INTRODUÇÃO

HERBIVORIA
POR INSETOS EM CHAMAECRISTA
(LEGUMINOSAE)
DENTATA
G. Wilson FernandesJ
José Alberto BicalhoJ
ABS1RACT.JNSECTHERBIVO~YONCHAMAECRlSTA
DENTATA
(LEGUMINOSAE).Westudied the
relationship
between glalldular trichomes and insectherbivory
on Chamaecrista
dentata (Leguri1inosae) in southeastem Brazil. Sixteen of insects were found on the
C. dentata population
studied. Trichome density varied significantly
among the
several plant tissues (One way anova, F= 13.77 , P<O.000I).
2
hadmoretrichones
perarea (cm )thananyotherplantorgan
flowers:
x= 26.3.:!: l:l,fruitS:
Stems (x= 50.9.:!: 2.7)
(leaves: x= 25.8.:!:0.7;
x= 24.1.:!: 1.5). Thedamagecausedbyinsectsonleaves,
flowers, andfruitsalsovariedsignificatively
(Oneway Anova,F =1.239,P<0.005);
Nevertheless,
damage was higher on leaves compared
to the .other organs.
Unexpectedly, norelationship wasfound between trichone density andinsectherbivore
darnage, suggesting altemative hypotheses on the function of glandular trichones on
this plant species.
KEYWORDS. CHAMAECRlSTA; GLANDULAR
TRICIIONES;HERBNORY;
lNSEcrHERBNORY;
PLANT
DEFENS~.
INTRODUÇÃO
A ação de insetos herbívoros pode provoca~ danos consideráveis que reduzem
a capacidade reprodutiva das plantas atacadas. Assim, as plantas estão sujeitas a
frequentes pressões seletivas para reduzir o impacto produzido por herbívoros e
compensar as perdas quando as defesasfalham (MARQUIS,1984, 1991).O aparecimento
de substâncias secundárias no.metabolismo dos vegetais, bem como características
morfológicas (espinhos, tritomas, esclerofilia), tem sido frequentemente relacionado
a pressões exercidas por, herbívoros (McNAUGHTON,1991; WHITHAMet al., 1991;
FERNANDES,
1994).
As substâncias são geralmente específicas em sua localização, síntese e
mecanismos de ação(FEENY,1976; CATES& RHIADES,1977)..Como os diversos tecidos
vegetais variam em seus valores energéticos, diferenças na qualidade e quantidade de
substâncias secundárias são esperadaselrtre eles (WOODMAN
& FERNANDES,
1991). As
defesas químicas podem operar através das propriedades físicas e químicas da
substância (abrasãQ, captura por substâncias pegajosas -"gumose"e dureza) e/ou
através dasproprieda~s biologicamente interativas da substância (toxidade, repelência
e qualidade nutritiva) (veja DUFFEY,1986; FERNANDES,
1994). Os tricomas oferecem
diversos graus de resistência e defesacontra insetos herbívoros (LEVIN,1973; STIPANOVIC,
1983; WOODMAN
& FERNANDES,
1991). A resistência de algumas plantas ao ataque de
herbívoros é influenciada tanto pelo efeito mecânico das secreções quanto pelos seus
Ecologia Evolutivade herbivoros Tropicais/DBG, Caixa Posta1486, ICB\Universidilde
Gerais. 30161-970- Belo HerizonteMG. Brasil.
Federal de Minas
.
726
FERNANDES
&
BICALHO
efeitos comportamentaís e fisíológícos (JUNIPER
& SOUTHWOOD,
1986). Embora exístam
trabalhos descritívos sobre a morfología dos díversos típos de tricomas glândulares e
as substâncías componentes de suas secreções estejam sendo ísoladas e ídentíficadas
(e.g. RODRIGUEZ
& LEVIN, 1976), pouco tem sído realízado sobre o sígníficado
adaptatívo deste mecanísmo de defesa em plantas tropícaís (LEWINSOHN,
1991).
Observações prelímínares índícaram uma grande produção de secreção em
tricoinas glândulares em díversos órgãos vegetatívos e reprodutívos de Chamaecrista
dentata (Vog.) lrwín& Bameby(Legumínósae). Tendo em vísta a proteçãodíferencíal
de tecídos contra herbívoros, duas hípóteses foram testadas.A primeírá hípótese predíz
que tecídos maís valíosos para a planta deveriam possuír maíordensídade de tricomas
e/ou maíor produção de secreçãodo que tecídos menos valíososenergetícamente (e.g.,
WOODMAN& FERNANDES,
1991.; HERMS& MATfSON, 1992). Assím, espera-se que o
número de tricomas glândulares por unídade de área aumente do caule para folhas,
flores e frutos. A segunda hípótese propõe que aqueles tecídos~/ou órgãos co~ maíor
densídade de tricomas glândularespor unídade de área deverão ser melhor defendídos
contra ínsetos herbívoros do que tecídos com menor densídade destes.
MATERIAL
E MÉTODOS
Local de estudo
O estudo foi realizado na Serra do Cipó que se localiza no município de Santana
do Riacho, ao sul da cadeia do Espinhaço, entre os paralelos 19° 2' Se 43° 44' W. Sua
vegetação compreende matas de galeria, cerrados 'e campos rupestres associados a
diferenças na topografia, umidade e tipos de solo (MENEZES
& GluLIElTI, 1986). O local
de coleta encontra-se a uma altitude de 1260 metros,no km 125 da rodovia MG 010.
Espécie estudada
Chamaecrista dentt'Jtaapresenta porte arbóreo (4 a 6 metros), ocorre em áreas
de mata de galeria e produz flores e frutos durante todos os meses do ano (GW
Femandes, observ. pes.). Tricomas glândulares estão presentes em todos os órgãos da
planta. Na base de cada tricoma filamentoso há uma enorme glândula secretora, que
é visível a olho nú devido ao seu tamanho. Geràlmente o único tricoma apresenta-se
coalhado às paredes da glândula devido à abundante secreçãoproduzida. A população
de C; dentata amostrada compreende alg'umascentenas de indivíduos que se agrupam
densa e homogeneameIite na região. Os estudos foram realizados entre julho e
dezembro de 1992.
!
Medidas de densidade de tricomas glândulares
Para quantificar o número de tricomas glândulares nos diversos órgãos da
planta, foram coletadas aleatoriamente amostras de caule, folhas, flores e frutos em 50
indivíduos da população. As amostras foram acondicionadas em sacos de plástico e
levadas para o laboratório, Qnde o número de tricomas por cm2 em cada órgão foi
contado sob estereomicroscópio. Cinco contagens em cada órgão foram feitas por
planta e a média destas utilizada nos testes estatísticos.
RevIa bras. Ent. 39 (4), 1995
.
HERBIVORIA
EM CHAMAECRlSTA
727
Efeito das glândulas e secreções nas taxas de herbivoria
Os insetos herbívoros presentes em C. dentata foram coletados durante 15
minutos por árvore em 40 indivíduos da população. O tempo de 15 minutos foi
estabelecido através de uma curva espécie'-área realizada no mês de julho. Este
intervalo de tempo foi suficiente para observar 90% dos insetos herbívoros da planta.
Os insetos coletados foram levados para laboratório e identificados a nível de
morfoespécie. Os insetos presosnas secreçõesforam observados em laboratório dur~nte
a determinação da densidade de tricomas glândulares nos vários órgãos da planta. Os
insetos estão sendo identificados por especialistas.
A presença de galhadores nos caules foi observada através da contagem direta
do número total de galhas em 20 árvores da população em estudo. Medidas de altura
das árvores foram feitas para que:se verificassem as relações entre o número de galhas
e o tamanho da planta.
O percentual de dano na folhagemfoio_btido através da determinação do número
de folhas atacadas; Cem folhas maduras por árvore foram amostradas aleatoriamente,
em toda a exteIisão da copa da planta, em 40 indivíduos. O número total de flores por
árvore foi contado nos 40 in<Jivíduos. Até dez flores por árvore foram coletadas em
sacos de plásticos e triadas. sob estereomicroscópio para verificação de insetos
herbívoros e danos nos tecidos. A presença de insetos atacando os frutos e sementes
foi observada através da coleta e exame de até 50 frutos por árvore. No laboratório,
foram medidos o comprimento e largura dos frutos e anotados o número total de
sementes produzidàs, o número de sementes atacadas e o número de sementes
abOrtadas,para a verificação de padrões de ataque. Para análise conjunta dos danos nos
órgãos da planta, os dados foram transformados em porcentagens, exceto para o
número de galhas.
Para análise dos dados, utilizaram-se regressões lineares simples e múltiplas,
análises de variância, testes múltiplos comparativos de médias (Tukey) e o teste t de
\
Student (ZAR, 1984).
RESULTADOS
Insetos associados
Foi encontrado um total de 16morfoespécies (7 ordens e 12 famílias) de insetos
herbívoros associadasà população estudada deC. dentada. Destas morfoespécies, nove
foram de coleópteros. Folhas e flores foram os órgãos da planta onde se observou um
maior número de morfoespéciesde insetos herbívoros associados.Das 14 morfoespécies
encontradas atacando ~tes órgãos, seis foram comuns a ambos (Tabela I). Larvas de
um lepidóptero não identificado foram particularmente abundantes em folhas jovens
e botões .florais; As folhas foram também atacadaspor um microlepidóptero minador .
Uma espécie não identificada de Cecidomyiidae (Diptera) causa galhas elipsóides em
ramos e pecíolos. A larva de uma espécie nova de Sennius (Coleoptera: Bruchidae) (C.
D. Johnson, com. pess.) ataca a&sementesda planta. Após a emergência, o inseto adulto
de Sennius alimenta-se de pólen das flores deC. dentata. Uma espéciede Chrysomelidae
(Coleoptera) foi também encontrada atacando as sementes da planta.
RevIa bras En' 3914)
1995
.
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FERNANDES
&
BICALHO
Tabela I. Insetos encontrados em C. dentata (leguminosae) na Serra do Cipó, Mo. CL = caule, FO = folha, FL
= flor, FR= fruto.
Curculionidtie
Elateridae
Diptera
Hemiptera
Hymenoptera
Lepidoptera
Orthoptera
Thysanoptera
Cecidomyiidae
Coreidae
sp. I (parasitóide)
sp.l
sp.2 (minador)
Tettigoniidae
Thipidae
Medidas de densidade das tricomas glândulares
O número de tricomas variou significativamente entre os diversos tecidos da
planta (one way anova, F=13. 77, P<0.0001). O caule de C. dentata apresentou um
número significativamente maior de tricomas/cm2 (x = 50,9:!: 2,7) do que folhas (x =
25,8 :!:-0,7), flores (x = 26,3.:!: 1,1) e frutos (x = 24,1:!: 1,5) (teste de Tukey; P < 0,001;
todos). Entretanto,i1ão houve diferenças estatisticamente significativas entre folhas,
flores e frutos (test~ de Tukey; P> 0,05; todos).
Houve gránde variação na espessurados caules utilizados para medir os valores
de densidade de tricomas, bem como o número de tricomas/cm2. A possível influência
da largura do caule na densidade de tricomas glândulares foi testada através de
regressão simples. Entretanto, apenas8% da variação no número de tricomas no caule
foi explicada pela variaçãopa largura do mesmo (r = 0,08; p = < 0,005; y = 57,94 21,78x).
Herbivoria
O número de galhas em caules variou significativamente na população estudada.
O número de galhas por árvore variou de 8 a 46 enquanto a média de galhas por árvore
foi de 25,5 .:!: 13,2 (n=20). O número de .galhas não variou em função dcaaltura das
árvores (regressão linear simples; r2 = 0,01; n = 20; p > 0,05).
Danos causados por insetos herbívoros em folhas, flores e fn1tos variaram
significativamente (One'way Anova;..P = 7,239; P < 0,005). Os órgãos com maiores
porcentagens de dano~ foram as folhas (x = 23,3 .:!:0,2; n = 40) e as com menores
porcentagens as flores (x = 15.0.:!:0.4, n = 40). Os frutos tiveram uma porcentagem de
dano de 16,0.:!: 0,1 (n = 40). Flores foram significativamente menos atacadas do que
folhas e frutos (teste de Tukey; p < 0,0001 ep < 0,05; respectivamente). Danos em folhas
compreenderam a perda de tecidos por mastigadores~minadores e galhas em pecíolos.
Os danos em flores foram visíveis somente nas sépalas, pétalas e estames e foram
causados por insetos mastigadores, enquanto os danos causados nos frutos foram
devido à predação de sementes principalmente por uma espécie de bruquídeo.
RevIa bras. Ent. 39 (4).1995
.
HERBIVORIA
EM
CHAMAECRlSTA
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Os frutos de C. dentata apresentaram 4,9 ::!:.0,1 sementes por fruto (n = 40).
Destes, uma média de 0,4::!:.0,1 sementes/fruto foi destmída por insetos, correspondendo
a 7,8 % do total de sementes produzidas. Ainda, cerca de 0,9 ::!:.0,1 sementes/fruto foram
abortadas, ou seja, cerca de 20% do total de sementes produzidas.
Nenhuma relação estatisticamente
significativa
foi encontrada
entre o
comprimento dos frutos e o número de sementes produzidas por fruto (regressão linear
simples; r2 = 0,06; n = 49, p > 0,05), bem como entre o número de sementes produzidas
por fruto e o número de sementes abortadas e atacadas (regressão linear simples; r2 =
0,00; n = 49, p > 0,05).
Não houve correlação entre os números de tricomas ~landulares/cm2 nos
diversos órgãos de c. dentata e seus respectivos danos [(caule r= 0,01; n = 20; ~ >
0,05), (folha r2 = 0,00; n = 40; 11> 0,05), (flor r2 = 0,01; n = 40; p > 0,05), (fruto r=
0,02; n = 29; p > 0,05)].
Poucos insetos foram encontrados aderidos ao caule das árvores. A pequena
dimensão corporal dos insetos, o péssimo estado de conservação e a dificuldade de
retirá-los dasécreção impossibilitaram
sua identificação.
DISCUSSÃO
Somente 16 morfoespécies de insetos foram encontradas em Chamaecrista
dentata durante o e,studo.A maior quantidade de insetos encontrados atacando folhas
e flores pode estar relacionada à diversos fatores dentre eles à menor quantidade de
fibras e menor concentração de substâncias secundárias. Caules são, geralmente,
tecidos altamente diferenciados e lignificados, com baixos teores nutritivos e de difícil
penetração por herbívoros. Apesar de sementes possuírem altos teores energéticos, os
frutos de leguminosas são conbecidos por conterem grandes quantidades de defesas
químicas (JANZEN,1983). Tanto o alto teor de fibra como substâncias químicas podem
funcionar como barreiras efiCazescontra o ataquede insetos herbívoros (e.g., FERNANDES,
1994) e assim poderiam explicar o número reduzido de espécies de herbívoros em
caules e frutos de C. dentata. Entretanto, a discussão sobre a acumulação diferencial
de espéciesde insetos herbívoros nos diversos órgãos de C. dentata necessita de estudos
detalhados e a longo prazo que abordem tanto questões ecológicas como evolutivas.
Estes estudos estão em andamento e serão oportunamente publicados.
Densidade das tricomas glândulares
Embora a qualidade nutriciQpal dos tecidos e órgãos possa influenciar na
escolha alimentar de herbívoros, defesas estruturais e químicas são geralmente os
maiores determinantes do grau de aceitabilidade (HARBONE,
1982; COLEYet al., 1985).
Defesas contra herbivoria deveriam, segundo a teoria de defesa ótima de plantas, ser
alocadas em proporção direta ao tecido que confere uma maior aptidão ao indivíduo
(DIRZo, 1984). Deste modo, era de se esperar um gradiente crescente de defesa por
umidade de tecido entre caule~, folhas, flores e frutos, mas os dados de densidaQ.ede
glândulas obtidos não foram consistentes com esta hipótese. Uma vez que as meãidas
foram obtidas de tecidos maduros, os resultados podem ter sido influenciados pela
RevIa bras. Ent. 39 14).1995
.
730
FERNANDES
&
BICALHO
atividade dos tricomas glândulares. A maturação da planta pode produzir extensiva
variação dentro do indivíduo, devido a variações ~azonais e espaciais na qualidade
nutricional e nos níveis de defesa dos tecidos (WHITHAMet al., 1991). Deste modo a
densidade de tricomas glândulares em um órgão pode ser alterada à medida que este
amadurece,podendo a atividade secretoraaumentar ou simplesmente acabar(RODRIGUEZ
& LEVIN, 1976). Tomando-se a espessurados caules como medidas indiretas de suas
idades, pode-se notar que, apesarde pequena, a correlação com a densidade de tricomas
foi negativamente significativa. Isto demonstra que, à medida que o caule amadurece,
a densidade de tricomas tende a diminuir .Embdra inedidas de quantidades de secreções
produzidas nos órgãos não tenham sido feitas, tecidos mais jovens aparentam produzir
uma quantidade maior de secreções do que tecidos maduros. O consumo de tecidos
jovens por herbívoros causa maior; impacto sobre a aptidão das plantas do que o
consumo de tecidos maduros pois, além de possuírem maiores conteúdos de água,
nitrogênio e proteínas solúveis estes podem ser fotossinteticamente ativos (DIRZO,
1984; GOULD,1991).
Herbivoria diferencial.
Embor~ a densidade de tricomas glâhdulares em flores e folhas tenha sido a
mesma e a maioria dos insetos encontrados seja comum a ambos os órgãos, a
porcentagem de dano em folhas foi maior do que em flores. Comparado com o de outros
órgãos de C. dentata, o dano em frutos foi grande, igualando-se ao dano em folhas. Em
média, cada fruto produz 4,9 sementes, com cerca de 20% das sementes sendo
abortadas e outros 10% sendo destruídas por insetos herbívoros. Entretanto, o tempo
de vida destes órgãos difere marcadamente, tomando necessários estudos mais
detalhados que possam estabelecer uma relação entre tempo disponível para a
colonização e defesa da planta.
O mecanismo de defesa em c. dentata não se dá apenaspor "gumose", uma vez
que foram encontrados poucos irlsetos aderidos às secreçõesdos tricomas glânçlulares.
Entretanto, o pequeno número de insetos presos às secreçõespoderia ser o resultado de
predação, vento ou chuva. Não houve correlação entre as densidades de tricomas e os
danos nos diversos órgãos de C. dentata. Todavia, estes resultados não descartam a
possibilidade dos tricomas glândulares e suas secreções estarem agindo como um
mecanismo de defesa ou mesmo atratatividade contra insetos herbívoros. As secreções
podem interferir no comportamento e fisiologia de insetos herbívoros através da
toxidade e/ou repelência. Por outro lado, insetos galhadores e minadores possuem
geralmente dietas restritas, e por se ajustarem mais estreitamente à planta hospedeira
poderiam utilizar-se dos pêlos e secreçõespara localização das plantas hospedeiras ou
mesmo espaços (órgãos) livres de inimigos naturais (competidores, predadores e
parasitóides). Assim os pêlos e secreçõesproduzidas em C. dentata poderiam tanto ter
papel anti-herbívoro como atrativo. No entanto, estudos detalhados de preferência
alimentar dos insetos associados à C. dentata, bem como estudos quantitativos e
qualitativos das secreções nos diyersos órgãos da planta são necessários para o
entendimento completo sobre o papel dos tricomas glândulares na defesa contra insetos
herbívoros.
Revta bras Ent 39 14\ 1995
~
HERBIVORIA
EM CHAMAECRlSTA
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Os frutos de C. dentata apresentaram 4,9 .:!:.0,1 sementes por fruto (n = 40).
Destes, uma média de 0,4.:!:.
0,1 sementes/fruto foi destruída por insetos, correspondendo
a7 ,8% do total de sementesproduzidas. Ainda, cerca de 0,9.:!:.0,1 sementes/fruto foram
abortadas, ou seja, cerca de 20% do total de sementes produzidas.
Nenhuma relação estatisticamente significativa foi encontrada entre o
comprimento dos frutos e o número de sementesproduzidas por fruto (regressão linear
simples; r2 = 0,06; n = 49, p > 0,05), bem como entre o número de sementesproduzidas
por fruto e o número de sementes abortadas e atacadas (regressão linear simples; r2 =
0,00; n = 49, p > 0,05).
Não houve correlação entre os números de tricomas ~landulares/cm2 nos
diversos órgãos de c. dentata e seus respectivos danos [(caule r= 0,01; n = 20; ~ >
0,05), (folha r2 = 0,00; n = 40~ p > 0,05), (flor r2 = 0,01; n = 40; p > 0,05), (fruto r=
0,02; n = 29; p > 0,05)].
Poucos insetos foram encontrados aderidos ao caule das árvores. A pequena
dimensão corporal dos insetos, o péssimo estado de conservação e a dificuldade de
retirá-los da secreção impossibilitaram sua identificação.
DISCUSSÃO
Somente 16 morfoespécies de insetos foram encontradas em Chamaecrista
dentata durante qestudo: A maior quantidade de insetos encontrados atacando folhas
e flores pode estàr relacionada à diversos fatores dentre eles à menor quantidade de
fibras e menor concentração de substâncias secundárias. Caules são, geralmente,
tecidos altamente diferenciados e lignificados, com baixos teores nutritivos e de difícil
penetração por herbívoros. Apesar de sementes possuírem altos teores energéticos, os
frutos de leguminosas são cophecidos por conterem grandes quantidades de defesas
químicas (JANZEN,1983). Tanto o alto teor deBbra como substâncias químicas podem
funcionar como barreiras eficazes contra o ataquede insetos herbívoros (e.g., FERNANDES,
1994) e assim poderiam explicar o numero reduzido de espécies de herbívoros em
caules e frutos de C. dentata. Entretanto, a discussão sobre a acumulação diferencial
de espéciesde insetos herbívoros nos diversos órgãos de C. dentata necessita de estudos
detalhados e a longo prazo que abordem tanto questões ecológicas como evolutivas.
Estes estudos estão em andamento e serão oportunamente publicados.
Densidade das tricomas glândulares
Embora a qualidade nutric;ional dos tecidos e órgãos possa influenciar na
escolha alimentar de herbívoros, defesas estruturais e químicas são geralmente os
maiores determinantes do grau de aceitabilidade (HARBONE,
1982; COLEYet al., 1985).
Defesas contra herbivoria deveriam, segundo a teoria de defesa ótima de plantas, ser
alocadas em proporção direta ao tecido que confere umá maior aptidão ao indivíduo
(DIRZO, 1984). Deste modo, era de se esperar um gradiente crescente de defesa por
umidade de tecido entre cau)es, folhas, flores e frutos, mas os dados de densida9~ de
glândulas obtidos não foram consistentes com esta hipótese. Uma vez que as medidas
foram obtidas de tecidos maduros, os resultados podem ter sido influenciados pela
RevIa bras. Ent. 39 (4).1995
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HERBIVORIA
EM
CHAMAECRlSTA
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Agradecimentos. Agradecemos a H.R. Pimenta, R.P. Martins, M.K.B. Greco e a dois revisores
anônimos pelas excelentes revisões no manuscrito, à Barneby pela identificação da planta hospedeira e a C.D .
Jonhson pela identificação do bruquídeo. Também agradecemosao Parque Nacional da Serrado Cipó pelo apoio
logístico.&teestudo foi financiado pelo CNPq (40.1771/91-1, 30.0728/91-3, 80.0870/90-5), FAPEMIG (07891) e PrPq-UFMG.
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