1 foi estudado o
desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de seis espécies: Xyris asperula, X. cipoensis, X.
nubigena, X. pterygoblephara, X. pilosa e X. subsetigera, com os seguintes objetivos:
- Verificar a ocorrência de um padrão embriológico para Xyris;
- Esclarecer a origem do envoltório seminal e do opérculo;
- Caracterizar anatomicamente o pericarpo, estudando seu desenvolvimento;
- Identificar caracteres que possam diferenciar Xyris dos demais gêneros da família,
corroborando sua divisão em duas subfamílias.
No capítulo 2 foi estudada a morfologia e micromorfologia de sementes de oito
espécies: Xyris asperula, X. bialata, X. minarum, X. nubigena, X. obtusiuscula, X. pilosa, X.
pterygoblephara e X. subsetigera, com os objetivos de:
- Verificar a existência de um padrão morfológico para a superfície da semente no gênero;
- Identificar os caracteres da superfície da semente úteis na identificação das espécies;
- Padronizar a terminologia empregada para caracterizar a superfície das sementes na família.
6
4. LITERATURA CITADA
APG III. 2009. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders
and families of flowering plants: APG III. Botanical Journal of the Linnean Society 161:
105-121.
Campbell LM. 2004. Anatomy and systematics of Xyridaceae, with special reference to
Aratitiyopea Steyerm. & P.E. Berry. Dissertation. City University of New York.
Chase MW; Fay MF; Devey DS; Maurin O; Ronsted N; Davies TJ; Pillon Y; Petersen G;
Seberg O; Tamura MN; Asmussen CB; Hilu K; Borsch T; Davis JI; Stevenson DW; Pires
JC; Givnish TJ; Sytsma KJ; McPherson MA; Graham SW; Rai HS. 2006. Multigene
analyses of monocot relationships: a summary. Aliso 23:62-74.
Carlquist S. 1960. Anatomy of Guayana Xyridaceae: Abolboda, Orectanthe and Achlyphila.
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Corner EJH. 1976. The seeds of dicotyledons. Cambridge University Press, Cambridge.
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econômica do extrativismo em Minas Gerais, Brasil. Acta Botanica Brasilica 1(2):179-193.
Giulietti AM; Wanderley MGL; Longhi-Wagner HM; Pirani JR; Parra LR. 1996. Estudos em
“sempre-vivas”: taxonomia com ênfase nas espécies de Minas Gerais, Brasil. Acta
Botanica Brasilica 10:329-384.
Givnish TJ; Ames M; McNeal JR; McKain MR; Steele PR; Depamphilis CW; Graham SW;
Pires JC; Stevenson DW; Zomlefer WB; Briggs BG; Duvall MR; Moore MJ; Heaney JM;
7
Soltis DE; Soltis PS; Thiele K; Leebens-Mack JH. 2010. Assembling the tree of the
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Malme GO (1930) Xyridaceae. In: Engler A, Prantl K (eds.). Die Natürliche
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Michelangeli FA; Davis JI; Stevenson DW. 2003. Phylogenetic relationships among Poaceae
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Sano PT; Forzza RC; Giulietti AM; Sakuragui CM; Fraga CN; Leme EMC; Costa FN;
Fernandes HQB; Andrade IR; Batista JAN; Nunes JVC; Dutilh JHA; Menini-Neto L;
Alves MVS; Trovó M; Coelho MAN; Assis MC; Viana PL; Reis RCC; Mota RC;
Filgueiras TS. 2008. Lista vermelha das espécies da fauna e da flora ameaçadas de
extinção em Minas Gerais. Biodiversitas & Fundação Zoo-Botânica de Belo Horizonte,
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Universidade de São Paulo, São Paulo.
Stevens
PF.
2001.
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em:
8
Wanderley MGL. 1992. Estudos taxonômicos no gênero Xyris L. Tese de Doutorado,
Universidade de São Paulo, São Paulo.
Wanderley MGL. 2011. Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: Xyridaceae. Boletim de
Botânica da Universidade de São Paulo 29:69-134.
Wanderley 2014. Flora do Brasil. Dispnível em: http://floradobrasil.jbrj.gov.br/. Acessado
em: 20/03/2014.
Weinzieher S. 1914. Beitrage sur Entwicklungsgeschichte von Xyris indica. Flora 106:393432.
Werker L. 1997. Seed anatomy. Gebrüder Borntraeger, Berlin.
9
ILUSTRAÇÃO
10
Figura 1: Hábitat, hábito e morfologia de Xyris. A. População de Xyris pilosa nos campos
rupestres da Serra do Cipó - MG. B. Hábito de Xyris sp. C: Inflorescência de X. subsetigera,
com uma flor em antese. D: Detalhe da flor de X.nubigena. E: Infrutescência de X. cipoensis.
11
12
13
Capítulo 1
Desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de Xyris: contribuição à
embriologia de Xyridaceae (Poales)
KAIRE DE O. NARDI*, ALINE ORIANI e VERA L. SCATENA
Instituto de Biociências, UNESP – Univ. Estadual Paulista, Departamento de Botânica, Av
24A, 1515, 13506-900, Rio Claro, SP, Brasil
*Autor para correspondência. E-mail: [email protected]
______________________________________
Artigo a ser submetido para publicação no periódico Botanical Journal of the Linnean Society
14
Resumo
O desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de espécies de Xyris foi estudado com a
finalidade de identificar características com valor taxonômico para o gênero. Todas as
espécies estudadas compartilham: óvulos ortótropos, bitegumentados e tenuinucelados, com
micrópila formada pela endóstoma e exóstoma; presença de cutícula nos óvulos e nas
sementes entre o nucelo/endosperma e o tegumento interno e entre os tegumentos interno e
externo; endosperma helobial, amilífero; embrião reduzido, campanulado e indiferenciado;
envoltório seminal formado por endotégmen taninífero, endotesta apresentando células com
espessamento na parede periclinal interna e exotesta formada por células de paredes finas;
opérculo micropilar, com origem nos tegumentos interno e externo. O pericarpo apresenta
mesocarpo constituído por células contendo grãos de amido e exocarpo e endocarpo formados
por células com espessamento de parede em “U”. Ocorrem diferenças quanto ao
desenvolvimento do megagametófito, que é do tipo Polygonum em Xyris pilosa, X.
pterygoblephara e X. subsetigera e do tipo Allium em X. asperula, X. cipoensis e X. nubigena,
e quanto ao pericarpo, que apresenta células maiores em relação às demais no exocarpo em X.
cipoensis, X. pilosa e X. subsetigera e no endocarpo em X. asperula, X. nubigena e X.
pterygoblephara. O desenvolvimento do envoltório seminal e do pericarpo, bem como a
origem do opérculo são detalhados aqui pela primeira vez. Xyris diferencia-se dos demais
gêneros de Xyridaceae por apresentar óvulos ortótropos, desenvolvimento do megagametófito
do tipo Allium e envoltório seminal constituído por endotégmen, endotesta e exotesta,
corroborando a divisão da família em Xyridoideae e Abolbodoideae.
PALAVRAS-CHAVE: embriologia – endosperma helobial – envoltório seminal –
monocotiledôneas – opérculo - óvulo – pericarpo - suspensor – Xyridoideae – Xyris.
15
Abstract
The development of the ovule, fruit and seed of Xyris species was studied to identify
characteristics with taxonomic value for the genus. The results suggest a pattern for the genus,
since the studied species share: orthotropous, bitegmic and tenuinucellate ovules, with a
micropyle formed by both the endostoma and exostoma; presence of a cuticle in the ovules
and seeds between the nucellus/endosperm and the inner integument and between the outer
and
inner
integuments;
helobial,
starchy
endosperm;
reduced,
campanulate
and
undifferentiated embryo; seed coat formed by a tanniferous endotegmen, endotesta with thickwalled cells and exotesta with thin-walled cells; and a micropylar operculum. The pericarp is
composed of a mesocarp with cells containing starch grains and an exocarp and endocarp
formed by U-shaped thickened cells. The studied species differ by the development of the
embryo sac, which is of the Polygonum type in Xyris pilosa, X. pterygoblephara, and X.
subsetigera and of the Allium type in X. asperula, X. cipoensis, and X. nubigena. The species
also differ in relation to the pericarp, which presents larger cells in the exocarp in X.
cipoensis, X. pilosa, X. subsetigera and in the endocarp in X. asperula, X. nubigena, and X.
pterygoblephara. The anatomy of the seed coat and pericarp in Xyris is first characterized
here, as well as the origin of the operculum. Xyris differs from the other genera of Xyridaceae
by the presence of orthotropous ovules, embryo sac development of the Allium type, and seed
coat constituted of endotegmen, endotesta and exotesta, in agreement with the division of the
family into Xyridoideae and Abolbodoideae.
ADDITIONAL KEYWORDS: embryology - helobial endosperm - monocotyledons operculum - ovule - pericarp - seed coat - suspensor - Xyridoideae - Xyris.
16
INTRODUÇÃO
As monocotiledôneas formam um grupo monofilético com cerca de 12 ordens
fortemente sustentadas, exceto no clado das commelinídeas, formado por Poales,
Commelinales, Zingiberales, Arecales e Dasypogonales (Chase et al., 2006; APG III, 2009;
Givnish et al., 2010). Dentre essas ordens, Poales é a que apresenta maior representatividade,
compreendendo cerca de um terço das monocotiledôneas (Linder & Rudall, 2005).
Dentro de Poales, em uma escala evolutiva, estudos filogenéticos baseados em dados
moleculares consideram Bromeliaceae, Typhaceae e Rapateaceae famílias basais, que
precedem o clado das cyperídeas, composto por Thurniaceae, Juncaceae e Cyperaceae. Em
seguida, deriva-se o clado das xyrídeas, formado por Xyridaceae, Eriocaulaceae e Mayacaeae,
seguido das restiídeas, com Anarthriaceae, Centrolepidaceae e Restionaceae, e o clado das
graminídeas, compreendendo Flagellariaceae, Joinvilleaceae, Ecdeiocoleaceae e Poaceae
(Linder & Rudall 2005; Givnish et al., 2010).
Xyridaceae e Eriocaulaceae são apontados como grupo-irmãos na maioria das análises
filogenéticas de Poales ou monocotiledôneas (Givnish et al., 1999; 2005; 2006; Chase et al.,
2000; 2006; Bremer 2002). O clado das xyrídeas, no entanto, é o que apresenta menor suporte
filogenético, sendo que as relações entre as famílias desse clado com as demais Poales ainda
não foram esclarecidas (Linder & Rudall, 2005; Givnish et al., 2010). Além disto, em
Xyridaceae, também as relações entre os gêneros não foram elucidadas (Carlquist, 1960;
Michelangeli et al., 2003; Davis et al., 2004). Neste contexto, estudos embriológicos são
necessários a fim de levantar caracteres que auxiliem na sua taxonomia e filogenia.
Xyridaceae possui cerca de 430 espécies e é dividida em duas subfamílias:
Xyridoideae e Abolbodoideae (Stevens, 2001; Wanderley, 2011). Xyridoideae inclui o gênero
Xyris L., que é o mais representativo da família, com cerca de 400 espécies (Stevens, 2001;
Wanderley, 2011). Abolbodoideae compreende os gêneros Abolboda Bonpl., com cerca de 23
espécies, Orectanthe Maguire, apresentando 2 espécies, e Aratitiyopea Steyerm. & P.E.Berry
e Achlyphila Maguire & Wurdack, que são monotípicos (Kral, 1992; 1998; Campbell, 2005).
A família apresenta distribuição pantropical que é dada por Xyris, sendo os demais
gêneros restritos à América do Sul (Kral, 1992; 1998). No Brasil, as espécies de Xyris são
amplamente distribuídas, principalmente nos estados de Minas Gerais e Bahia (Maguire &
Wurdack, 1958; Smith & Downs, 1968; Wanderley, 2011). Ocupam ambientes abertos como
bordas de florestas, campos, cerrados e campos rupestres, sendo que neste último formam um
estrato herbáceo contínuo juntamente com Poaceae, Eriocaulaceae e Cyperaceae, promovendo
17
a uniformidade fitofisionômica dessa vegetação (Maguire & Wurdack, 1958; Giulietti et al.,
1987; Wanderley, 2011).
Estudos realizados com espécies de Xyridaceae envolvendo representantes de Xyris
abrangem aspectos taxonômicos (p. ex. Maguire & Wurdack 1958; Kral 1988; 1992; 1998;
Wanderley & Costa-e-Silva, 2009; Wanderley 2011) e anatômicos de órgãos vegetativos (p.
ex. Carlquist, 1960; Smith & Downs, 1968; Tomlinson, 1969; Sajo, 1992; Sajo et al., 1995;
Sajo & Wanderley, 1998; Sajo & Rudall, 1999). Dados embriológicos foram levantados
apenas para Xyris indica L. (Weinzieher, 1914), X. pauciflora Willd. (Govindappa, 1953;
1955), X. schoenoides Mart. (Ramaswamy & Raju, 1982), X. longiscapa L.A. Nilsson., X.
obtusiuscula (Seub) L.A. Nilsson e X. trachyphylla Mart. (Rudall & Sajo, 1999). De acordo
com estes autores, alguns caracteres são comuns entre as espécies e outros variam no gênero,
como por exemplo, o desenvolvimento do megagametófito, que pode ser do tipo Allium ou
Polygonum. Encontra-se nestes trabalhos várias lacunas de informação, principalmente em
relação ao desenvolvimento do endosperma e do envoltório seminal, que não foram
devidamente descritos e ilustrados.
Considerando a representatividade de Xyris para Xyridaceae, este trabalho objetiva
analisar o desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de seis espécies de Xyris a fim de
caracterizar o gênero. Como na família há variação em relação aos caracteres embriológicos,
como: óvulo anátropo, ortótropo ou subcampilótropo; óvulo crassinucelado ou tenuinucelado;
sementes testais ou tégmicas; endosperma nuclear ou helobial (Carlquist, 1960; Tiemann,
1985), a busca de um padrão embriológico para Xyris permitirá comparar este gênero com os
demais da família, corroborando a divisão da mesma em duas subfamílias.
MATERIAL E MÉTODOS
O desenvolvimento de óvulo, fruto e semente foi estudado nas espécies: Xyris
asperula Mart. (Scatena et al., 446; Nardi & Corredor, 04), X. cipoensis L.B.Sm. & Downs
(Scatena et al., 452), X. nubigena Kunth (Scatena et al., 448; 451), X. pterygoblephara
(Kunth) Steud. (Scatena et al., 453; Nardi & Corredor, 08, 11; 12; 16), X. pilosa Kunth.
(Scatena et al., 455; Nardi & Corredor, 04) e X. subsetigera Malme (Scatena et al., 447; Nardi
& Corredor, 14). Os vouchers foram depositados no Herbarium Rioclarense (HRCB) da
Universidade Estadual Paulista – UNESP. A identificação das espécies foi feita baseando-se
na chave diagnóstica de Wanderley (2011) e confirmada pela autora.
18
As coletas foram realizadas em áreas de campos rupestres na Serra do Cipó, município
de Santana do Riacho, Minas Gerais, Brasil, situada na porção Sul da Cadeia do Espinhaço
(19º12 -19º20´S 43º30´-43º40´W) (Ranieri et al., 2003).
Inflorescências com botões florais, flores e frutos em diversos estágios de
desenvolvimento foram fixados em FAA 70 (37% formaldeído, ácido acético glacial, 70%
etanol, 1:1:18 (v/v) – Johansen, 1940) por 24 horas e transferidas para álcool 70% (Johansen,
1940). Amostras do material coletado foram incluídas de acordo com Feder & O’Brien (1968)
em (2-hidroxietil)-metacrilato (Leica Historesin Embedding Kit) e seccionadas (2,5-7µm de
espessura) em micrótomo rotativo Leica (Reichert-Jung, modelo 2040). As secções
anatômicas foram coradas com ácido periódico – reativo de Schiff (PAS) e azul de toluidina a
0,05% em borato de sódio (Feder & O´Brien, 1968) e montadas em lâminas permanentes com
Entellan (Merck). Testes histoquímicos foram realizados utilizando-se lugol para a detecção
de amido e Sudan IV para lipídios insolúveis (Johansen, 1940).
As secções anatômicas escolhidas foram registradas com capturador de imagens (Leica,
DFC 290) acoplado ao microscópio (Leica, DMLB), utilizando-se o programa de digitalização
de imagens LAS (Leica Application Suite V3.6.0).
Para a análise sob microscopia eletrônica de varredura, sementes foram fixadas em
FAA 50 por 48 horas, transferidas para álcool 70% e desidratadas em série de acetona (50, 75,
90, 95 e 100%) por 10 minutos em cada solução. Posteriormente foram submetidas à secagem
ao ponto crítico em gás carbônico (Balzers CPD030 Critical Point) e metalizadas com ouro
(Balzers 5 CDO 50 Sputter Coater). Os resultados foram documentados por meio de imagens
obtidas com capturador de imagens acoplado ao microscópio (TM 3000 Tabletop Microscope
Hitachi), utilizando-se o programa TM 3000 applicaton program.
RESULTADOS
ÓVULO
Nos estágios iniciais de desenvolvimento floral (botão) são observadas protuberâncias
na base do ovário, que correspondem aos primórdios ovulares (Fig. 1a). Em cada primórdio
ocorre a formação da célula arquesporial (Fig. 1b) que ocupa posição subdermal no nucelo.
Nesta fase desenvolvem-se, inicialmente, os primórdios do tegumento interno e,
posteriormente, os primórdios do tegumento externo, resultantes de divisões periclinais das
células da protoderme (Fig. 1b).
19
Em todas as espécies estudadas, a célula arquesporial se diferencia diretamente em
megasporócito, sem a formação de células parietais (Fig. 1c). O megasporócito inicialmente é
periforme, com núcleo central proeminente e citoplasma denso (Fig. 1c) e posteriormente se
alonga longitudinalmente (Fig. 1d). Neste estágio, o tegumento externo ultrapassa o interno e
envolve quase completamente o megasporócito (Fig. 1c). Ambos os tegumentos são
constituídos por duas camadas de células (Fig.1c, h-i). Logo abaixo do tegumento interno,
encontra-se a epiderme nucelar que é uniestratificada (Fig. 1c-l).
O óvulo desenvolvido é ortótropo, bitegumentado e tenuinucelado, com micrópila
formada pelos tegumentos interno (endóstoma) e externo (exóstoma) (Fig. 1h).
MEGASPOROGÊNESE E MEGAGAMETOGÊNESE
O megasporócito alongado possui o núcleo localizado na parte superior e sofre a
primeira divisão meiótica, resultando em uma díade de megásporos (Fig. 1e). Em X. pilosa, X.
pterygoblephara e X. subsetigera e a célula calazal da díade se divide, resultando em uma
tríade (Fig. 1f). Posteriormente, a célula mais próxima à micrópila também se divide,
resultando em uma tétrade linear de megásporos (Fig. 1g). Os megásporos da díade também
podem se dividir simultaneamente. Então, três megásporos se degeneram e apenas o
megásporo funcional calazal permanece (Fig. 1h) e se desenvolve no saco embrionário,
caracterizando o desenvolvimento do tipo Polygonum. Em X. asperula, X. cipoensis, e X.
nubigena o megasporócito (Fig. 1i) sofre uma divisão meiótica originando uma díade de
megásporos (Fig. 1j), sendo que a célula voltada para a micrópila se degenera e a calazal se
desenvolve no megásporo funcional que irá formar o saco embrionário, caracterizando o
desenvolvimento do tipo Allium.
Nas espécies estudadas o megásporo funcional sofre mitose resultando em dois
núcleos que se deslocam para os pólos da célula (Fig. 1k). Neste estágio binucleado do
megagametófito, os tegumentos envolvem completamente o nucelo. Esses dois núcleos se
dividem novamente originando o megagametófito tetranucleado (Fig. 1l) e, posteriormente, o
octonucleado. Os oito núcleos distribuem-se em dois grupos no saco embrionário: um deles
voltado à região micropilar e o outro voltado à região calazal. Os núcleos da região micropilar
irão formar a oosfera, e duas sinérgides, com núcleo proeminente e um amplo vacúolo, além
de um dos núcleos polares (Fig. 2a-b). Os núcleos da região calazal irão formar as três
antípodas, alongadas e com visível delimitação celular, e o outro núcleo polar (Fig. 2a).
20
FERTILIZAÇÃO
A fertilização é do tipo porogâmica, pois o tubo polínico penetra no saco embrionário
através da micrópila (Fig 2c). Os núcleos espermáticos são descarregados na sinérgide e,
posteriormente, um deles se funde com os núcleos polares, originando o núcleo
endospermático primário, enquanto o outro se funde com a oosfera, originando o zigoto (Fig.
2d). O núcleo endospermático primário sofre sucessivas mitoses e as antípodas e sinérgides se
degeneram (Fig. 2e). O saco embrionário se alonga e as células da epiderme nucelar se
colapsam (Fig. 2e-f).
EMBRIÃO
Nas espécies estudadas o zigoto é arredondado, sofre sucessivas divisões mitóticas e
origina o pró-embrião com forma de torpedo, aderido ao suspensor (Fig. 2f). O embrião
maduro é campanulado e indiferenciado, com pólo mais estreito voltado para a micrópila (Fig.
2g,i). Na região oposta à micrópila as duas camadas de células cotiledonares, que são maiores
em relação às demais células do embrião, ficam em contato com o endosperma (Fig. 2i).
ENDOSPERMA
O desenvolvimento do endosperma é do tipo helobial e ocorre por divisões nucleares
livres (Fig. 2e-g) a partir do núcleo endospermático primário (Fig. 2d). É formada uma parede
transversal que divide o saco embrionário em duas câmaras, a calazal e a micropilar. A
câmara calazal possui alguns núcleos e não acumula amido (Fig. 2f-g).
Na câmara micropilar, as divisões dos núcleos e a posterior formação das paredes
celulares iniciam-se nas extremidades e nas laterais do saco embrionário (Fig. 2f) em direção
ao centro, até que o endosperma preencha a semente. Na semente madura as células do
endosperma acumulam predominantemente grãos de amigo, mas também lipídeos. As células
do nucelo se degeneram durante a formação do endosperma, restando apenas algumas
próximas à calaza (Fig. 2e-g).
OPÉRCULO
Na região micropilar do óvulo, o tegumento interno apresenta duas camadas de células
e o tegumento externo cerca de 3 a 4 camadas (Fig. 2h). Com o desenvolvimento da semente,
ocorrem modificações que alteram a anatomia da região micropilar. As camadas do
tegumento interno tornam-se fortemente impregnadas por compostos fenólicos e as camadas
do tegumento externo passam a apresentar parede celular espessada (Fig. 2i), formando o
opérculo (Fig. 2i-j).
21
ENVOLTÓRIO SEMINAL
Os tegumentos interno e externo do óvulo são constituídos por duas camadas de
células retangulares, com citoplasma denso e núcleos conspícuos (Fig. 3a,e). Observa-se a
presença de cutícula entre o nucelo e o tegumento interno e entre os tegumentos interno e
externo (Fig. 3a-b). Após a fertilização, as células da camada interna do tegumento interno
aumentam de tamanho e adquirem amplos vacúolos contendo compostos fenólicos (Fig. 3ab), formando o endotégmen taninífero da semente (Fig. 3c-d). Algumas células da camada
externa do tegumento interno se alongam radialmente e a cutícula presente entre os
tegumentos interno e externo torna-se sinuosa (Fig. 3b-d). Posteriormente, essas células
sofrem lise e se desintegram (Fig. 3c-d). Com isso, o endotégmen passa a apresentar aspecto
estrelado na secção transversal da semente madura (Fig. 2d).
As células da camada interna do tegumento externo, por sua vez, se acomodam no
espaço delimitado entre a cutícula sinuosa e a camada externa do tegumento externo (Fig. 3cd). Essas células sofrem espessamento na parede periclinal interna e formam a endotesta, a
camada mecânica da semente (Fig. 3d). As células da camada externa do tegumento externo
são menores em relação às demais e apresentam paredes finas, formando a exotesta (Fig. 3cd). Portanto, a semente madura apresenta endotégmen taninífero, células da endotesta com
espessamento na parede periclinal interna e exotesta com células de paredes finas (Fig. 3d,f).
A cutícula espessa observada no óvulo persiste até a maturação da semente e separa os
estratos da testa e do tégmen.
PAREDE DO OVÁRIO
Nas fases iniciais de desenvolvimento floral (botão) de todas as espécies estudadas, a
parede do ovário apresenta quatro camadas de células parenquimáticas alongadas
longitudinalmente, que acumulam amido (Fig. 3g). Durante o desenvolvimento do fruto, que é
uma cápsula loculicida, ocorrem alterações no espessamento das paredes e no tamanho e
conteúdo das células.
No fruto maduro, o mesocarpo é constituído por células de paredes finas e com grãos
de amido (Fig. 3h-i). O exocarpo e endocarpo constituem-se de células com espessamento em
“U” (Fig. 3h-i), sendo que as células do exocarpo apresentam este espessamento nas paredes
anticlinais e periclinal externa e as células do endocarpo nas paredes anticlinais e periclinal
interna. As células do exocarpo são maiores em relação às demais em Xyris cipoensis, X.
pilosa e X. subsetigera (Fig. 3h) e em X. asperula, X. nubigena e X. pterygoblephara são as
células do endocarpo as maiores.
22
DISCUSSÃO
Estudos embriológicos são importantes e podem fornecer dados para o
estabelecimento de padrões em determinados grupos taxonômicos, pois geralmente não
variam entre espécies do mesmo gênero, sendo conservativos (Herr, 1984). Sob esse ponto de
vista, Xyris foi pouco estudado diante do grande número de espécies que apresenta, existindo
apenas dados relativos a seis espécies (Weinzieher, 1914; Govindappa, 1953; 1955;
Ramaswamy & Raju, 1982; Rudall & Sajo, 1999) para um total de cerca de 400 espécies.
Estes autores levantam dados comuns entre as espécies, porém não elucidam o
desenvolvimento do endosperma e do envoltório seminal.
Em Xyridaceae, os gêneros já estudados diferem entre si quanto ao desenvolvimento
do óvulo, sendo tenuinucelado em Xyris (Weinzieher, 1914; Govindappa, 1953; 1955;
Ramaswamy & Raju, 1982; Rudall & Sajo, 1999) e em Abolboda (Oriani & Scatena, 2014) e
crassinucelado em Achlyphila (Carlquist, 1960; Tiemann, 1985). Para Orectanthe e
Aratitiyopea esse dado não existe na literatura. Óvulo tenuinucelado é um caráter amplamente
distribuído entre as monocotiledôneas (Rudall, 1997), sendo considerado derivado (Endress,
2011). Segundo Rudall & Sajo (1999), este caráter liga Eriocaulaceae à Xyridaceae, além de
corroborar o posicionamento destas famílias em Poales, ordem na qual o caráter é
predominante (Dalhgren et al., 1985; Linder & Rudall, 1993). Como óvulo tenuinucelado está
presente também em Mayacaceae (Venturelli & Bouman, 1986; Carvalho et al., 2009) tornase caráter comum às xyrídeas.
A forma do óvulo é variável em Xyridaceae, sendo ortótropo em Xyris e anátropo nos
demais gêneros (Carlquist, 1960; Tiemann, 1985; Campbell & Stevenson, 2007; Oriani &
Scatena, 2014). Mayacaceae também apresenta óvulo ortótropo (Carvalho et al., 2009) e em
Eriocaulaceae o óvulo é ortótropo pêndulo (Stützel, 1998; Scatena & Bouman, 2001; Coan et
al., 2010). Assim, essa característica corrobora a divisão de Xyridaceae em duas subfamílias e
sugere proximidade entre Xyridoideae com as demais famílias do clado das xyrídeas.
O tipo de desenvolvimento do saco embrionário é importante para o entendimento da
evolução do grupo e para a taxonomia (Endress, 2005). O saco embrionário monospórico,
com oito núcleos, é considerado o mais primitivo, sendo os demais derivados dele (Schnarf,
1931). Neste contexto, a ocorrência de saco embrionário monospórico, como o tipo
Polygonum, e bipospórico, como do tipo Allium em Xyris sugere que as espécies que
apresentam o tipo Polygonum formam um grupo mais basal do que aquelas que apresentam
23
do tipo Allium, mais derivadas, ou então, que pode ter ocorrido reversões ao longo da
evolução do gênero.
Todas as espécies de Xyris estudadas até o momento apresentam embrião
indiferenciado e intimamente ligado ao endosperma. O desenvolvimento do endosperma em
Xyris já havia sido estudado, por outros autores (Weinzieher, 1914; Govindappa, 1995; Rudall
& Sajo, 1999), mas não foi devidamente ilustrado e esclarecido. Weinzieher (1914) relata que
em X. indica o endosperma é formado por divisões nucleares livres, mas não o classifica
como nuclear ou helobial. O mesmo ocorre para X. longiscapa, X. obtusiuscula e X.
trachyphylla (Rudall & Sajo, 1999). Já Govindappa (1955) cita que em X. pauciflora o
endosperma é do tipo nuclear. Os resultados obtidos neste trabalho mostram que todas as
espécies estudadas possuem endosperma helobial e acredita-se que não há variação desta
característica dentro do gênero.
Estágios iniciais do desenvolvimento da semente são fundamentais para a definição do
tipo de endosperma. Maheshwari (1950) define endosperma helobial como intermediário
entre os tipos nuclear e celular, em que a primeira divisão é seguida por formação de uma
parede transversal, resultando em uma câmara calazal e outra micropilar. Divisões nucleares
livres ocorrem em ambas câmaras, mas geralmente as paredes celulares são formadas apenas
na câmara micropilar. Endosperma helobial ocorre também em Abolboda (Oriani & Scatena,
2014), podendo ser uma característica da família. Outra estrutura que pode caracterizar a
família é a presença de suspensor no início do desenvolvimento do embrião, que foi relatado
aqui pela primeira vez para Xyris e que ocorre também em Abolboda (Oriani & Scatena,
2014).
Os dados levantados nos estudos anteriores sobre o envoltório seminal em Xyris
deixam lacunas em relação ao seu desenvolvimento e são conflitantes. Para Rudall & Sajo
(1999) o envoltório seminal da semente madura de X. longiscapa, X. obtusiuscula e X.
trachyphylla é constituído de endotégmen e exotégmen. As células do tegumento interno
crescem e esticam as do tegumento externo, que são removidas. As células do exotégmen
apresentam sinuosidades que conferem um padrão característico à superfície da semente e o
endotégmen apresenta células estreitas e alongadas longitudinalmente, que aparentemente não
possuem tanino. Para Weinzieher (1914) o envoltório seminal de X. indica é constituído de
endotégmen, exotégmen e células da endotesta com espessamento de parede. Os demais
autores (Govindappa, 1953; 1955; Ramaswamy & Raju, 1982) não fazem referência ao
envoltório seminal. No presente trabalho, os resultados demonstram claramente que o
envoltório seminal é formado por endotégmen, endotesta e exotesta, que a camada mecânica é
24
a endotesta, e que o padrão de ornamentação da superfície da semente é dado pelo
endotégmen, sendo estas características constantes nas espécies estudadas. Os resultados aqui
obtidos também demonstram que o endotégmen é taninífero, assim como ocorre em Abolboda
(Oriani & Scatena, 2014), Eriocaulaceae (Scatena & Bouman, 2001; Coan et al., 2010) e
Mayacaceae (Venturelli & Bouman, 1986). Conclui-se que a presença de substâncias
fenólicas é constante nos representantes do clado das xyrídeas, embora o desenvolvimento do
envoltório seminal seja diferente nas famílias que o constitui. Esse caráter ocorre também em
outras famílias de Poales e parece ser comum nas monocotiledôneas (Danilova et al., 1995).
A presença de opérculo nas sementes já havia sido descrita para Xyris, porém sem
estudo de sua ontogenia (Kraus et al., 1994; Rudall & Sajo, 1999). Os resultados aqui obtidos
mostram que esta estrutura se forma a partir dos tegumentos interno e externo do óvulo, assim
como ocorre em Abolboda (Oriani & Scatena, 2014). Já em Eriocaulaceae, o opérculo tem
origem apenas do tegumento interno do óvulo (Scatena & Bouman, 2001) e em Mayacaceae,
embora Venturelli & Bouman (1986) afirmem que não ocorra opérculo, suas ilustrações
mostram a formação de uma estrutura na região micropilar da semente, a partir dos
tegumentos interno e externo do óvulo, fechando a micrópila. Assim, acredita-se que esta seja
uma das sinapomorfias do clado xyrídeo.
Com relação ao fruto de Xyris, este constitui-se de quatro camadas de células, assim
como a parede do ovário. As células do exocarpo e do endocarpo apresentam espessamento de
parede em “U”, que pode ser um caráter diagnóstico para Xyris, delimitando a subfamília
Xyridoideae; já que em Abolboda e Orectanthe apenas as células do exocarpo são espessadas
e de forma homogênea (Carlquist, 1960; Oriani & Scatena, 2014).
Em Eriocaulaceae, o gênero Actinocephalus (Körn.) Sano apresenta parede do ovário
formada por cerca de três camadas de células, podendo variar de duas a quatro, mas no final
do desenvolvimento do fruto o pericarpo deriva apenas da camada interna e externa da parede
do ovário (Scatena & Bouman, 2001). Em Eriocaulon L. a parede do ovário possui três
camadas, sendo que no fruto a camada do meio se colapsa e as células da camada interna
desenvolvem espessamento que auxiliam na deiscência do fruto (Ramaswamy et al., 1983).
Assim, a estrutura da parede do fruto em Eriocaulaceae varia e pode ter importância
taxonômica. Pode-se sugerir o mesmo para Xyridaceae.
25
CONCLUSÕES
Os dados embriológicos levantados neste trabalho assemelham-se em sua maioria aos
apresentados para as outras seis espécies de Xyris estudadas anteriormente, indicando sua
constância dentro do gênero. A maior contribuição deste estudo é trazer à luz o conhecimento
sobre a ontogenia do envoltório seminal; do opérculo e do pericarpo, estruturas importantes
para a taxonomia do grupo. Os resultados aqui obtidos também permitem estabelecer um
padrão para o gênero, sendo que todas as espécies estudadas compartilham óvulos ortótropos,
bitegumentados e tenuinucelados, com micrópila formada pela endóstoma e exóstoma;
presença de cutícula nos óvulos e nas sementes localizadas entre o nucelo/endosperma e o
tegumento interno e entre os tegumentos interno e externo; endosperma helobial, amilífero;
embrião reduzido, campanulado e indiferenciado; sementes com envoltório formado por
endotégmen taninífero, endotesta com células com espessamento na parede periclinal interna
e exotesta com células de paredes finas; pericarpo formado por três a quatro camadas de
células, sendo que aquelas do exocarpo e do endocarpo apresentam espessamento de parede
em “U”.
Comparando-se os dados obtidos com aqueles disponíveis na literatura, Xyris
diferencia-se dos demais gêneros por óvulo ortótropo, desenvolvimento do megagametófito
do tipo Allium e envoltório seminal constituído por três camadas (endotégmen, endotesta e
exotesta), corroborando a divisão da família em duas subfamílias, Xyridoideae e
Abolbodoideae. Caracteres como óvulo tenuinucelado, ortótropo, bitegumentado, endotégmen
taninífero e embrião maduro indiferenciado confirmam a proximidade filogenética de
Xyridoideae com as demais famílias do clado das xyrídeas.
Agradecimentos: As autoras agradecem à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de
Nível Superior (CAPES), à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo
(FAPESP) (Processos n. 2011/11536-3, 2011/18275-0) e ao Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) (Processos n. 301692/2010-6,
471837/2011-3) pelo auxílio financeiro e à Maria das Graças Lapa Wanderley pelo auxílio na
identificação das espécies.
26
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31
ILUSTRAÇÕES
32
Figura 1: Secções longitudinais de óvulo em diferentes fases de desenvolvimento de Xyris pilosa (AH), X. asperula (I,K), X. nubigena (J) e X. pterygoblephara (L). A, Ovário jovem com início de
formação de óvulos. B, Primórdio ovular com célula arquesporial e início de desenvolvimento dos
tegumentos. C, Óvulo tenuinucelado com megásporócito. D, Primeira divisão meiótica do
megasporócito. E, Díade de megásporos. F, Tríade de megásporos. G, Tétrade linear de megásporos.
H, Megásporo funcional calazal e demais megásporos se degenerando, caracterizando o
desenvolvimento do megagametófito do tipo Polygonum. I, Megasporócito funcional. J, Diáde de
megásporos, com o megásporo micropilar se degenerando e o calazal funcional, caracterizando o
desenvolvimento do saco embrionário do tipo Allium. K, Saco embrionário binucleado. L, Saco
embrionário tetranucleado. ar = célula arquesporial; mf = megásporo funcional; po = parede do ovário;
te = tegumento externo; ti = tegumento interno; seta = primórdio do tegumento externo; cabeça de seta
= primórdio do tegumento externo. Barras: 10 μm (b, d, e-g, j); 15 μm (c, i, k); 20 μm (h); 50 μm (a,
e).
33
34
Figura 2: Secções longitudinais de óvulo e semente de Xyris cipoensis (C,E), X. subsetigera (A-B), X.
pilosa (G,I), X. nubigena (D,H), X. asperula (F) e X. pterygoblephara (J). A, Saco embrionário com
duas sinérgides, três antípodas dois núcleos polares centrais. B, Saco embrionário com duas sinérgides
e oosfera. C, Tubo polínico penetrando na micrópila. D, Zigoto após a fertilização. E, Degeneração
das antípodas e das sinérgides. F, Estágio inicial da semente, com embrião do tipo torpedo aderido ao
suspensor e desenvolvimento do endosperma helobial. G, Semente madura com embrião
campanulado, endosperma amilífero e câmara calazal. H, Opérculo em desenvolvimento, com
acúmulo de compostos fenólicos nas camadas do tegumento interno. I, Opérculo e embrião
desenvolvidos. J, Detalhe do opérculo micropilar em MEV. a = antípodas; cc = câmara calazal; co =
cotilédones; ed = endosperma; em = embrião; en = epiderme nucelar; np = núcleos polares o =
oosfera; op = opérculo; s = sinérgide; su = suspensor; tp = tubo polínico; z = zigoto. Barras: 8 μm (j);
10 μm (a-b, d); 20 μm (c, h); 30 μm (i); 40 μm (e-f); 60 μm (g).
35
36
Figura 3: Desenvolvimento do envoltório seminal e pericarpo de Xyris em secções transversais (A-D,
H-I) e longitudinais (E-G). A, Óvulo de X pilosa. B-D, Envoltório seminal em diferentes estágios de
desenvolvimento em Xyris nubigena (b,d) e X. pterygoblephara (c). E, Óvulo de X. nubigena. F,
Envoltório seminal de X. nubigena. G, Parede do ovário de X. subsetigera. H, Pericarpo de X. pilosa. I,
Pericarpo de X. pterygoblephara. cut = cutícula; eep = epiderme externa do pericarpo; eip = epiderme
interna do pericarpo; en = endocarpo; ex = exocarpo; te = tegumento externo; ti = tegumento interno; *
= camada externa do tegumento externo;
externa do tegumento interno;
= camada interna do tegumento externo;
= camada
= camada interna do tegumento interno. Barras: 8 μm (e); 10 μm (a,
d, g, i); 20 μm (c, h); 40 μm (b); 80 μm (f).
37
38
39
Capítulo 2
Caracterização morfológica e micromorfológica de sementes de Xyris
(Xyridaceae) e suas implicações taxonômicas
Kaire de Oliveira Nardi, Aline Oriani e Vera Lucia Scatena
Instituto de Biociências, UNESP - Univ Estadual Paulista, Departamento de
Botânica, Av 24A, 1515, 13506-900, Rio Claro, SP, Brasil
*Autor para correspondência. E-mail: [email protected]
Artigo a ser submetido para publicação no periódico Plant Systematics and Evolution
40
Resumo
Estudou-se a morfologia e a micromorfologia de sementes de oito espécies de Xyris
(Xyridaceae) a fim de levantar caracteres informativos sobre o envoltório seminal, com valor
taxonômico. Os resultados obtidos sugerem que a presença de cristas longitudinais é um
padrão para o gênero e que a forma destas cristas diferenciam as espécies. Somando-se a isso,
foram encontrados outros caracteres que permitem o reconhecimento das espécies como:
forma e tamanho das sementes, número de fileiras de células entre as cristas e padrão de
estriação da zona entre cristas. A partir destas características, uma padronização na
terminologia é proposta para caracterizar a superfície da semente na família. Uma chave de
identificação das espécies estudadas foi elaborada com base nos caracteres analisados.
Palavras-chave: envoltório seminal, micromorfologia, taxonomia, Xyris.
41
Abstract
The seed morphology and micromorphology was studied in eight species of Xyris
(Xyridaceae) with taxonomic purposes. The results show that the presence of longitudinal
ridges in the seed coat is a pattern for the genus and that the shape of these ridges
differentiates the species. The following characters are also useful to identify the species:
shape and size of the seed, number of cell rows between the ridges, and the striation pattern of
the seed coat. Based on these characters a standard terminology is proposed to characterize
the seed coat in the family. An identification key for the studied species is also provided.
Key-words: micromorphology, seed coat, taxonomy, Xyris.
42
Introdução
Xyridaceae, juntamente com Mayacaceae e Eriocaulaceae, forma o clado das xyrídeas,
que está incluído em Poales (Linder e Rudall 2005). A família inclui cerca de 430 espécies
agrupadas em cinco gêneros, sendo Xyris o mais representativo, com cerca de 90% das
espécies e distribuição pantropical (Kral 1998; Wanderley 2011). Os demais gêneros incluem
poucas espécies ou são monotípicos, sendo eles Abolboda (23 spp.), Orectanthe (2 spp.),
Aratitiyopea (1 sp.) e Achlyphila (1sp.), todos restritos à América do Sul (Kral 1992; 1998;
Campbell 2005; Wanderley 2011). Xyris está dividido em três seções, sendo que na América
do Sul ocorrem duas: Xyris, cujos representantes apresentam placentação parietal, e
Nematopus, de placentação basal, supra-basal ou central-livre (Malme 1930).
Em Poales, estudos sobre a micromorfologia da semente foram realizados com
representantes de Bromeliaceae (Gross 1988), Rapateaceae (Venturelli e Bouman 1988),
Juncaceae (Brooks e Kuhn 1986; Zech e Wujek 1990; Khalik 2010), Cyperaceae (Coan et al.
2008), Mayacaceae (Venturelli e Bouman 1986) e Eriocaulaceae (Giulietti et al. 1986; Nair
1987; Scatena e Bouman 2001; Coan et al. 2010; Zona et al. 2012, Barreto et al. 2013). Para
Xyridaceae, Carlquist (1960) relata algumas características do envoltório seminal de
Abolboda e Orectanthe.
A superfície das sementes de dez espécies de Xyris foram analisadas por Silva (2010),
que estabelece três padrões de ornamentação: 1. costelada com espaço intercostal reduzido; 2.
reticulada com estrias transversais e espaço intercostal evidente e 3. estriado-reticulada com
retículos esparsos a ausentes. A autora enfatiza a utilização destes caracteres, bem como a
forma da semente, no tratamento taxonômico das espécies.
O conhecimento da anatomia das sementes é muito importante para a análise da
micromorfologia, pois facilita o entendimento da origem das camadas que conferem a
ornamentação à semente. Estudo realizado por Rudall e Sajo (1999) em três espécies de Xyris
relata algumas características anatômicas da semente, mas não explora seus aspectos
micromorfológicos e detalhes estruturais do envoltório seminal. De acordo com Nardi et al.
(dados não publicados) o envoltório da semente madura de Xyris é composto por exotesta,
endotesta e endotégmen, sendo que este último sofre um alongamento radial em algumas
regiões, formando cristas na superfície da semente.
Em representantes de Juncus (Juncaceae) e Comanthera (Eriocaulaceae) os caracteres
micromorfológicos das sementes são variáveis e úteis na delimitação de subgêneros e de
espécies, e podem indicar relações entre gêneros, enfatizando sua importância taxonômica
43
(Brooks e Kuhn 1986; Zech e Wujek 1990; Khalik 2010; Barreto et al. 2013). Sabe-se que as
características morfológicas externas das sementes variam pouco com as modificações
ambientais, sendo de grande utilidade na identificação de espécies, gêneros e famílias
(Barthlott 1981; Behnke e Barthlott 1983; Johri 1984; Zech e Wujek 1990). Assim, estudos
sobre a micromorfologia da semente também podem acumular dados que auxiliem na
resolução de problemas evolutivos e ecológicos (Werker 1997).
Diante do grande número de espécies de Xyris e sua difícil identificação devido à
similaridade morfológica, o presente trabalho tem como objetivo identificar quais são os
caracteres do envoltório seminal que tem valor taxonômico para o gênero. Com base no
estudo do desenvolvimento do envoltório seminal de Xyris (Nardi et al. dados não
publicados), busca-se estabelecer uma terminologia mais adequada para caracterizar a
superfície da semente na família.
Material e métodos
Sementes maduras de oito espécies de Xyris foram coletadas na Serra do Cipó, em
Minas Gerais (Brasil) e os vouchers estão depositados no Herbarium Rioclarense, do Instituto
de Biociências da Universidade Estadual Paulista (HRCB). As espécies estudadas foram:
Xyris asperula (Scatena et al. 446), X. bialata (Nardi & Corredor 7), X. minarum (Nardi &
Corredor 9), X. nubigena (Scatena et al. 448, 451; Nardi & Corredor 8), X. obtusiuscula
(Scatena et al. 454), X. pilosa (Scatena et al. 455; Nardi & Corredor 4), X. pterygoblephara
(Scatena et al. 453; Nardi & Corredor 11; 12; 16) e X. subsetigera (Scatena et al. 447; Nardi
& Corredor 14, 17). A identificação das espécies foi feita pela especialista da família Maria
das Graças Lapa Wanderley. Essas espécies foram escolhidas porque ocorrem no mesmo
ambiente e são representativas na Serra do Cipó, além de possuírem morfologia semelhante e
mesma época de floração.
Para a análise sob microscopia eletrônica de varredura, sementes foram fixadas em
FAA 50 por 48 horas, transferidas para álcool 70% e desidratadas em série de acetona (50, 75,
90, 95 e 100%) por 10 minutos em cada solução. Posteriormente foram submetidas à secagem
ao ponto crítico em gás carbônico (Balzers CPD030 Critical Point), metalizadas com ouro
(Balzers 5 CDO 50 Sputter Coater) e analisadas sob microscopia eletrônica de varredura (TM
3000 Tabletop Microscope Hitachi). Os resultados foram documentados por meio de imagens
obtidas com capturador de imagens utilizando-se o programa TM 3000 applicaton program.
As medidas de comprimento e largura da semente foram feitas em 30 amostras de cada
44
espécie sob microscópio de luz (Leica, DMLB), utilizando-se o programama LAS (Leica
Application Suite V3.6.0).
Resultados
Os caracteres morfológicos e micromorfológicos das sementes das espécies de Xyris
estudadas são apresentados na Tabela 1.
As espécies estudadas apresentam sementes de formas diferentes, sendo oblongas em
Xyris asperula (Fig. 1a), obovadas em X. bialata (Fig. 1c), elípticas em X. minarum (Fig. 1e),
X. nubigena (Fig. 1g), X. pilosa (Fig. 2c), X. pterygoblephara (Fig. 2e) e X. subsetigera (Fig.
2g), e fusiformes em X. obtusiuscula (Fig. 2a).
O comprimento das sementes varia entre 0,40 mm e 0,72 mm e a largura entre 0,19
mm e 0,25 mm, exceto em Xyris asperula e X. bialata, em que as sementes são maiores,
apresentando em média 1,02 mm x 0,54 mm e 1,72 mm x 0,50 mm, respectivamente.
Todas as espécies estudadas apresentam cristas longitudinais no envoltório seminal,
que podem ser lisas (Figs. 1a, b, g, h, 2c, d), moniliformes (Fig. 1c, d), sulcadas (Figs. 1e, f,
2e, f) ou em espiral (Fig. 2a, b, g, h).
A partir das estrias longitudinais foi possível determinar o número de fileiras de
células da exotesta entre as cristas, que apresenta variações intraespecífica, podendo ocorrer
apenas 1 fileira (Fig. 1e, f), de 1 a 2 fileiras (Figs. 1a, b, g, h, 2g, h), de 1 a 3 fileiras (Fig. 2c,
d, e, f), ou de 2 a 3 fileiras (Figs. 1c, d, 2a, b). Além disso, observa-se hilo (h) e micrópila em
extremidades opostas, sendo o hilo pronunciado e a micrópila protegida pelo opérculo (op)
(Fig. 1a).
Com base nas características descritas, foi elaborada uma chave de identificação para
as espécies estudadas.
1. Sementes elípticas
2. Cristas sulcadas
3. Fileiras de células entre cristas -1 ................................................................ Xyris minarum
3´. Fileiras de células entre cristas 1-3 ...................................................... X. pterygoblephara
2´. Cristas lisas ou em espiral
4. Estrias transversais conspícuas na zona entre cristas
5. Zona entre cristas com estrias longitudinais conspícuas ..................................... X. pilosa
5´. Zona entre cristas com estrias longitudinais inconspícuas ........................... X. nubigena
45
4´. Estrias transversais inconspícuas na zona entre cristas .............................. X. subsetigera
1´. Sementes fusiformes, oblongas ou obovadas
6. Cristas moniliformes ou em espiral
7. Sementes com 0,53 mm x 0,19 mm ........................................................ X. obtusiuscula
7´. Sementes com 1,72 mm x 0,50 mm ................................................................ X. bialata
6´. Cristas lisas .................................................................................................... X. asperula
Discussão
Através dos resultados obtidos neste trabalho pode-se afirmar que são caracteres do
envoltório seminal com valor taxonômico para Xyris: tamanho e forma das sementes, forma
das cristas, número de fileiras e padrão de estriação nas zonas entre cristas. Esses caracteres
variam entre as espécies, permitindo sua identificação e são, portanto, de grande importância
para o gênero considerando que muitas de suas espécies ocorrem simpatricamente e são de
difícil identificação por apresentarem grande similaridade morfológica, com poucos
caracteres exclusivos. A relevância das características do envoltório seminal para a taxonomia
já havia sido reportada também em outras famílias de Poales, cujos estudos mostram sua
variação entre espécies do mesmo gênero (Nair 1987; Zona et al. 2012).
As cristas longitudinais observadas na semente estão presentes em todas as espécies já
estudadas e correspondem a um padrão para o gênero. Essas cristas são formadas por células
do endotégmen que se alongam radialmente em algumas regiões durante o desenvolvimento
da semente.
Rudall e Sajo (1999) relatam que para o gênero Xyris o envoltório seminal é formado
pelo endotégmen e pelo exotégmen e que este último esculpe a superfície da semente. No
entanto, estudos anatômicos do desenvolvimento do óvulo e da semente realizados por Nardi
et al. (dados não publicados) mostram que as células da camada externa do tegumento interno
do óvulo sofrem lise e se desintegram durante o desenvolvimento da semente, ou seja, o
envoltório seminal não apresenta exotégmen. Na semente madura, o envoltório seminal
constitui-se apenas de endotégmen, endotesta e exotesta. As células da camada interna do
tegumento externo do óvulo se acomodam no espaço delimitado entre os alongamentos
radiais do endotégmen e sofrem espessamento na parede periclinal interna, caracterizando a
endotesta como camada mecânica da semente. As células da exotesta são persistentes e
apresentam paredes finas na semente madura (Nardi et al., dados não publicados).
46
Os resultados aqui obtidos corroboram o que foi relatado por Weinzieher (1914) para
Xyris indica, em que a semente apresenta uma camada de células formando cristas
longitudinais, que esculpem a superfície do envoltório seminal e que, segundo Carlquist
(1960), também está presente em Abolboda, mas não em Orectanthe.
O desenvolvimento do envoltório seminal em Abolboda (Carlquist 1960; Oriani e
Scatena 2014) é semelhante ao de Xyris, pois ambos apresentam células da exotesta com
paredes finas, células da endotesta acomodada entre as cristas e endotégmen taninífero. No
entanto, em Xyris a crista é promovida pelo endotégmen e em Abolbolda pelo exotégmen, que
não se denegera como em Xyris.
Em Eriocaulaceae, família também inserida no clado das xyrídeas com Xyridaceae e
Mayacaceae, o desenvolvimento da semente é semelhante nos diversos gêneros, sendo que as
células da exotesta e a parede periclinal externa das células da endotesta se degeneram. Quem
confere diferentes ornamentações às sementes são as paredes anticlinais das células da
endotesta, que permanecem e se espessam (Scatena e Bouman 2001; Coan et al. 2010). Já em
Mayacaceae, a camada mecânica da semente corresponde a exotesta, cujas células sofrem
alongamento radial e espessamento nas paredes anticlinais e periclinal interna (Venturelli e
Bouman 1986). Portanto, a camada do envoltório seminal que confere ornamentação às
sementes não são homólogas nas três famílias do clado das xyrídeas.
A micromorfologia das sementes de Xyris foi descrita por Silva (2010 – dados da
dissertação de mestrado), que estabelece três padrões de ornamentação. Em seus resultados, a
autora não apresenta estudo anatômico e nem do desenvolvimento das sementes, tendo
analisado apenas material de herbário. Assim, os padrões estabelecidos não estão bem
delimitados e baseiam-se em caracteres de difícil visualização. Com base nos dados de
anatomia e desenvolvimento das sementes (Nardi et al., dados não publicados) e nos dados
aqui apresentados, sugere-se uma terminologia mais adequada para a descrição do envoltório
seminal de Xyris, que poderá ser utilizada também para caracterizar os demais gêneros da
família. Ressalta-se que as cristas correspondem às costelas descritas por Silva (2010), bem
como as estrias longitudinais e transversais correspondem aos retículos. Os espaços
intercostais reduzidos ou evidentes (Silva 2010) são descritos aqui pelo número de fileiras de
células das zonas entre cristas.
Para Xyris obtusiuscula, por exemplo, Wanderley (1992) relata que as sementes
apresentam retículos esparsos e irregulares. Já Silva (2010) denomina este tipo morfológico
como estriado-reticulado, com retículos esparsos a ausentes e espaço intercostal presente. A
descrição da semente realizada para esta espécie no presente trabalho mostra que a superfície
47
apresenta cristas e estrias longitudinais e transversais inconspícuas na zona entre cristas. Notase que as interpretações da ornamentação da semente são semelhantes, apenas a terminologia
utilizada é diferente. Assim, ressalta-se a importância da padronização da terminologia para
caracterizar a superfície da semente na família, utilizando-se caracteres de fácil visualização.
Uma das características que varia em Xyris e que é usada para diferenciar as seções é o
tipo de placentação (Malme 1930). Analisando os resultados obtidos para o envoltório
seminal é possível relacionar o tipo de placentação e a forma da crista da semente, pois todas
as espécies com sementes de cristas lisas ou sulcadas possuem placentação basal, enquanto
que aquelas com sementes de cristas em espiral ou moniliformes apresentam placentação
central-livre. Acredita-se que estas características possam ter evoluído juntas e, portanto,
possuem valor potencial para a filogenia. Uma análise mais ampla poderá indicar se as
mesmas formam agrupamentos e se correspondem a sinapomorfias desses grupos. Assim,
estudos futuros da micromorfologia do envoltório seminal com uma maior amostragem de
espécies poderão facilitar a comparação infragenérica e auxiliar no entendimento da evolução
do gênero.
Com relação à germinação, estudos realizados sugerem uma provável associação de
fungos com sementes de Xyris complanata, os quais promovem a germinação (Tamura et al.
2008). Outra estrutura que pode ser relacionada à germinação é o opérculo, como discutido
por Kraus et al. (1994) para Xyris longiscapa e X. pterygoblephara. Esta estrutura foi descrita
anatomicamente por Nardi et al. (dados não publicados) e aqui observada sob microscopia
eletrônica de varredura. O opérculo também foi encontrado em Abolboda (Oriani e Scatena
2014) e em todos os gêneros de Eriocaulaceae (Scatena e Bouman 2001; Coan e Scatena
2004; Coan et al. 2010), onde é empurrado para fora pelo crescimento do eixo embrionário
em um processo passivo durante a germinação da semente. Acredita-se que em Xyris o
mesmo ocorra, sendo ainda o opérculo uma estrutura que protege a micrópila nas sementes
dormentes. Estudos futuros poderão comprovar a função do opérculo e a relação desta e das
demais estruturas da semente na dispersão e na germinação.
Agradecimentos: As autoras agradecem à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de
Nível Superior (CAPES), à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo
(FAPESP) (Processos n. 2011/11536-3, 2011/18275-0) e ao Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) (Processos n. 301692/2010-6,
471837/2011-3) pelo auxílio financeiro, à Maria das Graças Lapa Wanderley pela
48
identificação das espécies e ao Laboratório de Microscopia Eletrônica da UNESP, onde as
análises micromorfológicas foram realizadas.
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51
1. Caracteres morfológicos e micromorfológicos das sementes de Xyris (Xyridaceae)
Espécie
Forma da
Tamanho da semente
Estrias longitudinais
Estrias transversais
Forma das
Número de fileiras de
semente
(comp x larg/ mm)
na zona entre cristas
na zona entre cristas
cristas
células entre cristas
X. asperula
oblonga
1,02 ± 0,040 x 0,54 ± 0,048
conspícuas
conspícuas
lisa
1-2
X. bialata
obovada
1,72 ± 0,316 x 0,50 ± 0,050
inconspícuas
inconspícuas
moniliforme
2-3
X. minarum
elíptica
0,40 ± 0,020 x 0,21 ± 0,018
inconspícuas
conspícuas
sulcada
1
X. nubigena
elíptica
0,42 ± 0,026 x 0,21 ± 0,016
inconspícuas
conspícuas
lisa
1-2
X. obtusiuscula
fusiforme
0,53 ± 0,032 x 0,19 ± 0,023
inconspícuas
inconspícuas
espiral
2-3
X. pilosa
elíptica
0,72 ± 0,031 x 0,23 ± 0,019
conspícuas
conspícuas
lisa
1-3
X. pterygoblephara
elíptica
0,45 ± 0,018 x 0,25 ± 0,020
conspícuas
conspícuas
sulcada
1-3
X. subsetigera
elíptica
0,46 ± 0,022 x 0,21± 0,018
ausentes
inconspícuas
espiral
1-2
52
ILUSTRAÇÕES
Figura 1: Micromorfologia de sementes de espécies de Xyris. a-b X. asperula. c-d X. bialata. e-f X.
minarum. g-h X. nubigena. h = hilo; op = opérculo. Barras: a, c, e, g = 100 µm; b, d, f, h = 25 µm.
53
54
Figura 2: Micromorfologia de sementes de espécies de Xyris. a-b X. obtusiuscula. c-d X. pilosa. e-f X.
pterygoblephara. g-h X. subsetigera. Barras: a, c, e, g = 100 µm; b, d, f, h = 25 µm.
55
56
57
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS
As espécies estudadas neste trabalho mostram um padrão de desenvolvimento de
óvulo, fruto e semente, uma vez que compartilham: óvulos ortótropos, bitegumentados e
tenuinucelados, com micrópila formada pela endóstoma e exóstoma; presença de cutícula nos
óvulos e nas sementes entre o nucelo/endosperma e o tegumento interno e entre os
tegumentos interno e externo; endosperma helobial, amilífero; embrião reduzido,
campanulado e indiferenciado; envoltório seminal formado pelo endotégmen taninífero,
endotesta com células com espessamento na parede periclinal interna e exotesta formada por
células de paredes finas.
Diferentemente do que foi relatado na literatura, o envoltório da semente madura é
formado pelo endotégmen taninífero, por células da endotesta com espessamento na parede
periclinal interna e pela exotesta com células com paredes finas. O opérculo é formado por
duas camadas de células fortemente impregnadas por compostos fenólicos, originadas do
tegumento interno do óvulo, e por três a quatro camadas de células de paredes espessadas,
originadas do tegumento externo.
Já o pericarpo caracteriza-se anatomicamente por apresentar mesocarpo com células
de paredes finas e contendo grãos de amido e por exocarpo e endocarpo constituídos de
células com espessamento de parede em “U”.
Óvulos ortótropos, megagametófito do tipo Allium e envoltório seminal constituído
por três camadas (endotégmen, endotesta e exotesta) diferenciam Xyris dos demais gêneros
corroborando a divisão da família em Xyridoideae e Abolbodoideae.
As sementes maduras das espécies de Xyris aqui estudadas apresentam cristas
longitudinais na sua superfície constituindo um padrão para o gênero. Estas cristas são
formadas por células do endotégmen que se alongam radialmente em algumas regiões durante
o desenvolvimento das sementes.
A forma e o tamanho das sementes, bem como a forma das cristas, o número de
fileiras de células entre as cristas e o padrão de estriação na zona entre cristas são caracteres
que possuem valor taxonômico, uma vez que permitem o reconhecimento das espécies.
Com a descrição detalhada da superfície das sementes, aliada ao estudo do
desenvolvimento do envoltório seminal, sugere-se que a terminologia aqui empregada seja
adotada para descrever a superfície do envoltório seminal na família.