ic2009-0290

PIBIC-UFU, CNPq & FAPEMIG
Universidade Federal de Uberlândia
Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação
DIRETORIA DE PESQUISA
EFEITOS INDIRETOS DA HERBIVORIA POR SAÚVAS SOBRE A
COMUNIDADE DE ARTRÓPODES EM ESPÉCIES DE PLANTAS DO
CERRADO
Juliane Fernandes Guimarães ¹
Universidade Federal de Uberlândia, Av Ceará s/n, Jardim Umuarama, [email protected]
Ana Cláudia Lemos Gomes ²
[email protected]
Fabiane Moreira Mundim³
[email protected]
Heraldo Luis de Vasconcelos 4
Orientador, [email protected]
RESUMO
Os efeitos indiretos são parte integrante dos sistemas ecológicos complexos e assim sua freqüência
de ocorrência e magnitude são de grande interesse aos ecólogos. O presente estudo teve com
objetivo investigar os efeitos indiretos da herbivoria por formigas-cortadeiras (Atta sp), na
comunidade de artrópodes arbóreos através da coleta manual de artrópodes em quatro espécies de
plantas características do Cerrado. Foram realizadas 10 coletas entre 2008 e 2009. Dois tratamentos
foram utilizados para as espécies de plantas escolhidas sendo: 1) Controle e 2) desfolhas artificiais
(simulando herbivoria por formigas do gênero Atta sp.). Em média foi encontrado um número
significativamente maior de artrópodes nas plantas controle do que nas plantas desfolhadas e este
efeito foi detectado em todas as quatro espécies de plantas estudadas. Do total de artrópodes
registrados, os herbívoros sugadores foram os mais abundantes (com n = 984 indivíduos), seguidos
pelos onívoros, predadores, visitantes ocasionais, detritívoros e herbívoros mastigadores. Em geral a
composição das guildas foi similar entre as plantas controle e tratamento. Entretanto, para
Cardiopetalum callophylum e Maprounea guianensis, observou-se nas plantas desfolhadas uma
menor proporção de predadores e uma maior proporção de detritívoros em comparação às plantas
controle. Os resultados deste estudo mostram que estes efeitos das formigas cortadeiras de folha vão
além dos efeitos diretos sobre as suas plantas hospedeiras, atuando também indiretamente sobre a
comunidade de artrópodes que vive nestas plantas.
Palavras chave: Comunidade de artrópodes; herbivoria; saúvas.
¹- Acadêmica, Ciências Biológicas, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia-MG.
²- Acadêmica, Ciências Biológicas, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia-MG.
³- Mestre em ecologia e Conservação dos Recursos Naturais pela Universidade Federal de Uberlândia-MG.
4- Orientador, Professor adjunto do curso de Ciências Biológicas, Instituto de Biologia, Universidade Federal de
Uberlândia, Uberlândia-MG.
1- INTRODUÇÃO
Os efeitos indiretos são parte integrante dos sistemas ecológicos complexos e assim sua
freqüência de ocorrência e magnitude são de grande interesse aos ecólogos (Morin, 1999). Este
efeito ocorre quando a influência de uma espécie, a espécie “doadora”, é transmitida através de uma
segunda espécie, a “transmissora”, para uma terceira espécie, a “receptora” (Morin, 1999). Estudos
recentes sugerem que os efeitos indiretos são bastante comuns na natureza, porém os mesmos ainda
têm sido pouco documentados. Em particular há poucos exemplos da influência indireta de
herbívoros sobre organismos de outros ou do mesmo nível trófico. Recentemente, entretanto, FarjiBrener (2007) demonstrou que a formiga-cortadeira Acromyrmex lobicornis indiretamente afeta a
herbivoria por insetos em plantas de Carduus nutans ao enriquecer o solo onde estas plantas se
estabelecem. As formigas-cortadeiras de folhas, ou saúvas (gênero Atta e Acromyrmex), são
consideradas como “herbívoros dominantes” na região Neotropical (Cherrett, 1986). Na vegetação
de cerrado onde a abundância de saúvas parece ser maior do que em florestas tropicais, estima-se
que estas formigas consumam entre 13 a 17% da biomassa foliar produzida anualmente pelas
plantas lenhosas (Costa et al., 2008).
A herbivoria é um aspecto importante na vida da planta, pois pode reduzir a taxa de
crescimento da planta e alterar seus padrões fenológicos (Haines, 1978; Marquis, 1984; Lowman,
1995). Plantas sujeitas a níveis elevados de herbivoria têm sua arquitetura alterada, pois a herbivoria
ocasiona uma maior ramificação (Fornara e Du Toit, 2007). Outro fator muito importante é a
influência que a herbivoria exerce na composição química das folhas. Fornara e Du Toit (2007), em
seus estudos realizados na sanava africana, mostrou que as folhas de árvores submetidas à desfolha
apresentavam uma maior concentração de nitrogênio nos estágios iniciais de crescimento, para
aumentar a taxa fotossintética a fim de promover o crescimento. Do mesmo modo é esperado que a
herbivoria por saúvas possa igualmente afetar o crescimento, a arquitetura, a fenologia e/ou as
características químicas e físicas das folhas de suas plantas hospedeiras. De fato, alguns estudos
mostram que a herbivoria por saúvas pode alterar a concentração de compostos secundários, a taxa
de crescimento e a arquitetura das plantas atacadas (Ribeiro e Woesnner, 1980; Barnola et al.,
1994). Entretanto, não está claro qual o papel destas mudanças sobre a comunidade de artrópodes
associados a estas plantas. Plantas com arquitetura mais complexas muitas vezes abrigam uma
fauna mais diversa de artópodes (Strong et al., 1984) e neste sentido a herbivoria por saúvas poderia
gerar maior diversidade local. De outro lado, a herbivoria por saúvas reduz o crescimento das
plantas e neste sentido seu efeito pode ser negativo, uma vez que plantas menores geralmente
suportam uma menor abundância e diversidade de artrópodes (Strong et al., 1984). De modo
similar, as plantas atacadas por saúvas produzem menor quantidade de flores e frutos do que as
plantas não atacadas (Rockwood, 1973) e neste sentido a herbivoria por saúvas deve ter um efeito
negativo sobre as espécies que visitam ou se alimentam das estruturas reprodutivas das plantas.
Finalmente, é esperado que mudanças na fenologia vegetativa e/ou na palatabilidade das folhas das
plantas atacadas alterem a comunidade de insetos herbívoros nas plantas atacadas pelas saúvas.
2. OBJETIVO
O objetivo do presente trabalho foi o de determinar se desfolhas artificiais (simulando a
desfolha por saúvas) afetam a abundância, riqueza ou composição da fauna de artrópodes associada
a quatro espécies de árvore do Cerrado.
3. METODOLOGIA
3.1. Área de estudo
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O trabalho foi realizado na Estação Ecológica do Panga, situada 30 km ao sul da cidade de
Uberlândia, MG (19º10’S e 48º23’O), com uma área de 404 ha. O clima da região se caracteriza por
verões chuvosos e invernos secos. A precipitação média anual é de 1500 mm, sendo que há uma
marcada estação seca de abril a setembro (Rosa et al. 1991). A Reserva abriga diversos tipos
fitofisionômicos característicos do bioma Cerrado, tais como mata xeromórfica (cerradão), mata
mesófila de encosta e mata de galeria, cerrado (sentido restrito), campo cerrado, campo sujo,
campos úmidos e veredas (Schiavini e Araújo, 1989). O estudo foi conduzido ao sul da reserva onde
predomina a vegetação de cerrado (sentido restrito).
3.2. Desfolha artificial
Dentro da reserva foi localizada uma área onde praticamente não havia atividade de saúvas e
dentro desta foram marcados 22 indivíduos, com altura variando entre 0,5 e 2,5m, de cada uma das
seguintes espécies de árvore: Cardiopetalum callophylum, Coussarea hydrangeaefolia, Guapira
graciliflora e Maprounea guianensis. Estas espécies foram escolhidas por serem espécies
frequentemente atacadas pela saúva Atta laevigata em nossa área de estudos (Costa, 2007). Doze
indivíduos de cada uma das espécies foram desfolhados a cada 3 meses de forma a simular o ataque
por saúvas, enquanto 10 indivíduos permaneceram como controle (sem desfolha). As desfolhas
tiveram início em dezembro de 2006 como parte do projeto da aluna Fabiane Mundim mestranda
pelo programa de Pós Graduação de Ecologia e Conservação dos Recursos Naturais – UFU. Parte
desse projeto teve como objetivo verificar o efeito das saúvas sobre a fenologia de plantas do
Cerrado. Em cada desfolha foram cortadas todas as folhas de cada planta. O corte das folhas foi
feito no pecíolo com uma tesoura, utilizando-se uma escada para acesso às partes mais altas da copa
da planta.
3.3. Coleta dos artrópodes
Para determinar se a desfolha artificial (a qual simula a herbivoria por saúvas) afetou a
comunidade de artrópodes associada às quatro espécies vegetais listadas acima, foram feitas coletas
mensais destes em todas as plantas marcadas. As coletas foram feitas entre agosto de 2008 e junho
de 2009 num total de 10 coletas. Todas as coletas foram realizadas pela manhã, entre 7:00 e 12:00
horas, que corresponde ao período do dia de maior atividade dos artrópodes (obs. pessoal). As
coletas foram realizadas manualmente utilizando-se pinças, pincéis e um aspirador entomológico
para a remoção de todos os artrópodes encontrados na folhagem, tronco e ramos de cada uma das
plantas marcadas. Os artrópodes que por alguma razão não puderam ser coletados (voadores, por
exemplo), era anotado seu presença com o maior detalhamento possível a fim de se tentar uma
identificação posteriormente. Os artrópodes coletados foram preservados em frascos com álcool,
sendo que cada frasco continha uma etiqueta referente ao número da árvore (um número único para
cada árvore) e a data da coleta.
Após as coletas, o material foi encaminhado ao Laboratório de Estudos de Insetos Sociais
da Universidade Federal de Uberlândia onde foram triados e identificados com o uso de chaves
dicotômicas (Triplehorn e Johnson, 2005). Os artrópodes foram classificados também de acordo
com sua guilda alimentar em: predadores de teia, predadores de vida livre, onívoros, herbívoros
sugadores, herbívoros mastigadores e visitantes ocasionais.
3.4. Análises Estatísticas
As diferenças no número total de artrópodes entre as plantas das quatro espécies sujeitas a
diferentes tratamentos de desfolha foram avaliadas através de Análise de Variância com dois fatores
(espécie de planta e tratamento de desfolha). Os dados sobre o número de artrópodes por planta
foram transformados (log x + 1) antes das análises para cumprir com as premissas de normalidade e
homogenidade de variâncias.
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4. Resultados
Foram coletados manualmente um total de 1863 artrópodes de 14 ordens ou subordens.
(Tabela 1).
Tabela 1- Distribuição e quantidade de indivíduos coletados sendo, Cardiopetalum callophylum
(Ca-c: controle e Ca-d: desfolha) , Coussarea hydrangeaefolia (Co-c: controle, Co-d: desfolha),
Guapira graciliflora (G-c: controle, G-d: desfolha) e Maprounea guianensis (M-c: controle, M-d:
desfolha).
Em média foi encontrado um número significativamente maior de artrópodes nas plantas
controle do que nas plantas desfolhadas (ANOVA, F = 44.9, P < 0.00l) e este efeito foi detectado
em todas as quatro espécies de plantas estudadas (Fig. 1). Também houve diferenças na abundância
de artrópodes entre as espécies estudadas (ANOVA, F = 10,1, P < 0.00l), sendo que em Guapira
graciliflora encontrou-se mais artrópodes que nas demais espécies (Figura 1).
Figura1 - Número médio (± erro padrão da média) de artrópodes em plantas desfolhadas
trimestralmente e em plantas não desfolhadas (controle) de quatro espécies do cerrado: Ca =
Cardiopetalum callophylum , Co = Coussarea hydrangeaefolia, G = Guapira graciliflora, M =
Maprounea guianensis.. Os valores se referem ao total de artrópodes registrados por planta ao longo
do período de estudos.
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Do total de artrópodes registrados, os herbívoros sugadores foram os mais abundantes (com
n = 984 indivíduos), seguidos pelos onívoros (n=382), predadores (n=214), visitantes ocasionais
(n=118), detritívoros (n=83) e herbívoros mastigadores (n=56). Porém este padrão variou entre as
espécies de plantas. Herbívoros sugadores foi a guilda mais abundante em Guapira gracilifora mas
não nas demais espécies onde a maior abundância foi de onívoros (Fig. 2). Em geral a composição
das guildas foi similar entre as plantas controle e tratamento. Entretanto, para Cardiopetalum
callophylum e Maprounea guianensis, observou-se nas plantas desfolhadas uma menor proporção
de predadores e uma maior proporção de detritívoros relativo às plantas controle (Fig. 2).
Figura 2- Abundância relativa de diferentes guildas de artrópodes nas plantas controle e
tratamento: Cardiopetalum callophylum (Ca-c: controle e Ca-d: desfolha) , Coussarea
hydrangeaefolia (Co-c: controle, Co-d: desfolha), Guapira graciliflora (G-c: controle, G-d:
desfolha) e Maprounea guianensis (M-c: controle, M-d: desfolha).
5. DISCUSSÃO
Os efeitos indiretos que a herbivoria por formigas-cortadeiras podem ocasionar em relação
aos outros artrópodes, ainda são pouco conhecidos. As comunidades de artrópodes arbóreos são
importantes para a manutenção da diversidade, resiliência e funcionamento da dinâmica
vegetacional, sendo consideradas modelos de habitats no estudo de ecologia de comunidades
(Nadkarni, 1994). As teias alimentares presentes nesses ambientes são fundamentais para o
equilíbrio da ciclagem de nutrientes nos ecossistemas terrestres. Os resultados do presente trabalho
mostram que plantas desfolhadas manualmente (simulando a herbivoria por formigas-cortadeiras)
suportam uma menor abundância de artrópodes relativo às plantas não desfolhadas. Parte destes
resultados simplesmente deve refletir o fato de que as plantas desfolhadas não conseguem repor sua
folhagem durante a estação seca, havendo assim menor disponibilidade de alimentos para a
comunidade de herbívoros ao longo do ano. De outro lado plantas desfolhadas tem maior número de
ramificações do que as plantas controle (Mudim, 2009), mas aparentemente estas mudanças não
causaram mudanças nas populações de certos artrópodes, tais como as aranhas de teia, que
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poderiam ser favorecidas por uma maior heterogeneidade na arquitetura da planta. A repetida
desfolha das plantas causou um aumento na mortalidade das plantas e/ou de seus ramos (Mundim,
2009) o que talvez ajude a explicar porque nas plantas desfolhadas de Cardiopetalum callophylum e
Maprounea guianensis observou-se uma maior proporção de artrópodes detritívoros.
As saúvas são consideradas como “herbívoros chave” na região Neotropical por consumir
grandes quantidade de vegetação (Cherrett, 1986, Costa. et, al. 2008). Seus efeitos sobre o
crescimento, sobrevivência e reprodução de suas plantas hospedeiras são relativamente bem
conhecidos (Cherrett 1986, Mudim 2009). Os resultados deste estudo mostram que estes efeitos das
formigas cortadeiras de folha vão além dos efeitos diretos sobre as suas plantas hospedeiras,
atuando também indiretamente sobre a comunidade de artrópodes que vive nestas plantas.
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7. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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INDIRECT EFFECTS OF HERBIVORY SAUVE ON THE SPECIES OF
ARTHROPODS ON PLANTS OF THE CERRADO
Juliane Fernandes Guimarães ¹
Universidade Federal de Uberlândia, Av Ceará s/n, Jardim Umuarama, [email protected]
Heraldo Luis de Vasconcelos ²
Orientador, [email protected]
Ana Cláudia Lemos Gomes ³
[email protected]
Abstract: The indirect effects are part of complex ecological systems and thus their frequency of
occurrence and magnitude are of great interest to environmentalists. This study intended to
investigate the indirect effects of herbivory by leaf-cutting ants (Atta sp), the arboreal arthropod
community through the manual collection of arthropods in four plant species characteristic of the
Cerrado. 10 collections were made between 2008 and 2009. Two treatments were used for the plant
species chosen are: 1) Control and 2) Defoliations artificial (simulated herbivory by ants of the
genus Atta sp.). On average we found a significantly greater number of arthropods in control plants
than in defoliated plants and this effect was detected in all four plant species studied. Of the
arthropods recorded, sucking herbivores were the most abundant (with n = 984 individuals),
followed by omnivores, predators, occasional visitors, scavengers and chewing herbivores. In
general the composition of the guilds was similar between control and treatment plants. However,
for Cardiopetalum callophylum and Maprounea guianensis, was observed in defoliated plants a
smaller proportion of predators and a greater proportion of detritus compared to control plants.
The results show that these effects of leaf-cutting ants go beyond the direct effects on their host
plants, also acting indirectly on the community of arthropods that live in plants.
Keywords: Arthropod community; herbivory; ants.
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