fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga

FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM PLANTAS NATIVAS DA
CAATINGA: DINÂMICA NA FORMAÇAO DE PROPÁGULOS E
RESPONSIVIDADE
THAÍS SOUSA MENEZES TEIXEIRA
RECIFE
MARÇO/2012
UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE MICOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE FUNGOS
FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM PLANTAS NATIVAS DA
CAATINGA: DINÂMICA NA FORMAÇAO DE PROPÁGULOS E
RESPONSIVIDADE
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Biologia de Fungos
do Departamento de Micologia do
Centro de Ciências Biológicas da
Universidade Federal de Pernambuco,
como parte dos requisitos para a
obtenção do título de Mestre em
Biologia de Fungos.
Área de Concentração: FUNGOS DE
INTERESSE AGRÍCOLA
No me : TH A Í S SO U S A M ENE ZE S
T E IX E IR A
O rie nta do r: AD R IA NA M AYUM I
YA NO - M E LO
RECIFE
MARÇO/2012
Teixeira, Thaís Sousa Menezes
Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga:
dinâmica na formação de propágulos e responsividade/ Thaís Sousa
Menezes Teixeira– Recife: O Autor, 2012.
61 folhas : il., fig., tab.
Orientadora: Adriana Mayumi Yano-Melo
Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco,
Centro de Ciências Biológicas. Biologia de Fungos, 2012.
Inclui bibliografia
1. Fungos Micorrízicos 2. Plantas da caatinga 3. Fertilizantes
fosfatados I. Yano-Melo, Adriana Mayumi (orientadora) II. Título
579.5
CDD (22.ed.)
UFPE/CCB-2012-187
FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM PLANTAS NATIVAS DA
CAATINGA: DINÂMICA NA FORMAÇAO DE PROPÁGULOS E
RESPONSIVIDADE
THAÍS SOUSA MENEZES TEIXEIRA
Data da defesa: 7 de março de 2012
COMISSÃO EXAMINADORA
MEMBROS TITULARES
Dra. Adriana Mayumi Yano-Melo – Orientadora
Universidade Federal do Vale do São Francisco
Dr. Aldo Vilar Trindade – Examinador Externo
Embrapa Mandioca e Fruticultura
Dra. Leonor Costa Maia – Examinadora Interna
Universidade Federal de Pernambuco
“Porque em tudo fostes enriquecidos Nele, em toda a
palavra e em todo o conhecimento”.
1 Coríntios 1:5
“Tudo posso Naquele que me fortalece.”
Felipenses 4:13
“É graça divina começar bem. Graça maior persistir na
caminhada certa. Mas graça das graças é não desistir
nunca.”
Dom Hélder Câmara
A Divina Trindade,
aos meus pais,
e especialmente ao meu noivo,
Dedico.
Agradecimentos
A Deus que me deu forças para que eu alcançasse meu objetivo e me abençoou com sua
graça divina.
Aos meus pais pelo incentivo e apoio.
Ao meu noivo, por acreditar em mim, pelas palavras de incentivo, pela ajuda nos
experimentos, por estar presente sempre que possível, por tudo que não consigo descrever,
enfim por seu amor.
À Universidade Federal do Vale do São Francisco (Univasf) por disponibilizar as
instalações do Laboratório de Microbiologia para realização dos trabalhos.
À FACEPE pela concessão da bolsa de estudos.
À Dra. Adriana Mayumi Yano-Melo, pela confiança depositada em mim, pelos conselhos,
incentivos e motivação, por instigar a busca de conhecimento e de respostas para minhas
dúvidas, por me moldar nos caminhos da ciência e fazer despertar em mim o gosto pela
pesquisa, por tudo sou grata.
À Embrapa Semiárido pelas análises e sementes fornecidas.
Aos amigos do laboratório de Microbiologia/CCA da Univasf, Eliene Matos Silva, Flávia
Paiva Coutinho, João Ricardo G. Oliveira, Michelline Lins Silvério, Jorge Messias Leal do
Nascimento, Vera Lúcia Pereira, Eyriane, Karen Menezes, Angélica Ricarte da Silva,
Aline Magalhães Passos, Tomás Pereira Azevedo, Percivaldo Xavier Resende, Artenia
Almeida da Gama, Maylane Rayane B. Santos, Amando Vieira Marques Júnior e Nayrlani
Nayni Lira Silva e pelos momentos de descontração e pela ajuda nos experimentos.
Aos amigos do Laboratório de Micorrizas da UFPE.
Aos colegas de mestrado pela amizade e companheirismo.
A todos os meus familiares pelo apoio.
RESUMO GERAL
As florestas tropicais secas no Brasil são representadas pela caatinga, vegetação presente
em grande parte da região Nordeste, que possui clima semiárido. Neste cenário,
naturalmente adverso, as plantas desenvolvem adaptações específicas para sobreviver e os
fungos micorrízicos arbusculares (FMA) podem ter papel fundamental no estabelecimento
e crescimento vegetal, pois auxiliam na absorção de água e nutrientes. Os objetivos deste
trabalho foram avaliar a dinâmica de FMA em rizosfera de plantas nativas da caatinga
(Mimosa tenuiflora [Willd.] Poir. e Commiphora leptopholeos (Mart.) J. B. Gillett sob a
influência de fatores climáticos e da fertilidade do solo; e a responsividade de M. tenuiflora
à inoculação com FMA e à adubação fosfatada. No estudo em campo, constatou-se que
fatores como radiação solar, precipitação, temperatura, presença ou não de folhas e
fertilidade do solo influenciam a dinâmica de formação de propágulos na rizosfera de M.
tenuiflora e C. leptopholeos. Em casa de vegetação, constatou-se que M. tenuiflora é
responsiva à adubação fosfatada e à inoculação com G. etunicatum e S. heterogama. A
micorrização promove o aumento no crescimento e no teor de alguns nutrientes nas plantas
de M. tenuiflora, porém os benefícios da inoculação são reduzidos com a adição de fósforo
ao solo. Em virtude disso, recomenda-se a utilização destes isolados em solos com baixo
teor de P para produção de mudas de M. tenuiflora, visto que esta prática reduz o custo
com insumos e beneficia o desenvolvimento vegetal.
Palavras-chave: Associação micorrízica, semiárido, adubação fosfatada, Mimosa
tenuiflora e Commiphora leptopholeos.
ABSTRACT
Caatinga represents dry forests in Brazil and covers most of the Northeast region, which is
characterized by semiarid climate. In this adverse scene, plants develop adaptations for
survival, and arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) can play important role in establishment
and growth of plants, due to improvements in nutrients and water uptake by plants. The
goal of this work was to evaluate: 1) dynamics of AMF in the rhizosphere of caatinga
native plants (Mimosa tenuiflora [Willd.] Poir. and Commiphora leptopholeos (Mart.) J. B.
Gillett) and the influence of fertility of soil and environment factors; and 2) responsiveness
of M. tenuiflora plants to mycorrhization and phosphate fertilization. In the field, factors
such as solar radiation, precipitation, temperature, plants with or without leaves and
fertility of soil affected the propagules production in the rhizosphere of M. tenuiflora and
C. leptopholeos. In the greenhouse, it was found that M. tenuiflora responds to phosphate
fertilization and inoculation with G. etunicatum and S. heterogama. The mycorrhization
promotes increase in growth and concentration of some nutrients in plants of M. tenuiflora;
however, the benefits of inoculation were reduced with addition of P to soil. In conclusion,
it is recommended to use these isolated in soil with low P for seedling production of M.
tenuiflora, since this tool reduces the cost of inputs, and benefits the plant development.
Key-words: Mycorrhizal fungi, semiarid, phosphate nutrition, Mimosa tenuiflora and
Commiphora leptopholeos.
LISTA DE FIGURAS
Capítulo I
Pág.
Figura 1. Precipitação média, temperatura e radiação em área de Caatinga, no município
de Petrolina, durante o período de estudo.
35
Figura 2. Número médio de glomerosporos (NG) no decorrer dos meses (A) e em
relação aos hospedeiros vegetais Mimosa tenuiflora e Commiphora leptopholeos (B).
Barras que apresentam a mesma letra não diferem pelo teste de Tukey (5%).
35
Figura 3. Número Mais Provável de propágulos infectivos de FMA na rizosfera de
Mimosa tenuiflora e Commiphora leptopholeos nos períodos de janeiro a agosto de 35
2012, no município de Petrolina.
Capítulo II
Figura 1. Biomassa seca da raiz de plantas de M. tenuiflora inoculadas ou não com
FMA, após 120 dias em casa de vegetação.
Figura 2. Efeito da inoculação no teor de nutrientes na parte aérea de mudas de Mimosa
tenuiflora, após 120 dias em casa de vegetação.
50
50
LISTA DE TABELAS
Capítulo I
Pág.
Tabela 1. Temperatura média do solo a 20 cm de profundidade e fase fenológica das
duas espécies vegetais Mimosa tenuiflora e Commiphora leptopholeos, nativas da
36
Caatinga.
Tabela 2. Teor de matéria orgânica (MO), nutrientes e pH do solo rizosférico de Mimosa
tenuiflora e Commiphora leptopholeos, no período de janeiro a agosto de 2012, no
37
município de Petrolina-PE, no semiárido.
Tabela 3. Colonização micorrízica (CM) média em plantas de Mimosa tenuiflora e
Commiphora leptopholeos nos períodos de janeiro a agosto de 2012, no município de
Petrolina-PE, no semiárido.
38
Tabela 4. Lista de espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares presentes na rizosfera
de Mimosa tenuiflora e de Commiphora leptopholeos, no período de janeiro a agosto de
39
2012, no município de Petrolina, no semiárido.
Capítulo II
Tabela 1. Parâmetros de crescimento de plantas de M. tenuiflora inoculadas ou não,
colonização micorrízica e número de glomerosporos na rizosfera, sob diferentes doses de
49
adubação fosfatada (0, 22, 66 e 155 mg /L), após 120 dias em casa de vegetação.
Tabela 2. Teores de macro e micronutrientes na parte aérea de mudas de Mimosa
tenuiflora inoculadas ou não, sob diferentes doses de adubação fosfatada (0, 22, 66 e 155 51
mg /L), após 120 dias em casa de vegetação.
SUMÁRIO
Pág.
INTRODUÇÃO
11
FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
13
Caracterização ambiental da caatinga
13
Plantas nativas da caatinga
14
Fungos Micorrízicos Arbusculares
16
Fatores que afetam a ocorrência de FMA em plantas nativas
17
Plantas nativas – responsividade à micorrização e à adubação fosfatada
29
ARTIGO I: Dinâmica de FMA em rizosfera de Mimosa tenuiflora [Willd.] Poir.
e Commiphora leptopholeos (Mart.) J. B. Gillett no semiárido do Vale do São
Francisco – Pernambuco, Brasil.
23
Resumo
24
Introdução
25
Material e Métodos
27
Resultados
29
Discussão
31
ARTIGO II: Responsividade de plantas de Mimosa tenuiflora [Willd.] Poir. à
inoculação com Fungos Micorrízicos Arbusculares e adubação fosfatada.
40
Resumo
41
Introdução
42
Material e Métodos
43
Resultados e Discussão
45
Conclusões
48
CONSIDERAÇÕES GERAIS
52
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
53
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
INTRODUÇÃO
A Caatinga abrange uma área de aproximadamente 826.411 km², ocupando 11% do
território nacional, é um bioma exclusivamente brasileiro e possui rica biodiversidade de
espécies (MMA). Segundo Forzza et al. (2010), no domínio da Caatinga foram registradas
5.218 espécies de plantas e fungos, sendo 744 endêmicas. Suas plantas são adaptadas à
escassez de água e geralmente perdem as folhas no período seco, com a renovação logo no
início das chuvas (PEREIRA, 2011).
Entretanto, a biodiversidade da Caatinga, ainda pouco conhecida (LEAL, 2005),
está ameaçada devido ao crescente desmatamento ocorrido nos últimos anos. Dados do
MMA (2010) estimam que aproximadamente 45 % da cobertura vegetal original foram
perdidas. Assim, ações para a recuperação de áreas impactadas utilizando plantio de
espécies nativas de rápido crescimento, que sejam capazes de aumentar a ciclagem de
nutrientes e a qualidade do solo (MONTAGNINI & SANCHO, 1990), aliado à inoculação
com micro-organismos benéficos do solo, que podem aumentar os processos de
mineralização, solubilização e absorção de nutrientes apresentam-se como alternativa
relevante.
A disponibilidade de água no solo pode ser um fator determinante para o
crescimento de plantas nativas da Caatinga (SAMPAIO, 1995) e os fungos micorrízicos
arbusculares (FMA), que formam associação simbiótica mutualística com raízes de plantas,
podem auxiliá-las a crescer em condições estressantes, onde há baixa fertilidade e aeração
do solo e irregularidade de água (SYLVIA & WILLIAMS, 1992). Outro fator que pode ser
limitante em solos da Caatinga é o fósforo (SAMPAIO et al., 1995), elemento essencial
para o desenvolvimento de plantas (TAIZ & ZEIGER, 2004). Esta limitação pode ser
atenuada pelos FMA, considerando que estes fungos podem aumentar a absorção,
translocação e transferência do fósforo às plantas (SMITH et al., 2011).
Na Caatinga há escassez de levantamentos de FMA, e consequentemente pouco se
conhece sobre sua interação com plantas nativas e quais os fatores ambientais que podem
modular esta associação (MAIA et al., 2010). Até o momento, Goto et al. (2010)
registraram a ocorrência de 79 espécies de FMA na Caatinga, sendo a maioria encontrada
em agrossistemas. O efeito da sazonalidade sobre a condição micorrízica em plantas da
Caatinga é controverso, pois, enquanto Souza et al. (2003) encontraram maior número de
glomerosporos no período seco, Mergulhão et al. (2007) observaram menor densidade
neste mesmo período e Silva et al. (2001) não encontraram diferença entre os períodos.
11
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Estes resultados indicam que outros fatores, como o hospedeiro vegetal e a
comunidade de FMA, podem ser mais determinantes para os resultados encontrados do que
os dados pluviométricos. Feddermann et al. (2010) sugerem que diversidade funcional dos
FMA determina as respostas destes fungos em dada condição, refletindo na habilidade em
colonizar as raízes e promover benefícios no crescimento. Esta diversidade funcional pode
ser afetada pela comunidade vegetal, como constatado por van der Heijden (1998),
resultando em possíveis mecanismos de regulação simbiótica. Em áreas de Caatinga no
norte de Minas Gerais, Pagano et al. (2011) avaliando diferentes áreas com tipos
vegetacionais distintos, observaram que o NG foi maior em área com vegetação de
carrasco do que em área com árboreas nativas da Caatinga, atribuindo tal fato à presença
de leguminosas de rápido crescimento na primeira área.
Embora, pouco se conheça sobre as exigências de adubação fosfatada para a
maioria das plantas nativas da Caatinga (ARAÚJO, 2010) e a contribuição dos FMA,
alguns estudos foram realizados. Dentre estes, Burity et al. (2000) avaliando o efeito de
dupla inoculação (FMA e bactérias diazotróricas) e diferentes níveis de P em mudas de
Mimosa caesalpiniifolia Benth., demonstraram que não houve beneficio no crescimento
das plantas com os tratamentos aplicados, porém observaram que doses altas de P
diminuiam a esporulação. Recentemente, Mendes-Filho et al. (2010) avaliando a mesma
espécie vegetal, constataram maior produção de biomassa seca aérea e altura em plantas
inoculadas com FMA do que as adubadas com termofosfato ou composto orgânico.
Santana (2010) observou que mudas de Amburana cearensis (amburana) e Anadenanthera
colubrina (angico-preto) micorrizadas apresentavam maior crescimento do que as não
micorrizadas e cultivadas em solo com adição de esterco bovino. Porém, para mudas de
Myracrodruon urundeuva (aroeira-do-sertão), Santana (2010) observou que maior
crescimento das plantas era alcançado com inoculação de FMA e adubação orgânica.
O conhecimento sobre a dinâmica de FMA e sua eficiência na promoção de
crescimento de plantas nativas da Caatinga pode dar subsídio aos programas de
recuperação de áreas degradadas neste bioma. Assim, os objetivos deste trabalho foram:
(1) avaliar a dinâmica de FMA na rizosfera de Mimosa tenuiflora [Willd.] Poir. e de
Commiphora leptophloeos (Mart.) J.B.Gillett e a influência de fatores climáticos e da
fertilidade do solo; (2) determinar a responsividade de M. tenuiflora à inoculação com
FMA e à adubação fosfatada.
12
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
Caracterização ambiental da Caatinga
A Caatinga é um bioma exclusivamente brasileiro, compreendendo a maior parte
dos estados do Nordeste, como Piauí, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco,
Alagoas, Sergipe, Bahia e a parte norte de Minas Gerais, incluindo o vale do Jequitinhonha
(LEAL et al., 2005), ocupando cerca de 11% do território brasileiro (844.453 Km²) (MMA,
2010).
O relevo é basicamente representado por depressões interplanálticas, com solos
pedregosos e rasos, predominando os Latossolos e Neossolos, derivados do intemperismo
físico. A hidrografia consiste em cursos de água intermitentes e sazonais, que desembocam
no oceano e as temperaturas médias anuais muito elevadas com valores entre 26 a 28 ºC
são características marcantes da Caatinga (PRADO, 2003).
O regime de chuvas é extremamente variável, com precipitações intensas e
sazonalidade irregular, ocorrendo ainda em meses distintos e variando em meses diferentes
de um ano para outro. A irregularidade da disponibilidade de nutrientes e água são a
grande fonte de diferenciação das condições ambientais, sendo estes fatores controlados
pelas características do solo (SAMPAIO, 2010). Entretanto, não é a quantidade total de
chuva anual a característica que define este ambiente, mas sim sua distribuição no decorrer
do ano (PRADO, 2003).
O índice de aridez é definido pela combinação de precipitações irregulares e altas
taxas de evapotranspiração (SAMPAIO, 2010), influenciados pelas massas de ar estáveis
empurradas para o sudeste pelos ventos Alísios, originados da ação do anticlone do
Atlântico sul (PRADO, 2003), que contribuem para eventos de seca (SILVA et al., 2010).
Essas condições ambientais permitem a diversidade vegetal, com pelo menos cinco
mil espécies de fanerógamas, e fisionomias onde predominam as Caatingas arbustivas e
relativamente abertas (SAMPAIO, 2010). Entretanto, ações antrópicas também
influenciam a fisionomia e composição da comunidade vegetal (SILVA et al., 2010).
Os principais impactos ambientais no semiárido brasileiro são causados pelas
atividades agrícolas, pecuária (caprinocultura), mineração e extrativismo, estimando-se que
cerca de 60 % dessa área esteja degradada (TABARELLI & SILVA, 2002). Segundo o
MMA (2010), a Caatinga está ameaçada, possuindo cerca de 45 % de suas áreas
desmatadas. A degradação do ecossistema em regiões semiáridas, em geral, modifica a
vegetação, tornando a menos densa e com um sistema radicular menos desenvolvido, o que
13
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
causa a diminuição da qualidade do solo (SANTOS et al., 2009). Assim, ações para a
recuperação de áreas impactadas com o plantio de espécies nativas de rápido crescimento,
que sejam capazes de aumentar a ciclagem de nutrientes e a qualidade do solo
(MONTAGNINI & SANCHO, 1990), aliado à inoculação com micro-organismos
benéficos do solo, que podem aumentar os processos de mineralização, solubilização e
absorção de nutrientes apresentam-se como uma alternativa.
Plantas nativas da Caatinga
A vegetação da Caatinga compreende uma unidade fitogeográfica bem definida e é
caracterizada pelo seu alto grau de endemismo florístico e particularidades dos diferentes
tipos de vegetação, que podem ter forte relação com o tipo de solo, porém pouco
esclarecida (PRADO, 2003). Plantas nativas da Caatinga possuem características
específicas, como por exemplo, espécies que são efêmeras e de ciclo de vida curto, que
completam seu ciclo no período chuvoso (PORTO, 1986). Outras espécies possuem
reservas hídricas em seus tecidos, evitando a transpiração e consequentemente o estresse
hídrico (ARAÚJO, 2004) e geralmente possuem folhas pequenas como forma de reduzir a
transpiração (ALVES et al., 2009). Além disso, o sistema radicular geralmente é
aprofundado (TROVÃO et al., 2007), limitando a expansão de raízes mais finas, que são
responsáveis pela absorção de água e nutrientes, dentre estes o fósforo (WRIGHT &
WESTOBY, 1999).
As plantas da Caatinga podem ser perinifólias como Capparis flexuosa (L.) L.,
Licania rigida Benth., Maytenus rigida Mart., Ximenia americana L. e Ziziphus joazeiro
Mart., ou decíduas como Myracrodruon urundeuva Allemao, Aspidosperma pyrifolium
Mart. e Pseudobombax marginatum (A. St.-Hil., Juss. & Cambess.) A. Robyns, ou ainda
apresentarem dois picos nas fenofases de brotamento, floração e frutificação, um no
período chuvoso e outro no seco, com maior intensidade na estação chuvosa, a exemplo de
Spondias tuberosa Arruda e Commiphora leptophoeos (Mart.) J. B. Gillett. O grau de
deciduidade durante a estação seca cria microambientes mais úmidos ou mais secos,
propiciando estratégias diferenciadas entre as espécies (BARBOSA et al., 2003).
Quanto aos padrões de crescimento, a ausência de água é o fator que condiciona a
vegetação da Caatinga, pois o déficit hídrico durante grande parte do ano faz com que a
fisionomia e a flora variem grandemente (SAMPAIO, 1995). Os efeitos do ambiente no
crescimento, no desenvolvimento e na produtividade vegetal são evidentes e, portanto,
14
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
devem ser levados em consideração para produção de mudas em programas de
reflorestamento na região semiárida nordestina (CABRAL et al., 2004).
Fatores ambientais, como a irregularidade de chuvas, que acarretam a diminuição
da reserva de água e o aumento da temperatura do solo, modulam estádios fenológicos de
espécies lenhosas da Caatinga, causando abscisão foliar e dificultando a absorção de
nutrientes (SIQUEIRA-FILHO et al., 2010). Dessa forma, quando um dos nutrientes
essenciais não está presente em quantidades satisfatórias ou em condições que o tornem
pouco disponível, a sua deficiência nas células promove alterações no metabolismo (TAIZ
& ZEIGER, 2004).
Leite & Machado (2010) observaram que a maioria de plantas da Caatinga floresce
no período seco, atribuindo este fato à queda das folhas, e consequentemente realocação de
energia para produção de flores. Segundo Barbosa et al. (2003), as espécies que florescem
no período seco apresentam menor dependência da água em relação às que florescem no
período
chuvoso,
sugerindo
ritmos
endógenos
provenientes
das
adaptações
morfoanatômicas e fisiológicas. Assim, a fenologia das plantas e sua possível relação com
micro-organismos do solo poderão contribuir para o sucesso no estabelecimento das
plantas e subsidiar os programas de manejo e conservação desse ecossistema.
As famílias mais frequentes na Caatinga são Caesalpinaceae, Mimosaceae,
Euphorbiaceae, Fabaceae e Cactaceae, sendo os gêneros Senna, Mimosa e Pithecellobium
os mais representativos em número de espécies (DRUMOND et al., 2000). Dentre as
espécies da família Fabaceae destaca-se a jurema-preta [Mimosa tenuiflora (Willd.) Poir],
que ocorre nos estados do Maranhão, Piauí, Pernambuco, Alagoas, Rio Grande do Norte,
Paraíba, Bahia e Ceará (PEREIRA et al., 2003; MAIA, 2004), caracterizada por ser
caducifólia, possuir de 4-7 metros de altura, caule ereto ou levemente inclinado, com casca
de cor castanho escura e rugosa, e ramos de cor castanho avermelhada com acúleos
esparsos. A propagação desta espécie pode ser feita por meio de estacas e rebrota de tocos,
e sua floração ocorre de novembro a fevereiro (MAIA, 2004). Esta espécie fornece lenha e
carvão de alto poder de combustão, possuindo ainda, valor forrageiro e na medicina
popular, sua casca é utilizada em tratamentos de inflamações na pele, devido ao seu valor
antimicrobiano, analgésico e regenerador de células (MAIA, 2004). Tem sido indicada
como uma espécie pioneira no processo de sucessão em áreas que sofrem degradação por
ação antrópica, melhorando a qualidade do solo, apresentando importância na manutenção
da biodiversidade e funcionamento do ecossistema (SAMPAIO, 2005).
15
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Outra espécie que se destaca na vegetação é a umburana-de-cambão [Commiphora
leptophloeos (Mart.) J. B. Gillett], que ocorre nas Caatingas arbóreo-arbustiva de terrenos
calcários, é frequente no Vale do médio São Francisco, possui de 6 a 9 m de altura, tem
caule de casca lisa, fina, laranja-acinzentada e lustrosa que se desprende, deixando exposto
o caule de coloração verde. É considerada heliófita e decídua, perdendo rapidamente as
folhas com a chegada da estação seca. A reprodução sexuada ocorre durante a estação
chuvosa, florescendo de novembro a dezembro. As sementes apresentam baixa
longevidade e o percentual de germinação das sementes é inferior a 50% (CARVALHO,
2009). A resina tem emprego na fabricação de vernizes e lacres e de sua semente se extrai
um óleo que tem efeito medicinal. Apresenta valor madeireiro elevado e diversificado,
sendo utilizada na marcenaria, construção civil, para confecção de carrancas e esculturas
diversas, além disto, na medicina popular é utilizado como xarope, tônico e cicatrizante
(MAIA, 2004).
Espécies pioneiras, como jurema-preta (Mimosa tenuiflora); e espécies não
pioneiras, como umburana-de-cambão (Commiphora leptophloeos) (PEREIRA, 2011)
podem ser utilizadas para revegetação da Caatinga, pois apresentam crescimento rápido e
poucas exigências; e possuem risco de extinção devido ao desenvolvimento lento e
limitada quantidade de sementes, respectivamente.
Fungos Micorrízicos Arbusculares
Em 1885, Albert Bernard Frank, estudando relações entre a microbiota do solo e
plantas introduziu o termo micorrizas (MOREIRA & SIQUEIRA, 2006). Estima-se que
estas surgiram há pelo menos 400 milhões de anos, e desde então, possuem papel
importante nas interações com planta em diversos ecossistemas (SMITH & READ, 2008).
Os Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA) são os mais comuns e fazem
associação simbiótica mutualística com angiospermas, gimnospermas, pteridófitas e
briófitas. O termo micorriza arbuscular é derivado de sua estrutura característica, o
arbúsculo, que ocorre dentro das células corticais das raízes, considerada um diagnóstico
da simbiose funcional (MORTON & BENNY, 1990). Além dos arbúsculos, os FMA são
reconhecidos por formar uma rede de hifas bem desenvolvida, vesículas e células
auxiliares, sendo estas últimas específicas de alguns gêneros (SMITH & READ, 2008).
Os FMA pertenciam anteriormente à classe Zygomycetes, um grupo com espécies
primordialmente sapróbias. Considerando a natureza simbiótica mutualista, caracterizada
pela formação de arbúsculos, esses fungos foram colocados em um novo filo denominado
16
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Glomeromycota (SCHÜβLER et al., 2001) e seus esporos, denominados glomerosporos
(GOTO & MAIA, 2006).
A associação simbiótica do tipo arbuscular é caracterizada pelo movimento bidirecional, onde nutrientes são absorvidos pelos fungos e transferidos à planta e esta
transfere fotossintatos aos fungos, proporcionando assim uma estreita ligação entre a raiz
da planta e o solo (ORTAS & VARMA, 2007). Portanto, a simbiose micorrízica arbuscular
tem três componentes importantes: a planta, o fungo e o solo (SMITH & READ, 2008).
Os FMA são considerados, de modo geral, não específicos quanto ao hospedeiro
(SMITH & READ, 2008), entretanto, a hipótese de especificidade funcional ou
preferencial é sugerida (MARTÍNEZ-GARCÍA & PUGNAIRE, 2011). Rojas-Pouyu et al.
(2006) avaliaram a compatibilidade entre 16 espécies vegetais e dez isolados de FMA e
observaram que Glomus clarum e Glomus etunicatum tiveram efeito significativo no
crescimento de todas as espécies, ao contrário de Acaulospora scrobiculata que teve ação
mais restrita.
Segundo Koide (2010), a associação micorrízica pode influenciar a reprodução
sexual das plantas em vários aspectos, por exemplo, o cronograma de eventos reprodutivos
e a quantidade e qualidade de frutos e sementes, resultando em maior vigor e capacidade
das plantas em competir. As plantas, por outro lado, podem interferir na comunidade de
FMA através da liberação de exudatos que irão influenciar no metabolismo micorrízico
(CARDOSO & NOGUEIRA, 2007).
Espécies vegetais modulam a comunidade de FMA que está em seu entorno,
podendo criar mecanismos de feedback negativos ou positivos, que resultarão na
manutenção da diversidade, ou em manchas de dominância de poucos isolados e
hospedeiros, respectivamente (BEVER et al., 2002).
Na relação fungo-planta outros fatores externos podem influenciar a simbiose, tais
como condições edáficas, dentre elas a composição dos solos, umidade, temperatura, pH,
capacidade de troca catiônica, além de ações antrópicas incluindo compactação do solo,
metais pesados e pesticidas (ENTRY et al., 2002).
Fatores que afetam a ocorrência de FMA em plantas nativas
A associação micorrízica ocorre na maioria das fanerógamas, estimando-se que
aproximadamente 97 % das espécies formem este tipo de interação (SMITH & READ,
2008), incluindo espécies de interesse agronômico, forrageiro e florestal (MOREIRA &
SIQUEIRA, 2008). Distribuídos em diversos biomas, os FMA podem afetar o
17
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
funcionamento de ecossistemas, desde a alocação de carbono até a imobilização de
nutrientes (ALLEN, 1991). Entretanto, a abundância e a diversidade de FMA são
resultantes da complexa interação com os demais componentes, ou seja, planta e solo
(MEHROTRA, 2005).
A persistência de FMA nos ecossistemas depende da formação e sobrevivência de
seus propágulos (por exemplo, glomerosporos, hifas e raízes colonizadas). Os
glomerosporos são considerados estruturas de resistência, enquanto as hifas constituem a
principal fonte de inóculo em ambientes sem perturbação ou em equilíbrio (KABIR, 2005).
Em ecossistemas naturais, com solos de baixa fertilidade ou disponibilidade de
água, o incremento na absorção de nutrientes pelo micélio externo pode levar ao
crescimento de plantas e sua reprodução, tornando-as mais competitivas e capazes de
tolerar estresses ambientais em relação às plantas não micorrizadas (ORTAS & VARMA,
2007). Em regiões áridas e semiáridas os FMA têm papel importante na adaptação de
plantas, contribuindo para a nutrição, estabelecimento, persistência, diversidade e
produtividade das plantas (GONZÁLEZ-CHÁVEZ & FERRERA-CERRATO, 2007).
As variações sazonais em ambientes áridos podem alterar a associação micorrízica,
uma vez que características intrínsecas da planta hospedeira como a presença ou não de
folhas (GARRIDO et al., 2010) e consequente modificação na taxa fotossintética
(FRANKEN, 2010), além de variações na liberação de exsudatos radiculares (KAPOOR &
MUKERJI, 2006), afetam a micorrização. Camargo-Ricalde & Dhillion (2003) observaram
que espécies endêmicas de Mimosa, que ocorrem no México, servem como “ilhas de
recursos”, ou seja, estas plantas podem aumentar o teor de nutrientes, bem como o número
de propágulos micorrízicos, servindo como plantas isca em cultura armadilha para FMA.
A fenologia das plantas infuencia a dinâmica da associação micorrízica, pois Kabir
et al. (1997) constataram menor densidades de hifas no início da floração do milho e
aumento na colonização micorrízica na mudança da fase de floração para a frutificação,
com posterior redução.
Além disto, fatores do solo, como a variação temporal na disponibilidade de
fósforo, podem influenciar a colonização micorrízica causando mudanças na reprodução da
planta (KOIDE, 2010). Kabir et al. (1997) demonstraram que a introdução de altas
concentrações de fertilizantes convencionais pode reduzir a colonização micorrízica,
enquanto que a textura arenosa do solo aumenta a densidade de hifas.
Comparando distintas áreas na região semiárida do Brasil, Pagano et al. (2011)
observaram que o número de glomerosporos (NG) foi maior em área com vegetação de
18
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Carrasco (degradada), do que em Reserva Legal (preservada), sugerindo efeito seletivo das
espécies vegetais sobre a comunidade de FMA. Essa hipótese foi confirmada por MartínezGarcía & Pugnaire (2011), os quais compararam as rizosferas de Lobularia maritima
(Brasicaceae) e de Ballota hirsuta (Labiataea) em áreas semiáridas, e constataram maior
riqueza e diversidade de FMA na primeira espécie.
A sazonalidade pode afetar a atividade dos FMA; visto que Fontenla et al. (1998)
relataram que o número de glomerosporos foi menor no período chuvoso do que no seco
em rizosfera de Austrocedrus chilensis (D. Don) Florin et Boutelje, conífera nativa da
Argentina. Em áreas semiáridas de Alagoas, Souza et al. (2003) encontraram maior NG e
diversidade de FMA no período seco, porém os valores de NMP parecem depender do teor
de P no solo.
Similarmente, Silva et al. (2001) encontraram diferenças entre as estações para o
NMP, sendo maior no período seco, em área de Caatinga preservada, porém, o número de
glomerosporos (NG) não foi afetado pelos períodos de coleta. Mais tarde, trabalhando na
mesma área, Silva et al. (2005) observaram que as espécies de FMA que ocorriam no
período seco diferiam das encontradas no chuvoso.
A avaliação de FMA, pela contagem de glomerosporos em rizosfera no campo,
pode muitas vezes ser superestimada, pois existem glomerosporos não viáveis em maior
quantidade quando comparado aos viáveis (LIMA et al., 2007), ressaltando-se ainda, que a
ausência de glomerosporos não indica necessariamente que não exista uma comunidade de
FMA (MEHROTRA, 2005). Desta forma, outros métodos de detecção de FMA presentes
no solo devem ser considerados, dentre estes o número de propágulos infectivos. Por outro
lado, o método e o hospedeiro vegetal utilizado podem resultar em variação na resposta
produzida nos trabalhos. Maia et al. (2010) enfatizam a importância de padronização dos
métodos de avaliação, de forma a obter avanços na compreensão da dinâmica desta
associação em solos da Caatinga.
Plantas nativas – responsividade à micorrização e à adubação fosfatada
O fósforo é fundamental nos processos vitais, dentre estes a divisão celular, estando
ainda diretamente relacionado ao acúmulo de matéria seca, taxa fotossintética, formação de
açúcares e amidos, promovendo ainda rápida formação e crescimento de raízes (DECHEN
& NACHTIGALL, 2007).
O fósforo existe em abundância na natureza, sendo o décimo elemento mais
comum, com cerca de 1.050 ppm na crosta terrestre (LOUREIRO et al., 2008) e embora
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
não seja um recurso renovável, o maior problema está em sua solubilidade no solo, restrita
apenas a 0,1 % (NOVAIS et al., 2007), tornando-o limitante para o crescimento de plantas
(FOTH, 1990).
O conhecimento sobre a fertilidade do solo é essencial em qualquer ecossistema,
tanto para sua manutenção, quanto para seu manejo e recuperação (ARAÚJO et al., 2008).
O fósforo é o nutriente mais limitante da produtividade de biomassa em solos tropicais, e
os solos brasileiros são carentes em P devido à origem do material e à forte interação do
fósforo com o solo (NOVAIS & SMYTH, 1999). O fósforo provindo dos fertilizantes
reage rapidamente com o solo, sendo convertido em formas que as plantas não absorvem,
chamada não-lábil (NOVAIS et al., 2007). A taxa natural de liberação de fosfato é,
portanto, extremamente lenta e muitas vezes é o fator limitante para o crescimento da
planta (DEACON, 2006).
A disponibilidade do fósforo também é afetada por fatores químicos e biológicos,
assim, formas eficientes para o uso deste elemento devem ser buscadas. Desta forma,
alternativas devem ser criadas para uma produção vegetal adequada, sem que haja
desperdícios em sua aplicação (CARDOSO et al., 2010). A aplicação de FMA pode ser
alternativa para incrementar a absorção de P em solos com baixo teor de nutrientes,
visando reduzir os custos com fertilizantes fosfatados e ainda manter a qualidade do solo
(ORTAS & VARMA, 2007).
Os solos do semiárido brasileiro são considerados pobres e pouco evoluídos, sendo
o fósforo o elemento mais limitante (ARAÚJO et al., 2008). Outros fatores como variações
topográficas, tipo de solo, altitude e pluviosidade (DRUMOND et al., 2000) podem
restringir a absorção de elementos do solo, contribuindo para a redução do crescimento das
plantas (GOMES et al., 1997). Além disso, os componentes do solo, que podem ser de
natureza física, mineral e química, e biológica podem influenciar positiva ou
negativamente o crescimento de plantas (MEURER, 2007). Diante do exposto, é mais
interessante e adequado fazer com que as plantas aproveitem ao máximo o P natural do
solo, quando houver concentração razoável, do que fornecê-lo como adubo. Para isso, é
necessária a existência de boas condições para a solubilização e a mineralização desse
elemento (GOMES, 2008).
Os FMA produzem extensas redes de hifas no solo, proporcionando grande área de
superfície para a absorção de fósforo (DEACON, 2006); a melhoria na absorção de fosfato
é o maior benefício gerado pelos FMA (CARDOSO et al., 2010). Contudo, em condições
de elevada fertilidade, a micorrização pode ter efeitos depressivos à planta, mas os
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
mecanimos envolvidos neste processo são pouco esclarecidos, havendo somente hipóteses
(MOREIRA E SIQUEIRA, 2006). Segundo Neumann & George (2010), os efeitos
esperados são dependentes da compatibilidade entre plantas e FMA em nível celular, ou
ainda, relacionados aos diferentes ciclos de vida ou desenvolvimento de estratégias de
crescimento dos micélios dos diferentes isolados de FMA.
Segundo Moreira & Siqueira (2006), em geral, espécies arbóreas nativas que
possuem sementes grandes e com baixa exigência ou alta eficiência nutricional são
geralmente pouco responsivas ou respondem positivamente à micorrização em condições
de baixa disponiblidade de nutrientes, ou ainda podem variar sua responsividade em
virtude da fenologia da planta. A responsividade é definida como a magnitude da resposta
da planta à inoculação com FMA em uma determinada condição de crescimento
(MOREIRA & SIQUEIRA, 2006). Entretanto, o que define a dependência micorrízica está
restrito às propriedades da planta ou do seu genótipo, tornando-a incapaz de crescer ou
sobreviver na ausência de FMA em determinada condição de fertilidade do solo (JANOS,
2007).
Os efeitos de diferentes doses de fósforo e inoculação micorrízica têm sido
relatados para espécies nativas em diversos ecossistemas do Brasil. Em plantas nativas do
cerrado, Pouyú-Rojas & Siqueira (2000) observaram que em sesbânia (Sesbania virgata
(Caz.) Pers.) e tamboril [Enterolobium contortisiliquum (Vell.) Morong], a época da
inoculação com FMA (antes do transplante, durante o transplante ou na formação das
mudas) não influenciava os parâmetros de crescimento dessas espécies, entretanto na maior
dose de fósforo (100 mg Kg-1) constatou-se diferenças entre estes vegetais.
A aplicação de P em solo com microbiota nativa não afetou a esporulação e
colonização micorrízica em mudas de sabiá (Mimosa caesalpiniifolia Benth), entretanto na
maior dose de P (40 kg/ha), mudas inoculadas com FMA exóticos apresentavam aumento
na colonização radicular e diminuição no número de glomerosporos (BURITY et al.,
2000).
Para mudas de leucena [Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit.] e pau-ferro
(Caesalpinia ferrea Mart.), Siqueira e Saggin-Júnior (2000) constataram incremento na
produção de biomassa seca aérea (BSA) em mudas micorrizadas, porém o número de
glomerosporos e a colonização micorrízica foram reduzidos na medida em que foi
aumentada a concentração de fósforo na solução do solo (0,002 para 0,2 mg L-1). FloresAylas (2003) demonstrou que a biomassa seca da parte aérea de seis espécies arbóreas foi
incrementada pela inoculação com Glomus etunicatum até 0,02 mg L-1 de P na solução do
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
solo, entretanto o efeito da micorrização foi inibido na maior concentração de P (0,2 mg L1
).
Um aspecto que deve ser considerado é que as espécies vegetais podem variar
quanto à exigência de P e requererem baixas doses deste nutriente em sua fase de muda,
como é o caso do cajueiro-anão-precoce, que não apresentou resposta significativa à
aplicação de fósforo no solo; por outro lado, a inoculação com FMA se mostrou vantajosa
para o desenvolvimento do mesmo (WEBER et al., 2004).
Em outras espécies, como a embaúba (Cecropia pachystachya Trécul), não houve
efeito significativo da interação entre micorrização e doses de P utilizadas na formação das
mudas, porém para a massa seca radicular, plantas inoculadas com FMA apresentaram
maior acúmulo (CARNEIRO et al., 2004). Estes autores ressaltam que a formação de
mudas de embaúba utilizando FMA em baixas doses de P2O5 produz plantas mais
vigorosas e com maior porcentagem de sobrevivência ao campo.
Avaliando o efeito da inoculação micorrízica e da adubação fosfatada na formação
e pós-transplante de espécies arbóreas nativas do sul do Brasil, Vandresen et al. (2007)
verificaram que a inoculação não foi efetiva para o crescimento de mudas em substrato
orgânico e que a simples mistura de fertilizantes comercias promove a produção de mudas
de alta qualidade. Contudo, a inoculação com FMA foi fundamental para estabelecimento
destas espécies no campo, pois aumentou a taxa de sobrevivência.
Para plantas da Caatinga, há a hipótese de que a responsividade seja modulada
pelas condições adversas do ambiente como o estresse hídrico e a baixa fertilidade dos
solos (SOUSA et al., 2008). Considerando que poucas plantas nativas da Caatinga foram
estudadas em relação à responsividade à micorrização, o aumento no conhecimento das
vantagens promovidas pela simbiose poderá contribuir para a produção, manejo e
conservação da vegetação deste bioma.
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
ARTIGO I:
Dinâmica de fungos micorrízicos arbusculares (FMA) em
rizosfera de Mimosa tenuiflora [Willd.] Poir. e Commiphora
leptopholeos (Mart.) J. B. Gillett no semiárido do Vale do São
Francisco – Pernambuco, Brasil.
Artigo a ser submetido ao Journal of Arid Environments.
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Resumo:
As florestas tropicais secas no Brasil são representadas pela Caatinga, tipo de vegetação
presente em grande parte da região nordeste, que possui clima semiárido. Neste cenário,
naturalmente adverso, as plantas desenvolvem adaptações específicas para sobreviver.
Neste sentido, os Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA) têm papel fundamental no
estabelecimento vegetal, aumentando a absorção de água e nutrientes, que são escassos
neste ambiente. O objetivo deste trabalho foi avaliar a dinâmica de FMA em rizosfera de
plantas nativas da Caatinga (Mimosa tenuiflora [Willd.] Poir. e Commiphora leptopholeos
(Mart.) J. B. Gillett) e a influência de fatores ambientais e da fertilidade do solo sobre os
FMA. Coletas de solo e raízes foram realizadas no semiárido de Pernambuco, no período
de janeiro a agosto de 2011, com registros dos dados climáticos e estádio fenológico dos
hospedeiros. A atividade micorrízica foi avaliada por contagem de glomerosporos,
colonização micorrízica e NMP de propágulos, e as espécies de FMA identificadas. Foram
comparados os meses de coleta (janeiro a agosto) e hospedeiros (M. tenuiflora e C.
leptopholeos). Para o número de glomerosporos (NG) houve influência do período de
coleta e dos hospedeiros, com picos em fevereiro e junho e maior NG na rizosfera de C.
leptopholeos em relação à de M. tenuiflora. Maior colonização micorrízica foi observada
em M. tenuiflora em agosto, enquanto que para C. leptopholeos os maiores percentuais
foram obtidos em maio. Maior número de propágulos de FMA foi encontrado no mês de
maio (816,5 propágulos/cm3 de solo) na rizosfera de C. leptopholeos, e menor em
fevereiro, na rizosfera de M. tenuiflora (12,4 propágulos/cm3 de solo). Houve correlação
positiva do NMP com a colonização micorrízica, e negativa com temperatura e
precipitação para M. tenuiflora. A identificação das espécies de FMA revelou maior
diversidade na rizosfera de C. leptopholeos do que na de M. tenuiflora, com maior número
de espécies dos gêneros Acaulospora, Gigaspora e Glomus. Conclui-se que a atividade
micorrízica na rizosfera de M. tenuiflora ocorre em menor intensidade do que em C.
leptopholeos, sendo a quantidade de propágulos na rizosfera deste último hospedeiro
relacionada indiretamente à radiação solar e presença ou não de folhas. A fertilidade é um
dos fatores que podem originar as diferenças encontradas nas rizosferas estudadas.
Palavras chave: propágulos, atividade micorrízica, sazonalidade, fenologia, fertilidade do
solo.
24
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
1. Introdução
A produtividade primária em florestas secas tropicais é controlada pela duração do
período chuvoso, visto que a disponibilidade de água irá determinar a fotossíntese, e
consequentemente afetar a produtividade do ecossistema, a dinâmica de nutrientes,
regulando a decomposição da matéria organica, a produção de raízes finas e a dinâmica de
micro-organismos (JARAMILLO et al., 2011).
No Brasil, as florestas tropicais secas são representadas pela Caatinga, tipo de
vegetação presente em grande parte da região Nordeste, na qual predomina o clima
semiárido, com taxa anual de precipitação pluviométrica entre 500 e 750 mm, temperatura
variando de 23 a 27 °C e umidade relativa em torno de 50%, com irradiação solar de 2.800
h/ano e alta evapotranspiração (aproximadamente 2000 mm/ano) (SAMPAIO, 1995). As
secas quando são prolongadas levam à redução da proteção do solo e da disponibilidade de
água às plantas (FAO, 2000). Neste cenário, naturalmente adverso, as plantas desenvolvem
adaptações específicas para sobreviver, tais como raízes profundas ou transformadas em
xilopódios (BARBOSA et al., 2003; CAVALCANTI et al., 2006).
Os fungos micorrízicos arbusculares (FMA), que formam associação simbiótica
mutualística com raízes de plantas, podem contribuir para que os vegetais cresçam em
condições adversas, como baixa fertilidade do solo e pouca aeração, irregularidade das
precipitações e períodos de seca prolongados (SYLVIA & WILLIAMS, 1992). Barea et al.
(2011) sugerem que há especificidade nas interações entre fungo e planta, resultando em
controle da população de plantas e de FMA. Tal fato pode resultar em diferenças na
composição de FMA em determinada rizosfera, como constatado por Martínez-García &
Pugnaire (2011), que encontraram maior riqueza e diversidade de FMA na rizosfera de
Lobularia maritima (Brasicaceae) em relação à Ballota hirsuta (Labiataea) em áreas
semiáridas.
Esta diferença nas combinações associativas com os FMA pode trazer benefícios às
plantas, mas seus efeitos podem variar dependendo das condições ambientais e da
interação entre os simbiontes (GODBOLD & SHARROCK, 2003). Além disso, o teor de
nutrientes do solo e a distribuição da precipitação são responsáveis pelas variações
espaciais e diversidade genética em comunidades de FMA (BAREA et al., 2011).
Outros fatores que podem afetar os FMA são a fenologia do hospedeiro, o tipo de
solo e o manejo adotado. Kabir et al. (1997) observaram variação sazonal na abundância
de hifas no solo e na intensidade de colonização micorrízica em plantas de milho, sendo
um pouco maior em solo arenoso do que em argiloso. Os autores constataram ainda que a
25
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
utilização de manejo reduz a produção de hifas e colonização micorrízica, sendo esta
última afetada pela fenologia, com percentuais crescentes a partir do desenvolvimento
inicial até a frutificação.
Para ambientes áridos, Yang et al. (2011) verificaram que número de
glomerosporos e colonização micorrízica foram correlacionadas negativamente ao pH do
solo. Panwar et al. (2011), na Índia central, encontraram correlação negativa entre número
de glomerosporos (NG), pH e P, e ausência de colonização micorrízica em plantas de trigo
quando a temperatura do solo era elevada (25 a 29 °C). Para a região semiárida do Brasil,
Pagano et al. (2011) demonstraram que o tipo de vegetação modifica a comunidade de
FMA, e que esta pode servir como indicador da qualidade do solo. Além disto, Covacevich
& Berbara (2011) sugerem que as características fisico-químicas do solo influenciam esta
comunidade muito mais do que estágios sucessionais da vegetação em que ela está
inserida.
Em áreas de Caatinga preservada no norte da Bahia, Silva et al. (2001) constataram
que não havia diferença para o NG entre os períodos seco e chuvoso, entretanto o período
sem chuva apresentava maior NMP, sugerindo que as demais fontes de propágulos, como
raízes colonizadas e micélio externo poderiam estar atuando como fonte de propágulo
durante o período seco. Em contrapartida, é possível que exista relação entre NG e NMP,
num mesmo período, e isto dependerá da área amostrada (SOUZA et al., 2003). Estes
autores observaram que a sazonalidade na colonização micorrízica pode afetar os
hospedeiros de forma distinta, enquanto que em plantas Caesalpinia pyramidalis Tul. o
percentual de colonização micorrízica (9,5 % – período seco a 40,6 % - período chuvoso)
diferia entre os períodos, em Piptadenia sp. o efeito da sazonalidade era menos evidente
(18,6 % - período seco e 17,7 % - período chuvoso).
Em relação à diversidade de FMA, em áreas semiáridas de Alagoas, Souza et al.
(2003) relataram maior diversidade de FMA no período seco. Silva et al. (2005)
identificaram 15 espécies de FMA em área de Caatinga, sendo quatro exclusivas do
período chuvoso, três do seco e oito presentes em ambos os períodos. Recentemente, Goto
et al. (2010) relataram a ocorrência de 79 táxons de FMA na Caatinga; segundo os
autores, este número pode ser ainda maior considerando o alto endemismo biológico deste
bioma.
Espécies de Mimosa são encontradas no semiárido brasileiro, com destaque para
[Mimosa tenuiflora (Willd.) Poir.], caracterizada pela produção abundante de flores após as
primeiras chuvas (MAIA 2004). Franco et al. (1995) relatam a utilização de espécies de
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Mimosa, dentre essas M. tenuiflora, associadas a microsimbiontes, para recuperação de
solos degradados devido à capacidade de aporte de matéria orgânica, proteção do solo e
ciclagem de nutrientes. Posteriormente, Camargo-Ricalde & Dhillion (2003) demonstraram
que certas espécies de Mimosa podem servir como “ilhas de recursos”, por sua rizosfera
ser rica em nutrientes e em propágulos micorrízicos, afetando a produção de
glomerosporos e servindo como planta isca em cultura armadilha para FMA. Em área de
Caatinga, no estado de Alagoas, plantas de Mimosa apresentaram percentual de
colonização micorrízica entre 18 e 31 %, no período seco e chuvoso, respectivamente, e foi
registrado baixo número de glomerosporos (1 glomerosporo/g) na rizosfera (SOUZA et al.,
2003).
Outra espécie encontrada na Caatinga é Commiphora leptopholeos (Mart.)
J.B.Gillett, caracterizada pela baixa densidade da madeira, caule suculento e com floração
durante a estação seca (LIMA, 2007), sendo considerada de sucessão ecológica secundária
e de difícil propagação, devido à baixa produção de sementes (MAIA, 2004). Assim como
muitas espécies na Caatinga, ainda não há relatos de simbiose micorrízica em C.
leptopholeos.
Nesse contexto, o objetivo deste trabalho foi avaliar a dinâmica de FMA na
rizosfera de duas espécies de plantas nativas da Caatinga (Mimosa tenuiflora e
Commiphora leptopholeos) e a influência dos fatores climáticos e da fertilidade do solo na
formação de propágulos micorrízicos.
2.
Material e Métodos
2.1.
Área de estudo
A área de estudo está inserida no sertão do estado de Pernambuco (Latitude: 09º22'
S/Longitude: 40º33' W), com clima tipo BSh (KÖPPEN, 1931), caracterizado como
semiárido com baixa umidade e precipitação variando de 300 a 800 mm. Dados de
precipitação média, temperatura e radiação solar durante o período de estudo (janeiro a
agosto de 2011) são apresentadas na Figura 1. A temperatura do solo foi mensurada a 20
cm de profundidade com auxílio de termômetro digital de solo acoplado a uma sonda
(Tabela 1), juntamente com anotações mensais da fase fenológica das duas espécies nativas
estudadas: Mimosa tenuiflora, espécie pioneira e Commiphora leptopholeos, espécie
secundária em sucessão ecológica (MAIA, 2004).
27
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
2.2.
Coletas e análises do solo
As coletas foram realizadas em uma área de Caatinga de 500 m2. Foram selecionadas duas
áreas, na primeira havia dominância de M. tenuiflora, e na segunda de C. leptopholeos,
todas em fase adulta. Amostras de solo provindas da rizosfera de M. tenuiflora e C.
leptopholeos foram coletadas aleatoriamente, as quais distavam 5 m um do outro, com
auxílio de um trado até a profundidade de 20 cm, formando seis amostras compostas de
cada espécie vegetal, a partir de três subamostras, no período de janeiro a abril (estação
chuvosa) e de maio a agosto de 2011 (estação seca), totalizando oito coletas. Para a
caracterização química, parte de cada uma das seis amostras compostas foi homogeneizada
e enviada ao Laboratório de Solos da Embrapa Semiárido (Tabela 2). Para avaliação das
variáveis
da
associação
micorrízica
as
amostras
compostas
foram
analisadas
individualmente.
2.3.
Variáveis da associação micorrízica na rizosfera de M. tenuiflora e C. leptopholeos
Determinação do número de glomerosporos - Glomerosporos foram extraídos de 50 g de
solo por peneiramento úmido (GERDEMANN & NICOLSON, 1963), seguido de
centrifugação (2500 rpm) em água e sacarose a 40% (JENKINS, 1964 modificado) e
quantificados em placa canaletada com auxilio de estereomicroscópio (40x).
Colonização micorrízica - Após cada coleta, raízes dos dois hospedeiros foram separadas,
clarificadas e coradas pelo método de Phillips & Haymann (1970) modificado,
introduzindo-se mais uma etapa de clarificação com solução de KOH 10% e H2O2 10%
(1:1 v/v). A porcentagem de colonização radicular foi determinada pelo número de
fragmentos de raízes colonizadas dividido pelo total de fragmentos observados ao
microscópio (aumento de 10x), para cada um dos hospedeiros, de acordo com Biermann &
Linderman (1981).
Número Mais Provável (NMP) de propágulos infectivos - Para esta avaliação, foram
utilizadas, de cada coleta, duas repetições por hospedeiro, formadas a partir das amostras
compostas de 1 a 3 e de 4 a 6, de cada espécie vegetal. O número de propágulos infectivos
de FMA no solo foi avaliado seguindo o método de Feldmann & Idzack (1994). O solo
coletado foi diluído em areia lavada e autoclavada por um período de uma hora, a 120 °C,
nas proporções de 0; 1/10; 1/100 e 1/1000, com 5 repetições para cada diluição. Em cada
vaso (160 g) foram colocadas duas sementes de milho (Zea mays L. var. caatingueiro), e
28
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
após dez dias fez-se o desbaste, permanecendo uma planta por vaso. Trinta dias após o
início do experimento as raízes foram coletadas, lavadas em água corrente, clarificadas e
coradas (Phillips & Haymann, 1970) e avaliadas quanto à presença ou ausência de
colonização micorrízica, sendo o NMP de propágulos infectivos determinado pela tabela
de Cochran (1950).
Identificação das espécies de FMA - Depois de contados, os glomerosporos foram
montados em lâminas com PVLG (álcool polivinílico em lactoglicerol) e PVLG+ reagente
de Melzer + (1:1 v/v) e observados ao microscópio. Para identificação foram consultados o
Manual para Identificação de FMA (SCHENCK & PÉREZ, 1990), a base de dados da
International
Culture Collection of
(Vesicular) Arbuscular
Mycorrhizal
Fungi
(http://invam.caf.wvu.edu), além de publicações com a descrição de novas espécies.
2.4.
Análise dos dados
Foram considerados como fatores para análise os meses de coleta (oito – janeiro a agosto)
e o hospedeiro (dois - M. tenuiflora e C. leptopholeos), em seis repetições, provinda de seis
amostras compostas. Para o NMP foram utilizadas duas repetições, oriundas da junção de
três amostras compostas cada, por período e por hospedeiro. Os dados de NG e CM foram
transformados em raiz de x+1 e arcoseno da raiz de x/100, respectivamente. Os dados de
NG, CM e NMP foram submetidos à análise de variância, e as variáveis que apresentaram
significância foram comparadas pelo teste de médias de Tukey (p≤0,05). Foi realizada
análise de correlação simples entre as propriedades químicas do solo, a atividade
micorrízica e os fatores climáticos (precipitação, temperatura e radiação solar), para cada
hospedeiro estudado. Foi calculado o índice de similaridade de espécies de Sorensen
(MÜLLER-DOMBOIS & ELLEMBERG, 1974) pela fórmula, S= (2c/a+b) x 100, onde S
= (Índice de similaridade); a = espécies encontradas na área 1; b = espécies encontradas no
área 2; c = espécies encontradas em ambas as áreas, para determinar a similaridade das
espécies de FMA entre os hospedeiros e entre os meses de coleta.
3. Resultados
Para o número de glomerosporos (NG), não houve interação entre os meses de
coleta e hospedeiros vegetais, mas os fatores isoladamente tiveram efeito sobre este
parâmetro (Figura 2). Os maiores números de glomerosporos foram observados em
fevereiro e junho (Figura 2a), correspondendo aos meses com maior e menor índice
29
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
pluviométrico, respectivamente (Figura 1), e diferindo significativamente em relação aos
meses de janeiro julho e agosto, porém não diferindo dos meses de março a maio. Em
relação ao hospedeiro, a rizosfera de C. leptopholeos apresentou maior média de NG do
que a de M. tenuiflora (Figura 2b). De modo geral, o NMP de propágulos infectivos de
FMA no solo também foi maior na rizosfera de C. leptopholeos do que na de M. tenuiflora
(Figura 3), sendo os maiores valores encontrados nos meses de maio a julho. O maior
número de propágulos infectivos de FMA foi encontrado na rizosfera de C. leptopholeos
com 816,5 propágulos/cm3 de solo (maio) e menor em Mimosa tenuiflora com 12,4
propágulos/cm3 de solo (fevereiro).
O NMP de propágulos foi correlacionado negativamente com a precipitação (PR)
(r= -0.8393**) e a temperatura do ar (T) (r= -0.7975*), e de forma positiva com a
colonização micorrízica (CM) (r= 0.7964*) na rizosfera de M. tenuiflora. Para C.
leptopholeos, houve correlação negativa entre o NMP e a radiação solar (RS) (r= 0.8893**). A temperatura do ar (T) foi correlacionada positivamente com a radiação solar
(RS) e a precipitação (PR).
Para a colonização micorrízica houve interação entre hospedeiros e meses (Tabela
3). Maior colonização micorrízica em M. tenuiflora foi observada em agosto, enquanto em
Commiphora leptopholeos os maiores percentuais foram observados em abril e maio. A
média de colonização micorrízica diferiu entre os hospedeiros apenas no mês de maio e
agosto.
Foram registradas 19 espécies de FMA (Tabela 4) na rizosfera de M. tenuiflora e de
C. leptopholeos com predominância do gênero Acaulospora com sete espécies, seguido por
Gigaspora e Glomus com quatro espécies cada; os demais gêneros foram representados por
apenas uma espécie. Na rizosfera de C. leptopholeos representantes de Acaulospora
scrobiculata, Ambispora appendicula, Gigaspora margarita e Racocetra fulgida estavam
presentes ao longo do período de avaliação. Na rizosfera de M. tenuiflora apenas
Ambispora appendicula foi detectada no decorrer dos meses de coleta.
Acaulospora excavata, A. rehmii, Acaulospora sp.1, Acaulospora sp.2, A. spinosa,
Gigaspora decipiens e Racocetra fulgida só ocorreram na rizosfera de C. leptopholeos,
enquanto que A. longula, Claroideoglomus etunicatum, Gigaspora gigantea, Glomus
macrocarpum e Orbispora pernambucana foram registradas apenas na rizosfera de M.
tenuiflora. Maior número de espécies (10) foi detectado em fevereiro e março enquanto em
agosto se identificou apenas três espécies.
30
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
O grau de similaridade de espécies de FMA nas rizosferas de M. tenuiflora e C.
leptopholeos foi de 53 %. Para cada mês individualmente, o índice de similaridade revelou
0 % para março, 25 % para junho, 33% para os meses de fevereiro, maio e julho, 50 %
para abril, 57 % para janeiro e 80 % para agosto.
4. Discussão
O baixo número de glomerosporos (NG) (< 1 glomerosporo g-1 de solo) durante
todo o período do estudo confirma a reduzida esporulação (0 a 10 glomerosporos g-1 de
solo) em ambientes semiáridos e a adaptação dos FMA a esta condição limitante,
restrigindo a multiplicação desta forma de propágulo (MAIA et al., 2010).
Avaliando a rizosfera de seis espécies de Mimosa Camargo-Ricalde & Dhillion
(2003) constataram que em quatro delas o NG foi maior durante a estação chuvosa do que
na seca, sugerindo que em regiões áridas e semiáridas os FMA podem ter sua esporulação
determinada por “janelas de umidade”. Este fato foi constatado em nosso estudo, visto que
os meses de maior produção de glomerosporos coincidem com os períodos de maior
precipitação, exeto para o mês de junho, indicando que outros fatores podem afetar a
esporulação. Dentre esses fatores, o hospedeiro vegetal, considerando que o NG na
rizosfera de C. leptopholeos foi cerca de duas vezes mais do que em M. tenuiflora.
Diferenças na esporulação de espécies vegetais em um mesmo período foram observadas
por Oliveira & Oliveira (2010) comparando duas plantas nativas da região amazônica. Este
efeito seletivo das espécies vegetais pode estar relacionado também à fenologia das
plantas. Em região semiárida da Mongólia, Su et al. (2011) verificaram diferenças no NG
entre cinco plantas, bem como entre as fases, sendo a esporulação de FMA maior durante o
crescimento vegetativo e menor no período de floração. Além dos hospedeiros vegetais,
podem existir ainda espécies de FMA temporariamente não esporulantes ou que possuem
ciclos de esporulação mais tardios (OEHL et al., 2010), os quais podem contribuir para um
maior ou menor número de glomerosporos quantificados em campo em dado período.
De modo geral, plantas da Caatinga apresentam colonização micorrízica menor que
50 %, mas percentuais de 80 % podem ser observados (MAIA et al., 2010). Os valores
obtidos neste estudo estão nesta faixa, com a porcentagem de colonização variando de 15 a
71 % em C. leptopholeos e de 21 a 69 % em M. tenuiflora. A diferença encontrada para o
mês de maio e agosto indica que estas espécies vegetais, quando comparadas entre si, ainda
que na mesma área, possuem dinâmica específica de colonização micorrízica, que pode
estar relacionada às características intrísecas da planta e às suas exigencias nutricionais no
31
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
decorrer do tempo. Kabir et al. (1997) verificaram que a colonização micorrízica foi baixa
durante o desenvolvimento foliar, mas aumentou durante a floração e frutificação de milho.
Esses autores observaram ainda que solos com maior teor nutricional apresentavam menor
colonização micorrízica, acrescentando que geralmente esta variável é maior em solo
franco-arenoso do que em argiloso, indicando que a fertilidade e textura do solo podem
interferir na colonização radicular por FMA devido à restrição no desenvolvimento fúngico
em solos pouco drenados e aerados. Martínez-Garcia et al. (2012) demonstraram que o
período seco reduz a presença de arbúsculos e vesículas na raiz, porém sem afetar a
colonização micorrízica total. Similarmente, em nosso estudo não foi observada diferença
da colonização radicular devido à sazonalidade, porém, é provável que se tivéssemos
qualificado as estruturas formadas na colonização, as diferenças poderiam ser mais
evidentes. Além disto, alguns trabalhos ressaltam a importância de utilizar a quantidade de
arbúsculos ao invés da colonização total para predizer mais acuradamente sobre a
qualidade do solo (BAAR, 2010).
A rizosfera de C. leptopholeos abriga maior quantidade de propágulos de FMA em
relação à M. tenuiflora, fato que pode estar relacionado à perda de folhas do primeiro
hospedeiro. Observa-se que em C. leptopholeos maiores valores de NMP são observados
no início da perda de folhas, o que possivelmente causa estresse na comunidade de FMA
devido à diminuição dos fotossintatos fornecidos, estimulando desta forma as espécies de
FMA presentes na rizosfera à produção de esporos, o que pode explicar o NG encontrado
em junho. Segundo Maia et al. (2010), em condições de seca prolongada, é possivel que os
FMA invistam mais energia na colonização radicular, utilizando o hospedeiro vegetal para
se proteger das adversidades ambientais, explicando os resultados obtidos em nosso
estudo. Além disto, a manutenção da colonização micorrízica durante a deciduidade foliar
pode ajudar no estabelecimento vegetal em regiões áridas (TORRES et al., 2011).
Correlações negativas do NMP em relação à temperatura e à precipitação e positiva
com a colonização micorrízica encontrada no presente estudo, pode indicar que a formação
de propágulos de FMA, na rizosfera de Mimosa tenuiflora sofre influência indireta destes
parâmetros climáticos. Mas estes fatores não apresentaram correlação em C. leptopholeos;
neste caso, a radiação solar correlacionou-se negativamente com o NMP. Entretanto, a
rizosfera de Mimosa tenuiflora apresentou baixo NMP (12 a 77 propágulos/cm3 de solo),
quando comparada a C. leptopholeos, durante todos os meses de avaliação, o que pode
sugerir que esta espécie depende dos poucos propágulos existentes no solo para garantir a
colonização radicular. Camargo-Ricalde & Dhillion (2003) demonstraram que de modo
32
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
geral as espécies de Mimosa atuam como “fonte de propágulos” de FMA, exceto M.
adenantheroides e M. texana var. filipes que apresentam em suas rizosferas menor
produção de propágulos em relação a M. calcicola, M. lacerata, M. luisana, M. polyantha,
a exemplo de M. tenuiflora¸ sugerindo que nem todas as espécies atuam como promotores
da formação de propágulos de FMA. Ressalta-se ainda que na região do semiárido
estudada, plantas de C. leptopholeos podem contribuir mais para a propagação dos FMA,
devido à maior produção de propágulos em relação à M. tenuiflora.
A ocorrência de FMA na rizosfera das plantas estudadas, maior em fevereiro e
março, e menor em agosto, coincidiu com os meses de maior e menor precipitação,
respectivamente. Entretanto, apenas sete das 19 espécies de FMA foram comuns às
rizosferas das plantas avaliadas, fato que pode estar relacionado, em parte, à preferência
por hospedeiros, além de fatores relacionados à biologia dos FMA, como seu papel
funcional na comunidade fúngica. Martínez-García & Pugnaire (2011) encontraram maior
riqueza e diversidade de FMA na rizosfera de Balota hirsuta do que no de Lobularia
maritima, sugerindo que ambientes adversos, como regiões semiáridas, modulem a
especificidade de plantas e sua susceptibilidade à colonização. Em relação à predileção por
hospedeiros, Silva et al. (2008) observaram que houve diferença qualitativa na comunidade
de FMA quando relacionada com suas respectivas plantas hospedeiras, afirmando que a
comunidade de FMA sofre grande influência do hospedeiro e das condições do solo, e que
a compatibilidade entre os simbiontes precisa ser considerada como fator decisivo para a
micorrização e a permanência do fungo no ambiente.
Outro fator que pode estar relacionado às diferenças na composição de FMA é a
fertilidade do solo, visto que os teores de matéria orgânica e fósforo na rizosfera de M.
tenuiflora são maiores do que em C. leptopholeos. Martínez-García et al. (2011) sugerem
que as comunidades de FMA na rizosfera de diferentes espécies vegetais são influenciadas
principalmente pelo conteúdo de P, N, matéria orgânica e relações C:N e N:P. Da mesma
forma, Santos & Carrenho (2011) constataram que as propriedades químicas do solo
influenciaram a estruturação das comunidades dos FMA em uma área florestal
remanescente do Paraná, sendo o teor de fósforo negativamente relacionado ao número de
glomerosporos. Similarmente, Alguacil et al. (2010) obtiveram correlação negativa da
diversidade de FMA com a disponibilidade de P no solo e Kamalvanshi et al. (2011)
observaram redução na riqueza de especies de FMA com aumento no teor de P (27,9
Kg/ha).
33
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
A predominância do gênero Acaulospora é relatada em ambientes semiáridos
(MAIA & TRUFEM, 1990; MELO et al., 1997; Souza et al., 2003) e tem sido associada à
presença de solos ácidos (Morton, 1986; Abbott & Robson, 1991), fato constatado em
nosso estudo, considerando que A. scrobiculata ocorreu na rizosfera das espécies vegetais
avaliadas, com pH 5,3 a 5,9.
(Tabela 2). Ao contrário, Kamalvanshi et al. (2011)
observaram a ocorrência de A. scrobiculata em rizosfera de Jatropha curcas L. em áreas
áridas e semiáridas da Índia em solos com pH variando de 6,5 a 8,4. Desta forma, constatase que a ocorrência de certas espécies de FMA pode ser amplamente variada em relação ao
pH.
A relação entre FMA e plantas nativas da Caatinga e os fatores que modulam a
simbiose em ambientes semiáridos do Brasil ainda necessitam de mais estudos. Este
trabalho confirma que fatores como fertilidade do solo, condições ambientais e fenologia
vegetal podem influenciar a dinâmica de FMA em regiões como o semiárido brasileiro.
Nesse sentido, é interessante que trabalhos futuros correlacionem a diversidade de FMA e
de plantas, além das interações que podem existir com outros micro-organismos do solo,
estudos estes, que são importantes para os programas de preservação e recuperação
ambiental nesse bioma.
Conclusões
 A formação de propágulos de FMA na rizosfera de M. tenuiflora indica que não há
uma variação na produção dos mesmos, pois estes se mantiveram de certa forma,
constantes durante o período de estudo;
 A produção de propágulos de FMA na rizosfera de C. leptopholeos coincide com a
presença ou não de folhas, sendo que a radiação solar afeta indiretamente esta
formação;
 A fertilidade do solo pode contribuir para selecionar as comunidades de FMA, visto
que as quantidades de P e de matéria orgânica foram distintos nas rizosferas das
espécies vegetais.
Agradecimentos
À FACEPE pela concessão de bolsa de mestrado e financiamento do projeto (APQ-12652.03/10), ao CNPq pelo auxílio (Proc. 562637/2010-9) e bolsa PQ concedida a
(A.M.Y.M.). À Embrapa Semiárido pelas análises do teor nutricional vegetal e do solo e à
equipe do Laboratório de Microbiologia da Univasf/CCA.
34
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Figura 1. Precipitação média, temperatura e radiação em área de Caatinga, no município de
Petrolina, durante o período de estudo.
Figura 2. Número médio de glomerosporos (NG) no decorrer dos meses (A) e em relação
aos hospedeiros vegetais Mimosa tenuiflora e Commiphora leptopholeos (B). Barras que
apresentam a mesma letra não diferem pelo teste de Tukey (5%).
Figura 3. Número Mais Provável de propágulos infectivos de FMA na rizosfera de Mimosa
tenuiflora e Commiphora leptopholeos nos períodos de janeiro a agosto de 2012, no
município de Petrolina.
35
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Tabela 1. Temperatura média do solo a 20 cm de profundidade e fase fenológica das duas espécies vegetais Mimosa tenuiflora e Commiphora
leptopholeos, nativas da Caatinga.
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago
Mimosa tenuiflora
Temperatura do solo (°C)
Fase Fenológica
27,7
30,6
27,5
26,7
27,2
26,2
25,8
27,5
Com Folhas
Com Folhas
Com Folhas
Com Folhas
Com Folhas
Com Folhas
Com Folhas
Com Folhas
Commiphora leptopholeos
Temperatura do solo (°C)
Fase Fenológica
28,7
30,3
27,7
28,0
27,7
26,5
27,5
31,0
Com Folhas
Com Folhas
Com Folhas
Com Folhas
Sem Folhas
Sem Folhas
Sem Folhas
Sem Folhas
36
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Tabela 2. Teor de matéria orgânica (MO), nutrientes e pH do solo rizosférico de Mimosa tenuiflora e Commiphora leptopholeos, no período de
janeiro a agosto de 2012, no município de Petrolina-PE, no semiárido.
Plantas
M. tenuiflora
C. leptopholeos
jan
fev
Mar
abr
mai
jun
jul
ago
M.O. (g/Kg)
22,45
28,55
13,14
24,41
26,48
30,41
25,45
14,79
pH*
5,3
5,3
5,4
5,5
5,5
5,3
5,3
5,4
P (mg/dm3)
39,45
32,85
101,25
64,5
70,5
68,25
30,23
33
K (mg/dm3)
0,5
0,43
0,73
0,73
0,73
0,71
0,51
0,49
Ca (mg/dm3)
4,0
3,5
4,5
4,4
4,1
3,6
3,8
4,0
Mg (mg/dm3)
2,1
2,5
2,6
2,2
2,0
2,3
2,2
2,1
Na (mg/dm3)
0,04
0,03
0,05
0,05
0,05
0,05
0,04
0,04
Al (mg/dm3)
0,05
0,05
0,05
0,05
0,05
0,05
0,05
0,05
C.E dS/m
0,67
0,29
0,47
0,5
0,49
0,48
0,29
0,48
CTC
12,91
12,23
13,55
11,5
10,84
11,61
11,83
10,59
M.O. (g/Kg)
6,31
7,65
8,79
7,45
8,48
10,03
6,62
9,1
pH*
5,7
5,7
5,7
5,8
5,8
5,8
5,7
5,9
P (mg/dm3)
4,28
3,53
3,98
2,85
3,83
4,95
4,28
4,73
K (mg/dm3)
0,27
0,26
0,26
0,26
0,27
0,28
0,25
0,27
Ca (mg/dm3)
2,4
2,2
2,4
2,5
2,4
2,3
2
2,6
Mg (mg/dm3)
1,4
1,6
1,4
1,5
1,4
1,3
1,5
1,7
Na (mg/dm3)
0,02
0,02
0,02
0,01
0,02
0,02
0,02
0,02
Al (mg/dm3)
0,05
0,05
0,05
0,05
0,05
0,05
0,05
0,05
C.E dS/m
0,16
0,15
0,16
0,19
0,14
0,2
0,14
0,22
CTC
5,74
5,4
5,89
5,42
5,41
5,55
5,42
5,91
*(H2O - 1:2,5)
37
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Tabela 3. Colonização micorrízica (CM) média em plantas de Mimosa tenuiflora e
Commiphora leptopholeos nos períodos de janeiro a agosto de 2012, no município de
Petrolina-PE, no semiárido.
Mês de coleta
Janeiro
Fevereiro
Março
Abril
Maio
Junho
Julho
Agosto
Mimosa tenuiflora
24,2 bA
31,7 abA
21,7 bA
52,5 abA
25,0 bB
55,8 abA
34,2 abA
69,2 aA
Plantas
Commiphora leptopholeos
15,8 bA
17,5 abA
17,5 bA
71,7 aA
71,7 aA
30,8 abA
35,8 abA
32,5 abB
Médias seguidas pela mesma letra, minúscula na coluna e maiúscula na linha, não diferem
significativamente pelo teste de Tukey (5%)
38
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Tabela 4. Lista de espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares presentes na rizosfera de Mimosa tenuiflora e de Commiphora leptopholeos, no
período de janeiro a agosto de 2012, no município de Petrolina, no semiárido.
Espécies
1. Acaulospora excavata Ingleby & C.Walker
2. Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck
3. Acaulospora rehmii Sieverd. & S. Toro
4. Acaulospora scrobiculata Trappe
5. Acaulospora sp1
6. Acaulospora sp2
7. Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe
8. Ambispora appendicula (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Spain, Oehl & Sieverd.
9. Claroideoglomus etunicatum C. Walker & A. Schüssler, emend. Oehl, Sieverd., B.T. Goto & G.A. Silva
10. Gigaspora decipiens I.R. Hall & Abbott.
11. Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe
12. Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall
13. Gigaspora sp.1
14. Glomus brohultii Sieverd
15. Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul.
16. Glomus sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T. Almeida & N.C. Schenck
17. Glomus sp.1
18. Racocetra fulgida Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.
19. Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas & L.C. Maia) Oehl, G.A. Silva & D.K. Silva
Total
x - Commiphora leptopholeos; o - Mimosa tenuiflora; * - ambos
j
f
x
m a m j
x
x
j
a
x
x
x
x
x
o * x x x
x
o
x
*
x
x
o o * * o
o
o
x
o
x * x x *
x
*
x
o x
x
o
o
o
x x x x x
*
x
*
*
*
x
o
7 10 10 6 5 8 5
3
39
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Artigo II:
Responsividade de plantas de Mimosa tenuiflora [Willd.] Poir. à
inoculação com Fungos Micorrízicos Arbusculares e adubação
fosfatada
Artigo submetido à revista Pesquisa Agropecuária Brasileira.
40
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Resumo - O objetivo deste trabalho foi avaliar a responsividade de Mimosa tenuiflora à
inoculação com Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA) em quatro níveis de adubação
fosfatada. O experimento foi realizado em casa de vegetação, em delineamento
inteiramente casualizado em arranjo fatorial com três tratamentos de inoculação (não
inoculado - Controle, inoculado com Glomus etunicatum e inoculado com Scutellospora
heterogama), quatro doses de P em forma de superfosfato simples (0, 22, 66 e 155 mg
P/L), em 7 repetições, totalizando 84 parcelas experimentais. Quinzenalmente foram
registrados o número de folhas, altura e diâmetro do caule das plantas e ao final do
experimento (120 dias), foram avaliadas biomassa fresca e seca aérea e radicular (BFA,
BSA, BFR, BSR), teor de nutrientes da parte aérea, colonização micorrízica (CM) e
número de glomerosporos (NG). De modo geral, plantas micorrizadas tiveram maiores
médias de altura e diâmetro do caule do que plantas não micorrizadas, até a dose de 66
mg/L (P2). Para número de folhas apenas no tratamento controle foi observada diferença
significativa entre as doses de P. Em relação ao BFA, o incremento variou de 35 a 154 %
com G. etunicatum e de 28 a 150 % com S. heterogama, da maior para a menor dose de P
aplicada. Entretanto, para a BSR houve efeito apenas da inoculação, sendo o isolado de G.
etunicatum mais favorável do que o de S. heterogama no estímulo ao crescimento
radicular. A CM não diferiu entre os isolados de FMA nas doses mais baixas (0 e 22
mg/L); entretanto, a partir de 66 mg P/L, houve redução da colonização radicular por
ambos os isolados, sendo S. heterogama estatisticamente superior a G. etunicatum. Para o
NG, S. heterogama produziu mais glomerosporos até a dose de 22 mg/L de P em relação a
G. etunicatum. Plantas de M. tenuiflora micorrizadas geralmente apresentam maior teor de
nutrientes, em especial P, K, Ca, Cu e Zn. Conclui-se que plantas de M. tenuiflora são
responsivas à aplicação de P e à inoculação com isolados de G. etunicatum e S.
heterogama, recomendando-se a utilização de FMA em solos com baixo teor de P para
produção de mudas desta espécie vegetal, visto que esta ferramenta além de reduzir custos
com a aplicação de fósforo beneficia o desenvolvimento da planta.
Palavras chave: jurema preta, Fungos Micorrízicos Arbusculares, superfosfato simples,
Caatinga.
41
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Introdução
O semiárido brasileiro abrange uma área de aproximadamente 969 mil km2, na qual
predomina a vegetação da Caatinga, marcada pela presença de árvores e arbustos de
pequeno porte, muitos dos quais apresentam espinhos e características xerofíticas (Prado,
2003). Esta vegetação encontra-se fragmentada (Castelletti et al., 2004), devido aos
impactos ocasionados pelas atividades agrícolas, pecuária (caprinocultura), mineração e
extrativismo, estimando-se que cerca de 60 % dessa área esteja degradada (Tabarelli &
Silva, 2002).
Ações para a recuperação de áreas impactadas, como o plantio de espécies nativas
de rápido crescimento, que sejam capazes de aumentar a ciclagem de nutrientes e a
qualidade do solo (Montagnini & Sancho, 1990), aliadas à inoculação com microorganismos benéficos do solo, que aumentam os processos de mineralização, solubilização
e absorção de nutrientes, são desejáveis.
Dentre esses micro-organismos benéficos destacam-se os fungos micorrízicos
arbusculares (FMA) que formam associação simbiótica mutualista com a maioria das
plantas vasculares (Smith & Read, 2008). Contudo, há indicativo de preferência entre
isolados de FMA e hospedeiros vegetais (Martínez-García & Pugnaire, 2011). Diversos
trabalhos relatam os benefícios da micorrização em plantas sob condições de estresses, tais
como deficiência hídrica, salinidade e excesso de metais pesados (Augé et al., 2004; Maia
& Yano-Melo, 2005; Lins et al., 2006).
Os FMA podem incrementar o crescimento da planta hospedeira, devido ao
aumento na absorção de água e nutrientes, especialmente o P (Smith & Read, 2008). Em
solos com baixo teor de P, comuns na região do semiárido nordestino (Pereira & Faria,
1998), a micorrização assume papel importante na sobrevivência, desenvolvimento e vigor
das plantas de forma a melhorar as chances de estabelecimento em ambientes impactados
(Carneiro et al., 2004).
No Brasil, Mimosa tenuiflora [Willd.] Poir. está distribuída nos estados do Piauí,
Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Alagoas e Bahia. Esta espécie possui
grande potencial como planta regeneradora e pode indicar uma sucessão secundária,
reduzindo sua densidade ao longo do processo de recuperação da paisagem; além disso,
tem potencial forrageiro, madeireiro, medicinal, cosmético e florestal (Maia, 2004),
produzindo ainda compostos antimicrobianos e alucinógenos (Souza et al., 2008).
A responsividade está ligada à interação fungo-planta a uma dada condição de solo,
enquanto que a dependência está relacionada às características intrínsecas da planta ou
42
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
genótipo (Janos 2007). Diniz (2006) constatou que plantas de Mimosa acutistipula Benth.,
Piptadenia macrocarpa Benth. e Caesalpinia ferrea Mart. são mais responsivas à
inoculação com FMA do que outras espécies nativas da vegetação da Caatinga.
Recentemente Camargo-Ricalde et al. (2010) constataram que espécies de Mimosa
inoculadas com FMA tinham maior biomassa seca da parte aérea e total do que as não
inoculadas, exceto M. calcicola que não apresentou responsividade à micorrização. Em
relação à condição micorrízica, Burity et al. (2000) observaram que plantas de Mimosa
caesalpinifolia apresentavam aumento na colonização micorrízica e diminuição no número
de glomerosporos em solos com 40 kg P/ha.
Outras leguminosas como Leucaena leococephala e Caesalpinia ferrea tiveram
produção de biomassa seca aérea (BSA) incrementada pela micorrização, porém, o
aumento de P (0,002 para 0,2 mg /L) na solução do solo reduziu o número de
glomerosporos e a colonização micorrízica em L. leococephala, enquanto que em C. ferrea
ocorreu o contrário (Siqueira & Saggin-Júnior, 2001). Esses resultados mostram que a
responsividade à micorrização depende das doses e fontes de fósforo, do inóculo de FMA
utilizado e das características de cada planta.
Dada à importância de M. tenuiflora na Caatinga e de evidências do benefício da
micorrização em plantas do mesmo gênero, estudos que definam a responsividade de M.
tenuiflora à adubação fosfatada de à inoculação com FMA são necessários para estabelecer
a melhor dose e inóculo para produção de mudas destinadas à recuperação de áreas
impactadas na região semiárida.
Material e Métodos
O experimento foi realizado em casa de vegetação utilizando como substrato solo
classificado como neossolo quartzarênico, representativo da região semiárida, com as
seguintes características: pH 5,5, 4,14 mg/dm3 de P, 0,20; 1,0; 0,4; 0,01 e 0,1 cmolc/dm3 de
K, Ca, Mg, Na, Al, respectivamente. O solo foi previamente esterilizado em autoclave por
três períodos de uma hora, a 120 °C e em seguida levado a estufa de circulação forçada por
24h a 60 °C. Após análise do solo, foram aplicadas doses crescentes de superfosfato
simples, de forma a estabelecer os seguintes tratamentos: P0 – P natural (4,14 mg/L) sem
adição de SFS, P1 = 22 mg/L; P2 = 66 mg/L; P3 = 165 mg/L. Foi utilizado solo-inóculo de
Glomus etunicatum (Univasf 06) e Scutellospora heterogama (Univasf 21 B), constituídos
por hifas, raízes colonizadas e cerca de 100 glomerosporos/vaso.
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
As plântulas foram obtidas a partir da germinação de sementes previamente escarificadas
mecanicamente e desinfestadas com hipoclorito de sódio (0,05 % de cloro ativo) por 15
minutos, lavadas com água destilada e alocadas em bandejas contendo vermiculita.
Quando as plântulas apresentavam cerca de três folhas foram transplantadas para sacos de
polietileno preto, contendo 1 L de solo nos respectivos tratamentos, neste momento foi
realizada a inoculação. Quinzenalmente foram registrados o número de folhas, altura e
diâmetro do caule das plantas e ao final do experimento (120 dias) foram avaliadas
biomassa fresca e seca radicular, biomassa fresca e seca aérea, teor de nutrientes da parte
aérea, colonização micorrízica e número de glomerosporos. Para determinação da
biomassa seca, todas as repetições de folhas e raízes de Mimosa tenuiflora foram colocadas
em estufa de circulação forçada (65 ºC) até atingirem peso constante. Após a pesagem, as
repetições foram encaminhadas ao Laboratório de Solos da Embrapa Semiárido para
avaliação do conteúdo de nutrientes.
Amostras de 0,5 g de raízes de cada repetição do respectivo tratamento foram clarificadas e
coradas com azul de tripano pelo método de Phillips e Haymann (1970) modificado,
adicionando-se mais uma etapa de clarificação com solução de KOH 10 % + H2O2 10 %
(1:1 v/v) por 30 minutos. A colonização micorrízica foi quantificada utilizando-se o
método de interseção dos quadrantes (Giovanetti & Mosse, 1980). Os glomerosporos
foram extraídos de 50 g de solo, pela técnica de peneiramento úmido (Gerdemann &
Nicolson, 1963) e centrifugação em água e sacarose 40 % (Jenkins, 1964), sendo a
contagem realizada em placa canaletada em microscópio estereoscópico (40x). Para
determinação do incremento resultante dos tratamentos de inoculação para biomassa fresca
foi utilizada a fórmula de Edginton et al. (1971), adaptada: I (%) = [(Tr – T) T-1]*100,
onde; I (%) = incremento da variável; Tr = valor médio do tratamento inoculado; T = valor
médio do tratamento não inoculado.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado (DIC) em arranjo fatorial com
três tratamentos de inoculação (não inoculado - Controle, inoculado com Glomus
etunicatum e inoculado com Scutellospora heterogama), quatro doses de P em forma de
superfosfato simples (0, 22, 66 e 155 mg /L), em sete repetições, totalizando 84 parcelas
experimentais.
Os dados foram submetidos à análise de variância, e as variáveis que apresentaram
significância foram comparadas pelo teste de médias (p≤0,05), utilizando-se o programa
Statistica 5.0 (StatSoft, 1997).
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Resultados e Discussão
De modo geral, houve efeito das doses de P aplicadas em relação aos tratamentos
de inoculação (Tabela 1). Para os parâmetros de crescimento vegetativo constataram-se
diferenças entre os tratamentos somente aos 120 dias. Plantas micorrizadas tiveram
maiores médias de altura e diâmetro do caule do que as não micorrizadas, até a dose de 66
mg/L (P2); acima deste nível de P não se constata diferenças significativas entre os
tratamentos de inoculação (Tabela 1). Resultados semelhantes foram observados por
Flores-Aylas et al. (2003) avaliando o efeito de Glomus etunicatum e adição de P em seis
espécies arbóreas. Estes autores constataram que em níveis mais baixos de P houve efeito
positivo de G. etunicatum na altura de todas as plantas, sendo este benefício alcançado
pelas plantas controle apenas na dose mais alta de P.
Por outro lado, os FMA podem não afetar o crescimento das plantas, como
observado por Vandresen et al. (2007) para espécies nativas do sul do Brasil, cujo aumento
no crescimento foi influenciado apenas pelo fósforo aplicado. Pouyú-Rojas & Siqueira
(2000) avaliando doses de adubação com NPK (baixa com 25 N, 25 P e 83 K mg kg-1 de
solo, e alta com 100 N, 100 P e 332 K mg kg-1) e diferentes épocas de inoculação com
FMA em espécies florestais, observaram que plantas de sesbânia (Sesbania virgata) e
tamboril (Enterolobium contortisiliquum) apresentaram aumento na altura em resposta à
inoculação e à maior dose de fertilização. Tal fato não foi observado neste trabalho, sendo
os tratamentos de inoculação iguais ao controle para maior dose (Tabela 1). As respostas
obtidas neste estudo podem ser decorrentes da redução na colonização micorrízica em
solos com doses elevadas de P, sugerindo-se que estas plantas têm menor necessidade da
micorrização para aumentar a absorção de fósforo, visto que este elemento se encontra em
maior quantidade na rizosfera, sendo facultativa a associação micorrízica. Com relação ao
número de folhas, a dose P3 (165 mg/L) proporcionou maior número de folhas nas plantas
não micorrizadas, diferindo de P0; porém, não houve diferença significativa entre e dentro
de cada dose de P utilizadas nos tratamentos micorrizados (Tabela 1).
Em relação à biomassa fresca aérea (BFA), houve incremento variando de 35 a 154
% com G. etunicatum e de 28 a 150 % com S. heterogama, da maior para a menor dose de
P aplicada. A partir da adição de 155 mg/L de superfosfato simples, tanto a BFA como a
Biomassa Seca Aérea (BSA) das plantas micorrizadas tiveram menor acúmulo do que as
não micorrizadas (Tabela 1). Este efeito foi constatado por Flores-Aylas et al. (2003)
quando inocularam mudas de espécies arbóreas com Glomus etunicatum em solos com P
em solução que variava de 0,002 e 0,02 mg/L, com maior produção de BSA em doses
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
menores. Na maior dose de P (155 mg /L), plantas de M. tenuiflora não micorrizadas foram
superiores às micorrizadas, demonstrando que doses mais altas de P podem reduzir a
eficiência micorrízica. Segundo Siqueira & Saggin-Júnior (2001), em muitas espécies
vegetais, maior responsividade à micorrização é obtida em níveis intermediários de P.
Assim, é possível sugerir que a inoculação com os FMA testados em plantas de M.
tenuiflora pode contribuir para reduzir as doses de fertilizantes fosfatados aplicados e os
custos de produção.
O aumento das doses de fósforo também reduziu a produção de biomassa fresca
radicular (BFR) nas plantas de M. tenuiflora micorrizadas, pois em solo natural (P0) as
inoculadas com Glomus etunicatum tiveram incremento de 352 % e as inoculadas com
Scutellospora heterogama de 350 %, reduzindo este percentual para 29 % e 4 %,
respectivamente. O benefício da micorrização na produção de raízes em condições de
baixa fertilidade foi relatado também por Pouyú-Rojas & Siqueira (2000) em mudas de
espécies florestais. Entretanto, para a biomassa seca radicular (BSR) não houve efeito das
doses de P aplicadas, mas a inoculação com o isolado de G. etunicatum promoveu maior
produção de BSR do que o isolado de S. heterogama e o controle (Figura 1). Em mudas de
Tapeinochilos ananassae, Oliveira et al. (2011) obtiveram incremento na BSR quando
este mesmo isolado de G. etunicatum foi inoculado.
A colonização micorrízica (CM) não diferiu entre os isolados de FMA nas doses
mais baixas de P (0 e 22 mg/L); entretanto, a partir da segunda dose (66 mg P/L), houve
redução do percentual de colonização radicular para ambos os isolados, sendo mais
acentuado em plantas micorrizadas por Glomus etunicatum (Tabela 1) e diferindo
estatisticamente de S. heterogama. Esta resposta distinta dos isolados de FMA pode indicar
que S. heterogama foi mais tolerante ao aumento da adubação fosfatada do que o isolado
de G. etunicatum. Alguacil et al. (2010) observaram que algumas espécies de FMA são
mais sensíveis do que outras à adição de fósforo ao solo. Segundo Smith & Read (2008),
plantas com maior aporte de nutrientes teriam mecanismos para reduzir o desenvolvimento
ou a atividade de FMA nas raízes, visando reduzir o custo energético que a manutenção do
fungo representa à planta. Outra hipótese aceita é que altas aplicações de P podem alterar
características das raízes colonizadas, reduzindo o desenvolvimento de arbúsculos, e
consequentemente diminuindo a biomassa fúngica por planta, ou ainda “diluir” a
colonização, uma vez que a aplicação de P induz o crescimento radicular e
consequentemente os pontos de colonização estariam mais espaçados uns dos outros
(Smith et al., 2011).
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Scutellospora heterogama produziu mais glomerosporos do que G. etunicatum em
todos os níveis de P adicionados; salienta-se ainda que o aumento de P reduziu o NG de S.
heterogama, mas aumentou o de G. etunicatum. (Tabela 1). Tal fato pode estar relacionado
à capacidade de cada espécie fúngica em esporular em determinadas condições, como
observado por Balota et al. (2011). Avaliando o efeito da dupla inoculação FMA e rizóbio,
Burity et al. (2000) verificaram que as maiores doses de P não inibiram a colonização
micorrízica, mas diminuíram a esporulação dos FMA na rizosfera de M. caesalpiniifolia.
Weber et al. (2004) demonstraram que a inoculação com FMA promovia aumento
na absorção de todos os macro e micronutrientes na parte aérea de mudas de cajueiro,
frutífera nativa de grande importância econômica no semiárido. Foi observado que em M.
tenuiflora o benefício da micorrização sobre a absorção de nutrientes pode variar de acordo
com a adubação fosfatada e isolado de FMA. O teor de Ca, B, Cu e Zn na parte aérea foi
afetado pela inoculação com FMA, com os maiores valores encontrados nas plantas
micorrizadas, exceto para o Boro (Figura 2). Em embaúba, Carneiro et al. (2004)
observaram maior concentração de Zn nas plantas micorrizadas, enquanto os teores de P,
Ca, S e Cu não diferiram em relação ao controle. Os autores demonstraram ainda que na
maior dose de P aplicada (340 mg.kg-1) não havia diferença entre os tratamentos de
inoculação e controle.
O teor de Na aumentou em plantas não micorrizadas de acordo com a adição de
superfosfato simples, porém foi reduzido em plantas micorrizadas por S. heterogama e a
adição do nutriente não teve efeito nas inoculadas com G. etunicatum, protegendo as
plantas dos efeitos do excesso de Na nas plantas, que pode causar distúrbios a nível celular
(Taiz & Zeiger, 2004). Alguns relatos mostram que a inoculação com isolados de S.
heterogama nem sempre favorece o hospedeiro, como observado por Chu et al. (2004)
quando inocularam S. heterogama em plantas de quaruba (Vochysia maxima) em solo
fumigado e com aplicação de P e não obtiveram promoção do crescimento e absorção de
nutrientes. Nossos resultados indicam que a planta hospedeira e as condições edáficas e
ambientais também podem afetar a resposta. A inoculação com FMA e doses
influenciaram o teor de P, sendo as maiores médias obtidas em plantas micorrizadas por G.
etunicatum nas doses P0 e P1 (22 mg/L), a partir de P2, plantas inoculadas com S.
heterogama destacam-se no teor deste nutriente (Tabela 2). Flores-Aylas et al. (2003)
constataram que a dose de 0,2 mg L-1 de P na solução do solo promovia aumento no teor
deste elemento em quatro das seis espécies arbóreas inoculadas com G. etunicatum.
Similarmente, Santos et al., (2008) verificaram que Glomus etunicatum promoveu maior
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
acúmulo, comparando com a dupla inoculação com rizóbio, no teor de P em plantas de
angico-vermelho (Anadenanthera macrocarpa), entretanto para o teor de N não houve
diferença entre os tratamentos de inoculação. As plantas micorrizadas por G. etunicatum
apresentaram maior teor de K do que o controle na maioria das doses de P, enquanto que as
inoculadas com S. heterogama diferiram do controle nas doses P1 (22 mg/L) e P3 (165
mg/L). Flores-Aylas et al. (2003) obtiveram maior teor de K em plantas micorrizadas
somente na maior dose de P na solução do solo (0,2 mg L-1), o que pode ser devido à
diferença entre a eficiência dos isolados utilizados. Munkvold et al. (2004) demonstraram a
existência de variação intraespecífica na promoção do crescimento e comprimento de
micélio extrarradicular de FMA.
De acordo as definições de Janos (2007), pode-se inferir que plantas de Mimosa
tenuiflora são responsivas à micorrização e à adubação fosfatada, considerando-a
micorrízica facultativa, sendo os beneficios da inoculação com FMA mais evidentes em
doses baixas (abaixo de 22 mg/L) de fertilidade do solo, visto que a responsividade está
ligada à interação planta-fungo.
Conclusões
1. Mimosa tenuiflora é responsiva à aplicação de P e à inoculação com isolados de
Glomus etunicatum e de Scutellospora heterogama;
2. Os isolados de G. etunicatum e S. heterogama utilizados favorecem o crescimento
vegetativo, o acúmulo de nutrientes (P, K, Ca, Cu e Zn) e a produção de biomassa
de M. tenuiflora em solo com teor de P menor que 22 mg/L.
3. Níveis
crescentes
de
adubação
fosfatada
influenciam
positivamente
o
desenvolvimento de plantas de M. tenuiflora independente da inoculação
micorrízica, porém reduzem a intensidade da colonização por FMA;
4. Recomenda-se utilização de FMA em solos com baixo teor de P para produção de
mudas de Mimosa tenuiflora, visto que esta ferramenta além de poder reduzir
custos com a aplicação de fósforo beneficia o desenvolvimento vegetal.
Agradecimentos
À FACEPE pela concessão de bolsa de mestrado e financiamento do projeto (APQ-12652.03/10), ao CNPq pela bolsa PQ (AMYM). À Embrapa Semiárido pelas análises vegetal e
de solo e equipe do Laboratório de Microbiologia da Univasf/CCA.
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Tabela 1. Parâmetros de crescimento de plantas de M. tenuiflora inoculadas ou não,
colonização micorrízica e número de glomerosporos na rizosfera, sob diferentes doses de
adubação fosfatada (0, 22, 66 e 155 mg /L), após 120 dias em casa de vegetação.
Tratamentos
P0
Controle
GE
SH
7,14 bB
13,00 aA
13,93 aA
Controle
GE
SH
1,16 bD
2,53 aA
2,29 aA
Controle
GE
SH
6,9 aB
6,6 aA
9,0 aA
Controle
GE
SH
1,00 bC
2,54 aA
2,50 aA
Controle
GE
SH
0,42bC
1,12aA
1,09aA
Controle
GE
SH
0,81bC
3,67aA
3,66aA
Controle
GE
SH
0,00 bA
23,75 aA
21,25 aA
Controle
GE
SH
1,00cB
4,25bAB
21,75aA
P1
P2
Altura (cm)
8,07 bB
10,14 bB
13,71 aA
11,86 bA
11,72 abA
15,29 aA
Diâmetro do Caule (cm)
1,59 bC
1,94 bB
2,70 aA
2,60 aA
2,23 aA
2,47 aA
Número de Folhas
7,7 aAB
8,8 aAB
9,4 aA
7,4 aA
7,0 aA
9,7 aA
Biomassa Fresca Aérea (g)
1,13 cC
1,65 bB
2,66 aA
2,24 aA
1,75 bC
2,12 aB
Biomassa Seca Aérea (g)
0,48cC
0,68bB
1,19aA
1,02aAB
0,71bB
0,95aA
Biomassa Fresca Raiz (g)
1,30cC
1,96bB
4,80aA
4,59aA
2,80bA
3,69aA
Colonização micorrízica (%)
0,00 bA
0,00 cA
26,00 aA
2,25 bB
22,25 aA
14,00 aB
Número de Glomerosporos (50 g de solo)
2,00bAB
3,00bA
2,25bB
5,50aA
5,75aB
5,00abB
P3
14,07 aA
14,00 aA
13,71 aA
2,76 aA
3,07 aA
2,59 aA
10,3 aA
7,7 aA
6,9 aA
2,52 aA
1,69 bB
1,55 bC
1,13 aA
0,72 bB
0,64 bB
3,00 aA
3,88 aA
3,12 aA
0,00 cA
5,00 bB
12,25 aB
1,00bB
4,50aA
4,00aB
P0 – P natural (4,14 mg/L); P1 - 22 mg/L, P2 - 66 mg/L e P3 - 165 mg/L;Médias seguidas pela mesma letra,
maiúscula na linha e minúscula na coluna, para cada parâmetro avaliado, não diferem estatisticamente pelo
teste de Tukey a 5%
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Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Figura 1. Biomassa seca da raiz de plantas de M. tenuiflora inoculadas ou não com FMA,
após 120 dias em casa de vegetação. NI (não inoculadas); GE (Glomus etunicatum) e SH
(Scutellospora heterogama). Médias seguidas pela mesma letra não diferem estatisticamente pelo teste de
Tukey 5%.
Figura 2. Efeito da inoculação no teor de nutrientes na parte aérea de mudas de Mimosa
tenuiflora, após 120 dias em casa de vegetação. NI (não inoculadas); GE (Glomus etunicatum) e
SH (Scutellospora heterogama). Médias seguidas pela mesma letra não diferem estatisticamente pelo teste
de Tukey 5%.
50
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
Tabela 2. Teores de macro e micronutrientes na parte aérea de mudas de Mimosa tenuiflora inoculadas ou não, sob diferentes doses de adubação fosfatada (0, 22, 66 e 155 mg
/L), após 120 dias em casa de vegetação.
Macronutrientes
N (g kg-1)
Tratamentos
Controle
GE
P (g kg-1)
SH
Controle
GE
K (g kg-1)
SH
Controle
GE
SH
P0
25,52 aA
23,64 abA
23,78 aA
0,83 aB
1,20 aA
0,72 bB
9,0 aB
11,33 aA
8,82 aB
P1
26,54 aA
25,96 aAB
23,35 aB
0,61 aC
1,28 aA
0,96 abB
8,32 aB
10,83 aA
10,83 aA
P2
24,94 aA
22,19 bB
24,65 aAB
0,78 aB
0,82 aB
1,08 aA
9,32 aA
10,32 aA
9,82 aA
P3
23,93 aA
25,81 aA
24,36 aA
0,72 aA
1,12 aA
1,14 aA
8,07 aB
10,83 aA
10,07 aA
Mg (g kg-1)
Controle
GE
S (g kg-1)
SH
Controle
GE
SH
P0
2,85 abA
2,98 bA
2,80 aA
1,49 aA
1,46 aA
1,14 aB
P1
2,53 bA
2,98 bA
3,10 aA
1,20 bA
1,13 bA
1,26 aA
P2
3,18 aA
2,70 bB
2,88 aAB
1,36 abA
1,38 aA
1,31 aA
P3
2,60 bB
3,30 aA
2,70 aB
1,07 bB
1,31 abAB
1,38 aA
Micronutrientes
Fe (mg kg-1)
Controle
GE
Na (mg kg-1)
SH
Controle
GE
SH
P0
484 abA
310 aA
480 aA
152,7 bB
137,5 aB
264,4 aA
P1
324 bA
342 aA
366 abA
137,5 bB
122,3 aB
264,4 aA
P2
482 abA
531 aA
284 bcA
193,3 abA
152,7 aA
188,2 abA
P3
651 aA
395 aB
215 cC
269,4 aA
167,9 aB
127,4 bB
P0 – P natural (4,14 mg/L); P1 - 22 mg/L, P2 - 66 mg/L e P3 - 165 mg/L; C (controle); GE (Glomus etunicatum) e SH (Scutellospora heterogama). Médias seguidas pela
mesma letra, minúscula na linha e maiúscula na coluna, não diferem significativamente pelo teste de Tukey 5%.
51
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
CONSIDERAÇÕES GERAIS
A formação de propágulos de FMA em Mimosa tenuiflora e Commiphora
leptopholeos é afetada pela fertilidade do solo, principalmente matéria orgânica e fósforo,
planta hospedeira e em parte pela sua fenologia, sendo ainda, influenciada indiretamente
por fatores climáticos como temperatura, precipitação e radiação solar. Considerando que
estes fatores atuam diretamente na composição da comunidade de FMA e que esta abriga
espécies que podem ter estratégias de vida distintas, a condição micorrízica no campo pode
também variar de acordo com esta comunidade.
Em casa de vegetação, constata-se que a espécie Mimosa tenuiflora é responsiva à
adubação fosfatada e à micorrização por Glomus etunicatum e Scutellospora heterogama,
porém doses mais altas de superfosfato simples reduzem a colonização radicular e o
número de glomerosporos.
Desta forma, a inoculação com FMA é vantajosa
principalmente em solos com baixos teores de P, visto que em solos com maior aporte de P
há redução da associação, sendo demonstrado neste estudo que é possível reduzir a
aplicação de fertilizantes fosfatados na produção de mudas.
Estudos de interações entre FMA e plantas em condições de campo necessitam
avançar em vários aspectos, como a influencia de fatores como umidade do solo, exudatos
radiculares e barreiras geográficas sobre a associação micorrízica. Além disso, maior
período de avaliação em campo seria necessário para a obtenção de possíveis padrões da
dinâmica micorrízica em solos da caatinga, visando contribuir para que o uso de FMA em
plantas nativas deste bioma seja bem sucedida em programas de revegetação de áreas
degradadas.
52
Teixeira, TSM. Fungos micorrízicos arbusculares em plantas nativas da caatinga...
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