UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS FACULDADE DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS LILIAN CHRISTIAN SANTANA DA SILVA EFEITO DO SOMBREAMENTO NA QUALIDADE DE MUDAS DE ESPÉCIES ARBÓREAS DE MANGUE EM VIVEIRO Bragança 2014 LILIAN CHRISTIAN SANTANA DA SILVA EFEITO DO SOMBREAMENTO NA QUALIDADE DE MUDAS DE ESPÉCIES ARBÓREAS DE MANGUE EM VIVEIRO Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Colegiado do Curso de Licenciatura Plena em Ciências Biológicas, da Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança, como requisito parcial para a obtenção do Grau de Licenciado em Ciências Biológicas. Orientadora: Profª. Drª. Erneida Coelho de Araújo Bragança 2014 i Dedicatória Dedico este trabalho à minha avó Lidia Barbosa (in memorian), por todo o amor que me ofereceu e por ser a pessoa que mais marcou a minha existência. Saudade eterna. ii Agradecimentos A Deus por ter me concedido a vida e coragem nos momentos em que pensei em desistir. A minha mãe Maria Rosa, a pessoa mais lutadora e forte que eu já conheci. Obrigada por tudo minha mãe. Ao meu pai João e meus irmãos Lilyane e Lincoln, pelo apoio, carinho e amor incondicional. Aos meus familiares por todos os esforços empregados para que eu pudesse chegar aqui, em especial minha tia Antonia, tio natalino e meus primos Edenysa, Geovanny e Leandro. A minha orientadora Profª Drª Erneida Araújo pela paciência e orientação para a realização deste trabalho. A Universidade Federal do Pará (UFPA) pela oportunidade e ao Instituto de Estudos Costeiros (IECOS) por todo o espaço cedido. A Fundação de Amparo e Desenvolvimento da Pesquisa (FADESP), pela concessão de bolsa e recursos para a realização da pesquisa. Ao Laboratório de Ecologia de Manguezal (LAMA), em especial ao Profº Drº Marcus Fernandes por ceder o espaço e recursos para a pesquisa bem como sua valiosa ajuda com as correções do trabalho. Ao Profº Drº César Braga pela valiosa ajuda com as análises estatísticas. Ao Moizés, Valmir, João, Adelino e ao Srº Mizael (in memorian) pela ajuda nas coletas de campo. A Alice, Jackson, Ellen e a pequena Gabriele pela acolhida em Bragança. Aos meus queridos “LuziBragantinos” Milene, Fagno, Wanessa e Thays pelos momentos tão especiais vividos juntos, principalmente por serem causadores de muitas das minhas crises de risos. A minhas “Realezas” Elayne e Adriene pela bela amizade que ficará eternizada, pelo companheirismo, paciência e cuidados. Aos meus queridos Fernanda, Jessica e Ezequiel, e a toda a turma de Biologia 2011 pelos momentos maravilhosos vividos na Universidade. As minhas colegas de orientação Lidiane, Adriana, Elma, Louise e Tálita pela troca de conhecimento que rendeu boas amizades. Ao meu amado Will Rodrigues, pela sua infinita paciência, cuidados, apoio e carinho mesmo nos momentos mais delicados. A todos serei sempre muito grata. iii Lista de Figuras Figura 01: Mapa da Área de estudo. Vila do Tamatateua, Bragança – PA.......11 Figura 02: Viveiro para a produção das mudas em Tamatateua, Bragança – PA. Área sombreada (A) e a área a pleno sol (B)....................................................12 Figura 03: Mudas das espécies arbóreas de mangue no viveiro em Tamatateua, Bragança-PA: Parcela de Rhizophora mangle aos 120 após a semeadura em ambiente sombreado (A), parcelas em viveiro também em área sombreada (B)...................................................................................................13 Figura 04: Variação nas taxas de precipitação ao longo do período de estudo. Fonte: INMET (2014).........................................................................................14 Figura 05: Parcela de Rhizophora mangle limpa e pronta para ser seccionada.........................................................................................................15 Figura 06: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Altura da Parte Aérea das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamateua, Bragança – PA...................................................................................................17 Figura 07: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Diâmetro do Coleto das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamateua, Bragança – PA...................................................................................................19 Figura 08: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Massa seca das folhas das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamateua, Bragança – PA...................................................................................................20 Figura 09: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Massa seca dos caules das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamateua, Bragança – PA...................................................................................................22 Figura 10: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Massa seca das raízes das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamateua, Bragança – PA...................................................................................................23 Figura 11: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Massa seca total das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamateua, Bragança – PA...................................................................................................25 iv Lista de Tabelas Tabela 01: Média e Desvio Padrão da Altura da Parte Aérea (HPA) de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua – PA............................................................18 Tabela 02: Média e Desvio Padrão da Diâmetro do coleto (DC) de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua – PA.............................................................................19 Tabela 03: Média e Desvio Padrão da Massa seca das folhas (MSF) de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua – PA............................................................21 Tabela 04: Média e Desvio Padrão da Massa seca do caule (MSC) de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua – PA............................................................22 Tabela 05: Média e Desvio Padrão da Massa seca da raiz (MSR) de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua – PA............................................................24 Tabela 06: Média e Desvio Padrão da Massa seca total (MST) de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua – PA...................................................................................25 Tabela 07: Análise de Correlação de Pearson utilizando os Índices Morfológicos. H/DC = Altura da Parte aérea/Diâmetro do coleto; H/MSF = Altura da parte área/Massa seca da folha; MSF/MSR = Massa seca da Folha/Massa seca da raiz........................................................................................................26 Tabela 08: Valores do Índice de Qualidade de Dickson (IQD) para as três espécies.............................................................................................................28 Sumário 1. Introdução.................................................................................................1 1.1. O ecossistema manguezal .......................................................................1 1.2. Os manguezais bragantinos ....................................................................3 1.3. A vegetação do Mangue ..........................................................................4 1.4. Ações antrópicas sobre o manguezal ......................................................6 1.5. Sombreamento na Qualidade de Mudas .................................................7 1.6. Qualidade de Mudas de espécies florestais ............................................8 2. Objetivo geral .........................................................................................10 2.1. Objetivos específicos .............................................................................10 3. Materiais e Métodos ...............................................................................10 3.1. O viveiro .................................................................................................10 3.2. Coleta de propágulos .............................................................................12 3.3. Semeadura ............................................................................................12 3.4. Avaliação ...............................................................................................13 3.5. Meses de avaliação ...............................................................................14 3.6. Análises dos dados ................................................................................15 3.6.1. Avaliação dos Parâmetros Morfológicos ................................................15 3.6.2. Avaliação dos Índices Morfológicos .......................................................16 3.6.3. Índice de Qualidade de Dickson (IQD)...................................................16 4. Resultados e Discussão .......................................................................17 4.1. Parâmetros Morfológicos ......................................................................17 4.1.1. Altura da Parte Aérea ...........................................................................17 4.1.2. Diâmetro do Coleto ...............................................................................18 4.1.3. Massa Seca da Folha ...........................................................................20 4.1.4. Massa Seca do Caule ...........................................................................21 4.1.5. Massa Seca da Raiz .............................................................................23 4.1.6. Massa Seca Total .................................................................................24 4.2. Índices Morfológicos .............................................................................26 4.3. Índice de Qualidade de Dickson (IQD) .................................................28 5. Conclusão .............................................................................................29 6. Referências Bibliográficas ....................................................................29 Resumo Resumo O fato de existir uma grande demanda de espécies florestais em programas com base no reflorestamento tem aumentado a busca por novos conhecimentos sobre a produção de mudas e a determinação de parâmetros que influenciem no seu melhor desenvolvimento. Assim, objetivou-se verificar a influência do sombreamento nos parâmetros e índices morfológicos de mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro. O experimento foi realizado na Vila de Tamatateua, em Bragança, Pará. Os propágulos das espécies foram semeados em viveiro sob duas condições: a 0 % (pleno sol) e a 70% de sombra (obtidos por meio de telas de polietileno). Em laboratório, as mudas foram avaliadas bimestralmente no período de um ano. Os parâmetros morfológicos avaliados foram altura total (H), diâmetro do coleto (DC), massa seca da folha (MSF), massa seca do caule (MSC), massa seca da raiz (MSR) e massa seca total (MST).). Os dados foram analisados pelo pacote estatístico Primer® 6, para avaliar se houve diferenças significativas entre os meses de avaliação, os valores de médias e desvio padrão foram realizados pelo programa Excel. Para analisar os índices morfológicos foram feitas correlações e se usou a fórmula do Índice de Qualidade de Dickson (IQD). Concluiu-se que A. germinans apresentou melhores resultados no tratamento sombreado a 70%. A espécie Rhizophora mangle foi a que melhor apresentou capacidade de aclimatação para os dois níveis de sombreamento testados, apresentado bom desenvolvimento em tratamento a pleno sol e sombreado. O Diâmetro do coleto foi a variável que evidenciou o efeito da influência positiva no sombreamento nas espécies. O Índice de Qualidade de Dickson (IQD) foi o índice que melhor descreveu o efeito significativo do sombreamento no desenvolvimento das mudas das espécies de R. mangue Palavras chave. Abstract 1 1. Introdução 1.1 O ecossistema manguezal O manguezal é um ecossistema costeiro de transição entre os ambientes terrestre e aquático, inundado por um regime diário de marés. Possui solo lamoso e pouco oxigenado, com grandes variações de salinidade, sendo a sua fauna e flora adaptadas à essas condições (SCHAEFFER-NOVELLI, 1995; TOMLINSON, 1986; VANNUCCI, 1999; VANNUCCI, 2001 e CORREA e SOVIERZOSKI, 2005). Os manguezais estão presentes em toda a linha de costa do Brasil (SCHAEFFER-NOVELLI, 2000). É uma extensão desde o Oiapoque, no Amapá, até a Praia do Sonho, em Santa Catarina, os manguezais estão mais presentes na costa norte entre os Estados do Maranhão e Pará, o que representa 1.800 km de mangue ao longo do litoral amazônico (LACERDA, 2000). Esse ecossistema está geralmente associado às margens de baías, enseadas, barras, desembocaduras de rios, lagunas e reentrâncias costeiras, no encontro das águas de rios com as do mar, ou mesmo quando exposto à linha costeira (SCHAEFFER-NOVELLI, 2000). O manguezal é um ecossistema diferenciado de todos os demais ambientes costeiros, sendo alvo de diversos estudos. VANNUCCI (2001), por exemplo, afirma que este ambiente é único por possuir espécies de plantas que chegam a suportar altas taxas de salinidade, temperatura, acidez e radiação solar. Já LACERDA et al. (1995), descreve que o manguezal é, por excelência, um sistema reciclador por possuir grande quantidade de matéria orgânica associada aos solos das espécies arbóreas Avicennia germinans (L.) L. e Rhizophora mangle L. Além destes autores, SANTOS (1993) cita ainda que este ecossistema está sempre apto a colonizar novas áreas devido à acumulação de sedimentos que vai sendo depositado com a dinâmica costeira, o que fornece à fauna e à flora presentes um local ideal para o seu desenvolvimento. Segundo CORREA e SOVIERZOSKI (2005), a composição do substrato dos manguezais envolve lama e, sendo resultado do depósito de silte e argila com presença de areia. Afirmam ainda que essa diferente composição está relacionada às diferentes origens, uma vez que este sofre a influência de rios e estuários, além 2 do que, conta-se também com a contribuição de folhas, galhos e animais em diferentes estágios de decomposição, o que acarreta baixo teor de oxigenação do solo. Em estudos sobre este ecossistema tem-se ressaltado bastante que os manguezais são de grande importância tanto econômica quanto ecológica. Estão entre os principais ambientes costeiros tropicais e são considerados importantes transformadores de matéria orgânica pelo processo de ciclagem de nutrientes (CORREA e SORVEZOSKI, 2005). De tão grande importância chegam a ser caracterizados como verdadeiros “berçários” naturais por apresentarem características propícias para a reprodução de muitas espécies de peixes, as quais visitam este ambiente pelo menos uma fase de seu ciclo de vida (SCHAEFFERNOVELLI, 2000). JUNIOR et al. (2004) ressaltam que, além do valor ecológico, o manguezal possui um alto valor econômico, pois apresenta grande produtividade quando se fala em espécies de peixes, moluscos e crustáceos. E para SOUZA e SAMPAIO (2001), as áreas de manguezal também podem ser consideradas zonas de alta produtividade biológica por serem uma fonte relevante de recursos pesqueiros. De fato, os moradores das zonas costeira utilizam os recursos dos manguezais para diversos fins pois de acordo com (CARNEIRO et al., 2010), através do inventário da vegetação útil para a Vila dos Pescadores, em Bragança, esses autores concluíram que espécies de mangue são muito citadas pela comunidade para uso medicinal, construção, tecnologia e combustível, sendo R. mangle a espécie arbórea mais utilizada para tingimento de tecidos e produção de lenha entre outras finalidades. VANNUCCI (1999) caracteriza o manguezal como uma barreira natural do ambiente costeiro, oferecendo proteção contra alguns fenômenos naturais incluindo ciclones, furacões, erosão e a força das ondas. Apesar de toda a sua importância, as florestas de mangue estão ameaçadas pela poluição e exploração crescente. Por isso a necessidade de se desenvolver práticas de gestão e de conhecimento dos processos físicos e biológicos sobre este ecossistema, no intuito de promover a conscientização dos seus usuários e, consequentemente, a sua conservação (BALL, 1988). 3 1.2 Os manguezais bragantinos A Planície Costeira Bragantina, local de realização do presente estudo, localiza-se no Nordeste paraense apresentando cerca de 40 km de linha de costa, que vai desde a ponta do Maiaú até a Foz do rio Caeté (MARTINS e SOUZA-FILHO, 2001). Essa região apresenta sazonalidade bem definida, com a maioria das chuvas ocorrendo nos meses de janeiro a julho (SOUSA et al., 2008), sendo que o efeito climático da zona costeira do Pará está diretamente refletido na variação de teor de sais das águas estuarinas, que pode ser observada nos períodos seco e chuvoso, de acordo com BERRÊDO et al., (2008). O clima da região pode ser enquadrado como tropical e úmido, segundo CRITCHFIELD (1968). Possui uma estação bem definida com o período chuvoso iniciando em janeiro e findando em junho, sendo a estação seca o restante do ano, o regime de marés inclui macromarés (de 4 a 5 m) e é classificado como sendo semidiurno, com enchente e vazante duas vezes ao dia em um período de aproximadamente 6 horas (SCHWENDENMANN, 1998). A vegetação está enquadrada no contexto das florestas secundárias sobre o planalto costeiro e das formações pioneiras representadas pela vegetação de mangue, campos herbáceos e campos arbustivos sobre a planície costeira (SOUZA FILHO e EL-ROBRINI, 1996). A região apresenta um mosaico vegetacional no qual o manguezal aparece como uma das mais relevantes unidades de vegetação (FARIAS et al., 2006). Segundo MATNI et al. (2006), os maiores bosques são dominados por R. mangle e a área apresenta bosques bem diversificados, sendo encontrados manguezais com alta salinidade e baixa inundação até os manguezais de estuário sob a alta influência do rio Caeté. 1.3 A vegetação do mangue Quando MORAES & COSTA (2000) se referem aos manguezais, esses autores afirmam que as florestas de mangue estão presentes em mais de 100.000 km² das costas tropicais no mundo, abrigando as mais diferentes espécies de animais e microrganismos que, por sinal, estão adaptados às condições ambientais presentes neste ecossistema. 4 Estudos tem sido voltados para a vegetação característica do manguezal, sendo na maioria das vezes referente às características morfológicas e fisiológicas. VANNUCCI (1999) por exemplo, afirma que estas características incluem o sistema radicular acima da superfície; raízes aéreas que brotam dos galhos e se dirigem em direção ao solo; raízes escoras de diferentes aspectos e formas que servem para ancorar o tronco ao lodaçal mole, além de pneumatóforos que emergem das raízes subterrâneas para auxiliar na troca gasosa. Além disso TOMLINSON (1986); NANNI & NANNI (2005) citam ainda adaptações como: raízes aéreas e de sustentação e glândulas que excretam o excesso de sal pelos estômatos das folhas. De acordo com VANNUCCI (1999); VANNUCCI (2001) e CORREA e SOVIERZOSKI (2005), as plantas de mangue são halófitas, ou seja, são tolerantes à salinidade, essa tolerância é obtida por mecanismos da vegetação, sejam eles morfológicos ou fisiológicos. Ainda segundo VANNUCCI (1999), por serem plantas halófitas exibem exclusão competitiva em direção àquelas plantas que não conseguem tolerar ambientes salinos, vindo daí a especificidade das espécies dominantes do manguezal. Segundo ALMEIDA (1996), nas áreas onde há maior influência marinha, a flora arbórea dos manguezais é formada somente por plantas exclusivas deste ecossistema. No entanto, nas áreas mais altas do estuário pode ocorrer espécies associadas como, por exemplo, aquelas características de ambientes de várzea e igapó. Dessa forma, a flora dos manguezais é mais densa e rica em espécies do que aquela pertencente aos manguezais localizados na linha de costa, dominada apenas pela influência marinha (ALMEIDA, 1996). SCHAEFFER-NOVELLI & CITRÓN (1986) afirmam que as angiospermas típicas de mangue, no Brasil, são pertencentes a três gêneros: Rhizophora, Avicennia e Laguncularia. Gênero Rhizophora (L.) É conhecido popularmente por mangue vermelho, ocorrem preferencialmente em regiões de canais, sob maior frequência de inundação, devido à topografia TOMLINSON, 1986). As espécies deste gênero são: Rhizophora mangle, R. racemosa (G.F.W. Mayer) e R. harrisonii (Leechman) (TOMLINSON, 1986). Esse gênero é caracterizado por apresentar raízes-escora que auxiliam na sua sustentação (CORREA e SORVIEZOSKI, 2005). 5 Gênero Avicennia (L.): Chamado popularmente de siriúba, esse gênero possui pneumatóforos para auxiliar na respiração (CORREA e SOVIERZOSKI, 2005). Está presente em terreno de zona entremarés, margens de rios ou exposto em linhas da costa. É o gênero que mais tolera altos níveis de salinidade. As espécies deste gênero são: Avicennia germinans e A. schaueriana Stapf & Leechm. ex Moldenke (TOMLINSON, 1986) . Gênero Laguncularia (Gaertn): Conhecido popularmente como mangue branco ou tinteira, este gênero está presente em áreas de encostas, com águas salobras ou praias arenosas de costas com baixa energia, não costumam estar em áreas de grande flutuação de água do mar por possuir estruturas de respiração (pneumatóforos) pouco numerosas, sendo encontradas em áreas de terra mais consolidada, este gênero possui apenas uma espécie: Laguncularia racemosa (L.) Gaertn (TOMLINSON,1986). São árvores de pequeno porte entre 3 a 6 metros, com raízes adventícias e frequente presença de pneumatóforos, caules e pecíolos avermelhados (LOIOLA, 2009). Este gênero possui como característica principal ter no pecíolo glândulas que expelem o excesso de sal absorvido, o que o diferencia do restante dos grupos (STEVELY e RABINOWITZ, 1982; OLMOS e SILVA E SILVA, 2003). Em um padrão de zonação estudado por NASCIMENTO-FILHO (2007), as espécies associadas às áreas de terreno mais consolidado seriam A. germinans e L. racemosa, implicando em uma maior tolerância à salinidade por estar em áreas com menos lavagem do sedimento pelas marés. Por outro lado, R. mangle estaria menos adaptada à salinidade por estar em áreas com maior frequência de inundação e canais-de-marés mais abertos (NASCIMENTO-FILHO, 2007) O fato de serem plantas vivíparas também é um fator determinante no bom funcionamento deste ecossistema, pois os propágulos podem germinar ainda presos à planta-mãe (TOMLINSON, 1986). VANNUCI (1999) afirma também que a viviparidade é um dos fatores que tornam as espécies arbóreas de mangue diferenciadas das demais, pois em um local sujeito a inundações diárias, essa forma de dispersão de sementes torna-se bem eficaz. 6 1.4 Ações antrópicas sobre o manguezal De uma forma geral são grandes os impactos no manguezais sofridos pela ação humana, para ALONGI (2002) por exemplo grandes áreas de manguezais já foram perdidas por ações antrópicas como superexploração de recursos, aquicultura, turismo, poluição entre outras. Segundo MARTINS e SOUZA-FILHO (2001), os principais problemas relacionados a planície costeira bragantina estão relacionados à erosão costeira junto com a ocupação desordenada em áreas de preservação permanente, sem que haja nenhum estudo prévio dos impactos ambientais decorrentes dessa ocupação. Alguns autores afirmam que o desmatamento também é uma das grandes causas de destruição deste ecossistema, trazendo efeitos diretos às florestas de mangue. RIBEIRO et al. (2010) exemplificam que em decorrência da abertura de clareiras através da prática do desmatamento há grande incidência de radiação solar no solo desta área, que pode vir a trazer redução nas taxas de evapotranspiração e impedir a regeneração das espécies de mangue, principalmente por influenciar diretamente na germinação das sementes. De acordo com MORAES e COSTA (2000), todas as vezes que o manguezal é convertido em áreas degradadas, todo o ecossistema sofre influência do clima e isso altera a cadeia alimentar existente. Além do mais, mudanças bruscas de temperatura, decorrentes destes fatores, faz com que as funções do manguezal fiquem comprometidas (MORAES e COSTA, 2000). Outro impacto bastante citado na literatura é a construção da rodovia estadual PA-458, que liga a cidade de Bragança à vila de Ajuruteua (MARTINS E SOUZAFILHO, 2001). Avaliação da dinâmica natural e dos impactos antrópicos no uso de áreas costeiras da planície bragantina explicam que com a construção da estrada áreas inteiras de vegetação de mangue foram completamente retiradas, deixando o solo lamoso exposto e transformando-o em um solo ressecado, o que trouxe modificações físico-químicas, acarretando mudanças na produção biológica local (MARTINS E SOUZA-FILHO, 2001). KRAUSER (2010) também afirma que a estrada reduziu o fluxo de água no local, causando a morte de grande parte da vegetação original, em consequência disso o ambiente é comparado a uma paisagem desértica com altos níveis de salinidade e áreas expostas pelas árvores mortas no decorrer deste processo. 7 Não somente tensores antrópicos oferecem estresse ao ecossistema, mas os tensores naturais, como os períodos de seca prolongados, também tem sua influência, pois de acordo com NASCIMENTO-FILHO (2007), a baixa penetração das águas das marés em áreas mais altas causa o déficit hídrico e, como consequência, há a formação de ambiente hipersalino denominado apicuns (NASCIMENTO-FILHO, 2007). 1.5 Sombreamento na produção de mudas O fato de ter uma grande demanda de espécies florestais usadas em programas de plantio em áreas de reflorestamento tem aumentado a busca por novos conhecimentos sobre produção de mudas e determinação de seus padrões de qualidade, e para essa produção são relevantes os estudos sobre os fatores que podem influenciar no crescimento dessas mudas afirma VARELA e SANTOS (1992). De acordo com os mesmos autores, um desses fatores é a luz solar, já que em alguns estudos com efeito do sombreamento, as mudas tem apresentado os mais diversos resultados (VARELA & SANTOS, 1992). De fato, a luz é considerada um grande fator de influência na produção de mudas em decorrência do processo de fotossíntese, embora isso seja um parâmetro determinante, a qualidade de mudas também tem a qualidade influenciada pela disponibilidade de nutrientes, pela temperatura e água (FERREIRA et al.,1997). A importância de se produzir mudas em viveiro vem principalmente da necessidade de se cultivar plantas de qualidade. UCHIDA e CAMPOS (2000), por exemplo, afirmam que as mudas cultivadas em viveiro podem receber condições ótimas para seu desenvolvimento em campo e, consequentemente, a formação de plantios sadios e produtivos. 1.6 Qualidade de mudas de espécies florestais GOMES (2001) afirma que para a um melhor manejo e produção de mudas estas devem apresentar algumas características, dentre as características citadas pelo autor está o bom desenvolvimento da sua parte aérea, ou seja, sem deficiência de minerais e estiolamentos; a altura deve ser compatível com as exigências do clima e com as técnicas utilizadas no plantio; a parte aérea deve ter uma boa relação com o 8 sistema radicular e, principalmente, resistirem às adversidades do campo para melhor crescimento e desenvolvimento. De acordo com BINOTTO (2007), existem problemas ainda encontrados por produtores de mudas de espécies florestais. Um desses problemas é a dificuldade de determinar ainda na fase de viveiro quais as características da planta que indicarão o seu melhor porte. No entanto, tais características são dadas de maneira intuitiva, sem nenhuma comprovação específica que responda a essas exigências com relação ao crescimento e sobrevivência da muda. Daí a importância de se estudar e entender o comportamento e a interação entre os parâmetros morfológicos da muda de espécie florestal. BINOTTO (2007) também refere-se ao fato de que o processo de produção de mudas requer uma habilidade especial. Por exemplo, o especialista deve saber o momento exato de se retirar a muda do viveiro para levá-la ao local do reflorestamento. Acredita-se que este processo antecipado pode vir a trazer danos às mudas, como a perda da área foliar, o atrofiamento do sistema radicular ou até a perda da mesma. Estes fatores negativos são cruciais para que não haja um bom desenvolvimento das mudas e, consequentemente, da espécie em questão (BINOTO, 2007). Segundo GOMES (2001), produzir mudas de espécies florestais em viveiros é importante, pois em sua fase de desenvolvimento inicial necessita de proteção e isto pode ser obtido através de manejos especiais, por ser esta uma fase onde há uma maior uniformização do crescimento registrado na altura e nas raízes, sofrendo uma espécie de endurecimento que possibilite maior resistência para serem então plantadas em seu ambiente. No caso da produção de mudas de manguezal, o principal objetivo da produção em viveiro, segundo TSUJI e FERNANDES (2008), é a criação de um ambiente artificial que simule as condições pelas quais a muda enfrentará, uma vez escolhido o local do reflorestamento. Esses autores explicam que esse procedimento evita o ataque de pragas ou doenças ou que as mudas sofram inundações. Segundo GOMES (2001), os parâmetros morfológicos são os mais utilizados para verificar a qualidade de mudas, podendo os mesmos serem utilizado sozinhos ou em conjunto, além disso, o uso dos parâmetros morfológicos envolve práticas simples de medição, obtendo-se valores simples e resultados mais fáceis de serem compreendidos pelos viveiristas. Entretanto, esta prática ainda precisa de uma definição mais acertada para atender às exigências, quando se trata de sobrevivência e 9 crescimento de mudas (GOMES, 2001). Os parâmetros morfológicos mais utilizados na determinação do padrão de qualidade das mudas são: Altura da Parte Aérea (HPA), o Diâmetro do Coleto (DC), a Massa seca do Sistema Radicular (MSR) e a Massa seca da parte aérea (MSPA). (GOMES, 2001; BINOTO, 2007). De acordo com GOMES (2001), os índices mais utilizados nestes processos são: razão entre a altura da parte aérea e o diâmetro do coleto (HPA/DC); razão entre a altura da parte aérea e a massa seca das raízes (HPA/PMSR); razão entre a altura da parte aérea e a massa seca da Folha (HPA/MSF) e, por último, o Índice de Qualidade de Dickson (IQD). Estes parâmetros parecem ser suficientes para a determinação de qualidade de mudas. De fato, ROSA et al. (2009) indicaram o uso do Índice de Qualidade de Dickson juntamente com parâmetros morfológicos como eficientes para determinar o padrão de qualidade de mudas da planta de terra firme, conhecida como paricá (Schizolobium amazonicum Huber ex. Ducke). Há disponível na literatura brasileira diversos trabalhos relacionados à produção de mudas de espécies arbóreas de terra firme. Estes geralmente testando o nível de sombreamento, substrato ou, até mesmo, os recipientes para testar a qualidade das mudas. Dentre os principais trabalhos destacam-se os de ALMEIDA et al. (2005) com Jacaranda purebula (Cham.); CAMPOS e UCHIDA (2002) com Jacaranda copaia (Albl.) D. Don.), Hymenaea courbaril (L.) e Ochroma lagopus (Cav. Ex. Lam; FONSECA et al. (2002) com Trema micranta (L). Blume; PEDROSO e VARELA (1995) com Ceiba pentandra ((L.) Gaertn); QUEIROZ e FIRMINO (2014) com Dipteryx alata (Vog.); ROSA et al. (2009) com Schizolobium amazonicum e UCHIDA e CAMPOS (2000) com Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. Fabaceae). Trabalhos relacionados à produção de mudas de espécies arbóreas de mangue no Brasil são escassos. Apenas foram encontrados, até o momento, os de AGUIAR (2010), COSTA (2012) e LOPES et al. (2010), todos analisando o efeito do sombreamento no crescimento e qualidade de mudas das três espécies também utilizadas no presente estudo, os quais foram úteis para efeito de comparação, e o de TSUJI (2010) analisando o crescimento e sobrevivência de plântulas de espécies arbóreas de mangue em áreas degradadas. 10 2. Objetivo geral O objetivo principal do presente estudo foi testar a influência do sombreamento na qualidade de mudas das espécies R. mangle, A. germinans e L. racemosa produzidas em viveiro. 2.1 Objetivos específicos Os objetivos específicos do presente estudo foram: - Verificar o efeito de diferentes níveis de sombreamento sobre a qualidade de mudas de espécies arbóreas de mangue em viveiro; - Testar o efeito do sombreamento na qualidade de mudas utilizando como base os parâmetros morfológicos: HPA, DC, MSR e MSPA, os Índices morfológicos: HPA/DC, HPA/PMSR e HPA/MSPA e o Índice de Qualidade de Dickson (IQD). 3. Materiais e Métodos 3.1 O Viveiro O experimento foi conduzido na vila de Tamatateua, localizada a 15 km da sede do município de Bragança (Fig. 01). A instalação do viveiro foi feita no dia 4 de maio de 2012. A primeira avaliação foi realizada no dia 4 de agosto de 2012. As espécies utilizadas no experimento foram Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa. 11 Figura 01: Mapa da Área de estudo. Vila do Tamatateua, Bragança – PA. O viveiro ocupou uma área de 10 x 20 metros, onde somente uma parte do viveiro foi usada para o experimento. A característica principal do mesmo é a conexão com o canal-de-maré promovida por uma trincheira escavada no solo do manguezal, por onde as águas salobras das marés o inundam, imprimindo a dinâmica natural do sistema de inundação do manguezal local (Figura 02). O viveiro foi dividido em parcelas com alternância de espécies: Parcela 1 – R. mangle; Parcela 2 – A. germinans; Parcela 3 – L. racemosa e assim sucessivamente. Cada parcela teve capacidade para 40 mudas (Figura 02). 12 Figura 02: Viveiro para a produção das mudas em Tamatateua, Bragança-PA. Área sombreada (A) e área a pleno sol (B). 3.2 Coleta dos propágulos Os propágulos das três espécies (R. mangle, A. germinans e L. racemosa) foram coletados próximo à área experimental, não havia um número de propágulos definido por espécie, e como condição de coleta, usou-se a facilidade de soltura dos galhos, e a coloração indicava que os propágulos estavam maduros e principalmente em bom estado fitossanitário (Tsuji e Fernandes, 2008). 3.3 Semeadura Para a semeadura não foram feitos pré-tratamentos especiais para a espécie R. mangle. Por outro lado, para A. germinans foi necessário que os propágulos fossem imersos em água por no mínimo 24 horas para o desprendimento do tegumento. Para L. racemosa essa imersão durou sete dias com a finalidade de a emissão da radícula. (Tsuji e Fernandes, 2008). Após esse procedimento os propágulos puderam ser semeadas e de polietileno com o número de duas a três propágulos por embalagem (R. mangle e A. germinans), e 5 propágulos de L. racemosa. As embalagens para a produção das mudas mediam 17 x 27 cm, e foram preenchidas com substrato latossolo amarelo, retirado das áreas das redondezas do 13 viveiro. Após 30 dias foi realizado o desbaste, ou seja, retirou-se o excesso de plantas, deixando somente uma por embalagem. Foram testados dois tratamentos: a pleno sol e a 70% de sombreamento, sendo este último obtido por meio de telas de polietileno, onde as mudas foram cultivadas (Fig. 03 A-B). Neste nível de sombreamento e a pleno sol. Foram utilizadas quatro repetições para cada espécie, sendo que em cada parcela havia sete mudas. Assim, foram dispostas 84 mudas a pleno sol e 84 mudas conduzidas na sombra, totalizando 168 mudas por avaliação, incluindo as três espécies. O delineamento experimental foi totalmente casualizado utilizando-se o fatorial (3 x 2) x 4, sendo três espécies e dois níveis de sombreamento, totalizando 1.008 mudas durante os seis meses de avaliação do experimento. A B Figura 03: Mudas das espécies arbóreas de mangue no viveiro em Tamatatuea, Bragança-PA: (A) parcela de Rhizophora mangle aos 120 dias após a semeadura em ambiente sombreado (B), parcelas em viveiro também em área sombreada. 3.4 Avaliação Para a avaliação do experimento foram realizadas contagens bimestrais, no período de 360 dias. A primeira avaliação foi realizada aos 60 dias após a semeadura, em seguida 120, 180, 240, 300 e aos 360 dias. As avaliações foram realizadas nos meses de agosto, outubro e dezembro (2012) e fevereiro, abril e junho (2013). Para acompanhamento do período seco e chuvoso durante os meses de avaliação utilizou-se o gráfico de Precipitação Total (Figura 04). 14 2012 Junho Maio Abril Março Fevereiro Janeiro Dezembro Novembro Outubro Setembro 400 350 300 250 200 150 100 50 0 Agosto Precipitação Total Precipitação 2013 Meses Figura 04: Variação nas taxas de precipitação ao longo do período de estudo. Fonte: INMET (2014). Verificou-se nos seis primeiros meses do experimento que as 3 primeiras avaliações (Agosto, Outubro e Dezembro/2012) foram realizadas em meses considerados secos com cerca de 100 mm de precipitação total. Entretanto na segunda parte do experimento (Fevereiro, Abril e Junho/2013), registram-se meses chuvosos chegando até a 350 mm de precipitação total (INMET, 2014). 3.5 Meses de avaliação Para a avaliação dos efeitos dos tratamentos sobre a formação das mudas aos 60, 120, 180, 240, 300 e aos 360 dias após a semeadura as plantas foram retiradas do viveiro e transportadas para o laboratório onde 7 mudas foram retiradas de cada parcela, limpas e seccionadas (Fig.04) analisando as seguintes características: Altura da Parte Aérea (H): distância entre o colo da planta e a gema apical. Foi mensurada com o auxílio de uma régua milimétrica. Diâmetro do coleto (DC): com o auxílio de um paquímetro digital (marca Stainless Haedened) foi mensurado na planta o diâmetro do caule na região do colo, a 5 cm do nível do solo. Massa Seca da Folha (MSF), Massa Seca do Caule (MFC) e Massa Seca da Raiz: as mudas foram retiradas do viveiro, seccionadas na região do colo da planta, 15 separando a parte aérea da parte radicular. Em seguida foram pesadas em balança de precisão com três casas decimais e logo após acondicionadas em embalagens de papel. Após esse procedimento foram colocadas em embalagens de papel devidamente etiquetados e este material foi desidratado em estufa ventilada regulada a 75º C (Ethik Technology, Modelo 400 – 4 ND; Nº certificado: 2107/12 – CQ.OK) até atingir peso constante. Depois deste período foram novamente pesadas em balança de precisão para a verificar a acumulação de biomassa. Figura 05: Parcela de Rhizophora mangle limpa e pronta para ser seccionada. 3.6 Análise dos dados 3.6.1 Avaliação dos parâmetros morfológicos Os dados brutos foram testados no pacote estatístico Primer v 0.6 (CLARKE e GORLEY, 2006). Foram elaboradas matrizes de similaridade a partir da matriz biológica original utilizando-se o coeficiente de Bray-Curtis. As análises de similaridade (ANOSIM) foram realizadas utilizando-se essa matriz para comparar a estrutura das espécies quanto aos dois tratamentos testados. Nesta análise utiliza-se o valor de R para indicar a similaridade entre as amostras dos tratamentos (a pleno sol e a sombra 70%). O valor de R>0,150 é o valor mínimo para se considerar significativa a formação de grupos entre as amostras. Para a visualização dos valores de ANOSIM que foram significantes tem-se a formação estrutural de gráficos gerados pela Análise Não-Métrica de Escalonamento 16 Multidimensional (MDS), cujo objetivo é verificar o grau de separação entre os tratamentos testados para as espécies-alvo do presente estudo. 3.6.2 Avaliação dos índices morfológicos Para a avaliação dos índices morfológicos foram realizadas correlações de Pearson através do programa BioEstat 5.0 (AYRES et al., 2007). Este tipo de correlação mostra a relação de dependência entre o crescimento de duas variáveis, no experimento em questão. As correlações foram realizadas de forma que se utilizasse como análise os níveis de correlação, onde: p< 0,70 representa uma forte correlação, p< 0,70 e > 0,30 representa correlação moderada, e p< 0,3 >0 é uma correlação fraca. As tabelas com os valores de médias e desvio padrão para as espécies nos tratamentos testados foram geradas a partir da estatística descritiva, com o uso do programa BioEstat 5.0 (AYRES et al., 2007). 3.6.3 Avaliação do índice de Qualidade de Dickson (IQD) O índice de qualidade de Dickson (IQD) foi determinado em função da altura da planta (H), do diâmetro do coleto (DC), do peso da massa seca da parte aérea (MSPA) do peso da massa seca da raiz (MSR), e da massa seca total (MST). Para isso, utiliza-se a fórmula: IDQ = MST / [(H/DC) + (MSPA/MSR)] Em que MST, MSPA e MSR são expressos em gramas, H e DC em milímetros (DICKSON et al., 1960. 4. Resultados e Discussão 4.1 Parâmetros morfológicos 4.1.1 Altura da parte aérea Foram encontrados valores estatisticamente diferentes entre os dois tratamentos empregados (ANOSIM, R= 0,553; p= 0,001). A figura 06 obtida pela análise de escalonamento multidimensional mostra que há a formação de grupos 17 entre os dois tratamentos empregados (sombra e pleno sol). Nota-se que os grupos mostram a agregação maior para o tratamento sombreado, enquanto no tratamento a pleno sol, o crescimento não foi tão homogêneo, apresentando mudas de diferentes tamanhos. Figura 06: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável altura da parte aérea das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamateua, Bragança – PA. A Tabela de médias (Tab. 01) mostra que para a variável altura da parte aérea (HPA), todas as espécies se desenvolveram melhor na sombra. Entretanto, A. germinans foi a espécie que melhor se desenvolveu neste tratamento. Para o tratamento a pleno sol, observa-se o maior valor de média para a espécie Laguncularia racemosa. O mesmo resultado foi obtido por LOPES et al., (2013) na avaliação do crescimento das mesmas espécies sob diferentes níveis de sombreamento. DEMUNER et al., (2004) também observaram a mesma tendência em mudas de espécies que não são de mangue, como Galesia integrifolia (Spreng) Harms onde, na avaliação do seu crescimento inicial, mostraram que essas plantas se desenvolveram melhor no tratamento sombreado. 18 Tabela 01: Média e Desvio Padrão da altura da parte aérea (HPA) de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua – PA. Espécie Rhizophora mangle Avicennia germinans Laguncularia racemosa Nível de Sombreamento (%) 0 70 0 70 0 70 Média e Desvio Padrão 8,35 ± 4,76 14,76 ± 9,64 6,43 ±3,31 39,05 ± 19,06 9,52 ± 5,53 13,52 ± 10,52 Isto pode ser considerado uma forma de adaptação à nova condição luminosa, afirma QUEIROZ e FIRMINO (2014), cujo aumento dos valores de altura em maior sombreamento é resultado de um investimento por parte do vegetal alocando assimilados para a parte aérea. Esse tipo de adaptação deixa exposta a área fotossintetizante, resultando em maior competição com as outras plantas para aproveitar a baixa intensidade luminosa, por outro lado, apesar de haver uma tendência de crescimento em altura de acordo com o aumento do sombreamento nestas espécies florestais tropicais (principalmente na fase juvenil), deve-se atentar para o fato de que a resposta pode variar conforme a capacidade de adaptação da espécie em questão (ROSA et al., 2009). 4.1.2 Diâmetro do coleto Observaram-se diferenças significativas ao se avaliar este parâmetro entre os dois tratamentos empregados (ANOSIM, R= 0,559; p= 0,001). A figura 07 obtida pela análise de escalonamento multidimensional mostra que há a formação de grupos entre os dois tratamentos empregados (plantas sombreadas e a pleno sol). A análise de MDS mostrou que os individuos expostos ao tratamento a pleno sol apresentaram valores mais dispersos, mostrando menos homogeneidade em relaçao ao tratamento sombreado (Figura 07). 19 Figura 07: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável diâmetro do coleto das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. A Tabela (Tab. 02) mostra que a variável diâmetro do coleto (DC) de A. germinans e L. racemosa apresentaram melhor desenvolvimento no tratamento sombreado. Já R. mangle apresentou maior desenvolvimento de diâmetro a pleno sol. Tabela 02: Média e Desvio Padrão do Diâmetro do Coleto de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies cultivadas em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. Espécie Rhizophora mangle Avicennia germinans Laguncularia racemosa Nível de Sombreamento (%) 0 70 0 70 0 70 Média e Desvio Padrão 5,13 ± 1,24 4,14 ± 1,50 1,85 ± 0,37 7,29 ± 2,84 2,37 ± 1,12 3,13 ± 1,92 Analisando quatro espécies nativas de floresta de Terra firme ENGEL e POGGIANI (1990) também verificaram que destas, duas espécies apresentaram melhor desenvolvimento no tratamento sombreado. Para Lopes et al. (2013), desenvolvendo experimentos com espécies de mangue, os resultados são semelhantes porém as espécies se desenvolveram melhor em tratamento sombreado (30%). Pode-se afirmar então que neste caso o sombreamento auxiliou a 20 produção de mudas de maior qualidade pois ALMEIDA et al. (2005) afirmam que mudas com maior crescimento do diâmetro possuem mais chances de sobrevivência em campo após o plantio. 4.1.3 Massa seca das folhas Houve diferença significativa ao se avaliar a massa seca das folhas nos tratamentos a pleno sol e sombreado (ANOSIM, R= 0,559; p= 0,001). A figura 08 obtida pela análise de escalonamento multidimensional mostra que há a formação de grupos entre os dois tratamentos empregados (sombra e pleno sol). Figura 08: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Massa Seca das Folhas das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. Os valores médios (Tab. 03) mostram que as três espécies envolvidas no experimento se desenvolveram melhor no tratamento sombreado. E para o tratamento a pleno sol o maior valor de média foi para a espécie R. mangle LOPES et al. (2013), testando a influência do sombreamento na qualidade de mudas de espécies de mangue a três níveis de sombreamento, também observaram que a biomassa seca das folhas foram favorecidas pelo tratamento sombreado para as mudas de A. germinans e R. mangle. O mesmo que ocorre com PEDROSO e VARELA (1995), avaliando o crescimento de mudas de terra firme (Sumaúma), onde 21 as que obtiveram crescimento significativo foram as mudas submetidas ao tratamento sombreado (50 e 70%). Tabela 03: Médias e Desvio Padrão da Massa Seca da Folha de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. Espécies Nível de sombreamento (%) Média e Desvio Padrão Rhizophora mangle 0 70 0 70 0 70 1,300 ± 0,944 2,753 ± 1,840 0,166 ± 0,050 2,423 ± 2,006 0,162 ± 0,112 0,498 ± 0,113 Avicennia germinans Laguncularia racemosa PEDROSO e VARELA (1995) explicam que o aumento da área foliar em decorrência do sombreamento acontece porque a planta tende a aumentar a sua área fotossintetizante para aproveitar ao máximo a intensidade luminosa disponível. Bem como como, na sombra com relação a temperatura foliar, provavelmente haja maior alocação de carbono para ganho de massa foliar, aumentando a superfície da folha para compensar a eficiência fotossintética. (GONÇALVES et al., 2012). Além de todos esses fatores as espécies do gênero Rhizophora de uma forma morfofisiológica geral, possuem características adaptativas para ambientes com alta luminosidade como cutícula espessa, hipostomia, presença de hipoderme armazenadora de água e mesófilo espesso com mais de uma camada de tecido paliçádico (LIMA et al., 2003). 4.1.4 Massa seca do caule A análise de similaridade foi realizada para os diferentes tratamentos e observou-se que houve diferença significativa entre os mesmos (ANOSIM R= 0,559; p= 0,001). A figura 09 obtida pela análise de escalonamento multidimensional mostra que há a formação de grupos entre os dois tratamentos empregados (sombra e pleno sol). 22 Figura 09: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Massa Seca do Caule das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. Os valores da tabela de média (Tab. 04) mostram que todas as espécies tiveram um melhor desenvolvimento para a variável massa seca do caule (MSC) no tratamento sombreado. Avaliando o desenvolvimento das mesmas espécies LOPES (2013) obteve resultados semelhantes, sendo que R. mangle foi a espécie que apresentou valor mais elevado de massa seca do caule nos dois tratamentos, enquanto A. germinans apresentou valores superiores de médias apenas no tratamento sombreado. As mudas da espécie L. racemosa apresentou baixos valores nos dois tratamentos. Tabela 04: Média e Desvio Padrão da Massa Seca do Caule de acordo com os níveis de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. Espécies Nível de sombreamento (%) Média e Desvio Padrão Rhizophora mangle 0 70 0 70 0 70 0,485 ± 0,400 1,036 ± 0,974 0,235 ± 0,222 3,580 ± 1,359 0,204 ± 0,166 0,650 ± 0,107 Avicennia germinans Laguncularia racemosa 23 LIMA-JUNIOR et al. (2005), verificando trocas gasosas e crescimento de plantas jovens que não pertencem ao ecossistema manguezal Cupania vernalis em diferentes níveis de sombreamento, perceberam que as plantas submetidas ao sombreamento 70% deram origem a mudas com maiores alocações de biomassa de caule, semelhante ao que acontece neste experimento. 4.1.5 Massa seca da raiz Ao se comparar os tratamentos pela análise de similaridade (Anosim), se observou diferença significativa entre ambos (ANOSIM R= 0,484; p= 0,001). A figura 10 obtida pela análise de escalonamento multidimensional mostra que há a formação de grupos entre os dois tratamentos empregados (Sombra e pleno sol). Figura 10: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Massa Seca da Raiz das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. A Tabela de médias (Tab. 05) apresentam as médias e o desvio padrão, onde se observa que os maiores valores de acúmulo de biomassa ocorreram no tratamento sombreado, para todas as espécies em questão (Tab. 05). COSTA (2012), verificando o desenvolvimento e sobrevivência das mesmas espécies em 24 três níveis de sombreamento, também observou que A. germinans e R. mangle obtiveram as maiores médias de massa seca da raiz para o tratamento sombreado. Tabela 05: Média e desvio padrão da massa seca da raiz de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies cultivadas em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. Espécies Rhizophora mangle Avicennia germinans Laguncularia racemosa Nível de sombreamento (%) 0 70 0 70 0 70 Média e Desvio Padrão 1,537 ± 1,480 2,536 ± 2,533 0,133 ± 0,023 2,780 ± 1,250 0,126 ± 0,009 0,480 ± 0,192 Positivamente são grandes as chances de sobrevivência das mudas em campo, pois uma maior massa radicial pode trazer melhor desempenho da muda em campo (CAMPOS e UCHIDA, 2002), sobretudo em áreas degradadas onde haverá maior probabilidade de sobrevivência uma vez que facilita sustentação e aumenta a área para absorção de nutrientes (ALMEIDA et al., 2005), pois, quanto maior for a área de captação de nutrientes melhor será seu desenvolvimento (BINOTO, 2007). 4.1.6 Massa seca total Verificou-se diferenças estatísticas entre os dois tratamentos empregados (ANOSIM R = 0,517; p= 0,001). A figura 11 obtida pela análise de escalonamento multidimensional (MDS) mostra que há a formação de grupos entre os dois tratamentos empregados (sombra e pleno sol). 25 Figura 11: Análise Não-Métrica de Escalonamento Multidimensional (MDS) utilizando a variável Massa seca total das mudas de Rhizophora mangle, Avicennia germinans e Laguncularia racemosa em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. A tabela de valores médios (Tab. 06) de massa seca total mostra que novamente todas as espécies tiveram melhor desenvolvimento no tratamento sombreado. E as duas espécies que mais se desenvolveram de forma geral foram A. germinans e R. mangle. O mesmo acontece com COSTA (2012) para a espécie A. germinans que obteve melhor desenvolvimento no tratamento sombreado, tanto para o parâmetro massa seca da raiz quanto massa seca total. Tabela 06: Médias e Desvio Padrão para Massa Seca Total de acordo com o nível de sombreamento das mudas das três espécies de mangue cultivadas em viveiro, Tamatateua, Bragança – PA. Espécies Rhizophora mangle Avicennia germinans Laguncularia racemosa Nível de sombreamento (%) 0 70 0 70 0 70 Média e Desvio Padrão 3,334 ± 2,601 6,319 ± 4,822 0,530 ± 0,298 9,327 ± 5,042 0,504 ± 0,218 1,426 ± 0,105 26 Quanto a esse alto acumulo de biomassa total em decorrência do sombreamento pode ser explicado por (CARVALHO e FONSECA, 2004) que afirmam que a vegetação de mangue pode funcionar como um grande depósito de carbono da atmosfera, ou seja, em alta luminosidade e disponibilidade de nutrientes as espécies aumentam sua capacidade de assimilação de C nas folhas e galhos, crescendo bastante em altura, em folha e em galhos. 4.2 Índices morfológicos Os valores dos índices morfológicos estão apresentados na Tabela 07. Esses valores mostram que não houve correlação fraca entre os parâmetros analisados, sendo os maiores valores de correlação observados para a espécie A. germinans em tratamento sombreado. (Tab. 07). Tabela 07: Análise de Correlação de Pearson (r) utilizando os índices morfológicos. H/DC= Altura da Parte Aérea/Diâmetro do coleto. H/MSF= Altura da Parte Aérea/Massa Seca da Folha. MSF/MSR= Massa Seca da Folha/Massa Seca da Raiz. Espécie Índice Morfológico Pearson (r) Nível de Correlação H/DC (Pleno sol) H/DC (Sombra) H/MSF (Pleno Sol) H/MSF (Sombra) MSF/MSR (Pleno sol) MSF/MSR (Sombra) 0,3465 0,5678 0,6244 0,7197 0,7327 0,7206 Moderada Moderada Moderada Forte Forte Forte H/DC (Pleno sol) H/DC (Sombra) H/MSF (Pleno sol) H/MSF (Sombra) MSF/MSR (Pleno sol) MSF/MSR (Sombra) 0,6246 0,8038 0,6536 0,7197 0,7327 0,9048 Moderada Forte Moderada Forte Forte Forte H/DC (Pleno sol) H/DC (Sombra) H/MSF (Pleno sol) H/MSF (Sombra) MSF/MSR (Pleno sol) MSF/MSR (Sombra) 0,7272 0,7396 0,8045 0,8223 0,6911 0,8785 Forte Forte Forte Forte Moderada Forte Rhizophora mangle Avicennia germinans Laguncularia racemosa Os parâmetros altura da parte aérea (H) e diâmetro do coleto (DC) (Tab. 07) mostraram valores maiores de correlação no tratamento sombreado, principalmente para a espécie A. germinans, enquanto que para as espécies L. racemosa e R. mangle essa diferença entre os tratamentos foi menor. O sombreamento também 27 favoreceu o crescimento em altura em detrimento do diâmetro para a espécie A. germinans no estudo de LOPES et al. (2013), que avaliou o efeito do sombreamento para o crescimento das mesmas espécies de mangue. De acordo com GOMES e PAIVA (2004), o diâmetro é um ótimo indicador da qualidade de mudas de espécies florestais e isso pode ser melhor observado quando os outros parâmetros possuem forte correlação com este. Para o índice altura/massa seca da folha (H/MSF), A. germinans apresentou um bom desenvolvimento da razão entre estes dois parâmetros quando em tratamento sombreado (Tab. 07). Já as espécies R. mangle e L. racemosa apresentaram uma boa relação em crescimento, onde os dois fatores correlacionados crescem de maneira equilibrada, mostrando que ao mesmo tempo que a planta cresceu em altura houve acumulação de biomassa nas folhas, ainda que tenham apresentado melhores valores de correlação no tratamento sombreado, mostrando que esta é a melhor alternativa para as três espécies quando cultivadas em viveiro. Testando o efeito do sombreamento na qualidade de mudas de três espécies amazônicas de terra firme, CAMPOS e UCHIDA (2002) também obtiveram maiores valores de correlação quando as mudas de terra firme Jacaranda copaia foram cultivadas em tratamento sombreado (50 e 70%). Da mesma forma, AGUIAR (2010) também verificou que os maiores valores deste índice foram encontrados para o tratamento sombreado (60%). Os maiores valores resultantes da razão entre as variáveis Massa Seca da Folha e Massa Seca da Raiz (MSF/MSR) foram observados no tratamento sombreado para todas as espécies testadas, sendo a espécie A. germinas a que obteve maior diferença entre os dois tratamentos e maior valor de correlação no tratamento sombreado (Tab. 07). Mudas de Caesalpinia ferrea (Mart. ex Tul.), planta de terra firme, estudadas por LIMA et al. (2008), também apresentaram maiores valores desta relação para os tratamentos com 50 e 70% de sombra. Resultado semelhante foi observado para COSTA (2012) avaliando o sombreamento no desenvolvimento das três espécies de mangue, sendo que os valores para R. mangle e A. germinans aumentavam conforme aumentava o nível de sombreamento. Os altos valores de correlação relacionados à Massa Seca da raiz sugerem um melhor crescimento dos indivíduos após plantio definitivo, segundo BINOTO (2007). 28 Percebe-se que a espécie Laguncularia racemosa obteve em todos os parâmetros correlações fortes isso tanto em tratamento sombreado quanto a pleno sol. De fato MCKEE (1993) afirma que L. racemosa é uma espécie que se beneficia de luminosidade, e entretanto em luz solar muito intensa e em condições desfavoráveis de poucos nutrientes é a que apresenta menor taxa de desenvolvimento entre as três espécies. 4.3 Índice de Qualidade de Dickson O Índice de Qualidade de Dickson é considerado um bom indicador da qualidade de mudas pois demonstra nos resultados de seus cálculos a distribuição equilibrada de fitomassa e a robustez da muda já que utiliza vários parâmetros importantes para isto (FONSECA, 2000). O índice foi calculado de forma que fosse obtido um valor para cada espécie em cada tratamento. A tabela (Tab. 08) mostra os valores obtidos. Tabela 08: Valores de Índice de Qualidade de Dickson (IQD) para es três espécies. Espécies Rhizophora mangle Avicennia germinans Laguncularia racemosa Nível de Sombreamento (%) 0 70 0 70 0 70 Índice de Qualidade de Dickson (IQD) 1,05 1,45 0,08 1,30 0,07 0,16 Os valores mostram que a espécie R. mangle apresentou o valor superior de IQD em ambiente sombreado. As mudas das espécies A. germinans apresentaram o mesmo comportamento, embora com valores inferiores de IQD. As mudas de L. racemosa obtiveram valores mais baixos de IQD. Resultados semelhantes foram observados por COSTA (2012) avaliando o desenvolvimento de espécies de mangue em três tratamentos, onde R. mangle foi superior as outras espécies neste parâmetro. Este tipo de avaliação parece ser promissora uma vez que espécie R. mangle apresentou melhor desenvolvimento em campo quando comparada as demais. FONSECA et al. (2002), realizando experimentos com a espécie de terra firme Trema micranta, descreveram este método de avaliação como bom indicador 29 do padrão de qualidade de muda, sua afirmação é fundamentada no pressuposto de que o equilíbrio, robustez e distribuição de biomassa da planta é devidamente considerado através do cálculo, mostrando também a importância de se utilizar todos os parâmetros para este tipo de avaliação. 5. CONCLUSÃO Avicennia germinans apresentou melhor desempenho quando as mudas foram sombreadas a 70%. A espécie Rhizophora mangle foi a que melhor apresentou capacidade de aclimatação para os dois níveis de sombreamento testados, as mudas apresentaram bom desenvolvimento em tratamento a pleno sol e sombreado; O diâmetro do coleto foi a variável que evidenciou o efeito da influência positiva no sombreamento nas espécies; O Índice de Qualidade de Dickson (IQD) foi o índice que melhor descreveu o efeito significativo do sombreamento no desenvolvimento das mudas das espécies de Rhizophora mangue. 6. Referências Bibliográficas AGUIAR, E. C. L. Avaliação do desenvolvimento de mudas de espécies arbóreas de mangue em diferentes níveis de sombreamento em viveiro. 2010. 37 f. Monografia (Licenciatura), Instituto de Estudos Costeiros. Universidade Federal do Pará. Bragança. ALMEIDA, L. S.; MAIA, N.; ORTEGA, A. R.; ANGELO. Crescimento de mudas de Jacaranda purebula Cham. em viveiro, submetidas a diferentes níveis de luminosidade. Rev. Ciência Florestal, Santa Maria, v. 15, n. 3, p. 323-329. 2005. ALMEIDA, S. S., Estrutura e florística em áreas de manguezais paraenses: Evidencias da influência do estuário amazônico. Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi, . Sér. Ciênc. da Terra 8. 1996. ALONGI, D. M. Present state and future of the word’s mangrove forests. Environmental Conservation, v. 29, n. 3, p. 331-49, 2002. 30 AYRES, M.; AYRES-JR, M.; AYRES, D. L.; SANTOS, A. S. BioEstat 5.0 Aplicações estatísticas nas áreas Biológicas e Médicas. Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá. Belém-PA. 2007, 380 p. BALL, M. C. Ecophysiology of mangroves. Trees, (2), 129-142. 1988. BERRÊDO, J. F.; COSTA, M. L.; PROGENE, M. P. S. Efeito das variações sazonais do clima tropical úmido sobre as águas e sedimentos de manguezais do estuário do rio Marapanim, costa nordeste do Estado do Pará. Revista Acta Amazonica. Vol. 38(3) 2008:473 – 482. BINOTO, A. F. Relação entre variáveis de crescimento e o Índice de Qualidade de Dickson em mudas de Eucalyptus grandis W. Hill ex Maid e Pinus elliottii var. elliottii – Engelm. 2007, 56 p. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Santa Maria. Centro de Ciências Rurais. Santa Maria, RS, Brasil. CAMPOS, M. A. A.; UCHIDA, T. Influência do sombreamento no crescimento de mudas nas três espécies amazônicas. Pesquisa agropecuária Brasileira. Brasília. v.37, n.1, p.281-288, 2002. CARNEIRO, D. B.; BARBOZA, M. S. L.; MENEZES, M. P. Plantas nativas uteis na Vila dos Pescadores da Reserva Extrativista Marinha Caeté-Taperaçu, Pará, Brasil. Rev. Acta bot. bras. 24(4): 1027-1033. 2010. CARVALHO, L. C.; F, S. M. Quantificação da biomassa e do carbono em Rhizophora mangle, Avicennia shaueriana e Laguncularia racemosa no manguezal da laguna de Itaipu, Niterói – RJ. VI Simpósio de Ecossitemas Brasileiros – Programas e Resumos, Academia de Ciências do Estado de São Paulo, INPA, São José dos Campos, 2004. CLARKE, K. R.; GORLEY, R. N. Primer v. 6: User Manual/ Tutorial. Primer-E Plymouth. United Kingdom. .2006. 190 p. CORREIA. M. D; SOVIERZOSKI. Ecossistemas marinhos: recifes, praias e manguezais. Maceió: EDUFAL. 2005. 55 p. COSTA, J, E, A. Influência do sombreamento na produção de mudas de espécies arbóreas de mangue. Universidade Federal do Pará. 2012. 36 f. Monografia (Licenciatura) – Instituto de Estudos Costeiros. Universidade Federal do Pará. Bragança. CRITCHFIELD, H. J. 1968. General Climatology. New Delhi: Prentice Hall. 420 p. New Delhi. 31 DEMUNER, V, G; HEBLING, S. A; DAGUSTINHO, D. M. Efeito do sombreamento no crescimento inicial de Gallesia integrifólia (Spreng.) Harms. Bol. Mus. Biol. Mello Leitão. 17:45-55 Julho de 2004. DICKSON, A.: LEAF, AL.: HOSNER, J.F Quality appraisal of white spruce and white pine seedling stock in nurseries. Forest Chronicle, v. 36, p. 10-13, 1960. ENGEL, V. L.; POGGIANI, F. Influência do sombreamento sobre o crescimento de mudas de algumas essências nativas e suas implicações ecológicas e silviculturais. IPEF, n.43/44, p.1-10, jan./dez.1990. FARIAS, A. S. C; FERNANDES, M. E. B; REISE. A. Comparação da produção de serapilheira de dois bosques de mangue com diferentes padrões estruturais na península Bragantina, Bragança, Pará. Boletim Museu Paraense Emilio Goeldi. Ciências Naturais, Belém, v. 1, n. 3, p. 53-60, set-dez. 2006. FERREIRA, M. G. M.; CÂNDIDO, J. F.; CANO, M. A. O. & CONDÉ, A. R. 1997. Efeito do sombreamento na produção de mudas de quatro espécies florestais. Revista Árvore. 1(2): 121-134. 1997. FONSECA, E. P. Padrão de qualidade de mudas de Trema micranta (L.) Blume, Cedrela fissilis Veli. e Aspidosperma polyneuron Mull Arg. produzidas sob diferentes períodos de sombreamento. 200. 113 f. Tese (Doutorado). Universidade Estadual Paulista, Jabotical. FONSECA, E. P.; VALÉRI, S. V.; MIGLIORANZA, E.; FONSECA, N. A. N.; COUTO, L. Padrão de qualidade de mudas de Trema micranta (L.) Blume, produzidas sob diferentes períodos de sombreamento. 2002. Tese (Doutorado). Sociedade de investigações florestais. Universidade Federal de Viçosa-MG. . GOMES, J. M.; PAIVA, H. N. Viveiros florestais – propagação sexuada. 3. ed. Viçosa: Universidade Federal de Viçosa, 2004. 116 p. GOMES, J, M. Parâmetros morfológicos na avaliação da qualidade de mudas de Eucalyptus grandis, produzidas em diferenças tamanhos de tubete e de dosagens de N-P-K. 2001. 126 f. Tese (Doutorado) - Universidade Federal de Viçosa. Programa de Pós-Graduação em Ciências Florestal. Minas Gerais. GONÇALVES, M, V, P. Análise de plantas de mangue como bioindicadoras da qualidade ambiental na Ilha de Tinharé e Boipeba, Município de Cairu, Bahia, Brasil. 2010. 144 f. Dissertação (Mestrado) – Universidade Católica do Salvador, Superintendência de Pesquisa e Pós-Graduação. Salvador. 32 GONÇALVES, J. F. C.; SILVA, C. E. M.; JUSTINO, C. G.; NINA-JUNIOR, A. R. Efeito do ambiente de luz no crescimento de plantas jovens de mogno (Swietenia macrophylla King). Rev. Sci. For., Piracicaba, v. 40, n. 95, p. 337, set. 2012. INMET. Instituto Nacional de Meteorologia (INMET). Estação Meteorológica de Tracuateua, Bragança-PA. 2014. JUNIOR, J. A. S. et al., (2004). Variação sazonal de variáveis meteorológicas em ecossistema de manguezal na região Bragantina – PA. Universidade Federal do Pará. 2004. KRAUSE, G. The Geography of the Bragança Coastal Region..In: Horacio Schneider. (Org.) Mangrove Dynamics and Management in North Brazil. (2010). Ecological Studies. Chapter 3. 19-31. Vol. 211. Ulrich. Saint-Paul, LACERDA, L. D. (ed), Mangrove Ecosystems, Function and Management, Berlin, Springer-Verlag, 2000. LACERDA, L. D.; ITTEKKOT, V.; PATCHINEELAM, S. R. Biogeochemistry of mangrove soil organic matter: a comparison between Rhizophora and Avicennia soils in south-eastern Brazil. Estuarine, Coastal and Shelf Science (1995) 40, 713-720. LIMA, J. D.; SILVA, B. M. S.; MORAES, W. S.; DANTAS, V. A. V.; ALMEIDA, C. C. Efeito da luminosidade no crescimento de mudas de Caesalpinia férrea Mart. ex Tul. (Leguminosae, Caesalpinoideae.) Rev Acta Amazonica. Vol. 38(1) 2008: 5-10.) LIMA, T. C. M.; PAOLI, A. A. S.; GIRNOS, E. C. Morfo-Anatomia Foliar do Gênero Rhizophora L. in: Os manguezais da Costa Norte Brasileira. 165 p. Vol. 2. Marcus E. B. Fernandes (Org.). Fundação Rio Bacanga, 2003. LIMA-JUNIOR, E. C.; ALVARENGA, A. A.; CASTRO, E. M.; VIEIRA, C. V.; OLIVEIRA, H. M. Trocas gasosas, características das folhas e crescimento de plantas jovens de Cupania vernalis Camb. submetidas a diferentes níveis de sombreamento. Rev. Ciência Rural. v.35 n.5, set-out, 2005. LOIOLA, M. I. B; ROCHA, E. A; BARACHO, G. S; AGRA, M. F. Flora da Paraíba. Combretaceae. Rev. Acta bot. 23(2): 330-342. 2009. LOPES, E. C; ARAUJO, E. C; COSTA, R. S; DAHER, R. F; FERNANDES, M. E. B. Crescimento de mudas sob diferentes níveis de sombreamento na Península de Ajuruteua, Bragança. Rev. Acta Amazonica. Vol. 43(3) 2013: 291-296. MARTINS, W. P.; SOUZA-FILHO. Dinâmica natural e impactos antrópicos no uso de áreas da planície Bragantina, nordeste do Pará, Brasil. 2001. 33 MATNI, A. S; MENEZES, M. P. M; MEHLIG, U. Estrutura dos bosques de mangue da Peninsula de Bragança, Pará, Brasil. Bol. Mus. Pará. Emílio Goeldi. Ciências Naturais, Belém, v. 1, n. 3, p. 43-52, set-dez. 2006. MORAES, B. D.; COSTA, A. D. Variações sazonais de parâmetros meteorológicos em ecossistemas de manguezais no município de Bragança-PA. Congresso Brasileiro de Meteorologia. (Vol. 11). 2000 NANNI & NANNI. Preservação dos manguezais e seus reflexos. In: XII SIMPEP – Bauru. São Paulo. Brasil, 07 a 09 de novembro de 2005. NASCIMENTO-FILHO, G. A. Desenvolvimento estrutural e padrão de zonação dos bosques de mangue no Rio Ariquindá, Baía de Tamandaré, Pernambuco, Brasil. 2007. 95 f. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Pernambuco, Centro de Tecnologia e Geociências. Recife. 2007. OLMOS, F.; SILVA e SILVA, R. Guará: ambiente, flora e fauna dos manguezais de Santos-Cubatão, Brasil. Empresa das Artes, São Paulo, 34-35 p., 2003. PEDROSO, S. G; VARELA, V. P. Efeito do sombreamento no crescimento de mudas de sumaúma (Ceiba pendandra (E.) Gaertn). Rev. Brasileira de Sementes, vol. 17, nº 1, p. 47-51, 1995. QUEIROZ, S. E. E.; FIRMINO, T. O. Efeito do sombreamento na germinação e desenvolvimento de mudas de baru (Dipteryx alata Vog.). Revista Biociências. Taubaté, v.20, n.1, p. 64-69, 2014 (ISSN 1415-7411). RIBEIRO, J. B. M.; ROCHA, E. J. P.; COHEN, J. C. P.; MATTOS, A.; SOUZA, P. J. O. P.; FERREIRA, M. A. V.. Estudo micrometeorológico do Manguezal de BragançaPA. Revista da Gestão Costeira Integrada #(#):#-#8 (2010) Número Especial 2, Manguezais do Brasil (2010). ROSA, L. S.; VIEIRA, T. A.; SANTOS, D. S.; SILVA, L. C. B. Emergência, crescimento e padrão de qualidade de mudas de Schizolobium amazonicum Huber ex Ducke sob diferentes níveis de sombreamento e profundidades de semeadura. Rev. Ciênc. Agrár., Belém, n. 52, p. 87-98, jul./dez.2009. SANTOS, J. J. Relatório técnico da campanha de primavera (outubro/novembro) no manguezal de Mucuri – Bahia. CEPEMAR/BAHIA SUL CELULOSE. Instituto de Biologia. UFBA, 1993. SCHAEFFER-NOVELLI, Y. Grupo de ecossistemas: manguezal, marisma e apicum. 119 f. São Paulo, Brasil. 2000. 34 SCHAEFFER-NOVELLI, Y. Manguezal: Ecossistema entre a terra e o mar, são Paulo: Caribbean Ecological Research, 64 p. 1995. SCHAEFFER-NOVELLI, Y. & CINTRÓN, G. 1986. Guia para estudos em áreas de manguezal: estrutura, função e flora. São Paulo: Caribbean Ecological Research. p. 150. SCHWENDENMANN, L. 1998. Tidal and seasonal variations of soil and water properties in a Brazilian mangrove ecosystem. Dissertação (Mestrado) – University of Karlsruhe, Karlsruhe. SOUSA, E. B. COSTA, V. B. PEREIRA, L. C. C. COSTA, E. M. Microfitoplancton de aguas costeiras amazônicas: Ilhas Canela (Bragança, PA, Brasil). Rev. Acta bot. bras.22(3): 636-636. 2008 SOUZA FILHO, P. W. M. EL-ROBRINI, M. Morfologia, processos de sedimentação e litofaces dos ambientes morfo-sedimentares da planície costeira Bragantina, Nordeste do PA, Brasil. Geonomos, 4. 1996. SOUZA, M. M. A; SAMPAIO, E. V. S. B: Variação temporal da estrutura de mangues em PE. Rev. Acta bot. Bras. 15(1): 1-12. 2001. STEVELY, J.; RABINOWITZ, L. Mangroves: a guide for planting and maintenance. Florida University of Florida, Florida Cooperative Extension Marina Advisory, 09. p.; 1982. TOMLINSON, P. B. 1986. The botany of mangroves. New York; Cambridge University Press, 170p. TSUJ, T. Sobrevivência e crescimento de plântulas das espécies arbóreas de mangue semeadas em áreas degradadas na Península de Ajuruteua, Bragança – Pará. Dissertação (Mestrado). Universidade Federal do Pará. Instituto de Estudos Costeiros. Bragança. Pará. 2010. TSUJI, T; FERNANDES, M. E. B. Replantando os manguezais. 2008 UCHIDA, T.; CAMPOS, M. A. A. Influência do sombreamento no crescimento de mudas de cumaru (Diteryx odorata (AUBL.) Willd. – Fabaceae), cultivadas em viveiro. Rev. Acta Amazonica, 30(1): 107-114. 2000. VANNUCCI, M. Os manguezais e nós. São Paulo: Edusp, 233 p. 1999. VANNUCCI, M. What is so special about mangroves? Braz. J. Biol., 61(4): 599-603 2001. 35 VARELA, V. P.; SANTOS, J. Influência do sombreamento na produção de mudas de angelim pedra (Dinizia Excelsa Ducke). Rev. Acta Amazonica, vol. 22 (3): 407-411. 1992.