Universidade Federal de Ouro Preto Instituto de Ciências Exatas e Biológicas Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais AVIFAUNA EM FRAGMENTOS DE MATA CILIAR E ÁREAS ADJACENTES NO BAIXO RIO GRANDE, SUDESTE DO BRASIL PEDRO DE OLIVEIRA MAFIA Ouro Preto, MG 2015 PEDRO DE OLIVEIRA MAFIA AVIFAUNA EM FRAGMENTOS DE MATA CILIAR E ÁREAS ADJACENTES NO BAIXO RIO GRANDE, SUDESTE DO BRASIL Dissertação apresentada ao Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente da Universidade Federal de Ouro Preto-MG, como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Ecologia de Biomas Tropicais. Orientador: Dr. Cristiano Schetini de Azevedo Ouro Preto, MG 2015 ii iii iv PRÓLOGO Ei, pintassilgo Oi, pintarroxo Melro, uirapuru Ai, chega-e-vira Engole-vento Saíra, inhambu Foge, asa-branca Vai, patativa Tordo, tuju, tuim Xô, tié-sangue Xô, tié-fogo Xô, rouxinol, sem-fim Some, coleiro Anda, trigueiro Te esconde, colibri Voa, macuco Voa, viúva Utiariti Bico calado Toma cuidado Que o homem vem aí O homem vem aí O homem vem aí Ei, quero-quero Oi, tico-tico Anum, pardal, chapim Xô, cotovia Xô, ave-fria Xô, pescador-martim Some, rolinha Anda, andorinha Te esconde, bem-te-vi Voa, bicudo Voa, sanhaço Vai, juriti Bico calado Muito cuidado Que o homem vem aí O homem vem aí O homem vem aí Chico Buarque 3 DEDICATÓRIA À memória de minha amada mãe Conceição... 4 AGRADECIMENTOS Meus sinceros agradecimentos: Ao meu orientador Cristiano Schetini de Azevedo, pela oportunidade concedida, pelos ensinamentos, paciência e orientação. À professora Yasmine Antonini, pela oportunidade de participar do projeto “Efetividade e sustentabilidade das matas ciliares do Reservatório de Volta Grande na conservação de processos ecológicos e biodiversidade”, a partir do qual foi possível desenvolver esta dissertação. À equipe de botânica (prof. Hildeberto Caldas de Sousa, prof.ª Maria Cristina Braga Messias, profª Ana Paula Fortuna e Auria Tonaco) pela concessão dos dados referentes à fitossociologia dos fragmentos de mata ciliar estudados. À professora Maria Augusta Fujaco, pelo tratamento e disponibilização das imagens Landsat das áreas de estudo. À minha amada esposa, amiga e companheira Daniela Boanares, por todo o apoio, paciência e compreensão durante todos os momentos. Sem você nada disso seria possível, sem você não teria motivos para querer sempre dar o melhor de mim. Obrigado por todo amor, carinho e companheirismo! Você é minha inspiração! Te amo! À Graziella França Monteiro, pelas imprescindíveis contribuições às análises estatísticas desenvolvidas no estudo. Aos amigos que conheci em Ouro Preto e que agora fazem parte da minha vida: Cláudia Lima, Ana Carolina Lima, André Santiago, Antonella Tonidandel, Fernanda Fonseca, Matheus Rocha, Ricardo Brandão, Eduardo Franco, Márcia Lima, Roberta Barletta, Cristina Borges, Mariana Monteiro, Jaqueline Alves, Maurílio Figueiredo. Sou muito grato a todos vocês por todos os bons momentos compartilhados nesta cidade! Ao amigo Gabriel Penido, pelas contribuições com sugestões ao estudo. Aos amigos Marcelo Ferreira Vasconcelos, Luciano Faria, Wagner Nogueira e Renata Alquezar pelo auxílio na identificação de algumas vocalizações-mistério!!!! Ao programa de pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais, às secretárias e funcionários, em especial ao Rubens pela presteza de sempre. À CEMIG / FAPEMIG pela concessão da bolsa de estudos. À CEMIG / UFOP por todo apoio técnico e logístico durante a execução dos trabalhos de campo. Aos membros da banca pelas sugestões ao trabalho. 5 RESUMO As florestas tropicais estão sendo devastadas através do desmatamento e da fragmentação do habitat. Este processo leva à interrupção de habitats grandes e contínuos e à formação de uma paisagem composta por fragmentos menores e isolados do habitat original, envoltos por uma matriz pobremente diversificada. Sobre a comunidade de aves, a fragmentação leva à redução da riqueza de espécies florestais, à inibição à dispersão, à diminuição da diversidade genética e à redução no fitness. As aves, por sua relativa facilidade de detecção na natureza, pelo alto nível de conhecimento sobre sua classificação taxonômica e por suas respostas rápidas às alterações ambientais, atuam como um importante grupo bioindicador no manejo de paisagens terrestres. No Cerrado, as matas ciliares correspondem às formações florestais associadas aos cursos d’água sendo consideradas habitats importantes para a manutenção de uma elevada riqueza local da avifauna. Diversos autores têm alertado para a importância de se conservar as matas ciliares, porém, uma significativa parcela de matas ciliares da região sudeste do Brasil tem sido destruída. O presente estudo teve como objetivo principal verificar se a sazonalidade e variáveis ambientais influenciam a riqueza e a composição da comunidade de aves em cinco áreas localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Durante oito meses, entre abril 2013 e janeiro 2014, a comunidade de aves destas áreas foi amostrada através de três metodologias: pontos fixos, transecções e captura com redes de neblina. Foram registradas 225 espécies distribuídas em 58 famílias e 24 ordens. Através de Modelos Lineares Generalizados (GLMs) foi possível verificar que a riqueza de aves das matas ciliares foi influenciada positivamente pelo tamanho dos fragmentos, pela riqueza e abundância de espécies vegetais e pela cobertura florestal na paisagem circundante aos fragmentos. Já a urbanização influenciou negativamente. A riqueza e composição da avifauna variaram significativamente entre as estações seca e chuvosa. Assim sendo, o presente estudo contribui para o conhecimento de como e quais variáveis ambientais estão envolvidas na dinâmica da avifauna em uma região fortemente fragmentada e impactada por ações antrópicas, permitindo o desenvolvimento de adequados planos de manejo a fim de garantir a efetiva conservação da avifauna local. Palavras-chave: Cerrado; comunidade de aves; conservação; fragmentação; guildas tróficas. 6 ABSTRACT Tropical forests are being devastated by deforestation and habitat fragmentation. This process leads to disruption of major and continuous habitat and to formation of a landscape composed of smaller and isolated fragments from the original habitat, surrounded by a poorly diverse array. On the bird community, fragmentation leads to a reduction of forest species richness, to inhibiting the dispersion, to a reduction of genetic diversity and in fitness. The birds, by their relative facility of detection in nature, by the high level of knowledge about their taxonomic classification and by its rapid responses to environmental changes, act as an important bio-indicator group in the terrestrial landscapes management. In the Cerrado, the riparian forests correspond to forest formations associated with watercourses being considered important habitats for maintaining high local birdlife richness. Several authors have warned of the importance to conserving riparian forests, however, a significant portion of riparian forests of southeastern Brazil has been destroyed. This study aimed to verify if the seasonal and environmental variables influence the richness and the bird community composition in five areas located along the reservoir of UHE Volta Grande, southeastern Brazil. For eight months between April 2013 and January 2014, the bird community of these areas was sampled through three methods: point counts, transects and capture with mist nets. 225 species distributed in 58 families and 24 orders were recorded. Through Generalized Linear Models (GLMS) was observed that the birds richness of riparian forests was positively influenced by the patch size, by the richness and abundance of plant species and by the forest cover in the surrounding landscape. Urbanization influenced negatively. The richness and composition of the avifauna varied significantly between the dry and rainy seasons. Thus, this study contributes to the knowledge of how and what environmental variables are involved in the dynamics of birds in a region heavily fragmented and impacted by human activities, enabling the development of adequate management plans to ensure the effective conservation of local avifauna. Key-words: Bird communities; Cerrado; conservation; fragmentation; trophic guilds. 7 SUMÁRIO ÍNDICE DE FIGURAS E TABELAS.............................................................................. 9 INTRODUÇÃO.............................................................................................................. 12 MATERIAL E MÉTODOS............................................................................................ 19 Área de estudo: descrição geral ............................................................................. 19 Métodos ................................................................................................................. 29 Levantamento Qualitativo ..................................................................................... 29 Levantamento Quantitativo ................................................................................... 29 Estrutura da comunidade ...................................................................................... 30 Variáveis fitossociológicas .................................................................................... 32 Análise de dados.................................................................................................... 32 RESULTADOS .............................................................................................................. 35 Riqueza e curvas de acumulação de espécies ....................................................... 35 Efeito das variáveis ambientais e da sazonalidade sobre a riqueza e composição de espécies ................................................................................................................ 38 Similaridade de Jaccard........................................................................................ 44 Índice Pontual de Abundância (IPA)..................................................................... 45 Frequência de Ocorrência (FO)............................................................................ 47 Hábitos Alimentares e Guildas Tróficas ............................................................... 48 Dependência a habitats florestais ......................................................................... 51 Espécies endêmicas ............................................................................................... 53 Espécies migratórias ............................................................................................. 53 Espécies ameaçadas de extinção........................................................................... 54 DISCUSSÃO .................................................................................................................. 57 CONCLUSÕES E IMPLICAÇÕES PARA A CONSERVAÇÃO DA AVIFAUNA NA REGIÃO DO BAIXO RIO GRANDE ........................................................................... 80 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 82 ANEXO A ...................................................................................................................... 98 8 ÍNDICE DE FIGURAS E TABELAS Figuras Figura 1. Localização das áreas amostrais ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, no baixo rio Grande, sudeste do Brasil.......................................................................................22 Figura 2. Imagens Landsat das cinco áreas de estudo por classes de uso e ocupação do solo: (A) Área 1, (B) Área 2, (C) Área 3, (D) Área 4 e (E) Área 5. Para a classificação, considerou-se um buffer de três quilômetros a partir de um ponto central do fragmento de mata ciliar escolhido para o estudo.............................................................................23 Figura 3. Média de precipitação pluviométrica (mm) entre 1994 a 2012 para a região onde o estudo foi desenvolvido; barras em branco (estação seca) e barras em cinza (estação chuvosa).............................................................................................................24 Figura 4. Ambientes amostrados nas áreas de estudo: (A) Área 1 – Mata Ciliar, (B) Área 1 – vista geral da matriz, (C) Área 2 – Mata Ciliar, (D) Área 2 – Seringal (matriz), (E) Área 3 – Mata Ciliar, (F) Área 3 – Canavial (matriz), (G) Área 4 – Mata Ciliar, (H) Área 4 – Lago (matriz), (I) Área 5 – Mata Ciliar e (J) Área 5 – Canavial e rodovia (matriz)............................................................................................................................28 Figura 5. Figura 5. Curva cumulativa de espécies e curva de riqueza estimada segundo o cálculo de Jackknife 1, para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil: (A) Global, (B) Área 1, (C) Área 2, (D) Área 3, (E) Área 4 e (F) Área 5. As barras verticais representam o desvio padrão da estimativa....................................................................................................................37 Figura 6. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e o tamanho (km2) dos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil................................................................................................................................39 Figura 7. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a riqueza de espécies arbóreas nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil..............................................................................................................40 Figura 8. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a abundância de indivíduos arbóreos nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil..............................................................................................................40 Figura 9. Relação positiva significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho dos fragmentos florestais adjacentes localizados nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil................................................................................................42 9 Figura 10. Relação negativa significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho das monoculturas de cana-de-açúcar localizadas nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil................................................................................................42 Figura 11. Relação negativa significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho das áreas urbanas localizadas nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil................................................................................................................................43 Figura 12. Análise de escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) para ordenação e visualização gráfica da análise Permanova para a composição da comunidade de aves registrada nas estações seca e chuvosa...........................................44 Figura 13. Cladograma obtido a partir do Índice de Similaridade de Jaccard para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil..............................................................................................................45 Figura 14. Curva de ranqueamento por ordem decrescente de abundância das espécies de aves registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.............................................................................46 Figura 15. Distribuição das espécies de aves registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil, de acordo com as guildas tróficas....................................................................................................49 Figura 16. Número de espécies de aves dependentes de habitats florestais registradas em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar.........................................................................................................................52 Figura 17. Número de espécies de aves dependentes de habitats florestais registradas no interior dos fragmentos de mata ciliar em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar.................................................................................53 Figura 18. Número de espécies migratórias registradas em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar........................................................................54 Tabelas Tabela 1. Tamanho (km2) e porcentagem (%) das classes de uso o ocupação do solo a partir de um buffer de 3 km das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil....................................................27 Tabela 2. Valores de riqueza observada, riqueza estimada (Jacknife 1) e percentual correspondente à representatividade da riqueza observada em relação à estimada para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil..............................................................................................................37 10 Tabela 3. Número de espécies de aves registradas por habitat (mata ciliar e matriz) nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil..............................................................................................................38 Tabela 4. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves das matas ciliares e as variáveis: tamanho do fragmento de mata ciliar (km2), riqueza e abundância botânica e estratificação vertical referentes aos cinco fragmentos de mata ciliar estudados ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil................................................................................................................................39 Tabela 5. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves e as variáveis relacionadas ao tamanho (km2) das classes de uso e ocupação do solo das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil..............................................................................................................41 Tabela 6. Número de espécies e porcentagem referente aos valores de IPA global e de cada área estudada, ordenado por classes de IPA............................................................46 Tabela 7. Freqüência de Ocorrência (F.O.) da comunidade de aves registrada nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil................................................................................................................................47 Tabela 8. Número de espécies de aves registradas para cada área de estudo localizada ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil, de acordo com o Hábito Alimentar.............................................................................................................50 Tabela 9. Número de espécies de acordo com as guildas tróficas, separadas por ambientes (mata X matriz) para cada uma das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. * valores de riqueza que diferiram estatisticamente entre os ambientes dentro de cada área, segundo o teste Q de Cochran............................................................................................................................50 Tabela 10. Número de espécies de aves registradas e porcentagem de acordo com a Dependência a habitats florestais para cada área de estudo localizada ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil....................................................52 Tabela 11. Espécies de aves incluídas em alguma categoria de ameaça de extinção, registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil................................................................................................55 11 INTRODUÇÃO As florestas tropicais estão sendo devastadas rapidamente através do desmatamento e da fragmentação do habitat, que são as principais causas da perda de biodiversidade (Watson et al. 2004, Arriaga-Weiss et al. 2008, Dahal et al. 2015). A fragmentação de habitats tem se tornado um dos temas mais frequentemente abordados pela biologia da conservação quando se considera alterações ambientais causadas pelo homem (Haila 2002, Selmi e Boulinier 2003, Castaño-Villa et al. 2014). Dentre estas alterações, o desmatamento para a formação de monoculturas agrícolas, pastagens e áreas urbanas são consideradas como as principais causadoras do declínio da biodiversidade neotropical (Dirzo e Raven 2003). Globalmente, pastagens e áreas de cultivo ocupam aproximadamente 35-40% da superfície terrestre (Bowen et al. 2009). A fragmentação florestal pode ser definida como um processo de interrupção de habitats grandes e contínuos, mediante a formação de uma paisagem composta por fragmentos menores e isolados do habitat original, envoltos por uma matriz pobremente diversificada e pouco permeável ao fluxo gênico (e.g. plantações, pastagens e centros urbanos) (Haila 2002, Fahrig 2003). A relação entre o tamanho dos fragmentos e sua forma, leva a criação de amplas zonas de contato entre o habitat original e os habitats alterados (Ockinger et al. 2009, Uezu e Metzger 2011). Consequentemente, as populações animais e vegetais presentes nos fragmentos não estão apenas reduzidas e subdivididas, mas também expostas a uma série de mudanças bióticas e abióticas, associadas ao “efeito de borda” (Watson et al. 2004, Seaman e Schulze 2010). Os efeitos ecológicos da fragmentação estão, principalmente, associados ao conjunto de características físicas, antrópicas e biológicas dos fragmentos, onde o aumento do efeito de borda e a redução de habitats favoráveis podem afetar as taxas de predação e reprodução de determinadas espécies, bem como, alterar a disponibilidade de recursos alimentares (Stratford e Stouffer 1999, Uezu e Metzger 2011). As alterações microclimáticas, especialmente o aumento na luminosidade e diminuição da umidade que se seguem ao processo de destruição e fragmentação, expulsam espécies mais sensíveis, principalmente aquelas que habitam o sub-bosque florestal (Laurance et al. 2002). Esses fatores podem ser cruciais na redução de espécies raras ou dependentes de microhabitats específicos existentes no interior de remanescentes florestais, por exemplo (Driscoll et al. 2013, Cid e Caviedes-Vidal 2014, Freeman et al. 2015). 12 O processo de fragmentação florestal afeta diretamente a riqueza e a composição da avifauna, principalmente na região tropical onde, atualmente, existem os mais altos níveis de destruição de florestas e onde as aves são, geralmente, mais especializadas quanto às suas técnicas de forrageio e na utilização de habitats mais específicos (Aleixo e Vielliard 1995, Chang et al. 2013). Entre as consequências do processo de fragmentação sobre a comunidade de aves está a redução na abundância e riqueza de espécies que habitam o interior de florestas, inibição à dispersão, diminuição da diversidade genética e redução no fitness em populações isoladas devido ao aumento da predação de ninho e parasitismo da ninhada e redução no sucesso de acasalamento (Stratford e Stouffer 1999, Haila 2002, Seaman e Schulze 2010, Shanahan et al. 2011). Cada grupo de aves responde à fragmentação de maneira diferenciada sendo uma tendência, em ambientes com grandes alterações ambientais, o aumento de aves onívoras e insetívoras menos especializadas e decréscimo de frugívoras e insetívoras mais especializadas (Motta-Júnior 1990, Edwards et al. 2013). Espécies que toleram ou utilizam a matriz são capazes de persistirem em fragmentos muito pequenos, provavelmente por serem hábeis em se mover entre os mesmos e por explorarem uma variedade maior de habitats (Lens et al. 2002, Sekercioglu et al. 2002). Desta forma, um esforço de conservação bem sucedido requer o conhecimento sobre quais são as espécies remanescentes nos fragmentos após a alteração do habitat (Eken 2004, Scherer et al. 2005). De forma geral, o processo de fragmentação, que converte habitats contínuos em fragmentos menores e isolados, está negativamente relacionado com a riqueza de espécies de aves (Husté e Boulinier 2011). Fragmentos maiores tendem a apresentar maior riqueza de aves em comparação a fragmentos pequenos (Ockinger et al. 2009, Uezu e Metzger 2011). Outras variáveis ambientais como, por exemplo, a complexidade estrutural da vegetação, a riqueza e abundância de espécies vegetais e altos níveis de cobertura florestal na paisagem circundante aos fragmentos, estão positivamente correlacionados, tanto a nível local quanto regional, com maiores valores de riqueza de espécies de aves (Suarez-Rubio e Thomlinson 2009, Reid et al. 2014, Dahal et al. 2015). Em contrapartida, altos níveis de urbanização na paisagem estão frequentemente relacionados com baixa riqueza de aves (Leveau e Leveau 2012). As aves, por sua relativa facilidade de detecção na natureza, pelo alto nível de conhecimento sobre sua classificação taxonômica e sistemática, e por suas respostas rápidas às alterações ambientais, são apontadas como um importante grupo bioindicador 13 no manejo de paisagens terrestres (Turner 1996, Sick 1997). Assim, viabilizam a definição de medidas de proteção e a criação de refúgios naturais para a fauna, podendo atuar como espécies “guarda-chuvas” em programas de proteção da biodiversidade (Ridgely e Tudor 1994, Stotz et al. 1996, Sick 1997). O conhecimento das exigências ecológicas de muitas famílias, gêneros e espécies de aves pode ser suficiente em diversas situações para indicar condições ambientais às quais são sensíveis (Donatelli et al. 2004). A avifauna brasileira é composta por 1.901 espécies entre residentes e migratórias (CBRO 2014), o que faz do país o segundo com a maior diversidade de espécies de aves no mundo, superado apenas pela Colômbia. Esta riqueza corresponde a quase metade das aves descritas para a Região Neotropical, atualmente estimada em aproximadamente 4000 espécies (Silveira et al. 2009). No estado de Minas Gerais é constatada a ocorrência de 785 espécies (Drummond et al. 2005), ou seja, 41% do total de aves catalogadas para todo o Brasil. Dessas, 113 espécies estão sob algum tipo de ameaça de extinção: 23 espécies estão na categoria Vulnerável de ameaça de extinção, 39 espécies são classificadas como Em Perigo e 51 espécies estão Criticamente Ameaçadas (COPAM 2010). Em São Paulo há registros confiáveis de que 789 espécies ocorrem no estado, sendo que 171 delas (22%) estão incluídas em alguma categoria de ameaça de extinção: 69 espécies na categoria Vulnerável, 33 espécies na categoria Em Perigo e outras 69 espécies na categoria Criticamente Ameaçadas (Bressan et al. 2009). Em ambos os estados, a maior ameaça às espécies de aves é a degradação dos ambientes naturais com a consequente fragmentação e perda de habitats (Drummond et al. 2005, Bressan et al. 2009). O Cerrado, bioma predominante na região de estudo, é o segundo maior bioma brasileiro, estendendo-se por uma área de aproximadamente 2 milhões de Km2 (Ratter et al. 1997, Pinheiro e Monteiro 2010). É caracterizado por um mosaico de formações vegetais em um gradiente que se constitui principalmente de cinco formações savânicas: (i) cerradão, uma formação mais florestal; (ii) cerrado sensu strictu, formação mais arbustiva, com árvores esparsas; (iii) campo cerrado, formação mais arbustiva e com poucas árvores; (iv) campo sujo, formado por gramíneas com poucos arbustos e (v) campo limpo, predominantemente graminoso. Além destas formações vegetais, o Cerrado ainda apresenta enclaves de mata seca, campos rupestres em grandes altitudes e as matas ciliares ao longo dos rios e córregos (MMA 2007). 14 Essa diversidade de formações vegetais somada à grande influência exercida pelos biomas adjacentes, como Floresta Atlântica, Floresta Amazônica, Caatinga e Chaco conferem ao Cerrado uma grande diversidade de espécies (Ratter et al. 1997, Myers et al. 2000, Silva e Bates 2002). A drástica perda de vegetação original em um curto período de tempo devido à ação antrópica associada à grande diversidade de espécies, levou a classificação do Cerrado como um dos 34 hotspots terrestres mundiais (Ratter et al. 1997), e também como a maior, mais rica e provavelmente mais ameaçada região de savanas tropicais do mundo (Silva e Bates 2002). Com relação à avifauna, a região do Cerrado possui 837 espécies de aves (Silva 1995, Stotz et al. 1996), das quais 30 são endêmicas e 14 ameaçadas (Silva 1995, Zimmer et al. 2001). Entre as fitofisionomias que podem ser encontradas no bioma Cerrado, as Matas Ciliares correspondem às formações florestais associadas aos cursos d’água (MMA 2007). De acordo com Ribeiro e Dias (2007), o termo “mata ciliar” refere-se à vegetação florestal encontrada às margens dos rios de médio e grande porte e o termo “mata de galeria” à vegetação florestal existente ao longo de riachos de pequeno porte e córregos dos planaltos do Brasil Central, formando corredores fechados (galerias) sobre o curso d’água. Porém, na ornitologia, os termos “mata ciliar”, “mata de galeria”, ou “floreta ripária” são equivalentes, sendo empregado, sempre que necessário, para designar as formações florestais que acompanham os cursos d’água e contrastam com os ambientes circunvizinhos, geralmente abertos (Silva e Vielliard 2000, Barreto 2002). Estas áreas são consideradas habitats importantes para a manutenção de uma elevada riqueza local da avifauna por servir como refúgio para muitas espécies ao atuar como ambiente tampão durante a estação seca (Silva e Vielliard 2000, Anjos et al. 2007, Luther et al. 2008). Mais da metade das espécies de aves que ocorrem no Cerrado, mesmo sendo características de ambientes abertos, dependem das matas ciliares para se reproduzir (Silva 1995, Silva e Bates 2002). Sabe-se que muitas espécies de aves desempenham importantes papéis em diversos processos ecológicos em formações de matas ciliares como, por exemplo, a polinização e a dispersão de sementes. Tais processos são relevantes não só para a manutenção, mas também para a recuperação destes ecossistemas (Reys et al. 2005). Além dessa importância como habitat para a fauna, as matas ciliares também são importantes no auxílio da estabilização dos bancos de terra às margens dos rios ao contribuírem com a redução de processos erosivos e na contenção de sedimentos, por realizarem o tamponamento e 15 filtragem de nutrientes e/ou agrotóxicos e pela interceptação e absorção da radiação solar (Peak e Thompson III 2006, Smith et al. 2008). As matas ciliares possuem uma elevada heterogeneidade de habitats em um espaço relativamente pequeno quando comparado com outras fisionomias florestais. Esta heterogeneidade pode ser explicada devido à interação entre a disponibilidade de água, luz e o nível do lençol freático com as mínimas variações em topografia, fertilidades de solos e estrutura da vegetação no interior destes ambientes (Brown-Jr 2001, Godinho et al. 2010). Tais ambientes têm condições de atrair uma diversidade biológica considerável, favorecendo organismos exigentes de sombra, água, nutrientes específicos ou outros recursos mais raros ou ausentes nos ambientes adjacentes mais abertos e com solos menos úmidos e ricos (Brown-Jr 2001). Matas ciliares muitas vezes cumprem o papel de corredores ecológicos proporcionando habitats para muitas aves durante a migração e durante a dispersão dos juvenis (Seaman e Schulze 2010). Diversos autores têm abordado em seus estudos a importância de se conservar as matas ciliares (Vielliard e Silva 1990, Almeida et al. 1999, Anjos et al. 2007, SuarezRubio e Thomlinson 2009, Bueno et al. 2012). Entretanto, uma significativa parcela de matas ciliares da região sudeste do Brasil tem sido destruída para dar lugar às pastagens, à produção agrícola, aos reservatórios de usinas hidrelétricas, à exploração florestal, ao garimpo e à expansão de áreas urbanas, restando nas margens dos cursos dos rios, quase que somente matas secundárias, por vezes bastante degradadas (Rodrigues e Gandolfi 2000, Barreto 2002). Diante esta realidade, a recuperação ambiental de matas ciliares, também conhecidas como Áreas de Preservação Permanente segundo o Código Florestal Brasileiro – Lei Federal Nº 12.651/2012, tem se tornado uma tentativa de remediar os danos antrópicos causados a estes ambientes (Rodrigues e Gandolfi 2000, Barreto 2002, Lucindo 2011). Trabalhos que visam a recuperação de ecossistemas degradados são bastante antigos (Rodrigues e Gandolfi 1996, 2000, Araújo et al. 2005, Boanares e Azevedo 2014). Entretanto, via de regra, eles se caracterizam por uma atividade sem vínculos estreitos com concepções teóricas. Só recentemente a recuperação de áreas degradadas adquiriu o caráter de uma área de conhecimento técnico-científico (Cole et al. 2010). A prática de reflorestamentos ciliares acontece, de modo geral, por iniciativa de proprietários rurais ou de empresas que procuram recuperar uma área degradada, considerada como passivo ambiental, obrigados ou não pelo poder público que, por sua 16 vez, não estabelece de forma obrigatória a adoção de projetos embasados cientificamente (Barreto 2002). Silva e Vielliard (2000) recomendam que estudos abordando comunidades de aves em ambientes de mata ciliar devem levar em consideração o papel regulador que estas têm sobre a composição e estrutura das assembléias de aves pela acomodação temporária, durante períodos críticos, de parcela significativa da avifauna proveniente de complexos vegetacionais vizinhos. Além disso, estudos realizados em ambientes fragmentados devem levar em conta não somente a área do fragmento em si, mas também o habitat circundante. Tais fragmentos raramente são circundados por um meio ecologicamente neutro ou inóspito, mas sofrem influências das áreas adjacentes, e seus efeitos podem ser mais importantes do que os processos que ocorrem dentro deles (Wethered e Lawes 2003, Donatelli et al. 2004, Perry et al. 2011). No Brasil, alguns estudos abordando a comunidade de aves em formações ciliares já foram desenvolvidos nas duas ultimas décadas (Cintra e Yamashita 1990, Vielliard e Silva 1990, Lins 1994, Almeida et al. 1999, Barreto 2002, Anjos et al. 2007, Lucindo 2011, Brummelhaus 2012), porém, este número ainda é pouco significativo ao se considerar a extensão de matas ciliares existentes em todo o território nacional, faltando, sobretudo, levantamentos quantitativos de comunidades que permitam analisar as correlações entre a estrutura da avifauna e a composição florística nestes ambientes (Almeida et al. 1999, Silva e Vielliard 2000). Diante esta realidade, é de extrema importância o desenvolvimento de estudos que tenham por objetivo conhecer a composição e a estrutura da comunidade de aves em regiões dominadas pelo bioma Cerrado, principalmente em áreas de mata ciliar, a fim de se obter dados mais precisos a respeito da dinâmica desta comunidade. Com isso, serão disponibilizados dados que subsidiarão o desenvolvimento de adequados planos de manejo e conservação da biodiversidade nestes locais. Assim sendo, o presente estudo teve como objetivo principal verificar se a sazonalidade e variáveis ambientais influenciam a riqueza e a composição da comunidade de aves em cinco áreas localizadas às margens do rio Grande, ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Para isso, algumas hipóteses foram formuladas a fim de direcionar o estudo: 1ª) a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar é influenciada pelo tamanho dos fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos maiores; 2ª) a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar é influenciada pela riqueza e abundância 17 de espécies vegetais arbóreas desses fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos com maiores riqueza e abundância de espécies vegetais arbóreas; 3ª) a estratificação vertical dos fragmentos de mata ciliar influencia a riqueza de aves desses fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos com estratos verticais mais densos; 4ª) a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar é influenciada pelo uso e ocupação do solo dos habitats matrizes adjacentes, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos cujas matrizes apresentem maiores porcentagens de cobertura florestal e menor porcentagem de áreas abertas; 5ª) a riqueza e a composição da comunidade de aves (espécies registradas dentro e fora das matas ciliares) variam temporalmente entre as estações seca e chuvosa, considerando a predição de que na estação chuvosa será registrada maior riqueza de aves em função dos deslocamentos de espécies migratórias em direção às regiões tropicais. O estudo ainda teve como objetivo secundário caracterizar a comunidade de aves quanto à (i) frequência de ocorrência, (ii) guildas tróficas, (iii) endemismos, (iv) condição migratória, (v) dependência a habitats florestais e o (vi) status de conservação das espécies. 18 MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo: descrição geral A bacia hidrográfica do rio Grande (Figura 1) pertence à bacia do rio Paraná, uma das maiores do Brasil, que ocupa cerca de 10% do território nacional (891.309 km2). Drena áreas da região sul, sudeste e centro-oeste, constituindo, juntamente com a bacia do rio Paraguai e do rio Uruguai, a grande bacia do rio Prata. A bacia do rio Grande, segunda maior do estado, drena 15% do seu território e ocupa uma área de cerca de 161.000 km2, sendo que 60%, aproximadamente 86.500 Km2, pertencem ao estado de Minas Gerais e o restante, ao estado de São Paulo. Nesta bacia é gerada cerca de 70% de toda energia elétrica do estado de Minas Gerais (Paiva et al. 2002). As águas do rio Grande nascem em Minas Gerais, na serra da Mantiqueira a uma altitude de 1.980 metros, próximo aos municípios de Alagoa e Bocaina de Minas. O rio Grande percorre uma distância de 1.301 km desde sua cabeceira até sua foz. A partir da nascente, seu curso tem uma orientação SO-NE até a divisa dos municípios de Lima Duarte e Bom Jardim de Minas. Mais a jusante, passa a correr para o Sul até a barragem de Jaguará, município de Sacramento. A montante de Jaguará, à altura do reservatório de Estreito, o rio Grande passa a receber as águas dos rios do estado de São Paulo, e serve de divisa entre este estado e Minas Gerais. O rio muda então seu curso e passa a correr segundo a direção E-O até sua confluência com o rio Paranaíba, originando o Rio Paraná (Castro 2001). Seus principais tributários são: rio das Mortes, Jacaré, Uberaba e Verde à margem direita; e rio Aiuruoca, Cervo, Sapucaí, Sapucaí-Mirim, Pardo e Turvo à margem esquerda (Paiva et al. 2002). A partir do município de Santana do Garambéu, MG, tem início uma sucessão de barragens de Usinas Hidroelétricas (UHEs), que hoje proporcionam ao rio Grande uma nova fisionomia. A bacia do rio Grande apresenta uma série de onze reservatórios sendo eles, de montante a jusante: Camargos, Itutinga, Furnas, Peixoto, Estreito, Jaguará, Igarapava, Volta Grande, Porto Colômbia, Marimbondo e Água Vermelha (Santos e Formagio 2000). A primeira barragem construída no rio Grande foi uma pequena usina em um braço da cachoeira do Marimbondo em 1929. A UHE de Furnas foi implementada no final dos anos 50, criada como forma de evitar uma crise energética no país e desde então, começaram as implantações de UHEs de grande porte ao longo do rio. A presença maciça de Usinas Hidrelétricas nesse rio alterou suas características originais de corredeiras caudalosas para um ambiente quase lêntico, transformando a maior parte do rio em uma série de lagos artificiais (Godinho e Godinho 1994). O presente estudo foi desenvolvido na bacia do rio Grande, mais precisamente na região do baixo rio Grande, em cinco localidades ao longo do reservatório da Usina Hidrelétrica de Volta Grande (Figura 1). As áreas selecionadas para as amostragens são caracterizadas pela existência de fragmentos de mata ciliar em diferentes estágios sucessionais sendo alguns, inclusive, constituídos a partir de reflorestamentos realizados pela CEMIG. Estes fragmentos são circundados por um habitat matriz dominado por atividades agrossilvopastoris diversas, principalmente monoculturas de cana-de-açúcar, além de áreas de uso antrópico, veredas e lagoas marginais tomadas por vegetação paludícola (Figura 2). Essa região, sob influência da UHE Volta Grande, é classificada como uma área de “Alta Importância Biológica” para a conservação de aves no estado de Minas Gerais de acordo o Atlas para a Conservação da Biodiversidade em Minas Gerais (Drummond et al. 2005). O reservatório está situado a, aproximadamente, 500 metros acima do nível do mar, tendo à montante o reservatório de Igarapava e à jusante o reservatório de Porto Colômbia (Santos e Formagio 2000). O reservatório abrange os municípios de: Conceição das Alagoas, Água Comprida e Uberaba, no estado de Minas Gerais, e Miguelópolis, Ituverava, Aramina e Igarapava, no estado de São Paulo. Possui uma área inundada de 222 Km2, um perímetro de 80 Km e um volume de 2,3 bilhões de m3 de águas para geração de energia elétrica (Greco 2002, Braga e Gomiero 1997, Gomiero et al. 2010). A UHE Volta Grande foi construída entre os anos de 1970 a 1974 e pertence à Companhia Energética de Minas Gerais (CEMIG) (Barroca 2012). Geologicamente, o reservatório está inserido na região da bacia do Paraná, mais especificamente sobre as rochas basálticas da Formação Serra Geral. Esta formação é caracterizada por uma sucessão de derrames de lavas, predominantemente básicas, contendo domínios subordinados intermediários e ácidos, principalmente no terço médio e superior, com algumas intercalações arenosas (Brito 1979). Os afloramentos são extremamente raros, pois os solos, chamados Latossolos Vermelhos, são facilmente formados a partir do basalto e podem se apresentar com até 20 metros de espessura; é a chamada “terra roxa” da região agrícola do Triângulo Mineiro (MG) e do sudoeste paulista, região de Ribeirão Preto (SP) (Castro 2001). Ainda segundo este autor, de modo geral, são solos porosos, bastante permeáveis e bastante resistentes à erosão, em 20 função do elevado grau de floculação e da presença da argila em sua constituição. Ocorrem em grande parte em relevo propício à mecanização e, quando devidamente adubados e corrigidos, apresentam grande potencialidade para produção de grãos (culturas de ciclo curto). 21 Figura 1. Localização das áreas amostrais ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, no baixo rio Grande, sudeste do Brasil. Figura 2. Imagens Landsat das cinco áreas de estudo por classes de uso e ocupação do solo: (A) Área 1, (B) Área 2, (C) Área 3, (D) Área 4 e (E) Área 5. Para a classificação, considerou-se um buffer de três quilômetros a partir de um ponto central do fragmento de mata ciliar escolhido para o estudo. A vegetação predominante na região é característica dos domínios do Bioma Cerrado e atualmente se encontra fortemente descaracterizada pela agroindústria (Costa et al. 1998). Os maiores impactos antrópicos que acometem a vegetação da região se originam da industrialização crescente, agroindústria de alta tecnologia, crescimento demográfico e urbanização, projetos de irrigação e infra-estrutura de apoio e construção de usinas hidrelétricas (Costa et al. 1998). A região possui usinas açucareiras que foram implantadas na primeira metade do século e modernas indústrias químicas que constituem o pólo químico de Uberaba (MG), Igarapava e Miguelópolis (SP). Estas indústrias situam-se às margens de afluentes do reservatório, lançando neles seus efluentes. Além disso, o extrativismo mineral, representado pela extração de sedimento de leito através de dragas, vem sendo feito ao longo dos últimos anos no reservatório (Campos 2003). O clima da região é de savana tropical, quente e úmido, com período seco correspondendo ao outono e inverno, que pode se estender de cinco a sete meses, e com 80% das chuvas entre outubro e março, sendo as menores médias de pluviosidade registradas nos meses de julho e agosto (Figura 3). O índice médio pluviométrico anual da região atinge 1500 mm, conforme dados obtidos pela CEMIG na estação meteorológica do município de Uberaba. As maiores médias de temperaturas máximas são registradas nos meses chuvosos, chegando a atingir 30C° em outubro e março. Já as menores médias de temperaturas mínimas são observadas nos meses de junho e julho. A temperatura média fica em torno de 23C° nos meses chuvosos e 19C° nos meses secos (Greco 2002). 12.0 11.2 8.2 média 1994 - 2012 Pluviosidade (mm) 10.0 7.7 8.0 5.8 6.0 4.0 5.4 3.2 2.9 1.7 1.5 2.0 0.7 0.2 0.4 Jul Ago 0.0 Jan Fev Mar Abr Mai Jun Set Out Nov Dez Meses Figura 3. Média de precipitação pluviométrica (mm) entre 1994 a 2012 para a região onde o estudo foi desenvolvido; barras em branco (estação seca) e barras em cinza (estação chuvosa). Área de estudo: descrição das cinco áreas avaliadas: Através do programa ArcGis, em um buffer de três quilômetros a partir do centro de cada fragmento de mata ciliar, foram calculadas as porcentagens referentes às classes de uso e ocupação do solo existentes nos habitats matrizes de cada área estudada (Tabela 1). Para todas as áreas foi vista uma predominância da monocultura de cana-de-açúcar na matriz, representando mais de 60% da cobertura do entorno de cada fragmento de mata ciliar (Tabela 1). Área 1: Estação Ambiental de Volta Grande (EAVG) (20°01’27”S / 48°12’45”W), município de Conceição das Alagoas, Minas Gerais. A EAVG, criada em 1976, localiza-se à jusante da UHE Volta Grande e conta atualmente com uma reserva florestal de 391 hectares, um viveiro de mudas de espécies vegetais nativas e uma estação de piscicultura (Filardi et al. 2007, Barroca 2012). Grande parte de sua cobertura vegetal original foi alterada durante a construção da barragem da usina (Moreira et al. 2008). Porém, em seu interior, ainda é possível encontrar uma considerável variação fisionômica, sendo cerca de 190 ha de cerrado sensu stricto, 16 ha de cerradão, 85 ha de floresta estacional semidecidual em franco processo de sucessão secundária e ainda 30 ha de várzea (vegetação palustre) localizados ao longo do Ribeirão do Prata (Filardi et al. 2007). Ainda são encontradas dentro da Estação Ambiental áreas descampadas com predomínio de gramíneas, lagoas, áreas caracterizadas pelo plantio de eucaliptos com sub-bosque regenerante e áreas ajardinadas de uso antrópico. Além destas áreas, também foi amostrado dentro da Estação Ambiental, um fragmento de mata ciliar com 20 hectares localizado à margem direita do Rio Grande, próximo à barragem da usina (Figura 4A). Este fragmento é o único dentre as cinco áreas estudadas, constituído por vegetação nativa remanescente. Mede, aproximadamente, 400 metros de largura e 500 metros de comprimento. Apresenta grande diversificação de estratos verticais, com presença de sub-bosque arbustivo, estrato arbóreo e um dossel bem definido. A altura máxima do dossel varia entre 25 e 30 metros (A. Tonaco, com. pess.). Em um estudo recente (Messias et al., dados não publicados) foi constatado que Xylopia aromatica (pimenta-demacaco) e Siparuna sp. (negamina) são as espécies vegetais mais frequentes no fragmento. No entorno da EAVG, o habitat matriz é constituído predominantemente por plantações de cana-de-açúcar, áreas de uso antrópico, pastagens e fragmentos florestais (Tabela 1; Figura 4B). 25 Área 2: Fazenda Ipanema (20°05’55”S / 48°09’00”W), município de Água Comprida, Minas Gerais. Nesta área o fragmento de mata ciliar estudado, revegetado em 1994, possui 2,7 hectares e está localizado à margem direta do rio Grande. Possui, aproximadamente, 30 metros de largura e 900 metros de comprimento. Não apresenta subbosque tão expressivo quanto ao encontrado na Área 1, porém, ainda assim alguns arbustos podem ser localizados (Figura 4C). A altura máxima do dossel varia entre 20 e 26 metros (A. Tonaco, com. pess.). Em um estudo conduzido por Davide e Reis (2007) foram identificadas 33 espécies arbóreas no fragmento, sendo Tabebuia roseo alba (ipê-branco) e Syzygium jambolanum (jambolão) as de maior ocorrência. Os habitats adjacentes ao fragmento são caracterizados pela presença de cana-de-açúcar, pastagens, veredas e um seringal (Tabela 1; Figura 4D). Área 3: Fazenda Santa Bárbara (20°09’30”S / 48°07’39”W), município de Miguelópolis, São Paulo. Nesta área o fragmento de mata ciliar estudado, revegetado em 1999, possui 3,3 hectares e está localizado à margem esquerda do rio Grande. Mede, aproximadamente, 30 metros de largura e 1.100 metros de comprimento. Em seu interior há uma quantidade significativa de gramíneas (capim-colonião) e sub-bosque ausente (Figura 4E). O estrato arbóreo é composto por árvores de médio porte com altura máxima de 18 metros (A. Tonaco, com. pess.). Em seu interior foram encontradas 37 espécies arbóreas, sendo Clitoria fairchildiana (faveira) e Schinus terebinthifolius (aroeira-vermelha) as com maiores densidades (Davide e Reis 2007). Possui como habitat matriz plantações de cana-deaçúcar e pastagens (Tabela 1; Figura 4F). Área 4: Usina Colorado 1 (19°59’32”S / 47°48’53”W), município de Igarapava, São Paulo. Nesta área o fragmento de mata ciliar estudado, revegetado em 1997, possui 18 hectares e está localizado à margem esquerda do rio Grande. Está localizado a uma distância aproximada de 500 metros de uma usina sucroalcooleira (Usina Junqueira) e a pouco mais de dois quilômetros da Rodovia Anhanguera. Mede, aproximadamente, 100 metros de largura e 1.800 metros de comprimento. No interior do fragmento há o predomínio de gramíneas (capim-colonião) e o sub-bosque é descontinuo (Figura 4G). O estrato arbóreo é formado por árvores de grande porte, com algumas ultrapassando 25 m (A. Tonaco, com. pess.). Neste fragmento foram encontradas 27 espécies arbóreas, sendo Anadenanthera peregrina (angico) e Leucaena sp. (leucena) as espécies dominantes (Davide e Reis 2007). Segundo estes autores, a espécie Leucaena sp., devido ao seu comportamento agressivo, coloniza o reflorestamento ciliar, o que não é uma condição ideal para o processo sucessional da área. Os ambientes adjacentes ao fragmento são formados por plantações de cana-de-açúcar e lagos 26 marginais com grande quantidade de macrófitas e vegetação palustre (Figura 4H). Verificouse nesta área a presença de ranchos de pesca às margens do rio, fato que interfere na preservação e manutenção do reflorestamento (Tabela 1). Área 5: Usina Colorado 2 (19°59’25”S / 47°46’53”W), município de Igarapava, São Paulo. Nesta área o fragmento de mata ciliar estudado, revegetado em 2005, possui 8,8 hectares e está localizado à margem esquerda do rio Grande. Está a uma distância aproximada de 800 metros de uma usina sucroalcooleira (Usina Junqueira) e a 100 metros da Rodovia Anhanguera. Está distante, cerca de três km, da área de estudo descrita anteriormente (Área 4 – Usina Colorado 1). Mede, aproximadamente, 100 metros de largura e 900 metros de comprimento. O interior do fragmento é dominado por gramíneas (capim-colonião) e o subbosque está ausente (Figura 4I). O estrato arbóreo é formado por árvores de grande porte com altura máxima atingindo 30 m (A. Tonaco, com. pess.). As espécies Schizolobium parahyba (guapuruvu) e Clitoria fairchildiana (faveira) se destacam pelos elevados valores médios de altura e diâmetro (Davide e Reis 2007). Assim como no fragmento anterior, Leucaena sp. é a espécie arbórea dominante (Davide e Reis 2007). Os habitats adjacentes são formados por plantações de cana-de-açúcar e lagos marginais dominados por macrófitas e vegetação palustre. Esta área apresenta considerável interferência antrópica devido à existência de residências, ranchos de pesca e uma olaria no entorno do fragmento, fato que interfere na preservação e manutenção do reflorestamento (Tabela 1). Tabela 1. Tamanho (km2) e porcentagem (%) das classes de uso o ocupação do solo a partir de um buffer de 3 km das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Classes de uso e Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5 ocupação do solo km2 (%) km2 (%) km2 (%) km2 (%) km2 (%) Mata Ciliar 0,23 (2) 0,08 (1) 0,13 (1) 0,18 (1) 0,12 (1) Cana 8,45 (65) 9,70 (63) 12,36 (88) 11,38 (74) 10,68 (69) Fragmento de Mata 3,54 (27) 0,54 (3) 1,41 (10) 2,38 (16) 2,54 (16) Área Urbana 0,42 (3) 0,28 (2) 0,02 (0,2) 0,91 (6) 1,45 (10) Lago 0,25 (2) 0,26 (2) 0,12 (0,8) 0,43 (3) 0,62 (4) Pasto 0,09 (1) 0,75 (5) – – – Seringal – 2,81 (18) – – – Reservatório – 1,0 (6) – – – 27 Figura 4. Ambientes amostrados nas áreas de estudo: (A) Área 1 – Mata Ciliar, (B) Área 1 – vista geral da matriz, (C) Área 2 – Mata Ciliar, (D) Área 2 – Seringal (matriz), (E) Área 3 – Mata Ciliar, (F) Área 3 – Canavial (matriz), (G) Área 4 – Mata Ciliar, (H) Área 4 – Lago (matriz), (I) Área 5 – Mata Ciliar e (J) Área 5 – Canavial e rodovia (matriz). 28 Métodos Levantamento Qualitativo De acordo com Vielliard e Silva (1990), o levantamento qualitativo ou exaustivo tem como objetivo estabelecer a lista mais completa possível das espécies de aves que ocorrem em um determinado local. Este levantamento não mede a abundância das espécies, mas é de fundamental importância para a identificação de seus ciclos biológicos e preferências ambientais (Donatelli et al. 2004). Para o levantamento das espécies de aves em campo, foram conduzidas campanhas mensais de cinco dias consecutivos de duração durante os meses de abril, maio, junho, julho, outubro, novembro e dezembro de 2013 e janeiro de 2014. Cada área estudada foi amostrada durante um dia a cada mês. O levantamento qualitativo foi realizado através de transecções dentro dos fragmentos de mata ciliar e nos habitats matrizes adjacentes durante e após o censo quantitativo de aves nos períodos do dia entre 06:00 e 11:00 e 13:00 e 18:00 horas, perfazendo um esforço amostral de 10 horas de observação/dia. Levantamento Quantitativo Para o estudo quantitativo da avifauna foi empregado o método de “amostragem por pontos fixos”, idealizado por Blondel et al. (1970) para regiões temperadas e adaptada por Vielliard e Silva (1990) para regiões tropicais (Donatelli et al. 2004). Por campanha, eram amostrados seis pontos em cada área. Três pontos foram estabelecidos no interior dos fragmentos de mata ciliar e outros três pontos no habitat matriz. A distância mínima entre cada ponto foi de 350 metros a fim de evitar a sobreposição do território de algumas espécies (Vielliard et al. 2010) e garantir a independência estatística entre as detecções (Develey 2003). A ordem de amostragem dos pontos era definida por sorteio prévio. Em cada ponto o observador permanecia por 20 minutos registrando todas as espécies de aves observadas e/ou ouvidas, bem como comportamentos de forrageamento, nidificação e presença de indivíduos imaturos. Associado a estes dois métodos foram utilizadas redes de neblina (dimensões 12 X 2,5 m, com malha de 20 mm) como método complementar de levantamento para captura e anilhamento das aves (Licença de Coleta SISBIO nº 36758-2). Dez redes eram abertas no interior dos fragmentos de mata ciliar do amanhecer até 17:00 horas, sendo checadas a cada 30 minutos visando retirar indivíduos que porventura tenham sido capturados. As aves capturadas eram medidas, pesadas e analisadas quanto à presença de placa de incubação, 29 mudas de penas e ectoparasitos. Após serem marcadas com anilhas de metal numeradas fornecidas pelo Centro Nacional de Pesquisa para Conservação das Aves Silvestres (CEMAVE/ICMBio, Licença nº 367581), eram fotografadas e soltas no local de captura. Espécies registradas apenas através da captura por redes de neblina e no levantamento qualitativo não foram incluídas nas análises de IPA e demais análises estatísticas. Tanto no levantamento qualitativo quanto no quantitativo as aves foram identificadas visual e/ou auditivamente com o auxílio de binóculo (Nikon 8X40), máquina fotográfica (Canon PowerShot SX50 HS) e consulta a guias de campo (Mata et al. 2006, Sigrist 2013). Um gravador portátil (Sony ICD-PX312) foi utilizado para o registro e documentação de vocalizações não prontamente identificadas em campo para que, posteriormente, pudessem ser identificadas através de comparação com arquivos sonoros. O estudo foi aprovado pela Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA) da Universidade Federal de Ouro Preto (Processo nº 037/2013). Estrutura da comunidade De acordo com Costa e Rodrigues (2012) (adaptado de Naka et al. (2002) e Rodrigues et al. (2005)) foi designada, para cada espécie de ave registrada, uma categoria segundo sua Frequência de Ocorrência (FO) nos censos realizados. Este valor permite avaliar a regularidade com que uma espécie é encontrada na área de estudo (Aleixo e Vielliard 1995): C (comum) – espécies registradas entre 75-100% das visitas; RC (relativamente comum) – espécies registradas entre 50-74% das visitas; IC (incomum) – espécies registradas entre 2549% das visitas; R (rara) – espécies registradas entre 6-24% das visitas e O (ocasionais) – espécies registradas em menos de 5% das visitas. As espécies também foram classificadas quanto aos seus hábitos alimentares e estratos preferenciais de forrageamento de acordo com observações de campo e dados da literatura (Schubart et al. 1965, Willis 1979, Sick 1997, Antunes 2005, Lopes et al. 2005a, Lopes et al. 2005b). Baseando-se nestes dados a classificação quanto aos hábitos alimentares foi da seguinte forma: Insetívoros (INS): espécies cuja dieta é composta por ¾ ou mais de insetos e outros artrópodes. Onívoros (ONI): espécies cuja dieta é composta por material de origem vegetal e animal em proporções similares. Frugívoros (FRU): espécies cuja dieta é composta por ¾ ou mais de frutos. 30 Granívoros (GRA): espécies cuja dieta é composta por ¾ ou mais de grãos. Nectarívoros (NEC): espécies cuja dieta é composta predominantemente por néctar, mas também por insetos e outros artrópodes. Carnívoros (CAR): espécies cuja dieta é composta por ¾ ou mais de vertebrados vivos. Necrófagos (NECRO): espécies cuja dieta é composta por ¾ ou mais de matéria orgânica morta. Piscívoros (PIS): espécies cuja dieta é composta predominantemente por peixes. Ainda de acordo com estes autores, levando em conta não somente os itens alimentares consumidos, mas também os ambientes e os estratos verticais preferencialmente utilizados durante o forrageamento, as espécies foram agrupadas em 25 guildas tróficas (adaptado de Willis 1979 e Antunes 2005): Frugívoros de dossel (FRU-D), Frugívoros do solo (FRU-S), Onívoros do dossel (ONI-D), Onívoros do sub-bosque (ONI-sb), Onívoros de borda (ONI-B), Onívoros de solo (ONI-S), Onívoros aquáticos (ONI-Aq), Onívoros de brejo (ONIBr), Carnívoros noturnos (CAR-N), Carnívoros diurnos (CAR-D), Necrófagos (NECRO), Insetívoros de troncos e galhos (INS-TG), Predadores de artrópodes grandes do solo (INSGS), Predadores de artrópodes pequenos do solo (INS-PS), Predadores de artrópodes da folhagem (INS-F), Insetívoros de taquarais e emaranhados (INS-TE), Insetívoros do nível médio (INS-NM), Insetívoros do dossel (INS-D), Insetívoros de borda (INS-B), Insetívoros de brejo (INS-Br), Insetívoros aéreos (INS-A), Insetívoros noturnos (INS-N), Nectarívoros (NEC), Granívoros (GRA) e Piscívoros (PIS). Seguindo Silva (1995), as espécies foram classificadas em três categorias de uso de habitats florestais: (1) independente – espécies que se alimentam e se reproduzem principalmente em vegetação aberta (campo limpo, campo sujo, campo cerrado e cerrado sensu stricto), (2) semi-dependentes – espécies que se alimentam ou se reproduzem tanto em habitats florestais como em áreas abertas e (3) dependentes – espécies que se alimentam e se reproduzem principalmente em habitats florestais (cerradão, matas ciliares e matas secas). De acordo com Silva (1995), as espécies foram analisadas quanto ao seu status de endemismo para o bioma Cerrado e, especificamente para os endemismos de mata ciliar, seguiu Silva e Vielliard (2000). As espécies foram também classificadas quanto à condição migratória segundo Chesser (1994) e Sick (1997) em: migrantes setentrionais (MS) – espécies provenientes do hemisfério norte e migrantes austrais (MA) – espécies que se reproduzem na América do Sul continental temperada, mas migram para o norte em direção à Amazônia, 31 durante o inverno austral. Nesta categoria estão também incluídas espécies residentes cujas populações mais meridionais realizam migrações sazonais de menor escala. O status de conservação das espécies baseou-se nas listas da fauna ameaçada de extinção dos estados de Minas Gerais (COPAM 2010) e São Paulo (Bressan et al. 2009), do Brasil (MMA 2014) e global (IUCN 2015). As nomenclaturas, científica e popular, assim como a sequência sistemática seguiram a última revisão do Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (CBRO 2014). Variáveis fitossociológicas Para analisar de que forma a riqueza e abundância de espécies vegetais arbóreas influencia a riqueza e a estrutura da comunidade de aves de cada área estudada, dados abordando os parâmetros florísticos e fitossociológicos dos fragmentos de mata ciliar foram obtidos. Estes dados foram coletados e disponibilizados por outra equipe de pesquisadores que estudou os mesmos fragmentos. Em cada fragmento foram alocadas 12 parcelas de 10 X 10 m, onde amostrou-se todos os indivíduos com circunferência à altura do peito (CAP) maior ou igual a 10 cm. O critério de inclusão adotado visou incluir também indivíduos regenerantes após o período de revegetação das áreas. Além do CAP também foi mensurada a altura dos indivíduos. Amostras de todos os indivíduos localizados nas parcelas foram coletadas, herborizadas, identificadas, classificadas de acordo com a APG III (2009) e depositadas no Herbário Professor José Badini (OUPR), na Universidade Federal de Ouro Preto. Com o objetivo de avaliar quais estratos verticais apresentavam maior densidade de árvores, os indivíduos amostrados nas parcelas foram classificados em três categorias de acordo com suas alturas máximas: sub-bosque – indivíduos com até três metros de altura; estrato arbóreo – indivíduos de três a 10 m e dossel – indivíduos com mais de 10 m de altura. Análise de dados A amostragem por pontos fixos permitiu a obtenção do Índice Pontual de Abundância (IPA). Este índice indica a abundância de cada espécie em função do seu coeficiente de conspicuidade, através do número de contatos visuais e/ou auditivos de uma determinada espécie em relação ao número total de amostras (Vielliard et al. 2010). Contato foi definido como a ocupação de território ou presença de um indivíduo ou grupo de indivíduos de uma espécie durante o período de observação no ponto (Vielliard e Silva 1990). O IPA é determinado pela seguinte equação: 32 IPA = Ni Na Onde: IPA: Índice Pontual de Abundância. Ni: número de contatos da espécie i. Na: número total de amostras (pontos X visita). O Índice de Similaridade de Jaccard foi utilizado para avaliar as semelhanças qualitativas entre as cinco áreas de estudo. Este índice não requer dados de abundância das espécies, pois ele se baseia apenas em dados básicos de presença/ausência das mesmas (Magurran e McGill 2011). Este índice varia de 0 (nenhuma similaridade entre as áreas) a 1 (similaridade máxima). O Índice de Similaridade de Jaccard é expresso da seguinte forma: J = a a+b+c Onde: J: Índice de Similaridade de Jaccard. a: número de espécies compartilhadas por ambas comunidades em análise. b: número de espécies que ocorrem apenas na primeira comunidade. c: número de espécies que ocorrem apenas na segunda comunidade. Para verificar se o esforço amostral empregado foi suficiente para o registro de uma parcela significativa da avifauna de cada área, a curva de acumulação de espécies foi utilizada. Esta curva mostra o acúmulo de espécies diferentes observadas à medida que se aumenta o esforço de amostragem. Assim, se a curva se estabiliza, isto é, atinge um ponto onde o aumento do esforço de amostragem não implica em aumento no número de espécies, isto significa que o esforço amostral está satisfatório (Santos 2003). Através do software EstimateS 8.2 (Colwell 2009), a riqueza de aves foi estimada a partir do cálculo de Jackknife de 1ª ordem. Esta estimativa é feita com base no número de unidades amostrais utilizadas, relacionando a presença ou ausência das espécies em cada um 33 (Develey 2003). Espécies registradas fora dos períodos amostrais não entraram no cálculo da estimativa de riqueza, sendo tratadas apenas como dado qualitativo. Para verificar se o número de espécies dependentes de habitats florestais diferiu estatisticamente entre cada área de estudo, foi realizado o Teste Q de Cochran com o post-hoc de McNemar (Zar 1998). Considerando apenas a riqueza de espécies florestais registradas dentro dos fragmentos de mata ciliar, este teste também foi aplicado a fim de encontrar diferenças significativas. O Teste Q de Cochran foi ainda realizado para analisar se o número de espécies, divididas por guildas tróficas, diferiu entre os ambientes de mata ciliar e habitat matriz para cada área estudada e também para verificar se houve diferença significativa no número de espécies migratórias entre as áreas de estudo. Estes testes foram realizados a partir do software MedCalc. Para verificar quais variáveis ambientais influenciam a riqueza de espécies de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar, foi construído um Modelo Linear Generalizado (GLM) a fim de testar as três primeiras hipóteses. Neste modelo a variável resposta referiu-se à riqueza de aves obtida em cada fragmento de mata ciliar. O tamanho dos fragmentos de mata ciliar (km2), a riqueza e a abundância vegetal bem como as três categorias referentes às densidades dos estratos verticais dos fragmentos estudados foram incluídas como variáveis explicativas. Para verificar se o uso e ocupação do solo dos habitats matrizes adjacentes influenciaram a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar e testar a 4ª hipótese, foi construído outro modelo GLM. Neste modelo a variável resposta utilizada também foi a riqueza de aves obtida em cada fragmento de mata ciliar. As variáveis explicativas foram os tamanhos (km2) das diferentes classes de uso e ocupação do solo dos habitats matrizes adjacentes identificadas a partir de buffers de três quilômetros de cada área de estudo (Tabela 1). Para verificar se a riqueza de aves sofreu influência das estações sazonais (seca e chuvosa) e testar a 5ª hipótese, foi construído um Modelo Linear Generalizado Misto (GLMM), tendo como variável resposta a riqueza de aves e como variável explicativa as estações sazonais. A Análise de Variância Permutacional (PERMANOVA) foi utilizada com o objetivo de verificar se a composição de espécies variou entre as estações sazonais. Para estas análises, baseado em dados pluviométricos da região de estudo, foi considerado como estação seca o período entre abril e julho de 2013 e como estação chuvosa o período entre outubro de 2013 e janeiro de 2014. Em seguida, para medir a dispersão dos dados, análises multivariadas de distância permutacional (PERMDISP) foram realizadas. A representação 34 gráfica da variação na composição das espécies de aves entre as estações foi realizada por meio de análises de escalonamento multidimensional não métrico (NMDS). Essas análises, bem como os modelos GLM, foram desenvolvidos a partir do software R versão 3.1.0 (R Development Core Team 2014). RESULTADOS Riqueza e curvas de acumulação de espécies Durante o estudo foram registradas 225 espécies distribuídas em 58 famílias e 24 ordens (Anexo A). A ordem Passeriformes foi a mais representativa com 114 espécies, correspondendo a 51% do total registrado. A família de Passeriformes mais representativa foi Tyrannidae com 35 espécies (16%), seguida pelas famílias Thraupidae (23 espécies; 10%) e Furnariidae (09 espécies; 4%). Dentre os não-Passeriformes destacaram-se as famílias Ardeidae, Psittacidae e Trochilidae, todas com nove espécies (4%) cada uma. Através da metodologia qualitativa (transecções) de amostragem, foram observadas 216 espécies. Já o método quantitativo (pontos-fixos), baseado na realização de 222 amostras durante os oito meses de estudo, contribuiu para o registro de 167 espécies. A metodologia de captura e marcação das aves com o uso de redes de neblina resultou no registro de 35 espécies, sendo uma (Elaenia mesoleuca (Deppe, 1830)) registrada apenas por meio deste método. Ao fim do estudo realizou-se um esforço amostral de 3.700 horas/rede com a captura de 119 indivíduos. Apenas cinco indivíduos foram recapturados (quatro Myiothlypis flaveola Baird, 1865 e um Clibanornis rectirostris (Wied, 1831)). Considerou-se ainda, na lista final de espécies, o registro oportunístico de outras oito espécies observadas fora dos períodos amostrais. A espécie mais frequentemente capturada foi C. rectirostris, com 14 indivíduos. Na sequência, completando as 10 espécies com o maior número de capturas, estão: M. flaveola (n = 10), Thamnophilus doliatus (Linnaeus, 1764) (n = 8), Thamnophilus pelzelni Hellmayr, 1924 (n = 8), Turdus leucomelas Vieillot, 1818 (n = 7), Galbula ruficauda Cuvier, 1816 (n = 6), Herpsilochmus longirostris Pelzeln, 1868 (n = 5), Cnemotriccus fuscatus (Wied, 1831) (n = 5), Lanio penicillatus (Spix, 1825) (n = 5) e Momotus momota (Linnaeus, 1766) (n = 4). Com 370 horas de observação em 37 dias de amostragem, pode-se inferir que a curva de acumulação de espécies em relação ao esforço amostral total apresenta uma forte tendência à assíntota (Figura 5A). Das 225 espécies registradas, 217 foram detectadas durante o período amostral, sendo este o valor utilizado para as análises de suficiência do esforço amostral e 35 estimativa de riqueza. A curva de riqueza estimada, obtida através o cálculo de Jackknife de 1ª ordem, apontou 240 ± 5,07 espécies para a área de estudo. Assim, a riqueza observada representa 90% da riqueza estimada (Tabela 2). Nas duas áreas localizadas no estado de Minas Gerais, 207 espécies foram registradas e nas demais três áreas, localizadas em São Paulo, registrou-se 185 espécies. A “área 1” apresentou o maior número de espécies (n = 182), seguido pela “área 2” (n = 152). Nas demais áreas estudadas, a riqueza observada foi a mesma, 136 espécies em cada (Tabela 2). Dezenove espécies foram registradas exclusivamente na “área 1”. Na “área 2” foram 11 espécies exclusivas. Nas áreas “3’, “4” e “5”, os números de espécies exclusivas foram seis, cinco e quatro, respectivamente (Anexo A). As curvas de riqueza acumulada e riqueza estimada mostram que o esforço amostral foi suficiente para detectar uma parcela significativa das espécies de aves que ocorrem em cada área (Figura 5B, C, D, E e F). Em todas as cinco áreas estudadas, a riqueza observada correspondeu a mais de 80 % da riqueza estimada (Tabela 2). Na “área 1”, foram registradas 72 espécies no fragmento de mata ciliar, sendo que 3% (n = 6) delas foram observadas exclusivamente nesta fisionomia (Tabela 3): Amazilia lactea (Lesson, 1832), Tolmomyias sulphurescens (Spix, 1825), Suiriri suiriri (Vieillot, 1818), Myiopagis viridicata (Vieillot, 1817), C. fuscatus e Lathrotriccus euleri (Cabanis, 1868). Nas demais fisionomias do habitat matriz, adjacentes à mata ciliar, foram registradas 176 espécies, sendo 60% (n = 110) delas vistas apenas nestes ambientes (Tabela 3). Nas demais áreas de estudo a porcentagem de espécies observadas somente na mata ciliar variou entre 7% e 9% (Tabela 3). O número de espécies registradas no habitat matriz, para todas as áreas estudadas, sempre foi consideravelmente superior à riqueza obtida nas matas ciliares, com porcentagens acima de 90% em relação ao total de espécies (Tabela 3). 36 Tabela 2. Valores de riqueza observada, riqueza estimada (Jacknife 1) e percentual correspondente à representatividade da riqueza observada em relação à estimada para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Área Global Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5 Riqueza observada* 217 179 147 135 133 133 Riqueza estimada (Jacknife 1) 240 ± 5,07 201 ± 7,02 174 ± 6,66 160 ± 6,47 161 ± 4,67 155 ± 7,65 % 90 89 84 84 83 86 * valor utilizado para as análises de suficiência do esforço amostral e estimativa de riqueza, desconsiderando as espécies registradas fora do período amostral. Figura 5. Curva cumulativa de espécies e curva de riqueza estimada segundo o cálculo de Jackknife 1, para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil: (A) Global, (B) Área 1, (C) Área 2, (D) Área 3, (E) Área 4 e (F) Área 5. As barras verticais representam o desvio padrão da estimativa. 37 Tabela 3. Número de espécies de aves registradas por habitat (mata ciliar e matriz) nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5 Mata Matriz Mata sub-total exclusivas Matriz Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz 72 176 63 140 68 124 58 126 63 125 (40%) (97%) (41%) (92%) (50%) (91%) (43%) (93%) (46%) (92%) 6 110 12 89 12 68 10 78 11 73 (3%) (60%) (8%) (59%) (9%) (50%) (7%) (57%) (8%) (54%) em comum 66 51 56 48 52 TOTAL 182 152 136 136 136 Efeito das variáveis ambientais e da sazonalidade sobre a riqueza e composição de espécies 1ª hipótese: a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar é influenciada pelo tamanho dos fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos maiores. Através do resultado obtido na análise do GLM foi possível corroborar a primeira hipótese do estudo, pois o tamanho das matas ciliares influenciou a riqueza de aves registradas em seu interior (p < 0.001) (Tabela 4), sendo esta influência positiva, ou seja, quanto maior o fragmento de mata ciliar maior o número de espécies de aves (Figura 6). 2ª hipótese: a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar é influenciada pela riqueza e abundância de espécies vegetais arbóreas desses fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos com maiores riqueza e abundância de espécies vegetais arbóreas. Através do resultado obtido na análise do GLM também se pôde corroborar a segunda hipótese do estudo, pois a riqueza botânica (p < 0.05) e a abundância botânica (p < 0.05) influenciaram a riqueza de aves no interior das matas ciliares (Tabela 4). A predição também se confirmou já que a relação entre estas variáveis foi positiva, pois quanto maior a riqueza (Figura 7) e abundância (Figura 8) de espécies arbóreas dentro das matas ciliares, maior foi a riqueza de espécies de aves. 3ª hipótese: a estratificação vertical dos fragmentos de mata ciliar influencia a riqueza de aves desses fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos com estratos verticais mais densos. 38 A terceira hipótese não foi corroborada através do resultado obtido na análise do GLM, onde se constatou que a estratificação vertical das matas ciliares não exerceu influência sobre a riqueza de aves (Tabela 4). Tabela 4. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves das matas ciliares e as variáveis: tamanho do fragmento de mata ciliar (km2), riqueza e abundância botânica e estratificação vertical referentes aos cinco fragmentos de mata ciliar estudados ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Variável resposta Variável explicativa Deviância Riqueza de aves Riqueza de aves Riqueza de aves Riqueza de aves Riqueza de aves Riqueza de aves Tamanho mata ciliar (km2) Riqueza Botânica Abundância Botânica Estrato - 0-3 metros Estrato - 3-10 metros Estrato - acima 10 metros 17.2223 5.0272 4.4036 1.8052 0.817 0.817 Graus de Liberdade 13 12 11 10 10 10 p < 0.001 ** 0.03 * 0.04 * 0.18 0.37 0.37 Número de espécies de aves dentro do fragmento de mata ciliar ** p < 0,001 / * p < 0,05 70 y = 121.86x + 16.231 R2 = 0.4268 60 50 40 30 20 10 0 0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25 Tamanho do fragmento de mata ciliar (km2) Figura 6. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e o tamanho (km2) dos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. 39 Número de espécies de aves dentro do fragmento de mata ciliar 70 y = 1.0085x + 13.155 R2 = 0.2826 60 50 40 30 20 10 0 0 5 10 15 20 25 30 Número de espécies arbóreas no fragmento Número de espécies de aves dentro do fragmento de mata ciliar Figura 7. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a riqueza de espécies arbóreas nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. 70 y = 0.2543x + 20.838 R2 = 0.3995 60 50 40 30 20 10 0 0 20 40 60 80 100 120 Número de indivíduos arbóreos no fragmento Figura 8. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a abundância de indivíduos arbóreos nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. 4ª hipótese: a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar é influenciada pelo uso e ocupação do solo dos habitats matrizes adjacentes, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos cujas matrizes apresentem maiores porcentagens de cobertura florestal e menor porcentagem de áreas abertas. 40 Alguns dos ambientes existentes nos habitats matrizes adjacentes mostraram exercer influencia sobre a riqueza de aves registradas no interior dos fragmentos de mata ciliar corroborando, assim, a 4ª hipótese de estudo. Os fragmentos florestais adjacentes (p < 0.01), as monoculturas de cana-de-açúcar (p < 0.05), o seringal (p < 0.05) e as áreas urbanas (p < 0.001) existentes ao redor das matas ciliares influenciaram significativamente a riqueza de aves (Tabela 5). A predição também foi confirmada, já que a riqueza de aves foi maior nos fragmentos cujas matrizes apresentavam maiores porcentagens de cobertura florestal (Figura 9) e menores porcentagens de áreas abertas de cana-de-açúcar (Figura 10) e de áreas urbanas (Figura 11). A monocultura florestal existente na “área 2”, o seringal, também influenciou positiva e significativamente (p < 0.05) a riqueza de aves no interior do fragmento de mata ciliar daquela área (Tabela 5). As classes de uso e ocupação do solo referentes às áreas de pasto e dos lagos não exerceram influencia significativa sobre a riqueza de aves (Tabela 5). Tabela 5. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves e as variáveis relacionadas ao tamanho (km2) das classes de uso e ocupação do solo das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Variável resposta Riqueza de aves Riqueza de aves Riqueza de aves Riqueza de aves Riqueza de aves Riqueza de aves Variável explicativa Fragmentos Cana Seringal Área Urbana Lago Pasto Deviância 8.8973 4.8468 3.9161 15.0728 0.4182 0.4182 Graus de Liberdade 13 12 11 12 10 10 p < 0.01 ** 0.02* 0.04* < 0.001 *** 0.52 0.52 *** p < 0,001 / ** p < 0,01 / * p < 0,05 41 Número de espécies de aves dentro do fragmento de mata ciliar 70 y = 4.3812x + 25.145 R2 = 0.215 60 50 40 30 20 10 0 0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 3.5 4 Tamanho dos fragmentos florestais adjacentes (km2) Número de espécies de aves dentro do fragmento de mata ciliar Figura 9. Relação positiva significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho dos fragmentos florestais adjacentes localizados nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. 70 y = -3.6838x + 72.998 R2 = 0.2636 60 50 40 30 20 10 0 0 2 4 6 8 10 12 14 Tamanho das monoculturas de cana-de-açúcar (km2) Figura 10. Relação negativa significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho das monoculturas de cana-de-açúcar localizadas nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. 42 Número de espécies de aves dentro do fragmento de mata ciliar 70 y = -7.0919x + 38.635 R2 = 0.1382 60 50 40 30 20 10 0 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 1.2 1.4 1.6 Tamanho das áreas urbanas (km2) Figura 11. Relação negativa significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho das áreas urbanas localizadas nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. 5ª hipótese: a riqueza e a composição da comunidade de aves (espécies registradas dentro e fora das matas ciliares) variam temporalmente entre as estações seca e chuvosa, considerando a predição de que na estação chuvosa será registrada maior riqueza de aves em função dos deslocamentos de espécies migratórias em direção às regiões tropicais. Os resultados obtidos a partir do modelo GLMM elaborado permitem corroborar a 5ª hipótese, pois foi encontrada uma diferença estatisticamente significativa (Chisq = 11.229; p < 0.001) nos valores de riqueza de aves entre as estações sazonais. Durante a estação chuvosa foram registradas 203 espécies diferentes. Já na estação seca 168 espécies de aves foram observadas nas áreas de estudo. A composição de espécies também diferiu entre as estações seca e chuvosa, sendo o resultado estatisticamente significativo (Permanova: r2 = 0.43822; p < 0.05) (Figura 12). Quarenta e nove espécies foram registradas exclusivamente na estação chuvosa; destas 29 são espécies migratórias (três migrantes setentrionais e 26 migrantes austrais) (Anexo A). Já na estação seca houve o registro de 14 espécies exclusivas, sendo que sete delas são migratórias. Cento e cinquenta e quatro espécies foram comuns a ambas estações (Anexo A). 43 Figura 12. Análise de escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) para ordenação e visualização gráfica da análise Permanova para a composição da comunidade de aves registrada nas estações seca e chuvosa. Similaridade de Jaccard Através do Índice de Similaridade de Jaccard foi possível obter os valores percentuais referentes ao número de espécies compartilhadas entre cada uma das cinco áreas estudadas. Nota-se que 70 % das espécies são comuns entre a “área 4” e a “área 5”, sendo este o maior valor de similaridade encontrado entre todas as áreas estudadas (Figura 13). Vale lembrar que estas áreas, localizadas em São Paulo, encontram-se geograficamente mais próximas em relação às demais. Em seguida vêm a “área 1” e a “área 2” formando um segundo agrupamento com 62% de espécies compartilhadas por ambas (Figura 14). Estas áreas, distantes aproximadamente 10 km uma da outra, estão localizadas na margem direita do rio Grande, em Minas Gerais. Por fim, vem a “área 3”, mais distante das demais com 57% de espécies compartilhadas (Figura 13). 44 Figura 13. Cladograma obtido a partir do Índice de Similaridade de Jaccard para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Índice Pontual de Abundância (IPA) Durante o levantamento quantitativo, realizado ao longo de oito meses a partir de 222 amostras (6 pontos x 37 visitas), foram registradas 167 espécies em 1.698 contatos, com uma média de oito contatos/amostra. O índice pontual de abundância global apresentou variação de 0,005 (1 contato) a 0,387 (86 contatos) (Anexo A). Considerando cada área separadamente, o IPA variou da seguinte forma: “área 1”: 0,024 (um contato) a 0,714 (30 contatos); “área 2”: 0,024 (um contato) a 0,548 (23 contatos); “área 3”: 0,021 (um contato) a 0,313 (15 contatos); “área 4”: 0,024 (um contato) a 0,286 (12 contatos) e “área 5”: 0,021 (um contato) a 0,313 (15 contatos). A curva de ranqueamento de espécies, em ordem decrescente de abundância, mostra que 32% das espécies (n = 54) possuem IPA maior que o IPA médio que é de 0,046 (10 contatos/espécie). Vinte e cinco por cento das espécies (n = 42) possuem baixa abundância. Consideram-se espécies de baixa abundância aquelas que apresentaram valor de IPA inferior a 10% do IPA médio. Desta forma, constata-se que a maioria das espécies (43%; n = 71) possuem valores de IPA intermediários, variando entre dois e 10 contatos (Figura 14). O padrão observado no IPA global também foi encontrado nos valores de IPA referentes a cada uma das cinco áreas estudadas (Tabela 6). Em todas as áreas, a porcentagem de espécies com 45 valores intermediários de IPA foi superior às porcentagens de espécies com altos e baixos valores de IPA (Tabela 6). No IPA global, o valor mais alto obtido não ultrapassa 0,4, sendo estas as cinco espécies com os maiores valores: Pitangus sulphuratus (Linnaeus, 1766), Patagioenas picazuro (Temminck, 1813), H. longirostris, Cantorchilus leucotis (Lafresnaye, 1845) e T. leucomelas. Juntas, estas espécies correspondem a 18% dos contatos. P. sulphuratus também foi a espécie que apresentou maior valor de IPA para a áreas 1 e 2. Nas demais três áreas, P. picazuro foi a espécie que apresentou maior abundância. 0.400 0.350 0.300 (IPA) Índice Pontual de Abundância 0.450 0.250 0.200 0.150 0.100 0.050 0.000 1 8 15 22 29 36 43 50 57 64 71 78 85 92 99 106 113 120 127 134 141 148 155 162 Número de espécies Figura 14. Curva de ranqueamento por ordem decrescente de abundância das espécies de aves registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Tabela 6. Número de espécies e porcentagem referente aos valores de IPA global e de cada área estudada, ordenado por classes de IPA. Área Número de espécies e % de acordo com o IPA Abaixo da média Intermediário Acima da média Total Global 42 (25%) 71 (43%) 54 (32%) 167 (100%) Área 1 32 (24%) 61 (45%) 41 (31%) 134 (100%) Área 2 20 (31%) 25 (38%) 20 (31%) 65 (100%) Área 3 20 (30%) 24 (37%) 22 (33%) 66 (100%) Área 4 22 (31%) 29 (40%) 21 (29%) 72 (100%) Área 5 22 (30%) 30 (42%) 20 (28%) 72 (100%) 46 Frequência de Ocorrência (FO) De acordo com a FO apenas 16% (n = 36) das espécies registradas são consideradas “comuns” na região do baixo Rio Grande (Anexo A), ou seja, apareceram no mínimo em 28 visitas do total de 37 visitas. Entre as espécies classificadas como “comuns”, somente cinco (2%) foram observadas em todas as amostras, apresentando 100% de FO. São elas: Vanellus chilensis (Molina, 1782), P. picazuro, Brotogeris chiriri (Vieillot, 1818), Todirostrum cinereum (Linnaeus, 1766) e P. sulphuratus (Anexo A). A maioria (51%; n = 114) foi classificada como “ocasional” ou “rara”, tendo sido registradas em, no máximo, nove visitas (Anexo A). Acrescentando a estes valores os dados referentes às espécies classificadas como “incomuns”, obtém-se um percentual de 69% (154 espécies) (Tabela 7). Trinta e duas espécies foram registradas apenas uma vez durante todo o esforço amostral, tais como: Mycteria americana Linnaeus, 1758, Platalea ajaja Linnaeus, 1758, Porphyrio martinicus (Linnaeus, 1766), Heliornis fulica (Boddaert, 1783), Himantopus melanurus Vieillot, 1817, Tringa solitaria Wilson, 1813, Coccyzus melacoryphus Vieillot, 1817, Hydropsalis parvula (Gould, 1837), Heliomaster furcifer (Shaw, 1812), Monasa nigrifrons (Spix, 1824) e Gubernetes yetapa (Vieillot, 1818) (Anexo A), sendo dessa forma, tratadas como ocasionais na área de estudo. A análise dos valores das classes de porcentagem de FO para cada uma das cinco áreas estudadas separadamente mostra que o padrão encontrado na FO global se inverte. Em cada área, a maioria das espécies é classificada como “comum” e relativamente comum”, com porcentagens variando entre 48-62% e o número de espécies ocasionais é consideravelmente reduzido (Tabela 7). Tabela 7. Freqüência de Ocorrência (F.O.) da comunidade de aves registrada nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Classes de porcentagem (%) de F.O. Até 5% 6-24% 25-49% 50-74% 75-100% Total Global 47 (21%) 67 (30%) 40 (18%) 35 (15%) 36 (16%) 225 (100%) Área 1 3 (2%) 26 (14%) 54 (30%) 36 (20%) 63 (34%) 182 (100%) Área 2 5 (3%) 32 (21%) 36 (24%) 34 (22%) 45 (30%) 152 (100%) Área 3 1 (1%) 29 (21%) 22 (16%) 26 (19%) 58 (43%) 136 (100%) Área 4 3 (2%) 33 (24%) 35 (26%) 27 (20%) 38 (28%) 136 (100%) Área 5 3 (2%) 25 (18%) 43 (32%) 38 (28%) 136 (100%) Categorias Ocasional Rara Incomum 27 (20%) Relativamente comum Comum 47 Hábitos Alimentares e Guildas Tróficas Com relação aos hábitos alimentares, houve predomínio de espécies insetívoras (103 espécies; 46%) que representam quase metade de todas as aves registradas no estudo. Em seguida vêm os onívoros com 53 espécies, ou seja, aproximadamente uma em cada quatro aves pertence a esta categoria alimentar (24%). As aves frugívoras representam 8% (n = 19) do total de espécies, sendo o terceiro hábito alimentar mais frequente. Dentre as frugívoras, apenas quatro espécies (21%) pertencem a táxons Passeriformes. Os demais hábitos alimentares foram assim representados: granívoros = 13 espécies (6%), carnívoros = 12 espécies (5%), piscívoros = 13 espécies (6%), nectarívoros = 10 espécies (4%) e necrófagos = duas espécies (1%). As guildas tróficas que apresentaram o maior número de espécies foram: insetívoros de borda (n = 25), onívoros de borda (n = 21), frugívoros de dossel (n = 15), piscívoros (n = 13) e granívoros (n = 13). Insetívoros de taquarais e emaranhados, onívoros de sub-bosque e carnívoros noturnos foram as guildas menos representativas, com apenas uma espécie cada (Figura 15). O padrão de dominância de espécies insetívoras e onívoras também foi encontrado ao analisar cada área em separado (Tabela 8). A “área 1” foi a que apresentou o maior número de espécies frugívoras, sendo três exclusivas: Crypturellus undulatus (Temminck, 1815), Ara ararauna (Linnaeus, 1758) e Antilophia galeata (Lichtenstein, 1823). Nas áreas “4” e “5” foi onde se observou o maior número de espécies granívoras, sendo Sporophila angolensis (Linnaeus, 1766), registrada apenas nestas duas áreas. A riqueza de espécies nectarívoras em cada área se mostrou bastante semelhante, sendo a “área 5”, com sete espécies, a que apresentou maior riqueza (Tabela 8). O beija-flor Anthracothorax nigricollis (Vieillot, 1817), foi observado apenas nesta área. Espécies que apresentam os hábitos alimentares granívoro, carnívoro, piscívoro e necrófago também apresentaram riquezas bastante semelhantes entre as áreas (Tabela 8). De forma geral, em todas as áreas, entre as guildas tróficas com menores valores de riqueza estão aquelas representadas por espécies mais especializadas e sensíveis a impactos antrópicos, que requerem sítios de forrageamento mais específicos. Estas guildas são: insetívoros de folhagem, insetívoros de taquarais e emaranhados e frugívoros de solo (Tabela 9). Ao comparar a riqueza de cada guilda trófica entre a mata ciliar e o habitat matriz de cada área de estudo verificou-se que das 25 categorias, 15 apresentaram diferenças 48 estatisticamente significativas entre tais ambientes para algumas áreas (Tabela 9). A riqueza de “insetívoros aéreos” e de “granívoros” foi estatisticamente superior no habitat matriz em ralação ao interior da mata ciliar em todas as áreas de estudo (Tabela 9). Em todas as áreas de estudo, os onívoros de solo apresentaram uma riqueza significativamente maior no habitat matriz do que nas matas ciliares, exceto na “área 4” (Tabela 9). Onívoros aquáticos não foram registrados no interior das matas ciliares, sendo observados apenas no habitat matriz, sobretudo às margens do rio e em ambientes alagados. O número de espécies carnívoras diurnas, de insetívoros de borda e piscívoros também foi superior no habitat matriz em relação às matas ciliares em todas as áreas exceto na “área 3” (Tabela 9). A riqueza de insetívoros que se alimentam de artrópodes grandes do solo foi significativamente superior no habitat matriz em comparação a mata ciliar em todas as áreas exceto na “área 5” (Tabela 9). Já os insetívoros de nível médio foram mais diversos no interior das matas ciliares quando comparado ao habitat matriz, embora apenas para a “área 2” e para a “área 3” esta diferença tenha se mostrado estatisticamente significativa (Tabela 9). 28 25 Número de espécies 24 21 20 15 16 12 12 4 11 10 9 8 8 13 12 7 5 11 13 11 10 8 6 6 4 3 1 1 1 2 INS -Aé reo INS -Bo rda INS -Br ejo INS -Do ss INS el -Fo l ha ge m IN S -G S INS INS -PS -No INS tur no -Ní s ve lM éd io INS -TE IN S ON -TG I-A qu ati co ON I-B ord a ON I-B r e jo ON I-D os se l ON ON I-S I-S olo ub -bo sq FR ue U-D os se l FR U -S o lo Gr an ív o ros CA R-D iu r CA no R-N otu Ne rn o cta r ív oro Ne s cró fa g os Pis cív o ro s 0 Guilda Trófica Figura 15. Distribuição das espécies de aves registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil, de acordo com as guildas tróficas. 49 Tabela 8. Número de espécies de aves registradas para cada área de estudo localizada ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil, de acordo com o Hábito Alimentar. Hábito Alimentar Insetívoros Onívoros Frugívoros Granívoros Carnívoros Nectarívoros Necrófagos Piscívoros Total Área 1 83 (46%) 43 (24%) 19 (10%) 10 (5%) 7 (4%) 6 (3%) 2 (1%) 12 (7%) 182 Área 2 71 (47%) 37 (24%) 11 (7%) 11 (7%) 7 (5%) 5 (3%) 1 (1%) 9 (6%) 152 Área 3 59 (43%) 31 (23%) 11 (8%) 10 (7%) 9 (7%) 5 (4%) 1 (1%) 10 (7%) 136 Área 4 60 (45%) 27 (20%) 14 (10%) 12 (9%) 6 (4%) 6 (4%) 2 (1%) 9 (7%) 136 Área 5 60 (45%) 26 (19%) 11 (8%) 13 (10%) 6 (4%) 7 (5%) 2 (1%) 11 (8%) 136 Tabela 9. Número de espécies de acordo com as guildas tróficas, separadas por ambientes (mata X matriz) para cada uma das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. * valores de riqueza que diferiram estatisticamente entre os ambientes dentro de cada área, segundo o teste Q de Cochran. Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5 Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz Insetívoros de troncos e galhos 7 8 4 6 6 6 5 5 5 4 Predadores de artrópodes 2 6* 2 6* 1 7* 0 5* 2 5 grandes do solo Predadores de artrópodes 2 9* 4 6 3 7 1 4 2 5 pequenos do solo Predadores de artrópodes da 5 4 4 2 2 1 2 0 3 0 folhagem Insetívoros de taquarais e 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 emaranhados Insetívoros do nível médio 8 6 7 3* 6 1* 6 4 6 3 Insetívoros do dossel 5 8 3 4 3 4 3 2 3 3 * * * Insetívoros de borda 10 18 11 19 11 16 9 15 10 15 * Insetívoros de brejo 0 5* 0 3 0 3 0 5* 2 6* Insetívoros aéreos 0 11 ** 1 9* 0 5* 1 11 * 0 8* Insetívoros noturnos 0 3 0 3 0 1 1 0 0 0 * Onívoros do dossel 6 8 4 8 4 3 3 5 4 5 Onívoros do sub-bosque 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 ** * Onívoros de borda 8 15 6 11 8 10 5 9 6 10 * Onívoros de solo 2 8* 0 7* 2 10 * 3 6 1 5* Onívoros aquáticos 0 5* 0 3 0 5* 0 4* 0 3 Onívoros de brejo 0 2 0 3 1 1 0 1 0 1 ** Frugívoros de dossel 4 15 6 9 6 9 9 12 6 9 Frugívoros do solo 3 4 1 2 2 2 2 2 2 2 * * * ** Granívoros 3 10 2 11 2 10 1 12 6 13 * Carnívoros noturnos 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 * * * Carnívoros diurnos 1 7 0 6 2 7 1 6 0 6* Nectarívoros 5 5 2 5 4 5 3 5 2 7* Guildas Tróficas 50 Guildas Tróficas Necrófagos Piscívoros Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5 Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz 0 2 1 1 0 1 0 2 0 2 ** * * 0 12 2 9 4 9 1 9 1 11 * ** p < 0,001 * p < 0,05 Dependência a habitats florestais De acordo com a dependência a habitats florestais verificou-se que 52% das espécies (n = 118) registradas são “independentes” à existência destes ambientes para que possam ocorrer na região (Tabela 10). No extremo oposto, 19% das espécies são (n = 42) estritamente dependentes de ambientes florestais, seja para reprodução ou para forrageamento. Em cada área, separadamente, a porcentagem de espécies “independentes” também foi superior às demais, com valores bastante semelhantes, variando de 51% (Área 1) a 59% (Área 3) (Tabela 10). A “área 1” apresentou a maior riqueza de espécies “dependentes” (n = 35), sendo este valor superior estatisticamente significativo quando comprados às riquezas obtidas nas demais áreas (Q = 35,85; p < 0,001) (Figura 16). O menor número de espécies “dependentes” a ambientes florestais foi encontrado na “Área 3”, apenas 14 espécies. Das 42 espécies consideradas “dependentes”, 83% delas estiveram presentes na “Área 1” sendo oito registradas exclusivamente nesta área: C. undulatus, Dendrocolaptes platyrostris Spix, 1825, A. galeata, Elaenia spectabilis Pelzeln, 1868, M. viridicata, Philohydor lictor (Lichtenstein, 1823), Colonia colonus (Vieillot, 1818) e Setophaga pitiayumi (Vieillot, 1817); quatro foram exclusivas da “Área 2”: Nyctiphrynus ocellatus (Tschudi, 1844), Corythopis delalandi (Lesson, 1830), E. mesoleuca e Hemithraupis guira (Linnaeus, 1766); uma espécie exclusiva da “Área 3”: M. nigrifrons e uma exclusiva da “Área 4”: P. latirostris. Não houve o registro de nenhuma espécie “dependente” exclusivamente na “Área 5” (Anexo A). Considerando o número de espécies florestais registradas apenas dentro dos fragmentos de mata ciliar estudados, os mais altos valores foram observados nas matas ciliares localizadas na “área 1” e na “área 2”: 23 e 18 espécies respectivamente (Figura 17). A diferença entre estes valores não se mostrou estatisticamente significativa (Q = 11,93; p < 0,05) (Figura 17). 51 Tabela 10. Número de espécies de aves registradas e porcentagem de acordo com a Dependência a habitats florestais para cada área de estudo localizada ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Dependência a habitats florestais Independente Semi-dependente Dependente Total Global 118 (52%) 65 (29%) 42 (19%) 225 Área 1 92 (51%) 55 (30%) 35 (19%) 182 Área 2 79 (52%) 47 (31%) 26 (17%) 152 Área 3 80 (59%) 42 (31%) 14 (10%) 136 Área 4 75 (55%) 42 (31%) 19 (14%) 136 Área 5 74 (54%) 46 (34%) 16 (12%) 136 Número de espécies 40 Q = 35,85; p < 0,001 a b 30 bc 20 c c 10 0 1 2 3 4 5 Áreas de estudo Figura 16. Número de espécies de aves dependentes de habitats florestais registradas em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar. 52 Número de espécies florestais dentro dos fragmentos de mata ciliar 30 25 Q = 11,93; p < 0,05 a 23 20 ab 18 15 ab b 16 13 b 13 10 5 0 1 2 3 4 5 Áreas de estudo Figura 17. Número de espécies de aves dependentes de habitats florestais registradas no interior dos fragmentos de mata ciliar em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar. Espécies endêmicas Três espécies registradas são endêmicas do bioma Cerrado: H. longirostris, C. rectirostris e A. galeata. H. longirostris e C. rectirostris foram registradas em todas as cinco áreas estudadas sendo, inclusive, consideradas espécies “comuns” para a região de acordo com o índice de Frequência de Ocorrência (FO) (Anexo A.). A. galeata foi observada apenas na “área 1” e de acordo com sua F.O., pode ser considerada uma espécie “rara” para a região do baixo rio Grande (Anexo A). Estas três espécies são também consideradas endemismos, tanto geograficamente quanto ecologicamente, das matas ciliares do Brasil Central, juntamente com Basileuterus culicivorus (Deppe, 1830) (subespécie hypoleucus) (Silva e Vielliard 2000). B. c. hypoleucus não foi registrada apenas nas áreas “3” e “4”, sendo classificada como “incomum”, de acordo com sua F.O., para a região (Anexo A). Espécies migratórias Foram registradas 83 espécies migratórias nas cinco áreas de estudo (Anexo A), o que corresponde a 37% da riqueza total amostrada. Apenas quatro espécies são oriundas do hemisfério norte: Pandion haliaetus (Linnaeus, 1758), T. solitaria, Hirundo rustica Linnaeus, 1758 e Petrochelidon pyrrhonota (Vieillot, 1817). As demais espécies são provenientes das regiões mais meridionais da América do Sul. A “área 1” apresentou o maior número de aves migratórias (n = 66) seguida pela “área 2” (n = 58). A superioridade dessas áreas em número 53 de espécies se mostrou estatisticamente significativa em relação à riqueza observada nas demais áreas (Q = 21,79; p < 0,001) (Figura 18). Nas demais áreas foram observadas 44, 49 e 47 espécies respectivamente. Com relação à dependência a habitats florestais, 54 (65%) espécies são classificadas como independentes, 17 (20%) como semi-dependentes e apenas 12 (15%) são estritamente dependentes. Número de espécies migratórias Q = 21,79; p < 0,001 80 a 70 66 a 58 60 50 b b b 49 47 4 5 44 40 30 20 10 0 1 2 3 Áreas de estudo Figura 18. Número de espécies migratórias registradas em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o posthoc de McNemar. Espécies ameaçadas de extinção Trinta e duas espécies registradas estão presentes em alguma categoria de ameaça em pelo menos uma das listagens de espécies ameaçadas de extinção consideradas neste estudo. Nas áreas localizadas em Minas Gerais (“área 1” e “área 2”) foram observadas três espécies consideradas ameaçadas no estado: Crax fasciolata Spix, 1825, M. americana e A. ararauna (Tabela 11). Destas, C. fasciolata também consta na lista global de espécies ameaçadas da IUCN, na categoria “vulnerável” (IUCN 2014). Outras duas espécies presentes na lista da fauna ameaçada de Minas Gerais foram registradas apenas nas áreas localizadas em São Paulo (Tabela 11). De acordo com a lista da fauna ameaçada de extinção do estado de São Paulo, 24 espécies registradas nos fragmentos localizados neste estado, encontram-se sob algum grau de ameaça de extinção (Tabela 11). Entre elas, seis estão incluídas na categoria “criticamente ameaçada”: Rhea americana (Linnaeus, 1758), Busarellus nigricollis (Latham, 1790), H. fulica, Orthopsittaca manilatus (Boddaert, 1783), M. nigrifrons e S. suiriri. Outras sete 54 espécies presentes na lista da fauna ameaçada de São Paulo foram registradas apenas nas áreas localizadas em Minas Gerais (Tabela 11). A “área 1” foi o local onde se observou o maior número de espécies ameaçadas (n = 22; 69%), sendo seis registradas exclusivamente nesta área (Tabela 13). Na “área 2” foram registradas nove espécies (28%) incluídas em alguma categoria de ameaça e nenhuma exclusiva. Na “área 3” e “área 4” foram observadas 13 espécies (41%) em cada, sendo quatro e três exclusivas, respectivamente. A “área 5” foi o local onde houve o registro de um menor número de espécies ameaçadas (n = 8; 25%) (Tabela 11). Tabela 11. Espécies de aves incluídas em alguma categoria de ameaça de extinção, registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Listas de Ameaça: 1 – Global (IUCN 2014), 2 – Brasil (MMA 2014), 3 – Minas Gerais (COPAM 2010), 4 – São Paulo (Bressan et al. 2009). Categorias de ameaça: QA – quase ameaçado, VU – vulnerável, EN – em perigo, CR – criticamente ameaçada. Ordem / Família Espécie Área 1 2 3 4 5 Rheiformes Rheidae Rhea americana (Linnaeus, 1758) QA1, CR4 X Tinamiformes Tinamidae Crypturellus undulatus (Temminck, 1815) EN4 Rhynchotus rufescens (Temminck, 1815) VU4 X X Crax fasciolata Spix, 1825 VU1, EN3, CR4 X Mycteria americana Linnaeus, 1758 VU3, QA4 X Pilherodius pileatus (Boddaert, 1783) VU4 X X Galliformes Cracidae X Ciconiiformes Ciconiidae Pelecaniformes Ardeidae Threskiornithidae Platalea ajaja Linnaeus, 1758 VU3 X Accipitriformes Accipitridae Busarellus nigricollis (Latham, 1790) CR4 X Gruiformes Heliornithidae Heliornis fulica (Boddaert, 1783) CR4 X Cuculiformes Cuculidae Crotophaga major Gmelin, 1788 VU4 X X Apodiformes 55 Ordem / Família Espécie Área 1 2 X X 3 4 5 Apodidae Tachornis squamata (Cassin, 1853) VU4 X Trochilidae Polytmus guainumbi (Pallas, 1764) VU4 X Coraciiformes Momotidae Momotus momota (Linnaeus, 1766) VU4 X Nystalus maculatus (Gmelin, 1788) QA4 Monasa nigrifrons (Spix, 1824) CR4 X Campephilus melanoleucos (Gmelin, 1788) VU4 X Ara ararauna (Linnaeus, 1758) VU3, CR4 Orthopsittaca manilatus (Boddaert, 1783) CR4 Amazona amazonica (Linnaeus, 1766) VU4 Amazona aestiva (Linnaeus, 1758) QA4 X X X X Herpsilochmus longirostris Pelzeln, 1868 EN4 X X Clibanornis rectirostris (Wied, 1831) QA4 Synallaxis albescens Temminck, 1823 QA4 X X X Antilophia galeata (Lichtenstein, 1823) QA4 X X Galbuliformes Bucconidae X Piciformes Picidae X X X X X X X X X X X X X X Psittaciformes Psittacidae X Passeriformes Thamnophilidae Furnariidae Pipridae Rhynchocyclidae Poecilotriccus latirostris (Pelzeln, 1868) QA4 X Tyrannidae Elaenia cristata Pelzeln, 1868 EN4 Suiriri suiriri (Vieillot, 1818) CR4 X X X X Gnorimopsar chopi (Vieillot, 1819) QA4 X X X Lanio penicillatus (Spix, 1825) EN4 Schistochlamys melanopis (Latham, 1790) EN4 Sporophila collaris (Boddaert, 1783) VU4 Sporophila angolensis (Linnaeus, 1766) CR3, VU4 X X X Icteridae X Thraupidae X X X X X X 56 DISCUSSÃO Riqueza e curvas de acumulação de espécies O número de espécies registradas no presente estudo (n = 225) corresponde a 29%, 29% e 12% da avifauna já descrita para os estados de Minas Gerais, São Paulo e para o Brasil, respectivamente. O predomínio de Passeriformes já era esperado uma vez que, segundo Sick (1997), esta ordem abrange a maioria das espécies de aves conhecidas. A maior representatividade de espécies da família Tyrannidae é justificável por esta ser a maior família de aves da região neotropical (Sigrist 2013). Nela estão incluídas várias espécies que se adaptaram aos mais variados habitats, inclusive áreas urbanas, o que mostra sua grande plasticidade de ocupação, características que podem explicar o maior registro de espécies desta família em muitos estudos (Aleixo e Vielliard 1995, Sick 1997, Almeida et al. 1999, Faria et al. 2006, Anjos et al. 2007, Costa e Rodrigues 2012). O número de espécies registradas no levantamento quantitativo por pontos de escuta (n = 167) corresponde a 77% da riqueza observada no levantamento qualitativo (n = 216). Esta relação percentual obtida entre a riqueza encontrada em cada uma das metodologias de amostragem foi superior àquela observada em um estudo conduzido por Donatelli et al. (2007) em duas áreas no interior do estado de São Paulo, que perfizeram uma relação percentual correspondente a 36% e 51% entre estas mesmas metodologias. Também foi superior àquelas obtidas por Donatelli et al. (2004) (35%) e por Vielliard e Silva (1990) (30%). No presente estudo, a elevada riqueza obtida na metodologia quantitativa pode estar relacionada ao fato de que os pontos fixos foram estabelecidos nas áreas abertas das matrizes adjacentes às matas ciliares, diferentemente dos demais estudos citados anteriormente, que conduziram as amostragens quantitativas apenas no interior de fragmentos florestais sem considerar os habitats adjacentes. Segundo Lyra-Neves et al. (2004), trabalhos realizados através do uso concomitante de metodologias qualitativas e quantitativas, contribuem sobremaneira para o conhecimento da composição avifaunística em fragmentos florestais, principalmente aqueles localizados nos neotrópicos. Na literatura científica, atualmente, estudos abordando a comunidade de aves da região do baixo rio Grande são extremamente escassos. Os poucos trabalhos publicados existentes foram conduzidos no Parque Nacional da Serra da Canastra (Silveira 1998, Andrade e Marini 2002, MMA 2005, Bessa et al. 2011), que tem parte de sua área sob jurisdição de Sacramento-MG, um dos municípios que integra a porção inferior da Bacia Hidrográfica do rio Grande. Este parque nacional, distante cerca de 90 km das áreas de 57 estudo, abriga 403 espécies de aves e é caracterizado por um mosaico vegetacional bem preservado de diferentes formações fisionômicas (campo limpo, campo sujo, campo rupestre, mata de galeria e cerrado strictu senso) (Bessa et al. 2011), que o difere consideravelmente das áreas abordadas neste estudo. Em outro estudo, desenvolvido na RPPN Reserva Ecológica de Panga, uma das principais unidades de conservação do Triângulo Mineiro com 410 ha, no município de Uberlândia-MG e distante cerca de 130 km das áreas de estudo, foram identificadas 231 espécies de aves, com destaque para o registro de nove espécies endêmicas do Cerrado (Marçal-Júnior et al. 2009). Outra fonte de dados disponível para a região, porém não publicado em forma de artigo, refere-se a um inventário da avifauna realizado na Estação Ambiental de Volta Grande para fins de licenciamento ambiental (Abreu e Mattos 2004). Estes autores registraram nesta área, também inventariada no presente estudo sob a denominação de “área 1”, uma comunidade de aves com 157 espécies. É possível considerar também dados oriundos do plano de manejo do Parque Estadual do Pau Furado. Esta unidade de conservação, distante cerca de 140 km das áreas de estudo e com 2.000 ha, está localizada na Bacia Hidrográfica do rio Araguari entre os municípios de Uberlândia e Araguari, região do Triângulo Mineiro (IEF 2011). Também sob os domínios do bioma Cerrado, este parque estadual abriga uma comunidade de 221 espécies de aves (IEF 2011) e, comparativamente, apresenta uma composição em espécies muito semelhante à registrada no presente estudo. Com exceção do Parque Nacional da Serra da Canastra, a comunidade de aves das outras três localidades mencionadas aqui a título de comparação está muito próxima, no que se refere à riqueza e composição de espécies, dos resultados obtidos no presente estudo. Com isso, é possível perceber que as matas ciliares estudadas, embora sob influência constante de grandes fontes de impacto antrópico, ainda se mantêm como habitats importantes para a manutenção e conservação de uma avifauna local rica e diversa. Devido a esta escassez de estudos abordando a avifauna da região do baixo rio Grande, juntamente ao fato de ser considerada de “alta importância biológica” para a conservação de aves em Minas Gerais (Drummond et al. 2005), o desenvolvimento de mais pesquisas abordando a avifauna da região se mostra extremamente importante a fim de aumentar o conhecimento da comunidade de aves que ocorre nos fragmentos de vegetação ainda remanescentes. Com mais estudos, adequados planos de manejo e políticas públicas voltadas à preservação das espécies, terão maiores subsídios nos quais se embasar a fim de garantir a efetiva conservação da biodiversidade local. Vale ressaltar que dentre os critérios utilizados para a inclusão da região nesta categoria de importância para a conservação de aves 58 em Minas Gerais está o fato de apresentar um elevado número de espécies ameaçadas de extinção no estado, por ser uma região de alimentação e pouso de aves aquáticas migratórias e devido à falta de informação à respeito do grau de ameaça e conservação dos ambientes (Drummond et al. 2005). Nas últimas décadas, a região do Triângulo Mineiro se consolidou como uma das principais áreas de desenvolvimento do estado, com intensa atividade no setor de agronegócios. Esse modelo, no entanto, vem colocando em risco a conservação dos ambientes naturais da região. A descaracterização dos habitats naturais decorrente do uso intensivo do solo tem feito com que as áreas remanescentes desse bioma se restrinjam às pequenas manchas dispersas (Araújo et al. 1997, Marçal-Júnior et al. 2009). Porém, apesar de todo o histórico de desmatamentos e intervenções antrópicas oriundas das atividades agrossilvopastoris existentes na região, pode-se dizer que as áreas estudadas abrigam uma porção significativa e importante da avifauna atual da região sob influência da UHE Volta Grande, uma vez que a riqueza observada corresponde a 27% da avifauna descrita para o bioma Cerrado (Silva 1995). A espécie mais frequentemente capturada nas redes de neblina, C. rectirostris, é um dos raros endemismos de matas ciliares do Brasil Centro-meridional. Forrageia preferencialmente no solo, onde vasculha a serrapilheira à procura de insetos. Depende, como várias outras espécies aparentadas, da existência de barrancos onde passa escavar túneis para nidificação (Silva e Vielliard 2000, Sigrist 2013). Em todas as áreas aqui estudadas, com exceção da “área 1”, esta espécie foi registrada apenas no interior dos fragmentos de mata ciliar. A curva cumulativa de espécies indica que o esforço amostral foi satisfatório para a detecção de uma parcela significativa da avifauna da região. Ao se considerar apenas 50% do esforço amostral do estudo, constata-se que 89% (n = 200) das espécies já haviam sido registradas. Ainda assim, as curvas de riqueza estimada (global e em separado para cada uma das áreas estudadas) sugerem que novas espécies podem vir a ser registradas uma vez que a assíntota ainda não foi atingida. Efeito das variáveis ambientais sobre a riqueza de espécies Uma comunidade de aves em ambientes ciliares é influenciada principalmente pela extensão da cobertura vegetal (Bender et al. 1998, Rottenborn 1999, Fahrig 2003, Bueno et al. 2012) e pela complexidade estrutural da vegetação (Suarez-Rubio e Thomlinson 2009), havendo uma correlação positiva do número de espécies de aves com o tamanho das matas 59 ciliares (Lee e Rotenberry 2005, Dami et al. 2012) e a densidade dos estratos verticais (Arriaga-Weiss et al. 2008, Godinho et al. 2010, Zapata e Robledano 2014). Os dados obtidos no presente estudo corroboram parte desta afirmação, já que o tamanho das matas ciliares foi uma das variáveis analisadas que influenciou positivamente a riqueza de espécies de aves. Esta relação positiva entre tamanho do fragmento e riqueza de aves pode ser entendida pelo fato de que, com a diminuição do tamanho dos fragmentos, há um aumento da distância de isolamento entre as áreas remanescentes, que por sua vez, influencia negativamente o tamanho das populações, as taxas de colonização e, consequentemente, leva ao aumento das taxas de extinção local (Beier et al. 2002, Ockinger et al. 2009, Uezu e Metzger 2011). Pode também ser explicada porque em fragmentos pequenos, os recursos possivelmente encontramse em quantidades reduzidas e, assim, há um aumento da competição pelo acesso a tais recursos, reduzindo dessa maneira o número de espécies; enquanto que em fragmentos florestais maiores, a existência de uma maior variedade de nichos ecológicos pode acomodar um número maior de espécies diferentes (Rottenborn 1999, Fletcher-Jr 2009, Dami et al. 2012). As consequências advindas do aumento do efeito de borda inerente a fragmentos reduzidos como, por exemplo, a elevação das taxas de predação (tanto de ninho quanto dos indivíduos propriamente ditos) e de nidoparasitismo, também contribuem para a diminuição da riqueza de espécies (Saab 1999, Watson et al. 2004, Seaman e Schulze 2010). Sobre a estratificação vertical das matas, Suarez-Rubio e Thomlinson (2009) afirmam que quanto maior for a heterogeneidade vertical das matas, maior será a variedade de microhabitats e de recursos (e.g. alimentos, locais para nidificação e esconderijos contra predadores) capazes de atrair um número maior de espécies de aves de áreas adjacentes para dentro dos fragmentos. Ainda de acordo com estes autores e também com Godinho et al. (2010), o estrato intermediário, com árvores medindo de três a dez metros, é o que mais influencia a comunidade de aves. Porém, no presente estudo, os resultados obtidos não corroboram estas afirmações, pois não foi encontrada uma influência significativa da densidade dos estratos verticais na riqueza de aves das matas ciliares. Ainda sobre variáveis ambientais que exercem influência sobre a riqueza de aves em matas ciliares, é descrito na literatura que a riqueza e abundância de espécies vegetais também está positivamente correlacionada com a riqueza de aves sendo, a vegetação, um importante componente da paisagem na estruturação das comunidades de aves (Lee e Rotenberry 2005, Evans et al. 2009, Fontana et al. 2011, Wuczynski et al. 2011, Bueno et al. 2012, Dahal et al. 2015). Esta afirmativa tambem pôde ser corroborada pelos resultados encontrados no presente estudo, onde existiu uma relação positiva significativa entre riqueza e a abundância de 60 espécies vegetais com a riqueza de aves nas matas ciliares. Diferentes espécies de árvores oferecem diferentes oportunidades de forrageamento (em termos de itens alimentares e de microhabitats onde encontrá-los), diferentes locais para nidificação e esconderijos para proteção contra predadores (Selmi e Boulinier 2003, Lee e Rotenberry 2005, Reis et al. 2012, Zuria e Gates 2013). Assim, é razoável supor que quanto maior for a riqueza de espécies vegetais arbóreas, maior será a riqueza de aves capaz de ser suportada por esta comunidade vegetal (Ferger et al. 2014). Estudos desenvolvidos em uma grande variedade de locais demonstraram que a natureza dos habitats matrizes circundantes desempenha forte influência na comunidade de aves do interior dos fragmentos florestais remanescentes (Saab 1999, Austen et al 2001, Wethered e Lawes 2003, Guldemond e Aarde 2010, Kennedy et al. 2010, Perry et al. 2011). Fragmentos inseridos em uma matriz agrícola aberta, independente do nível de perturbação, apresentam menores valores de riqueza e abundância de espécies de aves quando comparados a fragmentos inseridos em uma matriz com maior cobertura florestal (Belisle et al. 2001, Rodewald e Yahner 2001, Lee et al. 2002, Monkkonen et al. 2014, Moran e Catterall 2014, Reid et al. 2014). Os resultados obtidos no presente estudo corroboram os dados apresentados por estes autores uma vez que a riqueza de aves foi significativamente maior nas áreas cujas matrizes apresentavam maior cobertura florestal e menos áreas abertas de monoculturas e áreas urbanas. Este resultado pode ser justificado pelo papel que os fragmentos florestais adjacentes desempenham ao maximizar as possibilidades de espécies colonizadoras, especialmente aquelas estritamente florestais, se dispersarem pela paisagem em busca de recursos e, assim, aumentarem suas áreas de vida ao incorporar fragmentos ainda não explorados (Wethered e Lawes 2005, Shanahan et al. 2011, Driscoll et al. 2013, Freeman et al. 2015). A ausência de caça e de atividades extrativistas também contribui para o aumento da riqueza de aves em fragmento remanescentes ao facilitar a dispersão de espécies no contexto da paisagem (Freeman et al. 2015), porém não é possível afirmar que estes fatores tenham influenciado os dados obtidos no presente estudo, uma vez que tais parâmetros não foram avaliados. Fragmentos isolados imersos em uma matriz agrícola aberta, mesmo apresentando vegetação bem desenvolvida e estruturada, tendem a ter menor riqueza de aves devido à ausência de espécies especializadas e de espécies com menores capacidades de dispersão (Laurance et al. 2002, Catterall et al. 2012, Freeman et al. 2015). Isso ocorre porque fragmentos isolados e muito distantes de florestas contínuas podem não receber imigrantes a uma taxa elevada o suficiente para compensar eventos de extinção local, reduzindo assim o 61 tamanho da população e em consequência a probabilidade de persistencia da especie no fragmento (Fahrig 2003, Stouffer et al. 2009, Kennedy et al. 2011, Monkkonen et al. 2014). Há fortes evidências de que algumas aves florestais são incapazes de atravessar até mesmo pequenas distâncias (acima de 100 metros) através de habitats abertos (Laurance et al. 2002, Moore et al. 2008, Ibarra-Macias et al. 2011), e que espécies com capacidade de dispersão limitada normalmente são as mais propensas à extinção local em fragmentos de tamanho reduzido devido à inexistência de recursos suficientes para sua sobrevivência (Sekercioglu et al. 2002, Moran e Catterall 2014). Especificamente com relação aos habitats agrícolas circundantes aos fragmentos que são dominados por plantações de cana-de-açúcar, Martin e Catterall (2001) argumentam que estas áreas de monocultura podem produzir grandes impactos sobre a avifauna, já que diminuem a complexidade estrutural da vegetação, reduzindo também a disponibilidade de recursos alimentares, principalmente para aves frugívoras. Com isso, a dispersão de sementes e a regeneração da comunidade vegetal dentro de fragmentos isolados cuja matriz circundante seja dominada por estas monoculturas provavelmente serão deficientes, comprometendo a manutenção do fragmento em longo prazo (Moran e Catterall 2014). A intensidade da urbanização também é descrita na literatura como um fator que está inversamente relacionado com a riqueza de aves (Smith e Schaefer 1992, Filippi-Codaccioni et al. 2008, Ortega-Álvarez e MacGregor-Fors 2011). No presente estudo, a porcentagem de áreas urbanas foi a variável que influenciou mais fortemente a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar, havendo uma relação inversa, com o registro de um maior número de espécies nos fragmentos cujas adjacências apresentavam menos áreas urbanas. Este resultado está em consonância com os dados encontrados em outros estudos que avaliaram a influência de áreas urbanas na riqueza de aves (Cam et al. 2000, Rottenborn 1999, Petry e Scherer 2008, Fontana et al. 2011, Brummelhaus et al. 2012, Reis et al. 2012, Kukreti e Bhatt 2014). Altos níveis de urbanização estão negativamente correlacionados com a riqueza de aves devido à homogeneização biótica decorrente que, consequentemente, favorece o aumento de fatores prejudiciais às aves como, por exemplo, predadores, parasitas de ninho e espécies exóticas no interior dos fragmentos (Saab 1999, Fahrig 2003, Fontana et al. 2011, Gorini et al. 2012). De modo geral, essa homogeneização estrutural do ambiente causada pela urbanização favorece o aumento da abundância de espécies comuns e generalistas e, ao mesmo tempo, a redução da riqueza de espécies especialistas (Leveau e Leveau 2012, Cid e Caviedes-Vidal 2014) 62 Vale ressaltar que quatro dos cinco fragmentos de mata ciliar aqui estudados são oriundos de programas de revegetação de ambientes ciliares às margens do reservatório da UHE Volta Grande e que, embora áreas revegetadas não possuam as mesmas características ecológicas que áreas florestais não impactadas, ainda assim podem contribuir para o aumento da riqueza de aves em uma escala local em um período relativamente curto (10 anos) de tempo (Catterall et al. 2012, Freeman et al. 2015). Porém, após esta recuperação inicial rápida, os dez anos seguintes em um ambiente florestal revegetado tendem a apresentar progressos insignificantes no que diz respeito à recolonização por um número maior de espécies de aves, sobretudo as mais sensíveis e especializadas quanto às suas necessidades ecológicas (Freeman et al. 2009). A partir desse ponto, para uma maior eficácia das estratégias de conservação de habitats florestais recuperados, para a avifauna, é necessária a conservação e/ou recuperação de ambientes florestais nas proximidades destas áreas de maneira que se estabeleça uma maior conectividade destes com as áreas replantadas (Sonter et al. 2011, Moran e Catterall 2014, Reid et al. 2014, Dahal et al. 2015). Do ponto de vista conservacionista, grandes fragmentos florestais são imprescindíveis a fim de manter elevados índices de riqueza e diversidade de aves em paisagens fragmentadas (Whitaker e Montevecchi 1999, Austen et al. 2001), porém remanescentes florestais de pequeno tamanho também devem ser preservados (Piratelli et al. 2005, Butcher et al. 2010), pois além de fornecer habitats valiosos a várias espécies, inclusive algumas endêmicas e/ou migrantes, podem ainda contribuir para o aumento da cobertura florestal da paisagem e da permeabilidade da matriz ao servir como stepping-stones que permitem o movimento de indivíduos dispersantes entre os fragmentos (Bowen et al. 2009, Suarez-Rubio e Thomlinson 2009). A combinação de todos esses fatores pode ser utilizada para explicar a ausência de espécies dependentes de habitats florestais e/ou mais especializadas quanto a sítios de forrageamento e nidificação. Espécies como Leptotila rufaxilla (Richard & Bernard, 1792), Dysithamnus mentalis (Temminck, 1823), Conopophaga lineata (Wied, 1831), Syndactyla dimidiata (Pelzeln, 1859), Platyrinchus mystaceus Vieillot, 1818, Phylloscartes ventralis (Temminck, 1824), Myiothlypis leucophrys (Pelzeln, 1868) e Pipraeidea melanonota (Vieillot, 1819), todas classificadas como dependentes de habitats florestais por Silva (1995), possuem registros documentados para o Parque Nacional da Serra da Canastra e outros fragmentos não muito distantes das áreas estudadas, como é possível verificar no arquivo digital do Wikiaves (www.wikiaves.com.br). Apenas com base neste estudo não é possível afirmar categoricamente que a ausência destas espécies se deveu a processos de extinção 63 local, mas é razoável sugerir que, caso ainda estejam presentes, ocorram em baixíssimas densidades populacionais, estando dessa forma, fortemente suscetíveis a se extinguirem localmente em um futuro próximo (Goerck 1997). Efeito da sazonalidade sobre a riqueza e composição de espécies Estudos anteriores mostram que a dinâmica de uma comunidade de aves é influenciada pela flutuação temporal na disponibilidade de recursos, sendo a riqueza de espécies positivamente correlacionada com aumentos sazonais de seus recursos alimentares (Mulwa et al. 2013, Ferger et al. 2014). Sabe-se que o Cerrado é um bioma fortemente sazonal com estações seca e chuvosa bem definidas (Ratter et al. 1997, Silva e Bates 2002, MMA 2007, Silva et al. 2011). Esta sazonalidade influencia a disponibilidade de recursos alimentares, sendo que os frutos e a maioria das ordens de insetos têm sua abundância elevada no período de chuvas (Batalha e Mantovani 2000, Pinheiro et al. 2002, Reys et al. 2005). Assim, os resultados obtidos no presente estudo estão de acordo com o esperado, onde foi registrada uma riqueza de aves estatisticamente superior na estação chuvosa em relação à estação seca. De acordo com Jesus e Monteiro-Filho (2007), a chegada de populações migratórias no Cerrado ocorre na transição da estação seca para chuvosa, o que coincide com a frutificação da maioria das espécies vegetais. Por este motivo, a composição da comunidade de aves tende a variar entre as estações, sendo a estação seca composta primordialmente por espécies residentes e a estação chuvosa composta por uma comunidade mista de espécies residentes e também por aquelas que chegam em função dos deslocamentos migratórios (Wiebe e Martin 1998). Assim, o resultado obtido no presente estudo, onde se verificou uma diferença significativa na composição de espécies entre as estações seca e chuvosa, deve-se provavelmente ao aporte de espécies migratórias que chegaram à região de estudo durante os meses compreendidos pela estação chuvosa. Similaridade de Jaccard Segundo Husté e Boulinier (2011), comunidades de aves tendem a ser mais semelhantes quanto mais próximas geograficamente forem umas das outras. Tal padrão espacial é facilmente compreendido quando se considera o papel da dispersão de indivíduos entre manchas de habitats na dinâmica da formação e estruturação das comunidades de aves (Selmi e Boulinier 2003, Husté e Boulinier 2011). Segundo estes autores, a localização geográfica dos fragmentos é o fator que influencia mais preponderantemente a composição de espécies em uma comunidade animal, mais até do que as condições de conservação do 64 habitat. A partir disso, justifica-se o padrão de similaridade encontrado entre as comunidades de aves referentes às cinco áreas aqui estudadas (Figura 14). As áreas que apresentaram as comunidades mais semelhantes, “área 4” e “área 5”, são também as áreas geograficamente mais próximas (Figura 1). A “área 1”, localizada na margem pertencente ao estado de Minas Gerais, também compartilhou mais espécies com a área geograficamente mais próxima, a “área 2”, igualmente localizada em Minas Gerais. Índice Pontual de Abundância (IPA) De acordo com Vielliard e Silva (1990) e Aleixo e Vielliard (1995), o IPA para cada espécie amostrada representa o número médio de contatos dessa espécie por amostra e indica a abundância da espécie em função do seu coeficiente de detecção. Esses autores afirmam ainda que o IPA é um valor relativo, mas comparável com valores obtidos para a mesma espécie em datas, locais e comunidades diferentes. Os valores máximos de IPA obtidos em cada uma das áreas estudadas no presente estudo podem ser considerados baixos quando comparados aos valores obtidos em outros estudos que também utilizaram este índice. Por exemplo, Vielliard e Silva (1990), em um estudo no município de Lençóis Paulista-SP, obtiveram um IPA variando de 0,009 (um contato) a 1,25 (137 contatos); Pozza e Pires (2003), ao estudar dois fragmentos no interior do estado de São Paulo, observaram que no primeiro deles (75 ha) o IPA variou de 0,008 (um contato) a 0,408 (47 contatos), e no segundo (100 ha) variou de 0,008 (um contato) a 0,660 (76 contatos); Donatelli et al. (2004) registraram IPA variando de 0,001 (um contato) a 0,700 (53 contatos) em uma reserva de 600 ha também no interior paulista. Já Donatelli et al. (2007) em um estudo realizado em dois fragmentos de 350 ha e 480 ha no município de Buri-SP, encontrou uma variação de 0,01 (1 contato) a 1,140 (114 contatos) no primeiro e de 0,01 (1 contato) a 0,97 (97 contatos) no segundo fragmento; Aleixo e Vielliard (1995), estudando a Mata de Santa Genebra em Campinas-SP, obtiveram uma variação de IPA de 0,004 (um contato) a 2,584 (522 contatos). Enquanto que Lyra-Neves et al. (2004) encontraram variação de 0,004 (um contato) a 1,263 (341 contatos) em uma reserva ambiental de 1.077 ha localizada no sul do estado de Pernambuco. Vale considerar que estes valores foram encontrados em fragmentos maiores e com vegetação preservada, sem o nível de impacto antrópico existente nos locais aqui estudados. Assim, o IPA máximo obtido em cada uma das áreas neste estudo é o valor esperado em estudos conduzidos em fragmentos de tamanhos reduzidos, pois de acordo com Donatelli et al. (2007), há uma proporcionalidade entre o tamanho do fragmento estudado e o número de 65 contatos/amostra nos resultados. Ou seja, quanto menor a área estudada, menores serão os contatos por amostra. A partir da curva de ranqueamento de espécies plotada por ordem decrescente de abundância, observa-se que o perfil encontrado difere do comumente registrado para ambientes de mata tropical preservada, onde há um número extremamente elevado de espécies com baixa abundância e um pequeno número de espécies com alta abundância que, ainda assim, não chegam a dominar a área (Vielliard e Silva 1990, Stotz et al. 1996, Aleixo e Vielliard 1995, Almeida et al. 1999, Pozza e Pires 2003, Donatelli et al. 2004, Lyra-Neves et al. 2004, Donatelli et al. 2007). Como exemplo, cita-se um estudo realizado por Donatelli et al. (2004) em um fragmento de mata no município de Lençóis Paulista-SP, onde apenas 10% das espécies de aves apresentaram valores de abundância maiores que a média e aquelas com baixa abundância representaram 60% do total de espécies. Porém os dados obtidos no presente estudo também diferem daqueles comumente registrados em áreas fortemente impactadas por atividades antrópicas, onde poucas espécies possuem abundâncias extremamente elevadas (Emlen 1974, Beissinger e Osborne 1982, Chace e Walsh 2006, Fuscaldi e Loures-Ribeiro 2008), como registrado por Torga et al. (2007) em uma seção da área urbana de Uberlândia (MG), onde as três espécies mais abundantes foram responsáveis por mais de 60% dos contatos. Padrão semelhante foi também encontrado por Beissinger e Osborne (1982) em uma área urbana de Oxford, Ohio, onde somente duas espécies compreenderam 46% do total de indivíduos. Este padrão de dominância está relacionado com a homogeneização ambiental (Melles et al. 2003), que favorece a dominância da comunidade de aves por um número pequeno de espécies muito abundantes (Clergeau et al. 2001, 2006). Assim, o perfil encontrado no presente estudo, onde houve predomínio de espécies com valores intermediários de abundância, mostra que a comunidade de aves sob influência da UHE Volta Grande não apresenta um perfil típico de ambientes preservados, mas também difere do perfil comumente encontrado em áreas sob intensa intervenção antrópica, indicando que as áreas devam ainda se encontrar em estágios sucessionais intermediários. As cinco espécies que obtiveram os maiores valores de IPA são aquelas com canto de longo alcance ou vocalizações constantes. As duas espécies com os maiores valores de IPA, P. sulphuratus e P. picazuro, também já foram apontadas como as mais abundantes em outros estudos desenvolvidos em fragmentos florestais (Almeida et al. 1999, Donatelli et al. 2007). 66 Frequência de Ocorrência (FO) De acordo com a FO global, as espécies com 100% de F.O., isto é, as que foram observadas em todas as visitas, correspondem à cerca de 2% das espécies amostradas. Estudando fragmentos florestais no interior de São Paulo, Almeida et al. (1999) e Donatelli et al. (2004) também encontraram valores extremamente baixos de espécies com 100% de F.O.: 1% e 3% respectivamente. A maior parte da avifauna registrada (51%) nas áreas sob influência da UHE Volta Grande é constituída por espécies “ocasionais” e “raras” com frequência de ocorrência inferior a 25%. Resultado semelhante foi obtido por Almeida et al. (1999) em dois fragmentos de mata ciliar localizados na bacia do rio Jacaré-Pepira no interior de São Paulo, onde 65% e 62% da avifauna apresentou frequência de ocorrência inferior a 25%, e também por Lyra-Neves et al. (2004) em um estudo desenvolvido na Reserva Estadual de Gurjaú, Pernambuco, onde 47% das espécies foram observadas em menos de 25% das amostras. Essa baixa porcentagem de espécies com F.O. = 100% e a alta porcentagem com F.O. inferior a 25% pode ser explicada pelo aparecimento de espécies vagantes que permanecem poucos dias no local, de espécies com vocalização e/ou comportamentos pouco conspícuos, de espécies acidentais vindas de habitats vizinhos, de espécies migratórias e/ou porque os remanescentes florestais não têm os recursos e as condições ecológicas necessárias a fim de manter populações maiores (Aleixo e Vielliard 1995, Donatelli et al. 2007). Ainda de acordo com estes autores e com Vielliard e Silva (1990), somente uma análise ecológica de cada espécie explicaria melhor os baixos valores de F.O. encontrados. O fato de os valores de F.O. analisados separadamente para cada uma das cinco áreas estudadas mostrarem um padrão inverso ao encontrado na F.O. global pode indicar que as áreas se encontram isoladas umas das outras com baixo fluxo de indivíduos entre si. Este fato explicaria o motivo de espécies classificadas como “ocasionais” e/ou “raras” globalmente, serem “comuns” em uma ou outra área quando a F.O. foi analisada separadamente para cada área de estudo. Como exemplo, cita-se a espécie C. undulatus, classificada com “comum” na “área 1” pelo fato de ter sido registrada em todas as sete campanhas realizadas na área. Porém, como foi observada exclusivamente nesta área, na análise global da FO, é incluída na categoria “rara”. Este fato também ocorre com outras espécies registradas na “área 1”: C. fasciolata, M. momota, Amazona amazonica (Linnaeus, 1766), Cyanocorax chrysops (Vieillot, 1818), Dacnis cayana (Linnaeus, 1766) e com Phacellodomus rufifrons (Wied, 1821) e Anthus lutescens Pucheran, 1855 na “área 3”. A fragmentação e a perda de habitats ameaçam a persistência de muitas espécies por desconectar populações que passam a estar divididas em manchas remanescentes (Shirley e 67 Smith 2005). Com isso, a capacidade de dispersão das espécies entre os fragmentos através da matriz circundante passa a se tornar um fator crítico para a persistência das populações nestas paisagens fragmentadas (Belisle et al. 2001, Moran e Catterall 2014). Porém, a dispersão dos indivíduos entre as manchas de habitat, como já discutido anteriormente, pode se tornar impossível caso a matriz circundante seja hostil (Belisle et al. 2001, Freeman et al. 2015). Mesmo trechos relativamente curtos de terreno aberto entre fragmentos florestais podem formar uma barreira intransponível para muitas aves florestais, principalmente para aquelas que vivem no sub-bosque (Seaman e Schulze 2010). Diante essa realidade, a implementação de corredores biológicos, que podem unir estes fragmentos, surge como uma estratégia conservacionista em potencial a fim de permitir o fluxo de indivíduos entre os fragmentos de habitat, reduzindo assim as chances de extinções locais (Seaman e Schulze 2010, Dahal et al. 2015). Na área de estudo, as espécies terrestres de grande porte e com limitada capacidade de dispersão registradas como, por exemplo, o jaó (C. undulatus) e o mutum-de-penacho (C. fasciolata) (Sick 1997), classificadas como espécies raras para a região de estudo, estão entre as mais susceptíveis à extinção local em função da baixa conectividade entre os fragmentos ainda remanescentes (Cleary et al. 2007). Hábitos Alimentares e Guildas Tróficas A dominância de espécies insetívoras, tanto na análise global quanto por áreas, sobre os demais hábitos alimentares é tratada na literatura como um padrão para a região tropical (Motta-Júnior 1990, Sick 1997, Anjos 2001, Blamires et al. 2001, Telino-Júnior et al. 2005, Donatelli et al. 2007). É uma tendência também, em ambientes com grandes alterações ambientais, o aumento de aves onívoras e insetívoras menos especializadas e decréscimo de frugívoras e insetívoras mais especializadas (Willis 1979, Motta-Júnior 1990, Donatelli et al. 2004, Edwards et al. 2013). A guilda dos insetívoros de borda é comumente favorecida em pequenos fragmentos uma vez que apresentam plasticidade quanto ao estrato de forrageio, podendo procurar por alimento tanto em vegetação emaranhada quanto nos níveis médio e dossel (Willis 1979, Borges e Stouffer 1999, Stouffer et al. 2009). Os dados encontrados no presente estudo corroboram esta afirmação visto que os insetívoros de borda constituem a guilda trófica com o maior número de espécies. Em contrapartida, os insetívoros que forrageiam nos estratos mais inferiores das matas como, por exemplo, as espécies incluídas nas guildas dos predadores de artrópodes pequenos de solo, predadores de artrópodes da folhagem e também os onívoros de 68 sub-bosque, mesmo que não estritamente insetívoros, tendem a apresentar maior susceptibilidade à degradação do habitat devido à consequente simplificação estrutural do ambiente e, assim, serem menos comuns em pequenos fragmentos (Willis 1979, Aleixo 1999, Stouffer et al. 2009, Castaño-Villa et al. 2014, Cid e Caviedes-Vidal 2014). A maior susceptibilidade à degradação do habitat por estas espécies é devido à sua alta especificidade pelo habitat (microhabitats de forrageamento e/ou nidificação), baixa expectativa de vida, baixa mobilidade, que normalmente as confinam aos ambientes típicos de interior de formações florestais e por serem fisiologicamente sensíveis às mudanças no microclima associadas à fragmentação florestal (Sekercioglu et al. 2002). Segundo Castaño-Villa et al. (2014), a área basal (um bom indicador da densidade de vegetação), o diâmetro do caule e o número de indivíduos regenerantes estão entre as características de ambientes florestais que mais influenciam a diversidade de espécies pertencentes a estas guildas. A simplificação estrutural do ambiente e a incapacidade de se adaptar aos habitats abertos da matriz influenciam mais preponderantemente espécies destas guildas do que a disponibilidade de artrópodes como recurso alimentar (Sekercioglu et al. 2002). No presente estudo, os predadores de artrópodes da folhagem e os onívoros de sub-bosque estão entre as guildas com menor número de espécies registradas. Entre os insetívoros que forrageiam no solo registrados neste estudo, poucas são as espécies de passeriformes associadas a ambientes florestais. Das 12 espécies registradas, apenas três são características destes ambienteis: C. rectirostris, C. delalandi e M. flaveola. De acordo com Stratford e Stouffer (1999) e Volpato et al. (2006), alguns passeriformes de solo (e.g. Grallaria sp., Hylopezus sp.) são altamente seletivos em relação a microhabitats, têm grandes territórios, baixa mobilidade e evitam florestas secundárias, o que os tornam muito sensíveis à fragmentação florestal. O estalador (C. delalandi), embora dependente de ambientes florestais, tem como microhabitat preferencial, locais caracterizados pela baixa abundância de árvores de grande porte e sub-bosque pouco denso sendo, inclusive, tolerante a ambientes perturbados e frequentemente encontrado em fragmentos pequenos (Ridgely e Tudor 1994, Volpato et al. 2006). Insetívoros de taquarais e emaranhados podem ser considerados especializados quanto ao micro-habitat de forrageio (Goerck 1997, Areta e Cockle 2012, Lebbin 2013) e por este motivo tendem a diminuir em pequenos fragmentos, uma vez que são excluídos competitivamente pelos insetívoros de borda, pois estes competem de forma mais eficiente pelos recursos (Willis 1979, Cockle e Areta 2013). A única espécie representante desta guilda registrada no estudo é o ferreirinho-de-cara-parda (P. latirostris). É a espécie do gênero com a 69 mais ampla distribuição no Brasil Ocidental, sendo característica das matas ciliares do Brasil Central (Sigrist 2013). A guilda dos insetívoros noturnos esteve pobremente representada neste estudo, com o registro de apenas cinco espécies (Anexo A). Não é possível afirmar quais variáveis ambientais aqui consideradas tenham exercido alguma influencia sobre esta guilda, uma vez que não foram conduzidos protocolos de amostragem específicos para o levantamento de aves noturnas. Os poucos registros de espécies noturnas realizados ocorreram de forma esporádica ao longo do estudo, e se basearam principalmente em encontros oportunísticos durante os deslocamentos entre as áreas de estudo. Porém, sabe-se pela literatura que os caprimulgídeos evitam florestas densas em função à dificuldade de forrageamento nestes ambientes, preferindo áreas abertas (Bartolommei et al. 2013). Em paisagens impactadas por atividades agrícolas, quanto mais heterogênea for esta paisagem, em termos de diversificação das classes de uso e ocupação da terra, mais espécies de hábitos noturnos poderão coexistir (MorenoMateos et al. 2011, Bartolommei et al. 2013). Ressalta-se a ocorrência de apenas duas espécies de insetívoros mais especializados quanto ao sítio de forrageamento, o arapaçu-de-cerrado (Lepidocolaptes angustirostris (Vieillot, 1818)) e o arapaçu-grande (D. platyrostris). Os arapaçus, incluídos na guilda trófica dos insetívoros de tronco e galho, pertencem à família Dendrocolaptidae, caracterizada pelo hábito de forragear preferencialmente em árvores senis e por ser sensível a distúrbios ambientais sendo, por este motivo, umas das primeiras a desaparecerem localmente em processos de fragmentação florestal (Willis 1979, Marsden et al. 2001, Laurance et al. 2002, Cleary et al. 2007, Dahal et al. 2015). Ainda segundo Sick (1997) e Donatelli et al. (2007), os arapaçus estão entre os Passeriformes mais abundantes em matas neotropicais, sobretudo em florestas primárias, entretanto, em matas secundárias empobrecidas, com reduzido número de espécies vegetais e de árvores maiores e velhas, seu número reduz-se significativamente. As espécies onívoras, segundo hábito alimentar mais representativo em número de espécies no estudo, que se alimentam tanto de frutos quanto de insetos, são favorecidas em pequenos fragmentos em comparação às espécies mais especializadas, pois podem se adaptar às flutuações na disponibilidade de cada fonte alimentar (Willis 1979, D’Angelo-Neto et al. 1998, Blamires et al. 2001). Porém, como discutido anteriormente, espécies onívoras que forrageiam no sub-bosque tendem a diminuir em fragmentos pequenos. Isto está de acordo com os dados obtidos no presente estudo, uma vez que apenas uma espécie desta guilda foi registrada: o garrinchão-de-barriga-vermelha (C. leucotis). Esta espécie vive em mangues, matas de várzea, matas ciliares, capoeiras, clareiras e bordas de florestas. Apresenta-se 70 inconspícuo quando forrageia aos casais pela soqueira densa da vegetação, perto do solo ou nas proximidades de coleções d’água (Sigrist 2013). Em contrapartida, a guilda dos onívoros de borda é favorecida em fragmentos de pequeno tamanho, dado a maior proporção de ambientes de borda nestes habitats (Willis 1979, Austen et al. 2001, Anjos et al. 2007). Neste estudo esta guilda esteve bem representada, sendo a segunda mais expressiva em número de espécies. Frugívoros de grande porte (e.g. Crypturellus, Crax e Penelope) que se alimentam no solo estiveram pobremente representados neste estudo. De maneira geral, os frugívoros são mais suscetíveis à extinção local, pois suas populações, possivelmente, são limitadas pela disponibilidade de frutos durante períodos de escassez (Antunes 2005, Cleary et al. 2007, Gray et al. 2007, Kennedy et al. 2010). Assim, espécies pertencentes a esta guilda tendem a desaparecer de fragmentos pequenos, pois necessitam de áreas menos perturbadas e com uma grande variedade de espécies arbóreas que frutifiquem em diferentes estações do ano para que suas populações sejam mantidas (Willis 1979, Piratelli et al. 2005, Arriaga-Weiss et al. 2008, Ockinger et al. 2009, Chang et al. 2013, Ferger et al. 2014). Os frutos são altamente variáveis no tempo e espaço e, consequentemente, os frugívoros devem se mover sobre amplas áreas seguindo sua disponibilidade (Willis 1979, Galetti e Pizo 1996, Herrera e García 2009, Garcia et al. 2011). O aumento da predação, outra consequência da fragmentação de habitats, principalmente por mamíferos predadores de ovos como gambás (Didelphis sp.), contribui fortemente para o desaparecimento de frugívoros em pequenos fragmentos, sobretudo as espécies que forrageiam no solo (Willis 1979, Peres 2001, Antunes 2005). Essa tendência pôde ser constatada no presente estudo visto que as áreas com as menores porcentagens de cobertura florestal mostraram abrigar menos espécies de frugívoros em relação a “área 1”, que possui a maior porcentagem de área florestal dentre as áreas estudadas. O registro de um número maior de espécies frugívoras na “área 1” mostra que a referida área possui melhores condições, em comparação as demais áreas, de manter espécies que se alimentam de frutos durante o ano todo, incluindo espécies de grande porte (Famílias Tinamidae, Cracidae e Psittacidae). Nesta área, foi registrada durante todo o estudo uma espécie frugívora terrestre de grande parte que hoje se encontra ameaçada de extinção tanto a nível global quanto a nível estadual (IUCN 2014, COPAM 2010, Bressan et al. 2009): o mutum-de-penacho (C. fasciolata). Esta espécie, uma importante dispersora de sementes e um alvo constante de caçadores (Marini 2001, Pereira e Wajntal 2001), tem conseguido se reproduzir na “área 1”, o que pôde ser constatado através da observação de indivíduos imaturos acompanhando um casal adulto em dezembro de 2013. 71 Espécies granívoras são encontradas principalmente nas bordas dos fragmentos, onde geralmente há maior disponibilidade de sementes, principalmente de gramíneas, das quais se alimentam e apenas temporariamente visitam o interior de matas ciliares adjacentes (Willis 1979, Chettri et al. 2005, Seaman e Schulze 2010, Li et al. 2013). Isto corrobora os dados encontrados neste estudo, onde foi encontrada uma riqueza estatisticamente superior de granívoros no habitat matriz em relação ao interior da mata ciliar (Tabela 9). Das 13 espécies granívoras registradas, apenas seis foram esporadicamente observadas no interior das matas ciliares: Columbina talpacoti (Temminck, 1811), Columbina squammata (Lesson, 1831), Sicalis flaveola (Linnaeus, 1766), Volatinia jacarina (Linnaeus, 1766), Sporophila collaris (Boddaert, 1783) e Sporophila caerulescens (Vieillot, 1823). De acordo com Gray et al. (2007), muitos estudos têm disponibilizado evidências de que espécies granívoras são favorecidas em habitats com maiores níveis de perturbação. A guilda dos carnívoros diurnos é pouco diversa em fragmentos florestais de tamanho reduzido em função da diminuição populacional e extinções pontuais decorrentes da perda de habitat, da simplificação da estratificação vertical das matas e da diminuição na disponibilidade de alimentos (Willis 1979, Bender et al. 1998, Chettri et al. 2005, LouresRibeiro e Anjos 2006, Arriaga-Weiss et al. 2008). Este padrão pôde também ser verificado neste estudo onde apenas duas das 11 espécies registradas estiveram presentes no interior dos fragmentos de mata ciliar. A maioria das espécies, observadas apenas no habitat matriz circundante à mata ciliar, são características de áreas abertas e independentes a ambientes florestais. Aves de hábitos carnívoros estão entre as mais susceptíveis à fragmentação e, portanto, são mais vulneráveis à extinção local, pois são de grande porte, naturalmente possuem baixa densidade populacional, baixa taxa de sobrevivência anual e são fortemente prejudicadas por diminuições na abundância de suas presas (Willis 1979, Donatelli et al. 2007, Vetter et al. 2011). As duas únicas espécies carnívoras registradas no interior dos fragmentos de mata ciliar foram o gavião-carijó (Rupornis magnirostris (Gmelin, 1788)) e o falcão-relógio (Micrastur semitorquatus (Vieillot, 1817)). R. magnirostris é o gavião mais comum em áreas antropizadas como zonas rurais, pastos, cidades e beiras de estradas. De comportamento oportunista, espreita o solo empoleirado no alto de árvores e/ou postes e mourões de cercas, de onde se lança sobre suas presas. Também segue correições de formigas em áreas semiabertas ou incêndios, em capinzais, pastos e canaviais (Sigrist 2013). Na região de estudo, foi classificada como uma espécie comum de acordo com sua frequência de ocorrência (Anexo A). O falcão M. semitorquatus é a maior espécie do gênero sendo mais comum que os demais 72 congêneres em bordas de matas primárias e secundárias, em matas de galeria, mangues e áreas semi-abertas e abertas com vegetação esparsa. É predador de aves de grande porte como os cracídeos dos gêneros Crax e Penelope e, possivelmente, de outras aves (Sigrist 2013). É uma espécie semi-dependente de habitats florestais e, na região de estudo, foi classificada como ocasional (apenas dois registros) (Anexo A). No dia 23 de junho de 2013, em um ambiente secundário na “área 1”, um indivíduo adulto foi registrado no momento em que predava, no alto de uma árvore, um cuculídeo (Piaya cayana). A maior parte das espécies de hábitos carnívoros pertence às ordens Accipitriformes e Falconiformes. Focando unicamente estes dois grupos, Valadão et al. (2013) inventariou a Estação de Pesquisa e Desenvolvimento Ambiental (EPDA) Galheiro, localizada no município de Perdizes, região do Triângulo Mineiro. Neste estudo, quatro espécies registradas eram estritamente dependentes de habitats florestais e 13 semi-dependentes. Resultado bem diferente do encontrado no presente estudo, onde nenhuma espécie carnívora é considerada dependente de ambientes florestais e apenas três são semi-dependentes. A melhor conservação dos habitats naturais da EPDA Galheiro em comparação às áreas amostradas no presente estudo pode ajudar a explicar estes resultados contrastantes. Assim como os grandes frugívoros, as espécies nectarívoras também dependem de espécies vegetais que contribuam com recursos alimentares durante todo o ano para que suas populações sejam mantidas (Bennett et al. 2014, Rodrigues e Rodrigues 2015). Segundo Willis (1979) e Bowen et al. (2009), a baixa diversidade vegetal e a simplificação estrutural em fragmentos pequenos provavelmente explica a tendência ao desaparecimento de nectarívoros destes habitats. Por outro lado, há evidências de que na região Neotropical espécies nectarívoras sejam pouco sensíveis aos efeitos da fragmentação de habitats, podendo, inclusive, serem beneficiadas pela elevada abundância de plantas dependentes de luz e pelo aumento da produção de flores em clareiras e bordas de mata (Gray et al. 2007, Vetter et al. 2011). Ainda de acordo com Vetter et al. (2011), nectarívoros frequentemente viajam longas distâncias à procura de seus recursos alimentares e são capazes de cruzar áreas abertas. Assim, para melhor compreender esta relação, são necessários estudos futuros que tenham por objetivo avaliar especificamente como a guilda trófica dos nectarívoros responde às consequências advindas dos processos de fragmentação e perda de habitat. No presente estudo, dentre as espécies nectarívoras registradas, Phaethornis pretrei (Lesson & Delattre, 1839) e Chlorostilbon lucidus (Shaw, 1812) estão entre as que se mostraram mais eficientes em explorar os diferentes ambientes existentes nas áreas amostradas, sendo os beija-flores com as maiores porcentagens de Frequência de Ocorrência 73 (Anexo A) do estudo. Estas duas espécies de beija-flor estão entre as mais comuns do Brasil Oriental, sendo facilmente observadas em áreas semi-abertas, bordas de matas e até mesmo em áreas urbanas (Sigrist 2013) e são relativamente comuns em pequenos fragmentos (Willis 1979, Sick 1997). C. lucidus, inclusive, foi registrado no interior do canavial quando forrageava em flores de uma Ipomoea (Convolvulaceae) que se apoiava na estrutura vertical da cana-de-açúcar. Dependência a habitats florestais De acordo com Silva (1995), 52% das 759 espécies de aves que se reproduzem no Cerrado são dependentes de habitats florestais. Mesmo sendo maioria no bioma, no presente estudo, as espécies florestais correspondem a apenas 19% do total de espécies registradas. Espécies dependentes de habitats florestais são mais propensas a ocorrer em regiões cujas paisagens possuam maior cobertura florestal (Austen et al. 2001, Shanahan et al. 2011, Freeman et al. 2015). Os dados obtidos no presente estudo corroboram estes autores, uma vez que a riqueza de aves estritamente florestais foi estatisticamente superior na “área 1” (Figura 16), que é a área com os maiores percentuais de fragmentos florestais na matriz circundante dentre as cincos áreas estudadas (Tabela 1). A partir disso, é possível afirmar que o desmatamento ocorrido na região para dar lugar às atividades agrossilvopastoris que dominam o habitat matriz circundante, contribuiu sobremaneira para o desaparecimento de muitas destas espécies dependentes de habitats florestais. Em escala local, esta tendência também é observada, sendo maior a probabilidade de detecção de espécies florestais em fragmentos maiores, enquanto espécies características de borda tendem a ser maioria em fragmentos de menor tamanho (Bender et al. 1998, Marini 2001, Shirley e Smith 2005, Peak e Thompson III 2006, Perry et al. 2011, Muhamad et al. 2013). Em paisagens altamente fragmentadas, o tamanho dos fragmentos florestais remanescentes é a característica ambiental que exerce maior influencia na capacidade de espécies dependentes de habitats florestais persistirem no ambiente (Austen et al. 2001, Mortelliti et al. 2010, Zurita e Bellocq 2012, Mendoza et al. 2014), uma vez que estas espécies estão mais sujeitas a extinção devido ao isolamento e descaracterização da vegetação da área (Aleixo e Vielliard 1995). Porém, fragmentos muito pequenos e isolados, ainda que ofereçam vários recursos para espécies dos habitats abertos circundantes (Seaman e Schulze 2010) e para espécies migratórias (Warkentin et al. 1995), para espécies florestais, servem apenas como trampolins entre manchas de habitat, reduzindo seu isolamento apenas ligeiramente (Seaman e Schulze 2010). 74 Segundo Stratford e Stouffer (1999) e Laurance et al. (2002), o reduzido número de espécies de aves florestais em fragmentos pequenos, isolados e impactados pode se dar em função de restrições morfológicas e comportamentais. Como exemplo, os autores citam o fato de uma espécie que forrageia por entre folhas da serapilheira sobre o solo talvez não ser capaz de manipular folhas grandes de Cecropia sp., que normalmente dominam a serapilheira de muitas florestas secundárias. Outra possível explicação para o reduzido número de espécies florestais em fragmentos isolados é a relutância destas espécies em atravessar áreas abertas possivelmente devido ao aumento do risco de predação (Belisle et al. 2001, Watson et al. 2004, Piratelli et al. 2005, Seaman e Schulze 2010). Estes autores observaram que a probabilidade de um indivíduo atravessar um campo aberto entre dois fragmentos florestais diminui rapidamente à medida que a distância que os separa aumenta. No presente estudo, considerando o número de espécies florestais registradas apenas no interior dos fragmentos de mata ciliar estudados, os mais altos valores foram observados nas matas ciliares localizadas na “área 1” e na “área 2”, valores estes estatisticamente iguais (Figura 17). Ou seja, a nível local, considerando o tamanho dos fragmentos de mata ciliar, os dados obtidos no presente estudo não corroboram os autores anteriormente mencionados, já que a mata ciliar da “área 2”, o fragmento com o menor tamanho dentre todos os estudados, mostrou abrigar uma riqueza de aves florestais estatisticamente compatível com a mata ciliar da “área 1”, o fragmento de maior tamanho. A partir desses resultados é possível sugerir que, para a região estudada, as características ambientais que estão influenciando com maior intensidade as espécies dependentes de habitats florestais são aquelas relacionadas às taxas de cobertura florestal da paisagem e não o tamanho do fragmento em si, já que na “área 2” grande parte das áreas adjacentes era formada por um seringal, uma matriz que, apesar de homogênea, se comportou como uma matriz florestal. A primeira implicação mais importante para a conservação de aves dependentes de habitats florestais é que a prevenção de futuras perdas de cobertura florestal seja prioridade e que a restauração do habitat deve ser encarada como a estratégia de conservação mais eficaz para garantir a persistência de aves florestais em paisagens fragmentadas (Mortelliti et al. 2010, Mendoza et al. 2014). A perspectiva de conservação em longo prazo das espécies de aves dependentes de habitats florestais na região estudada é desfavorável, pois os poucos fragmentos florestais ainda remanescentes são de tamanhos reduzidos, isolados uns dos outros, a matriz predominante (canavial) é pouco permeável a deslocamentos de espécies florestais e, na maioria das vezes, os remanescentes não recebem medidas efetivas de conservação. Assim a efetiva conservação e recuperação dos fragmentos florestais ainda 75 remanescentes na região se mostra extremamente importante, a fim de permitir que as áreas estudadas estejam propensas a abrigar não apenas espécies generalistas, mas também as aves florestais com ocorrência conhecida para a região. Espécies endêmicas Alguns autores afirmam que os efeitos adversos da fragmentação ambiental como, por exemplo, a degradação da vegetação e isolamento dos fragmentos remanescentes, afetam mais negativamente espécies endêmicas do que as espécies de distribuição geográfica mais ampla (Aleixo e Vielliard 1995, Christiansen e Pitter 1997, Ribon et al. 2003, Antunes 2007). Estes autores referem-se aos endemismos geográficos, pois quanto se considera os endemismos ecológicos, dados da literatura mostram que as espécies endêmicas de matas ciliares frequentemente mantêm territórios lineares ao longo da margem dos rios e, por este motivo, os valores de riqueza não sofrem grandes alterações devido à variações no tamanho das faixas ciliares (Whitaker e Montevecchi 1999, Pearson e Manuwal 2001, Shirley e Smith 2005, Lees e Peres 2008). Ainda sobre isso, Marini (2001) sugere que as espécies endêmicas da região do Cerrado que dependem de habitats florestais não são influenciadas pelo tamanho dos fragmentos, mas seriam dependentes à existência de áreas de floresta inundadas. Das três espécies endêmicas do bioma Cerrado registradas neste estudo, apenas A. galeata não foi registrada em todas as áreas amostradas; foi registrada apenas nas matas ciliares mais extensas e com estratos verticais mais densos da “área 1”, localizada em Minas Gerais. É uma espécie predominantemente frugívora e tem por hábito forragear principalmente no dossel das matas ciliares (Marini 1992). Além de ser considerada uma espécie rara em São Paulo (Donatelli et al. 2004) e estar incluída na categoria “quase ameaçada” de extinção nesse estado (Bressan et al. 2009), também foi classificada como uma espécie rara para a região de estudo de acordo com a frequência de ocorrência obtida. Sugerir que A. galeata é mais sensível à fragmentação ou mais exigente quanto ao hábito alimentar e/ou locais para forrageamento em comparação às outras duas espécies endêmicas do Cerrado na tentativa de explicar sua ausência das outras quatro áreas será mera especulação. Para uma maior compreensão dos fatores ambientais que determinam sua raridade na região, seriam necessários estudos específicos sobre sua biologia. 76 Espécies migratórias A despeito de a maioria das espécies que ocorrem no Cerrado dependerem de habitats florestais para a reprodução, quanto às espécies migratórias, a grande maioria delas é classificada com independentes destes ambientes (Silva 1995). Este autor, ao compilar em seu estudo todas as espécies com ocorrência descrita para o bioma Cerrado, constatou que 88% dos visitantes setentrionais e 67% dos visitantes meridionais já registrados nesse bioma não dependem de habitats florestais. Os dados obtidos no presente estudo corroboram este autor, pois 65% das espécies migratórias registradas são classificadas como independentes de habitats florestais. Sobre isso, outros autores afirmam ainda que espécies migratórias, independente da guilda trófica a qual pertença, exploram preferencialmente áreas abertas tanto para reprodução quanto para forrageamento (Chesser 1994, Chettri et al. 2005, Alves 2007, Robertson et al. 2013). Segundo Husté e Boulinier (2011), espécies migratórias tendem a evitar regiões com altos níveis de urbanização. No presente estudo, esta tendência pôde ser observada, uma vez que as duas áreas com as menores porcentagens de áreas urbanas adjacentes (“área 1” e “área 2”) possuíram riquezas de espécies migratórias significativamente superiores em relação às demais áreas, cujas paisagens apresentam maiores níveis de áreas urbanizadas (Figura 18). As mudanças sazonais na composição da avifauna são mais acentuadas em regiões temperadas do que em regiões tropicais devido à maior diversidade de aves nos trópicos e ao fato de que as mudanças sazonais no clima em regiões temperadas são mais extremas (Chesser 1994). Assim, para algumas espécies na América do Sul, há sobreposição das populações mais austrais que realizam deslocamentos sazonais com as populações residentes das regiões tropicais (Chesser 1994). No presente estudo, as espécies classificadas como migrantes austrais, que obtiveram registros constantes ao longo de todo ano, muito provavelmente referem-se à estas populações residentes que habitam as regiões tropicais do continente sul-americano. O beija-flor conhecido como bico-reto-azul (H. furcifer), registrado apenas uma vez neste estudo (um macho com plumagem pós-nupcial), no município de Igarapava, São Paulo (“área 4”), aparenta ser uma espécie de baixa densidade, com poucos registros na literatura (Macarrão et al. 2011). O primeiro registro documentado desta espécie no estado de São Paulo ocorreu somente em 2010, em um ambiente rural no município de Brotas (Macarrão et al. 2011). Segundo este autor, H. furcifer aparece em São Paulo durante seus deslocamentos migratórios, que provavelmente ocorrem durante a estação seca, sugerindo que esta espécie talvez ocorra como um migrante de inverno na região sudeste do Brasil (Mazzoni e Perillo 77 2014). Assim, o registro realizado no presente estudo, em 28 de julho de 2013, coincide com este padrão de ocorrência no período de invernada descrito na literatura. Dentre as 29 espécies classificadas como migrantes austrais registradas exclusivamente na estação chuvosa, estão incluídas espécies que sabidamente reproduzem–se durante a primavera e verão no centro e sul de sua área de distribuição geográfica, migrando para o norte da América do Sul durante o inverno austral (Sick 1997, Marini et al. 2009, Sigrist 2013). Dentre elas pode-se citar: Ictinia plumbea (Gmelin, 1788), Chaetura meridionalis Hellmayr, 1907, Myiarchus swainsoni Cabanis & Heine, 1859, Myiodynastes maculatus (Statius Muller, 1776), Tyrannus savana Vieillot, 1808, Empidonomus varius (Vieillot, 1818), Vireo chivi (Vieillot, 1817) e Progne chalybea (Gmelin, 1789). Com relação às espécies classificadas como migrantes setentrionais, três delas (T. solitaria, H. rustica e P. pyrrhonota) foram observadas apenas nos meses da estação chuvosa, que corresponde ao inverno no hemisfério norte. Este padrão de ocorrência é condizente com o descrito pela literatura (Sick 1997). A andorinha-de-dorso-acanelado, registrada apenas nos meses de outubro e novembro de 2013, foi observada em associações de bandos extremamente numerosos, com mais de 150 indivíduos, quando forrageava pelo estrato aéreo. A andorinha-de-bando, também registrada em grandes grupos, porém menos numerosos em comparação à espécie anterior, foi observada durante todos os meses da estação chuvosa compreendidos no presente estudo. Já o maçarico-solitário, um visitante setentrional comum em águas interiores (Sigrist 2013), foi registrado uma única vez, em novembro de 2013, quando dois indivíduos forrageavam em meio a uma vegetação paludícola existente no interior da EAVG (“área 1”). O único visitante setentrional registrado ao longo de todo o estudo, sendo observado tanto na estação seca quanto na chuvosa, foi a águia-pescadora (P. haliaetus). Esta ave de rapina, que se alimenta quase exclusivamente de peixes (Mestre e Bierregaard-Jr 2009), é mais frequentemente registrada no fim e começo de cada ano em seus locais de invernada, porém, no Brasil, pode ser vista durante qualquer época existindo, até mesmo, registros em todos os meses (Sick 1997). Espécies ameaçadas de extinção De acordo com Drummond et al. (2005), a região do baixo rio Grande é atualmente considerada de “alta importância biológica” para a conservação de aves em Minas Gerais, por apresentar um elevado número de espécies ameaçadas de extinção. Com o presente estudo, 78 pôde-se comprovar isto em razão ao significativo número de espécies ameaçadas registradas nas cinco áreas de estudo. Nas duas áreas localizadas em Minas Gerais foram observadas três espécies ameaçadas no estado: C. fasciolata, M. americana e A. ararauna (Anexo A). A arara-canindé foi registrada apenas na “área 1”, em duas ocasiões quando sobrevoava a EAVG. A cabeçaseca, uma espécie que realiza deslocamentos migratórios, foi observada também na “área 1” apenas, quando quatro indivíduos forrageavam em meio a uma vegetação paludícola existente no interior da EAVG. Por fim, o mutum-de-penacho, como já mencionado na seção “Hábitos Alimentares e Guildas Tróficas”, apresentou registros constantes durante todo o estudo na “área 1”, inclusive de indivíduos imaturos, o que confirma sua reprodução na área. Também foi registrado, em dezembro de 2013, em uma vereda existente na matriz circundante da “área 2”. Há ainda outras duas espécies que constam na lista vermelha de Minas Gerais, mas que foram registradas somente nas áreas localizadas em São Paulo: o colhereiro (P. ajaja) e o curió (S. angolensis). As 24 espécies incluídas em alguma categoria de ameaça para o estado de São Paulo estão assim distribuídas: seis “criticamente ameaçadas”, nove “vulneráveis”, quatro “em perigo” e cinco “quase ameaçadas”. Dentre as criticamente ameaçadas, o gavião-belo (B. nigricollis), a picaparra (H. fulica) e o chora-chuva-preto (M. nigrifrons) tiveram apenas um registro durante todo o estudo. Vale destacar o registro da ema (R. americana), observada em três ocasiões apenas na “área 3”: em 13 de novembro de 2013, um indivíduo adulto foi observado quando forrageava em meio à monocultura de cana-de-açúcar acompanhado por oito indivíduos imaturos. Em janeiro de 2014 este grupo familiar foi registrado novamente, sendo possível notar o desenvolvimento dos filhotes. A destruição e fragmentação de habitat, a caça, a contaminação por agrotóxicos além de poucas localidades com registros recentes da espécie no estado, justificam sua inclusão na lista vermelha de São Paulo como uma espécie criticamente ameaçada (Bressan et al. 2009). Assim, os registros realizados no presente estudo são importantes, pois fornecem dados a cerca de sua ocorrência (com evidências de reprodução) em uma nova localidade no estado. O fura-barreira (C. rectirostris), além de ser considerado como um dos raros endemismos associados às formações ciliares do Brasil Central (Sick 1997, Silva e Vielliard 2000, Sigrist 2013) está, atualmente, incluído na categoria “quase-ameaçada” de extinção no estado de São Paulo (Bressan et al. 2009). Apesar de apresentar uma ampla área de ocorrência, a destruição de seu habitat vem acelerando seu declínio populacional em algumas regiões (Faria et al. 2008). Neste estudo, foi registrado durante todos os meses de estudo em 79 todas as cinco áreas amostradas, sendo a espécie mais frequentemente capturada nas redes de neblina (14 indivíduos capturados e um recapturado). CONCLUSÕES E IMPLICAÇÕES PARA A CONSERVAÇÃO DA AVIFAUNA NA REGIÃO DO BAIXO RIO GRANDE Os resultados obtidos no presente estudo indicam que a região sob influência da UHE Volta Grande, localizada na sub-bacia hidrográfica do baixo rio Grande, possui uma elevada riqueza de aves, perfazendo 12% das espécies já descritas para o Brasil e 27% em relação ao bioma Cerrado. Através deste trabalho foi possível corroborar estudos prévios conduzidos em ambientes tropicais que demonstram que a riqueza da avifauna está positivamente correlacionada com as variáveis ambientais referentes ao tamanho dos fragmentos, à riqueza e abundância vegetal e ao nível de cobertura florestal da paisagem; e negativamente correlacionada com a intensidade de urbanização e com altos níveis de áreas abertas na paisagem circundante. Foi possível corroborar também dados que mostram que a estação chuvosa é a época onde são registradas as maiores riquezas de aves em função da maior disponibilidade de recursos alimentares e que a composição da comunidade de aves tende a diferir entre as estações seca e chuvosa em função da chegada das populações de espécies migratórias no início da estação chuvosa. A partir dos dados referentes à frequência de ocorrência das espécies em cada uma das cinco áreas de estudo, foi possível constatar que as áreas se encontram isoladas umas das outras, com baixo fluxo de indivíduos entre si. Assim, é de extrema importância a implementação de corredores ecológicos que cumpram a missão de unir os fragmentos que hoje estão isolados e dispersos em uma matriz dominada por monoculturas de cana-de-açúcar, de forma a permitir a dispersão dos indivíduos pela paisagem e assim contribuir para o fluxo gênico entre as populações. Em uma prospecção em longo prazo, caso os fragmentos permaneçam da maneira como estão hoje, é forte a tendência de diminuição da riqueza de aves na região, sobretudo de espécies florestais, com baixa capacidade de dispersão e espécies mais sensíveis aos impactos antrópicos existentes, como os grandes frugívoros de solo. Embora as espécies dependentes de habitats florestais sejam maioria no bioma Cerrado, os dados obtidos para a região de estudo mostram que apenas 19% das espécies são classificadas como estritamente dependentes destes ambientes. Ou seja, é possível afirmar que houve uma perda significativa de espécies florestais na região sob influência da UHE Volta 80 Grande, região esta incluída nos domínios biogeográficos do Cerrado. Possivelmente a perda de habitat e a concomitante fragmentação florestal vivenciada na região, contribuíram para tais perdas. Neste estudo, assim como em outros trabalhos, foi observado que o processo de fragmentação tende a beneficiar espécies generalistas de habitat e pouco especializadas quanto a sítios de forrageamento e/ou nidificação em detrimento de espécies dependentes de habitats florestais e com maiores exigências alimentares. De forma geral, foi observada uma superioridade de aves onívoras e insetívoras menos especializadas em relação às espécies frugívoras e insetívoras mais especializadas. As guildas tróficas menos representativas do estudo foram aquelas compostas por espécies mais sensíveis à fragmentação ambiental e com maiores exigências ecológicas. A pouca representatividade de algumas guildas tróficas pode ser em função da perda de habitat e/ou fragmentação da área de ocorrência das espécies, da exclusão competitiva em função da intensificação da competição interespecífica por recursos limitados e também da não adaptação a um ambiente estruturalmente mais simplificado. Respostas mais seguras a respeito de possíveis eventos de extinção local, na tentativa de explicar ausências de algumas espécies nas áreas estudadas, só poderiam ser encontradas a partir de estudos específicos de longo prazo sobre a ecologia das espécies. Com este estudo, foi possível também confirmar a importância da região no que diz respeito à presença de um elevado número de espécies migratórias e de espécies incluídas em categorias de ameaça de extinção em diferentes listas vermelhas de espécies ameaçadas. Mesmo com todos os impactos antrópicos existentes, muitas espécies de interesse conservacionistas ainda conseguem persistir nos ambientes remanescentes na região. A manutenção e conservação das matas ciliares e dos demais fragmentos florestais, bem como a recuperação dos ambientes ciliares às margens do rio Grande, são imprescindíveis para que estas espécies não se extingam localmente em um futuro próximo. O fato de a região sob influência da UHE Volta Grande ser definida como de “Alta Importância Biológica” para a conservação de aves no estado de Minas Gerais somado ao alto grau de intervenção antrópica inerente às atividades agrárias que donimam a paisagem da região, o desenvolvimento de estudos como este são de grande importância e urgência. A partir de estudos que, como este, tenham por objetivo avaliar a influência de características ambientais nos padrões de riqueza e estruturação da comunidade de aves, adequados planos de manejo e políticas públicas voltadas à preservação da biodiversidade terão maiores subsídios nos quais se embasar a fim de garantir a efetiva conservação da avifauna local. 81 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Abreu, C. R. M., Mattos, G. T. 2004. Inventário de avifauna da Estação Ambiental Volta Grande – Relatório parcial de atividades, Cemig-MG. Aleixo, A. J., Vielliard, M. E. 1995. 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X X 5 perdiz X 4 inhambu-chororó X Área 3 Crypturellus parvirostris (Wagler, 1827) 2 Rhynchotus rufescens (Temminck, 1815) 1 X ema Nome Popular jaó Crypturellus undulatus (Temminck, 1815) Rhea americana (Linnaeus, 1758) Espécie FRU-S ONI-Aq ONI-Aq ONI-Aq ONI-Aq ONI-S ONI-S FRU-S FRU-S ONI-S G.T. 3 1 1 1 1 3 1 1 1 1 Habitat 1 3 4 4 VU EN CR 4 VU 4 EN 1 QA CR Ameaça Lista das espécies de aves registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. I.P.A.: Índice Pontual de Abundância. F.O.: Frequência de Ocorrência. G.T. (Guildas Tróficas): (FRU-D) Frugívoros de Dossel, (ONI-D) Onívoros do dossel, (ONI-sb) Onívoros do sub-bosque, (ONI-B) Onívoros de borda, (ONI-S) Onívoros de solo, (ONI-Aq) Onívoros aquáticos, (ONI-Br) Onívoros de brejo, (FRU-S) Frugívoros do solo, (CAR-N) Carnívoros noturnos, (CAR-D) Carnívoros diurnos, (NECRO) Necrófagos, (INS-TG) Insetívoros de troncos e galhos, (INS-GS) Predadores de artrópodes grandes do solo, (INS-PS) Predadores de artrópodes pequenos do solo, (INS-F) Predadores de artrópodes da folhagem, (INS-TE) Insetívoros de taquarais e emaranhados, (INS-NM) Insetívoros do nível médio, (INS-D) Insetívoros do dossel, (INS-B) Insetívoros de borda, (INS-Br) Insetívoros de brejo, (INS-A) Insetívoros aéreos, (INS-N) Insetívoros noturnos, (NEC) Nectarívoros, (GRA) Granívoros e (PIS) Piscívoros. Habitat (Dependência a habitats florestais): (1) Independente, (2) Semi-dependente e (3) Dependente. Ameaça: Listas de Ameaça: 1 – Global (IUCN 2014), 2 – Brasil (MMA 2014), 3 – Minas Gerais (COPAM 2010), 4 – São Paulo (Bressan et al. 2009). Categoria de ameaça: QA – quase ameaçada, VU – vulnerável, EN – em perigo, CR – criticamente em perigo. Migração: (MA) Migrantes austrais e (MS) Migrantes setentrionais. * espécies registradas fora do período amostral. ANEXO A MA MA Migração Accipitridae Accipitriformes Pandionidae Cathartiformes Cathartidae Threskiornithidae Pelecaniformes Ardeidae Anhingidae Suliformes Phalacrocoracidae Ciconiidae Ordem / Família Elanus leucurus (Vieillot, 1818) Pandion haliaetus (Linnaeus, 1758) Cathartes aura (Linnaeus, 1758) Coragyps atratus (Bechstein, 1793) gavião-peneira águia-pescadora urubu-de-cabeça-vermelha urubu-de-cabeça-preta colhereiro Platalea ajaja Linnaeus, 1758 garça-branca-pequena Egretta thula (Molina, 1782) coró-coró tapicuru-de-cara-pelada curicaca garça-real Pilherodius pileatus (Boddaert, 1783) * Mesembrinibis cayennensis (Gmelin, 1789) Phimosus infuscatus (Lichtenstein, 1823) * Theristicus caudatus (Boddaert, 1783) socó-boi savacu socozinho garça-vaqueira garça-moura garça-branca-grande maria-faceira biguatinga biguá cabeça-seca Nome Popular Tigrisoma lineatum (Boddaert, 1783) Nycticorax nycticorax (Linnaeus, 1758) Butorides striata (Linnaeus, 1758) Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758) Ardea cocoi Linnaeus, 1766 Ardea alba Linnaeus, 1758 Syrigma sibilatrix (Temminck, 1824) Anhinga anhinga (Linnaeus, 1766) Phalacrocorax brasilianus (Gmelin, 1789) Mycteria americana Linnaeus, 1758 Espécie X X X X X X X X X X X X X X X X 2 X X X X X X X X X X X X 1 X X X X X X X X X X X X X X Área 3 X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X 5 X X X 4 0.005 0.054 0.063 0.050 0.014 0.009 0.005 0.014 0.009 0.027 0.014 0.005 I.P.A. 5 16 16 89 3 49 3 84 46 3 19 11 68 5 27 35 24 27 76 3 FO (%) CAR-D PIS NECRO NECRO ONI-Aq INS-GS INS-Br ONI-S PIS PIS PIS PIS PIS INS-GS PIS PIS INS-GS PIS PIS ONI-S G.T. 1 1 1 1 2 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 Habitat 3 VU 4 VU 3 99 4 VU QA Ameaça MA MS MA MA MA MA MA MA Migração Columbidae Columbiformes Jacanidae Scolopacidae Recurvirostridae Charadriidae Charadriiformes Heliornithidae Rallidae Aramidae Gruiformes Ordem / Família gavião-belo gavião-caramujeiro gavião-caboclo gavião-carijó gavião-de-rabo-branco Busarellus nigricollis (Latham, 1790) * Rostrhamus sociabilis (Vieillot, 1817) Heterospizias meridionalis (Latham, 1790) Rupornis magnirostris (Gmelin, 1788) Geranoaetus albicaudatus (Vieillot, 1816) Columbina talpacoti (Temminck, 1811) Columbina squammata (Lesson, 1831) Patagioenas picazuro (Temminck, 1813) Jacana jacana (Linnaeus, 1766) Tringa solitaria Wilson, 1813 Himantopus melanurus Vieillot, 1817 * Vanellus chilensis (Molina, 1782) Heliornis fulica (Boddaert, 1783) * Aramides cajaneus (Statius Muller, 1776) Laterallus viridis (Statius Muller, 1776) Laterallus melanophaius (Vieillot, 1819) Porzana albicollis (Vieillot, 1819) Porphyrio martinicus (Linnaeus, 1766) rolinha-roxa fogo-apagou pombão jaçanã maçarico-solitário pernilongo-de-costasbrancas quero-quero picaparra saracura-três-potes sanã-castanha sanã-parda sanã-carijó frango-d'água-azul carão sovi Ictinia plumbea (Gmelin, 1788) Aramus guarauna (Linnaeus, 1766) Nome Popular Espécie X X X X X X X X X X X X 1 X X X X X X X X X X X X X X X 2 X X X X X X X X X X X X X Área 3 X X X X X X X X X X X X X 4 X X X X X X X X X X X X X X 5 X 0.063 0.032 0.324 0.014 0.005 0.041 0.005 0.050 0.009 0.005 0.005 0.032 0.032 I.P.A. 95 81 100 70 3 3 100 3 46 65 41 11 3 38 38 5 76 8 3 27 FO (%) GRA GRA FRU-D ONI-Aq INS-Br INS-Br INS-GS INS-Br ONI-S INS-GS INS-Br ONI-S ONI-Br CAR-D CAR-D CAR-D CAR-D CAR-D CAR-D INS-A G.T. 1 1 2 1 1 1 1 1 2 2 2 1 1 1 2 1 1 1 1 1 Habitat 100 4 CR CR 4 Ameaça MA MA MS MA MA MA MA MA MA Migração Trochilidae Apodiformes Apodidae Caprimulgiformes Caprimulgidae Nyctibiidae Nyctibiiformes Strigidae Tytonidae Strigiformes Cuculiformes Cuculidae Ordem / Família anu-preto anu-branco saci Crotophaga ani Linnaeus, 1758 Guira guira (Gmelin, 1788) Tapera naevia (Linnaeus, 1766) taperuçu-de-coleira-branca andorinhão-do-temporal andorinhão-do-buriti Tachornis squamata (Cassin, 1853) bacurau-ocelado bacurau bacurau-chintã mãe-da-lua corujinha-do-mato caburé coruja-buraqueira Streptoprocne zonaris (Shaw, 1796) Chaetura meridionalis Hellmayr, 1907 Nyctiphrynus ocellatus (Tschudi, 1844) Hydropsalis albicollis (Gmelin, 1789) Hydropsalis parvula (Gould, 1837) Nyctibius griseus (Gmelin, 1789) * Megascops choliba (Vieillot, 1817) Glaucidium brasilianum (Gmelin, 1788) Athene cunicularia (Molina, 1782) coruja-da-igreja anu-coroca Crotophaga major Gmelin, 1788 Tyto furcata (Temminck, 1827) alma-de-gato papa-lagarta-acanelado pomba-galega pomba-de-bando juriti-pupu Patagioenas cayennensis (Bonnaterre, 1792) Zenaida auriculata (Des Murs, 1847) Leptotila verreauxi Bonaparte, 1855 Piaya cayana (Linnaeus, 1766) Coccyzus melacoryphus Vieillot, 1817 Nome Popular Espécie X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X 4 X X X X X X X X X Área 3 X X X X X X X X 2 X X X X X 1 X X X X X X X 5 X X X 0.005 0.014 0.018 8 0.005 0.023 0.005 0.009 24 8 22 3 3 3 3 5 5 35 11 73 57 14 70 3 59 59 95 FO (%) 0.072 0.072 0.041 0.162 I.P.A. INS-A INS-A INS-A INS-N INS-N INS-N INS-N INS-N INS-N INS-GS CAR-N INS-B INS-B INS-B INS-B INS-NM INS-B FRU-D GRA FRU-S G.T. 1 2 1 3 2 1 2 2 2 1 1 2 2 2 1 1 1 3 1 2 Habitat 101 4 VU VU 4 Ameaça MA MA MA MA MA MA MA MA MA Migração Picidae Ramphastidae Piciformes Bucconidae Galbuliformes Galbulidae Momotidae Coraciiformes Alcedinidae Ordem / Família beija-flor-de-garganta-verde beija-flor-de-peito-azul bico-reto-de-banda-branca bico-reto-azul Amazilia fimbriata (Gmelin, 1788) Amazilia lactea (Lesson, 1832) Heliomaster squamosus (Temminck, 1823) Heliomaster furcifer (Shaw, 1812) Picumnus albosquamatus d'Orbigny, 1840 Melanerpes candidus (Otto, 1796) Veniliornis passerinus (Linnaeus, 1766) Colaptes melanochloros (Gmelin, 1788) pica-pau-anão-escamado pica-pau-branco picapauzinho-anão pica-pau-verde-barrado tucanuçu chora-chuva-preto Monasa nigrifrons (Spix, 1824) Ramphastos toco Statius Muller, 1776 joão-bobo rapazinho-dos-velhos Nystalus chacuru (Vieillot, 1816) ariramba-de-cauda-ruiva udu-de-coroa-azul Nystalus maculatus (Gmelin, 1788) Galbula ruficauda Cuvier, 1816 Momotus momota (Linnaeus, 1766) Megaceryle torquata (Linnaeus, 1766) Chloroceryle amazona (Latham, 1790) Chloroceryle americana (Gmelin, 1788) Polytmus guainumbi (Pallas, 1764) martim-pescador-grande martim-pescador-verde martim-pescador-pequeno rabo-branco-acanelado beija-flor-tesoura beija-flor-de-veste-preta besourinho-de-bicovermelho beija-flor-de-bico-curvo Phaethornis pretrei (Lesson & Delattre, 1839) Eupetomena macroura (Gmelin, 1788) Anthracothorax nigricollis (Vieillot, 1817) Chlorostilbon lucidus (Shaw, 1812) Nome Popular Espécie X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X 2 X X 1 X X X X X X X X X X X X X X X Área 3 X X X X X X X X X X X X X X X 5 X X X X X X X X X X X X X X 4 X 0.158 0.014 0.086 0.050 0.050 0.005 0.023 0.063 0.023 0.014 0.005 0.018 0.014 0.005 43 0.063 97 19 76 68 70 3 8 11 70 19 57 46 30 16 16 5 3 3 51 35 3 FO (%) 0.050 0.005 I.P.A. INS-TG INS-TG INS-TG INS-TG ONI-D INS-NM ONI-B ONI-B INS-NM ONI-D PIS PIS PIS NEC NEC NEC NEC NEC NEC NEC NEC NEC G.T. 2 2 2 2 2 1 2 3 2 3 1 2 2 1 2 3 3 2 2 2 1 2 Habitat 102 CR 4 4 QA 4 VU 4 VU Ameaça MA MA MA MA MA Migração Passeriformes Thamnophilidae Psittaciformes Psittacidae Falconidae Falconiformes Cariamidae Cariamiformes Ordem / Família periquitão-maracanã jandaia-de-testa-vermelha periquito-rei tuim periquito-de-encontroamarelo curica papagaio-verdadeiro Psittacara leucophthalmus (Statius Muller, 1776) Aratinga auricapillus (Kuhl, 1820) Eupsittula aurea (Gmelin, 1788) Forpus xanthopterygius (Spix, 1824) Amazona aestiva (Linnaeus, 1758) Thamnophilus doliatus (Linnaeus, 1764) Thamnophilus pelzelni Hellmayr, 1924 Herpsilochmus longirostris Pelzeln, 1868 Amazona amazonica (Linnaeus, 1766) chorozinho-de-bicocomprido choca-barrada choca-do-planalto maracanã-do-buriti Orthopsittaca manilatus (Boddaert, 1783) Brotogeris chiriri (Vieillot, 1818) arara-canindé caracará carrapateiro acauã falcão-relógio quiriquiri falcão-de-coleira Ara ararauna (Linnaeus, 1758) Caracara plancus (Miller, 1777) Milvago chimachima (Vieillot, 1816) Herpetotheres cachinnans (Linnaeus, 1758) Micrastur semitorquatus (Vieillot, 1817) Falco sparverius Linnaeus, 1758 Falco femoralis Temminck, 1822 Cariama cristata (Linnaeus, 1766) seriema pica-pau-do-campo pica-pau-de-banda-branca pica-pau-de-topetevermelho Colaptes campestris (Vieillot, 1818) Dryocopus lineatus (Linnaeus, 1766) Campephilus melanoleucos (Gmelin, 1788) Nome Popular Espécie X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X 4 X X X X X X X X X Área 3 X X X X X X X X X X X 2 X 1 X X X X X X X X X X X X X X X 5 X X 100 24 0.198 0.027 0.009 95 92 73 0.225 0.135 0.149 14 32 41 35 86 81 5 89 59 16 5 16 16 0.005 0.050 0.027 0.036 0.140 0.027 0.005 0.005 0.005 0.081 0.045 35 38 0.036 0.005 57 5 FO (%) 0.014 0.009 I.P.A. INS-B INS-F INS-NM FRU-D FRU-D FRU-D FRU-D FRU-D FRU-D FRU-D FRU-D FRU-D ONI-S ONI-S CAR-D CAR-D CAR-D CAR-D ONI-S INS-TG INS-GS INS-TG G.T. 2 3 3 3 3 2 2 2 2 3 1 1 1 1 2 2 1 1 1 3 1 2 Habitat 4 4 103 4 EN QA 4 4 VU CR 3 VU CR 4 VU Ameaça MA MA Migração Tyrannidae Rhynchocyclidae Tityridae Pipridae Furnariidae Dendrocolaptidae Ordem / Família joão-de-pau graveteiro curutié petrim uí-pi arredio-do-rio Phacellodomus rufifrons (Wied, 1821) Phacellodomus ruber (Vieillot, 1817) Certhiaxis cinnamomeus (Gmelin, 1788) Synallaxis frontalis Pelzeln, 1859 Synallaxis albescens Temminck, 1823 Cranioleuca vulpina (Pelzeln, 1856) Elaenia cristata Pelzeln, 1868 Elaenia spectabilis Pelzeln, 1868 Elaenia mesoleuca (Deppe, 1830) Elaenia flavogaster (Thunberg, 1822) risadinha guaracava-de-barrigaamarela guaracava-grande tuque guaracava-de-topeteuniforme ferreirinho-de-cara-parda Poecilotriccus latirostris (Pelzeln, 1868) Camptostoma obsoletum (Temminck, 1824) cabeçudo estalador bico-chato-de-orelha-preta ferreirinho-relógio caneleiro-preto Leptopogon amaurocephalus Tschudi, 1846 Corythopis delalandi (Lesson, 1830) * Tolmomyias sulphurescens (Spix, 1825) Todirostrum cinereum (Linnaeus, 1766) Pachyramphus polychopterus (Vieillot, 1818) soldadinho fura-barreira Clibanornis rectirostris (Wied, 1831) Antilophia galeata (Lichtenstein, 1823) casaca-de-couro-da-lama joão-de-barro Furnarius figulus (Lichtenstein, 1823) Furnarius rufus (Gmelin, 1788) arapaçu-de-cerrado arapaçu-grande choró-boi Taraba major (Vieillot, 1816) Lepidocolaptes angustirostris (Vieillot, 1818) Dendrocolaptes platyrostris Spix, 1825 * Nome Popular Espécie X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X Área 3 X X X X 2 X X X X X 1 X X X X X X X X X X X 4 X X X X X X X X X X X X X 5 X 62 43 8 3 11 0.032 0.005 0.005 14 22 3 8 100 3 14 65 8 22 43 73 95 76 3 73 73 3 51 FO (%) 0.036 0.005 0.185 0.018 0.036 0.005 0.023 0.122 0.009 0.027 0.014 0.167 0.005 0.063 0.099 0.050 I.P.A. ONI-B ONI-B ONI-B ONI-B ONI-D INS-TE INS-F INS-PS INS-NM INS-B ONI-D FRU-D INS-NM INS-B INS-B INS-PS INS-Br INS-B INS-PS INS-PS INS-PS INS-TG INS-TG INS-F G.T. 1 3 3 2 1 3 3 3 2 3 2 3 1 1 3 2 2 1 3 1 1 1 3 2 Habitat 104 4 EN 4 QA 4 QA 4 QA 4 QA Ameaça MA MA MA MA MA MA MA Migração Ordem / Família suiriri-cinzento guaracava-cinzenta guaracava-de-cristaalaranjada bagageiro alegrinho irré maria-cavaleira maria-cavaleira-de-raboenferrujado bem-te-vi bentevizinho-do-brejo suiriri-cavaleiro bem-te-vi-rajado neinei bentevizinho-de-asaferrugínea bentevizinho-de-penachovermelho suiriri-de-garganta-branca suiriri tesourinha peitica viuvinha filipe príncipe lavadeira-de-cara-branca lavadeira-mascarada freirinha tesoura-do-brejo guaracavuçu enferrujado primavera Suiriri suiriri (Vieillot, 1818) Myiopagis caniceps (Swainson, 1835) Tyrannus albogularis Burmeister, 1856 Tyrannus melancholicus Vieillot, 1819 Tyrannus savana Vieillot, 1808 Empidonomus varius (Vieillot, 1818) Colonia colonus (Vieillot, 1818) Myiophobus fasciatus (Statius Muller, 1776) Pyrocephalus rubinus (Boddaert, 1783) Fluvicola albiventer (Spix, 1825) Fluvicola nengeta (Linnaeus, 1766) Arundinicola leucocephala (Linnaeus, 1764) Gubernetes yetapa (Vieillot, 1818) Cnemotriccus fuscatus (Wied, 1831) Lathrotriccus euleri (Cabanis, 1868) Xolmis cinereus (Vieillot, 1816) Myiozetetes similis (Spix, 1825) Myiozetetes cayanensis (Linnaeus, 1766) Pitangus sulphuratus (Linnaeus, 1766) Philohydor lictor (Lichtenstein, 1823) Machetornis rixosa (Vieillot, 1819) Myiodynastes maculatus (Statius Muller, 1776) Megarynchus pitangua (Linnaeus, 1766) Myiarchus tyrannulus (Statius Muller, 1776) Phaeomyias murina (Spix, 1825) Serpophaga subcristata (Vieillot, 1817) Myiarchus swainsoni Cabanis & Heine, 1859 Myiarchus ferox (Gmelin, 1789) Myiopagis viridicata (Vieillot, 1817) Nome Popular Espécie 51 92 0.059 0.095 X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X 0.036 0.005 0.005 0.027 0.009 0.009 0.126 0.014 0.014 11 92 24 22 5 19 3 5 73 30 3 35 5 11 100 3 68 43 86 0.387 X X X X X X X X X X 0.014 0.068 0.113 86 X X X 0.135 X X X X X X X X X 8 3 19 97 X 0.014 0.005 0.005 0.081 X X 27 FO (%) 8 I.P.A. 0.005 5 X X X 4 30 X X Área 3 0.018 0.014 2 1 INS-B INS-B INS-B INS-D INS-D INS-B INS-B INS-PS INS-PS INS-Br INS-Br INS-B INS-F INS-PS ONI-B ONI-B ONI-B INS-Br INS-PS ONI-B ONI-B INS-B INS-B INS-B INS-D INS-B INS-NM INS-D INS-B G.T. MA MA MA MA MA MA MA MA MA 1 1 1 2 3 1 1 1 1 1 1 3 3 1 MA MA MA MA MA MA MA MA MA MA MA MA Migração MA 105 4 CR Ameaça 2 3 1 3 1 3 2 2 1 2 1 2 3 1 3 Habitat Motacillidae Mimidae Turdidae Polioptilidae Donacobiidae Troglodytidae Hirundinidae Corvidae Vireonidae Ordem / Família Anthus lutescens Pucheran, 1855 Mimus saturninus (Lichtenstein, 1823) Turdus leucomelas Vieillot, 1818 Turdus rufiventris Vieillot, 1818 Turdus amaurochalinus Cabanis, 1850 Polioptila dumicola (Vieillot, 1817) Donacobius atricapilla (Linnaeus, 1766) Cantorchilus leucotis (Lafresnaye, 1845) Troglodytes musculus Naumann, 1823 Petrochelidon pyrrhonota (Vieillot, 1817) Tachycineta albiventer (Boddaert, 1783) Tachycineta leucorrhoa (Vieillot, 1817) Hirundo rustica Linnaeus, 1758 Progne chalybea (Gmelin, 1789) Pygochelidon cyanoleuca (Vieillot, 1817) Stelgidopteryx ruficollis (Vieillot, 1817) Progne tapera (Vieillot, 1817) Cyanocorax chrysops (Vieillot, 1818) caminheiro-zumbidor sabiá-do-campo sabiá-barranco sabiá-laranjeira sabiá-poca balança-rabo-de-máscara japacanim corruíra garrinchão-de-barrigavermelha andorinha-pequena-de-casa andorinha-serradora andorinha-do-campo andorinha-domésticagrande andorinha-do-rio andorinha-de-sobre-branco andorinha-de-bando andorinha-de-dorsoacanelado gralha-picaça pitiguari juruviara noivinha-branca Xolmis velatus (Lichtenstein, 1823) Cyclarhis gujanensis (Gmelin, 1789) Vireo chivi (Vieillot, 1817) Nome Popular Espécie X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X 4 X X X X X X X Área 3 X X X X X X X 2 X X X X X X X X 1 X X X X X X X X X X X X X X X X 5 0.068 0.005 0.216 0.005 0.014 0.108 24 43 97 14 14 86 78 97 0.221 0.054 65 8 0.018 0.014 22 0.027 41 16 16 51 76 65 22 81 5 35 FO (%) 0.063 0.032 0.036 0.032 0.207 0.005 I.P.A. INS-PS ONI-S ONI-B ONI-B ONI-B INS-NM ONI-Br ONI-sb ONI-B INS-A INS-A INS-A INS-A INS-A INS-A INS-A INS-A ONI-D INS-D ONI-D INS-PS G.T. 1 1 2 1 2 2 1 3 1 1 MA MA MA MS MA MA MS 1 1 1 MA MA MA MA MA Migração MA 106 Ameaça 1 1 1 1 2 2 3 1 Habitat Thraupidae Icteridae Parulidae Passerellidae Ordem / Família graúna garibaldi vira-bosta-picumã vira-bosta Gnorimopsar chopi (Vieillot, 1819) Chrysomus ruficapillus (Vieillot, 1819) Molothrus rufoaxillaris Cassin, 1866 Molothrus bonariensis (Gmelin, 1789) pipira-vermelha tico-tico-rei pipira-da-taoca sanhaçu-cinzento sanhaçu-do-coqueiro saíra-amarela sanhaçu-de-coleira saí-andorinha saí-azul saíra-de-papo-preto figuinha-de-rabo-castanho Lanio penicillatus (Spix, 1825) Tangara sayaca (Linnaeus, 1766) Tangara palmarum (Wied, 1823) Tangara cayana (Linnaeus, 1766) Schistochlamys melanopis (Latham, 1790) Tersina viridis (Illiger, 1811) Dacnis cayana (Linnaeus, 1766) Hemithraupis guira (Linnaeus, 1766) Conirostrum speciosum (Temminck, 1824) saí-canário Coereba flaveola (Linnaeus, 1758) Saltator similis d'Orbigny & Lafresnaye, 1837 Nemosia pileata (Boddaert, 1783) Thlypopsis sordida (d'Orbigny & Lafresnaye, 1837) Ramphocelus carbo (Pallas, 1764) Lanio cucullatus (Statius Muller, 1776) cambacica trinca-ferro-verdadeiro saíra-de-chapéu-preto encontro corrupião mariquita pia-cobra pula-pula canário-do-mato tico-tico tico-tico-do-campo Nome Popular Icterus pyrrhopterus (Vieillot, 1819) Icterus jamacaii (Gmelin, 1788) Setophaga pitiayumi (Vieillot, 1817) Geothlypis aequinoctialis (Gmelin, 1789) Basileuterus culicivorus (Deppe, 1830) Myiothlypis flaveola Baird, 1865 Zonotrichia capensis (Statius Muller, 1776) Ammodramus humeralis (Bosc, 1792) Espécie X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X Área 3 X X X X X X X X X X X X X 2 X X X X X X 1 X X X X X X X X X X X X X X X X 4 X X X X X X X X X X X X X X X X 5 0.009 0.005 0.005 0.032 0.014 0.005 0.009 0.059 0.032 0.104 0.005 0.036 0.032 59 0.032 0.014 19 22 3 22 3 86 30 35 46 16 46 3 65 8 65 11 3 54 78 14 3 14 32 38 22 46 FO (%) 0.063 0.005 0.009 0.054 0.104 0.018 0.068 I.P.A. ONI-D ONI-D ONI-D INS-D ONI-D FRU-D FRU-D FRU-D INS-NM INS-B INS-B ONI-B NEC ONI-B INS-D ONI-Br ONI-B ONI-B ONI-B INS-B INS-B INS-D INS-Br INS-F INS-PS GRA GRA G.T. 2 2 3 2 2 1 1 3 2 3 3 2 2 2 3 2 2 1 1 1 1 3 1 3 3 1 1 Habitat 107 4 EN 4 EN 4 QA Ameaça MA MA MA Migração Passeridae Fringillidae Ordem / Família coleiro-do-brejo bigodinho baiano coleirinho chorão curió Sporophila collaris (Boddaert, 1783) Sporophila lineola (Linnaeus, 1758) Sporophila nigricollis (Vieillot, 1823) Sporophila caerulescens (Vieillot, 1823) Sporophila leucoptera (Vieillot, 1817) Sporophila angolensis (Linnaeus, 1766) Passer domesticus (Linnaeus, 1758) Total pardal fim-fim canário-da-terra-verdadeiro tiziu Sicalis flaveola (Linnaeus, 1766) Volatinia jacarina (Linnaeus, 1766) Euphonia chlorotica (Linnaeus, 1766) Nome Popular Espécie X X X X X X X 2 X X X X X X X Área 3 X X X X X X X X X X X X 5 X X X X X X 4 X X 182 152 136 136 136 X X X X X 1 X X 0.005 0.135 0.005 0.050 0.014 0.095 I.P.A. 41 95 8 22 27 57 16 11 68 86 FO (%) ONI-B ONI-D GRA GRA GRA GRA GRA GRA GRA GRA G.T. 1 2 1 1 1 1 1 1 1 1 Habitat 3 4 108 CR VU 4 VU Ameaça MA MA MA Migração