1 UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DISSERTAÇÃO DE MESTRADO AJUDANDO OS INIMIGOS: ESPÉCIES NATIVAS FACILITAM A INVASÃO DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO POR ÁRVORES EXÓTICAS Laura Martina Fernández NATAL - RN 2013 2 LAURA MARTINA FERNÁNDEZ AJUDANDO OS INIMIGOS: ESPÉCIES NATIVAS FACILITAM A INVASÃO DO SEMIÁRIDO BRASILEIRO POR ÁRVORES EXÓTICAS Dissertação Apresentada à Coordenação do Curso de Pós-Graduação em Ecologia, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte em cumprimentoàs exigências para obtenção do Grau de Mestre. Orientador: Prof. Dr. Carlos Roberto Fonseca NATAL-RN 2013 3 Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências Fernández, Laura Martina. Ajudando os inimigos: espécies nativas facilitam a invasão do semiárido brasileiro por árvores exóticas. / Laura Martina Fernández. – Natal, RN, 2013. 48 f.: il. Orientador: Prof. Dr. Carlos Roberto Fonseca. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia. 1. Semiárido-Caatinga – Dissertação. 2. Árvores nativas – Dissertação. 3. Invasões biológicas – Dissertação. I. Fonseca, Carlos Roberto. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título. RN/UF/BSE-CB CDU 574 2 BANCA EXAMINADORA ___________________________________________________________ Dr. Carlos Roberto Fonseca - Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Presidente / Orientador) ___________________________________________________________ Dra. Gislene Ganade – Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Examinador Interno) ___________________________________________________________ Dr. Sergio Martin Zalba – Universidad Nacional del Sur (Examinador Externo) 3 “A utopia está no horizonte. Eu sei muito bem que nunca a alcançarei. Que se eu caminho dez passos, ela se afasta dez passos. Quanto mais eu a procure menos a encontrarei porque ela vai se afastando a medida que eu me aproximo. Então, para que serve a utopia?! Pois a utopia serve para isso, para caminhar”. Fernando Birri, diretor de cinema argentino, relatado por Eduardo Galeano. 4 AGRADECIMENTOS Quero agradecer em primeiro lugar aos meus pais, Nélida e Edgardo, pelo apoio incondicional que sempre me brindam, pela confiança, motivação e conselhos. Amo vocês! Dedico à minha família, minha avó Chabela, que me criou e sempre vai ser minha guia, meus irmãos amados, Valentina e Guillermo, que sempre estão presentes, minha tia Vilma e minha prima Nati, que sempre me apoiam e incentivam. Obrigada à República Internacional do Tanquetão por serem meus irmãos, minha família em Natal. Aos que estão e aos que já seguiram outros rumos: André, Guga, Lucão, Luquinhas, Pocas, Anna e Nico. Gratidão! Quero agradecer com muito carinho à Dri e o Guiga por ter aberto as portas da sua casa e me recebido quando cheguei em Natal, no ano 2011, para começar o mestrado, eternos amigos. A meus amigos tão queridos de Natal Hada, Angélica, Mai, Lê, Tida, Talitão, Ana e Bibi, companheiros de gargalhadas, violão, sambas, festas, estudo, trabalho, viagens e muito mais... Agradeço o apoio incondicional e incentivo das minhas amigas da argentina, sempre presentes apesar da distância que só é física, especialmente a Andrea, Sol, Mari, Vivi, Sole, Nati, Lau, Juli, Ana, Jesi, Ale Genoud, Roy e Eva. Agradeço aos amigos que me ajudaram a tirar as sementes das grudentas vagens de Prosopis, Pocas, Guga, Lucão, Mário e David. Ao Emerson que me ajudou na escarificação das sementes, à professora Gislene que me cedeu às instalações do viveiro da UFRN para fazer experimentos de germinação e ao Biel que ajudou a regar as sementes. Quero agradecer também aos meus ajudantes de campo Geraldo e Robson que com toda paciência me acompanharam, aconselharam e ajudaram para montar o experimento, assim como a Mona e o Brunno, que ajudaram a montar as parcelas no campo. Agradecer especialmente ao diretor da Estação ecológica do Seridó (ESEC) George Batista pela cordialidade no recebimento e disposição para ajudar assim como aos vigilantes Jacinto, Joseilson, Ivo, Josenilton, Valdines, Pedro, Anderson Guerra, Moazi e Damião que foram companhia de almoços, jantares e conversas de vários meses morando no sertão. Agradeço ao Guiga e ao Guga pela ajuda com o software R e especialmente a minha mãe pelo assessoramento estatístico. Agradeço também aos meus amigos e membros do grupo de pesquisa do Carlos: Brunno, Marília, Paulo e Igor por interessantes trocas de ideias e camaradagem. Ao laboratório de ecologia que me acolheu na fase final da minha dissertação para poder terminar de escrevê-la e ao Víctor, um amigo e o melhor técnico que o laboratório poderia ter. Quero agradecer também ao ex-secretário da Pós-graduação em Ecologia Jair, o mais eficiente secretário de todas as universidades (dito por pós-graduandos de quase todos os 5 estados do Brasil), que ajudou sempre a todos os alunos com especial paciência para os “gringos”. Também agradecer especialmente ao novo secretário Talles que trabalhou muito para conseguir as passagens do membro externo da banca. Quero agradecer muito especialmente ao meu orientador Carlos, por me aceitar sem me conhecer, pela orientação já que sem ele esse trabalho não teria sido possível, e pelo exemplo que ele brinda de que é possível ser pesquisador, professor e ter uma maravilhosa família. Gostaria de agradecer aos membros da minha banca, à profesora Gislene Ganade por ter aceitado o convite, pelas valiosas sugestões que fez na qualificação e que tenho certeza vai fazer na minha defesa também, e ao professor Sergio Zalba por ter aceitado também, vindo de longe e além das criticas construtivas que acredito vai fazer e que ajudarão muito na elaboração do artigo, por ser uma constante inspiração para mim tanto como pesquisador quanto como pessoa. Gratidão! Agradeço por último à Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) pela oportunidade, formação e ajuda econômica. Agradeço à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) por quase dois anos de bolsa. Agradeço em especial aos professores das disciplinas a quem admiro tanto como pesquisadores quanto pela disposição para trabalhar em conjunto e constante troca de conhecimentos: Márcio Zikán, Gabriel Costa, Adriano Caliman, Gislene Ganade, Carlos Fonseca, Fúlvio Freire, Alexandre Fadigas, Mauro Pichorim, Luciana Carnero, Coca (José Luis de Attayde) e Renata Panoso. 6 SUMÁRIO 1 Introdução........................................................................................................................ 10 2 Materiais e Métodos....................................................................................................... 13 2.1 O bioma Caatinga........................................................................................................... 13 2.2 Área de estudo................................................................................................................ 14 2.3 Espécies do estudo......................................................................................................... 16 2.4 Delineamento experimental............................................................................................ 18 3 Resultados........................................................................................................................ 20 3.1 Efeito das plantas facilitadoras sobre os fatores abióticos.............................................. 20 3.2 Germinação..................................................................................................................... 21 3.3 Altura máxima................................................................................................................. 23 3.4 Número máximo de folhas............................................................................................... 24 3.5 Predação de sementes....................................................................................................... 25 3.6 Herbivoria média.............................................................................................................. 27 3.7 Dinâmica do número de plantas........................................................................................ 28 4 Discussão............................................................................................................................ 32 4.1 Mediação da facilitação por inimigos naturais................................................................. 35 4.2 Heterogeneidade................................................................................................................ 38 REFERÊNCIAS ANEXOS 7 RESUMO Interações positivas entre plantas nativas são forças determinantes da estrutura e composição de comunidades em habitats estressantes. Em ecossistemas áridos e semiáridos, as alterações microclimáticas exercidas por certas árvores nativas, denominadas espécies enfermeiras, são chave na facilitação do estabelecimento de plântulas de espécies arbóreas. Poucos estudos avaliam se esse mecanismo de facilitação beneficia também espécies exóticas. Este trabalho visou testar (1) se árvores nativas do bioma semiárido Caatinga estão facilitando o estabelecimento de árvores exóticas e (2) se o processo de facilitação é espécie-específica.. Realizou-se um experimento na Caatinga da Estação Ecológica do Seridó (RN, Brasil), com um desenho fatorial em blocos, incluindo duas espécies exóticas invasoras importantes, Leucaena leucocephala e Prosopis pallida, assim como cinco espécies nativas dominantes do bioma, Aspidosperma pyrifolium, Combretum leprosum, Croton sonderianus, Poincianella pyramidalis e Mimosa tenuiflora. Quatro mil sementes das espécies exóticas foram semeadas em presença e ausência das plantas enfermeiras. Os resultados mostraram que as árvores nativas facilitam a invasão das espécies exóticas neste bioma. A presença das árvores enfermeiras reduziu a temperatura do solo e incrementou tanto o número de sementes germinadas quanto a altura máxima das plântulas, assim como o número máximo de folhas e a sobrevivência das plantas. A predação de sementes de L. leucocephala foi marginalmente maior na presença das árvores nativas, enquanto que a herbivoria média das folhas foi bem maior dentro da copa, diminuindo a intensidade da facilitação. O processo de facilitação mostrou-se espécie-específico. A intensidade do efeito facilitador foi maior para L. leucocephala do que para P. pallida. A intensidade de facilitação na fase de germinação variou dependendo da espécie enfermeira, enquanto que o efeito da copa sobre a herbivoria dependeu da combinação da identidade taxonômica da espécie nativa e da exótica. Apesar da facilitação, todas as plântulas morreram passados seis meses do experimento devido a condições de extrema seca, ressaltando a importância das janelas de oportunidade para definir o sucesso da invasão. A compreensão dos mecanismos ecológicos que fazem com que a facilitação seja um processo espécie-específico pode aumentar a nossa previsibilidade espaçotemporal dos padrões de invasão biológica. Palavras-chave: Facilitação. Invasões biológicas. Semiárido. Caatinga. Espécies exóticas. Árvores nativas. Interações espécie-especificas. 8 ABSTRACT Positive interactions between native plants are determinant forces structuring community composition in stressful habitats. In arid and semiarid ecosystems, microclimatic alterations provided by certain native trees, known as “nurses”, are key factors facilitating the establishment of tree seedlings. Few studies assess if that facilitation mechanism also benefits exotic species. This work tests (1) if native trees of the Caatinga semiarid biome are facilitating the establishment of exotic trees and (2) if the facilitation process is speciesspecific. An experiment was performed in the Caatinga located at Estação Ecológica do Seridó (RN, Brazil), with a factorial design in blocks, including two important invasive exotic species, Leucaena leucocephala and Prosopis pallida, as well as five dominant native species Aspidosperma pyrifolium, Combretum leprosum, Croton sonderianus, Poincianella pyramidalis and Mimosa tenuiflora. Four thousand seeds of the exotic species were sowed in presence and absence of the nurse plants. Results showed that native trees facilitate exotic species invasion in this biome. The presence of nurse trees reduced soil temperature and increased the number of germinated seeds, the maximum seedlings height, the maximum number of leaves and plants survival. Predation of L. leucocephala seeds was marginally larger in the presence of the native trees, while average leaf herbivory was much higher within tree canopy which diminished the intensity of facilitation. The facilitation process was species-specific. Facilitation intensity was higher for L. leucocephala than for P. pallida. Facilitation intensity in the germination phase varied depending on the nurse identity, while the canopy effect on herbivory depended on the taxonomic identity of both the native and the exotic species Despite the facilitation, all seedlings died after six months from the beginning of the experiment due to extreme dry conditions, emphasizing the importance of windows of opportunity to define the invasion success. The understanding of the ecological mechanisms causing facilitation to be a species-specific process can increase our predictability of how biological invasions may occur in time and space. Key-words: Facilitation. Biological invasions. Semiarid. Caatinga. Exotic species. Native trees. Species-specific interactions. 9 Manuscrito a ser submetido ao periódico Biological invasions 10 Introdução As espécies exóticas invasoras são aquelas que, tendo sido intencionalmente ou acidentalmente introduzidas pelo homem fora da sua área de distribuição natural, se reproduzem, dispersam e persistem no novo habitat, geralmente provocando alterações deletérias às populações, comunidades e ecossistemas (Macdonald et al. 1989; Mack et al. 2000). As invasões biológicas são responsáveis pela alteração da biota de todo o planeta, sendo que não existe praticamente nenhuma área natural que não tenha sido modificada. Invasões biológicas alteram também processos evolutivos chegando inclusive a causar extinções locais ou globais (Cronk e Fuller 1995). O sucesso de invasão de uma determinada planta exótica irá ser dependente de sua interação ecológica com as demais espécies da comunidade, tanto com o mesmo nível trófico quanto com os níveis tróficos superiores. A Hipótese da Resistência Biótica avalia o papel da competição interespecífica na resistência que a comunidade de plantas nativas apresenta à invasão pelas espécies exóticas. Esta competição pode ocorrer tanto acima do solo (i.e. competição por luz) como abaixo do solo (i.e. água e nutrientes), ou mesmo através de interferência, como é o caso da alelopatia (Callaway e Aschehoug 2000; Bais et al. 2003; Seabloom et al. 2003; Levine et al. 2004; Von Holle 2005; Callaway e Maron 2006; Callaway et al. 2008;). A Teoria de Flutuação de Recursos ressalta que muitas vezes o sucesso de invasão vai ser dependente de janelas de oportunidade temporais e espaciais que levam a uma diminuição dos processos competitivos (Davis et al. 2000). Além disto, a Hipótese da Evolução no Aumento da Capacidade Competitiva ressalta que após o estabelecimento em uma nova comunidade, populações reduzidas de especies exóticas podem sofrer rápida seleção de características que favoreçam o seu sucesso invasor, como modificações em taxa de crescimento, tamanho, fecundidade e alocação em mecanismos de defesa (Crawley 1987; Blossey e Notzöld 1995). A Hipótese da Facilitação, no entanto, ressalta que em determinados contextos ecológicos as espécies nativas podem facilitar a entrada das espécies exóticas em comunidades naturais (Morris e Wood 1989; Vitousek e Walker 1989; Richardson et al. 2000). Um tipo particularmente importante de facilitação é aquela oferecida por plantas enfermeiras que podem possibilitar ou estimular a germinação, estabelecimento e crescimento das espécies exóticas (Niering et al. 1963; Holmgren et al. 1997; Gómez-Aparicio et al. 2004). Esta ação acaba por criar associações espaciais positivas entre espécies nativas e exóticas 11 (Maron e Connors 1996; Arredondo et al. 2009; Cushman et al. 2011). Dos mecanismos propostos para explicar as interações positivas entre as plantas enfermeiras e as plantas exóticas beneficiadas, o amortecimento da temperatura tem a evidência mais forte, seguido pelo aumento na disponibilidade de água e nutrientes, proteção contra herbivoria ou pisoteio, e suporte físico (Flores e Jurado 2003). Em algumas situações, espécies exóticas podem facilitar a entrada de outras espécies exóticas criando sinergia e causando efeitos ecossistêmicos mais severos do que as espécies causariam independentemente (Callaway e Walker 1997; Simberloff e Von Holle 1999; Richardson et al. 2000). Apesar das interações positivas entre plantas enfermeiras e plantas beneficiadas serem um fenômeno encontrado em diversos ambientes pelo mundo, esse tipo de interação tende a ser mais frequente em regiões áridas e semiáridas (Flores e Jurado 2003). Dentre os mecanismos facilitadores que podem explicar este padrão, a diminuição da temperatura e da radiação parecem ser os mais importantes, seguidos pela diminuição do estresse hídrico (Franco e Nobel 1988; Valiente-Banuet et al. 1991). A Caatinga brasileira, por ser um ambiente semiárido, é um bioma onde interações positivas podem ser esperadas. Estudos recentes demonstram que há facilitação entre espécies nativas da Caatinga e que este processo pode ser importante para restauração de áreas degradadas (Meiado 2008; Paterno et al., submetido). No entanto, não existem estudos que investiguem se a invasão do bioma por plantas exóticas está sendo facilitada pelas espécies nativas e o quanto este tipo de processo é comum. O efeito de uma planta nativa sobre uma espécie exótica pode, assim, variar em sinal e intensidade, potencialmente gerando interações espécie-específicas. Esta especificidade é gerada pela grande variação interespecífica das características fisiológicas, morfológicas e ecológicas tanto das nativas quanto das espécies exóticas. Essas relações espécie-específicas podem ter efeitos importantes na estrutura espacial do processo de invasão (Callaway 1992; Cushman et al. 2011). Manchas ou a maior densidade de determinadas espécies nativas em determinadas áreas podem facilitar a invasão local de certas espécies exóticas, mas não de outras, gerando uma distribuição espacial não aleatória das espécies exóticas. Essas interações espécie–específicas podem, portanto, modificar a heterogeneidade ambiental tanto em pequena como em grande escala. A intensidade do processo de facilitação pode variar entre os diferentes estágios ontogenéticos (Ganade e Brown 2002; Miriti 2006). Nos desertos as plantas enfermeiras 12 reduzem a temperatura e aumentam a disponibilidade de água para os primeiros estágios da plântula (Franco e Nobel 1988; Bruno et al. 2003). Uma vez que a espécie beneficiada alcança certo tamanho, aquela que era sua planta enfermeira começa a prejudicá-la por sombreamento e a competir por recursos (água e nutrientes). É importante notar que os mecanismos associados à facilitação ou competição podem ocorrer concomitantemente (Hunter e Aarsen 1988). O efeito de uma determinada espécie de planta sobre outra é dependente do balanço líquido de todos os mecanismos envolvidos em sua interação, inclusive mecanismos envolvendo outros níveis tróficos. A Hipótese da Liberação dos Inimigos (Elton 1958; Keane e Crawley 2002), que é uma das principais hipóteses que procuram explicar o sucesso invasor das espécies exóticas, envolve interações multitróficas. Segundo esta hipótese, ao migrar de sua área de origem para uma nova localidade de ocorrência, as espécies exóticas escapam dos seus inimigos naturais, herbívoros e patógenos, que mantêm as suas populações sob controle na área de origem. A ausência ou redução da intensidade de herbivoria, por exemplo, pode disponibilizar mais energia para a reprodução e fomentar o aumento populacional. Além disto, ao diminuir a necessidade de investimento em defesas químicas e físicas contra herbivoria, as plantas exóticas com características que aprimoram o desempenho invasor podem ser selecionadas (Crawley 1987; Keane e Crawley 2002). Como a espécie enfermeira é uma potencial fonte de herbívoros e patógenos para as plantas exóticas invasoras, a proximidade filogenética, a similaridade de defesas químicas e a similaridade dos inimigos naturais entre as duas espécies pode alterar o sinal e a intensidade da interação. Nesse trabalho, nós testamos experimentalmente se a invasão da Caatinga por duas das mais agressivas espécies exóticas registradas, Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit., e Prosopis pallida (H. & B. ex. Willd.) (ambas da família Fabaceae, subfamília Mimosoideae) está sendo facilitada por cinco espécies de árvores dominantes do bioma, Poincianella pyramidalis (Tul.) L.P. Queiroz (Fabaceae, Caesalpinoideae), Mimosa tenuiflora (Willd.) Poiret (Fabaceae, Mimosoideae), Combretum leprosum Mart. (Combretaceae), Croton sonderianus Muell. Arg. (Euphorbiaceae) e Aspidosperma pyrifolium Mart. (Apocynaceae). Em particular, testamos se os processos envolvidos no recrutamento das plântulas das espécies exóticas (germinação, estabelecimento, crescimento e sobrevivência): (1) são facilitados ou inibidos pelas espécies nativas; (2) se a intensidade de facilitação ou inibição varia entre as espécies nativas; (3) se a intensidade de facilitação ou inibição varia entre as 13 espécies exóticas, (4) se o efeito da copa das árvores nativas no recrutamento das exóticas é afetado pela combinação das identidades das espécies facilitadoras e exóticas, ou seja, se a interação é espécie específica e (5) como os inimigos naturais modulam as interações plantaplanta. Como a Caatinga é um ambiente hidricamente estressante nós esperamos que as plantas exóticas sejam facilitadas pelas nativas e, dadas as diferenças eco-morfológicas das espécies, esperamos que a intensidade da facilitação seja espécie-específica. Além disto, como no semiárido as plantas estabelecidas servem de abrigo para a fauna, nós esperamos que os inimigos naturais associados às espécies enfermeiras irão atuar de forma a diminuir a intensidade da facilitação. Materiais e Métodos O Bioma Caatinga A Caatinga é uma savana estépica cuja distribuição é restrita ao semi-árido brasileiro, possuindo uma abrangência de 844.453 Km² (11% do território nacional) (Santos et al. 2011; MMA 2013). Constitui-se por um mosaico de arbustos espinhosos e florestas tropicais sazonalmente secas, com índices pluviométricos baixos, entre 300 e 1000 mm por ano. O nome Caatinga vem da língua Tupi: ca'a (mata ou floresta) + tî (branca) + ´ngá (semelhante a)], ou simplesmente mata branca (Queiroz 2008). Como a área foi colonizada desde o século XIV, a agricultura, a pecuária, a extração de lenha e as demais atividades humanas já levaram a uma perda de 46% da área original (MMA 2013). A Caatinga possui uma grande quantidade de espécies endêmicas, representando 33% da flora conhecida (Cavalcante e Major 2006), sendo sua conservação fundamental para a biodiversidade brasileira (Leal et al. 2003). Porém, é um dos ambientes menos estudados no Brasil, possuindo apenas 7,5% da área protegida em unidades de conservação, das quais só 1% é de Proteção Integral (MMA 2013). A Lista de Espécies da Flora do Brasil (LEFB) (2013) registra 659 espécies de plantas exóticas no Brasil, sendo que mais de 213 espécies são registradas para o bioma Caatinga, no entanto este número é claramente subestimado (Almeida 2009). Dentro desse domínio fitogeográfico, 14 reconhecem-se como mais abundantes Prosopis juliflora, Calotropis procera, Nicotiana glauca, Melinis repens e Leucaena leucocephala (Cavalcante e Major 2006; LEFB 2013). Área de Estudo O estudo foi realizado na Estação Ecológica do Seridó (6º35’S e 06º40’S, 37º20’ e 37º39’W) (Fig. 1, Anexo B a). Trata-se de uma área de preservação permanente situada no sudoeste do Rio Grande do Norte, município de Serra Negra do Norte. A Estação está imersa no domínio do bioma Caatinga, possuindo 1.128 ha. O clima é classificado como semiárido pelo sistema climático de Köppen. De acordo com dados históricos da unidade de observação meteorológica da Estação (1995-2012), a temperatura média anual é de 30,7 ºC. O regime de precipitação é de verão-outono, com chuvas concentrando-se entre janeiro e maio, sendo a pluviosidade total variável entre 350 a 800 mm anuais (Fig. 2). Figura 1. Mapa da Caatinga brasileira (esquerda), ressaltando a localização da Estação Ecológica do Seridó e da área experimental (centro), mostrando a distribuição esquemática dos blocos, parcelas e subparcelas experimentais (direita). 15 Duas estações são reconhecidas na Caatinga, uma chuvosa e outra seca. A estação chuvosa possui alta imprevisibilidade na frequência com que acontece, a quantidade pluviométrica que precipita assim como na sua duração. As chuvas são geralmente torrenciais e as condições de solo raso e pedregoso dificultam a retenção de água. Durante o período experimental (janeiro-junho de 2012), as chuvas estiveram muito abaixo da média histórica nos meses de março, abril e maio (Fig. 2). Entre as perturbações anteriores à criação da Estação em 1982, encontra-se a construção de um açude, extração de madeira e introdução de espécies exóticas como Prosopis juliflora, P. pallida e Leucaena leucocephala (Simon, 2004). Além disso, em sua área eram desenvolvidas atividades de pecuária e cultivo de algodão. A vegetação em geral é caducifólia, xerófila e espinhosa, dependendo do mosaico de solos e da disponibilidade hídrica (Velloso et al. 2002). Figura 2. Precipitação histórica (1990-2012) do Município de Caicó (RN) onde a área de estudo está localizada (Estação Ecológica do Seridó). No Box-plot, o traço grosso horizontal representa a mediana e o retângulo engloba o primeiro e terceiro quartil. As linhas verticais tracejadas representam 1,5 vezes a distância interquartil ou os valores extremos (mínimo ou máximo) enquanto os círculos abertos destacam as observações que passam essa distância. A linha grossa tracejada destaca a precipitação mensal observada durante o ano experimental (2012). 16 Espécies do Estudo Para este estudo foram escolhidas duas espécies de plantas exóticas introduzidas na Caatinga: Prosopis pallida (H. & B. ex. Willd.) e Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit. Ambas as espécies pertencem à família Fabaceae, sendo esta reconhecida mundialmente como uma das mais bem sucedidas famílias de invasoras, talvez devido a sua capacidade de fixar nitrogênio e sua grande variedade de usos como alimento, recurso madeireiro, planta ornamental e forragem para gado (Richardson et al. 2000). Prosopis pallida é uma espécie originária do Peru, Equador e sul da Colômbia. Na área nativa é atualmente utilizada como lenha e carvão vegetal, sendo suas vagens muito doces e, portanto, utilizadas tanto como forragem para gado quanto para consumo humano a partir da farinha extraída para elaboração de pães e bolos (Harris et al. 2002). Esta espécie está sendo introduzida em vários países como combustível e forragem para gado, tornando-se uma espécie invasora principalmente no Brasil (nordeste), Austrália, e África do Sul (Pasiecznik et al. 2004). Pode sobreviver em áreas com baixa precipitação e períodos prolongados de seca, o que facilita seu estabelecimento em locais inóspitos (Pasiecznik et al. 2001). Trata-se de uma planta arbórea, xerófita, espinhosa, presente em solos rochosos, arenosos e/ou salinos, e com frequência invadindo cursos de água. Os frutos são legumes indeiscentes, com média de 20 sementes. A dispersão das sementes pode ser hidrocórica ou zoocórica, sendo o gado o principal agente de dispersão no semiárido brasileiro. As sementes que não conseguem germinar uma vez expostas, poder ficar latentes no solo por um período de 10 anos (GISP 2005). Trata-se de uma espécie muito similar à Prosopis juliflora, o que traz muitos problemas nas áreas invadidas já que se registram erros de identificação inclusive nos herbários (Freire et al., em preparação). Nós utilizamos a chave de identificação proposta por Pasiecznik e colaboradores (2004), baseada em caracteres foliares fáceis de reconhecer no campo: número de pares de folíolos, comprimento do folíolo e comprimento do pecíolo. P. pallida é citada como invasora no Brasil no livro GISP 2005 (El Programa Mundial Sobre Espécies Invasoras), porém ainda não foi incluída na lista de espécies invasoras publicada pelo Instituto Hórus (até junho de 2013). Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit é uma espécie originária da América Central e do México (Hórus 2013), amplamente cultivada devido à grande gama de usos que se faz da mesma (principalmente forragem para gado e lenha) (GISP 2005). Diversos estudos atribuemlhe a característica de planta invasora em diversas regiões do mundo (Scherer et al. 2005), que 17 levaram à sua inclusão na lista das 100 espécies invasoras mais agressivas do planeta, elaborada pela União Mundial para a Conservação da Natureza – IUCN (Lowe et al. 2000). Invade margens de florestas, beiras de estradas, áreas degradadas e beiras de rios (Hórus 2013). Se trata de uma árvore pequena, de entre 5 e 10 m de altura. Cada vagem contém aproximadamente 20 sementes. A espécie apresenta autofecundação, de forma que até mesmo indivíduos isolados produzem sementes, o que facilita grandemente a sua dispersão. Floresce e produz sementes continuamente ao longo do ano, desde que haja umidade. As sementes são dispersas principalmente por gravidade, mas também por anemocoria e zoocoria (formigas) (Escobar et al. 2007, Hórus 2013). O banco de sementes tem longa viabilidade no solo, entre 10 e 20 anos (Hórus 2013). As cinco espécies nativas lenhosas escolhidas são: Poincianella pyramidalis (Tul.) L.P. Queiroz (Fabaceae Caesalpinoideae), Mimosa tenuiflora (Willd.) Poiret (Fabaceae Mimosoideae), Combretum leprosum Mart. (Combretaceae), Croton sonderianus Muell. Arg. (Euphorbiaceae), e Aspidosperma pyrifolium Mart. (Apocynaceae). P. pyramidalis é uma espécie endémica de ampla ocorrência na Caatinga, que pode atingir até 8 metros de altura. As folhas são bipinadas com folíolos coriáceos. Esta espécie possui uma fenologia particular, perdendo as folhas mais tardiamente quando começa o período seco em relação às outras espécies, sendo que alguns indivíduos por vezes não perdem as folhas. Nesse mesmo sentido, quando começa o período de chuvas é uma das primeiras a produzir folhas. Portanto, o tempo de sombreamento abaixo da copa da catingueira é maior do que em muitas outras espécies da Caatinga. M. tenuiflora é uma espécie nativa de distribuição ampla e perene. As árvores são de porte pequeno e muito conhecidas pelos espinhos em seus ramos. Possui folhas bipinadas de folíolo pequeno. C. leprosum é uma espécie nativa caducifólia pioneira de matas secundárias secas. Trata-se de uma árvore pequena que pode atingir até quatro metros de altura, possuindo copa globosa e folhas simples e opostas. C. sonderianus é uma espécie nativa caducifólia, que perde todas as folhas logo depois da estação chuvosa e só rebrota após um período de quatro e seis meses quando começam as chuvas. As árvores pequenas medem entre 2-3 metros de altura e as folhas são simples. A. pyrifolium é uma espécie endémica de ocorrência ampla, perene e de sucessão secundária. As árvores tem tamanho médio, entre 7-8 metros, possuem folhas simples, alternas e ovais de entre 4-9 cm de comprimento formando uma copa globosa que projeta sombra fechada. A escolha das espécies de árvores nativas foi feita por estas se tratarem de espécies de maior abundancia na área (Amorim et al. 2005), tendo as sementes das exóticas maior probabilidade de cair embaixo da sua copa. É 18 importante destacar o fato de que as duas primeiras são facilitadoras de plantas nativas no bioma Caatinga (Paterno et al., submetido), assim como também pioneiras nos processos de sucessão. Delineamento experimental O delineamento experimental foi de uma ANOVA split-plot fatorial em bloco, com três tratamentos: copa, espécie facilitadora e espécie exótica. O fator copa, com dois níveis, dentro e fora da copa da planta facilitadora, permite testar o efeito da presença da planta nativa facilitadora sobre o estabelecimento, crescimento e sobrevivência da planta exótica alvo. O fator espécie facilitadora com cinco níveis, Poinceianella pyramidalis, Combretum leprosum, Croton sonderianus, Mimosa tenuiflora e Aspidosperma pyrifolium, permite testar se o efeito da facilitação depende da identidade da espécie nativa facilitadora. O fator espécie exótica com dois níveis, Leucaena leucocephala e Prosopis pallida, permite testar se o efeito da facilitação depende da identidade da espécie exótica alvo. O experimento foi realizado em 10 blocos de forma a controlar a heterogeneidade edáfica observada na área. Cada bloco consistiu de uma árvore de cada uma das cinco espécies de nativas facilitadoras sendo que para cada árvore estabeleceu-se um plote dentro e um plote fora da sua copa para cada uma das duas espécies exóticas. As árvores do experimento foram escolhidas aleatoriamente entre todos os indivíduos isolados do bloco com um mínimo de 25 cm de circunferência à altura do solo. Na região norte e sul da copa de cada árvore, a 50 cm do tronco, estabeleceu-se um plote de 40 × 50 cm, denominado dentro da copa. Além disso, dois plotes idênticos foram estabelecidos em área aberta, entre 0,5 e 5,0 m do tronco, sendo estes denominados fora da copa. Em cada plote, uma grade de 20 sementes de Prosopis pallida ou de Leucaena leucocephala foram plantadas com um espaçamento de 10 cm entre si e a 5 mm de profundidade de solo, sendo cada semente marcada individualmente com varas de madeira de 10 cm (Anexo B d). A posição de cada espécie nos tratamentos foi aleatorizada. Quatro mil sementes (dois mil de cada espécie exótica) foram coletadas dentro da Estação Ecológica do Seridó no mês de novembro de 2011. Distintos indivíduos foram amostrados com intuito de obter variabilidade genética. As sementes foram armazenadas em envelopes de papel a temperatura ambiente até o momento da escarificação, prévio à 19 semeadura. Ambas as espécies foram sujeitas a um tratamento de escarificação química com ácido sulfúrico devido ao fato das sementes apresentarem dormência tegumentar (ver Anexo A). O experimento de campo foi iniciado em janeiro de 2012 com o registro semanal do número de sementes germinadas em cada plote. Depois de estabelecidas as plântulas, a altura máxima das plântulas, o número máximo de folhas e a percentagem de herbivoria foram registrados mensalmente. A predação de sementes foi registrada mediante procura ativa das sementes em abril de 2012, contudo os dados de Prosopis pallida não foram considerados confiáveis e não foram analisados, pelo fato das sementes serem menores e de coloração similar ao substrato. Em abril de 2012, a temperatura e a umidade do solo foram registradas dois dias após um evento de chuva, com um termo-higrômetro digital, a uma profundidade de 1 cm, dentro e fora da copa de cada árvore nativa utilizada no estudo. A percentagem de herbivoria foi avaliada segundo as categorias descritas por Arnold e Fonseca (2011). A proporção de área herbivorada por folha foi avaliada visualmente e designada a uma das seguintes categorias de dano: 0 = intacta; 1 = 1–6%; 2 = 6–12%; 3 = 12– 25%, 4 = 25–50%; 5 = 50–75%; 6 = 75–99%. Plantas vivas que foram completamente desfolhadas foram atribuídos à categoria 6. Um índice de herbivoria por parcela, nomeado como “Herbivoria média”, foi obtido de acordo com a seguinte fórmula: Herbivoria média = ∑ Fi Ci / N onde, Fi é o número de folhas herbivoradas em cada categoria de dano, Ci é o ponto médio de cada categoria de dano (i.e. C0 = 0; C1 = 3,5; C2 = 9; C3 = 18,5; C4 = 37,5 ; C5 = 62,5; C6 = 87), e N é o número total de folhas presentes por parcela. O índice foi modificado por Benitez-Malvido e colaboradores (1999). Para analisar as variáveis altura máxima e número máximo de folhas, foi considerado unicamente o valor máximo de cada indivíduo, e com esses valores foi calculado um valor médio por parcela. O número máximo de folhas e a herbivoria média foram logtransformados [ln (x + 1)] devido à falta de normalidade dos resíduos. As variáveis temperatura, umidade, percentagem de germinação, altura máxima das plântulas, numero máximo de folhas e herbivoria média foram analisadas por uma ANOVA split-plot, enquanto 20 que para a variável número de plântulas estabelecidas por parcela foi acrescentado um fator de medidas repetidas no tempo. A mortalidade das plântulas foi também registrada mensalmente, registrando-se as seguintes causas aparentes: dessecação (S), herbivoria (H), pisoteio (P), deficiência nutricional (N), fungo (F), desconhecida (D). Em junho de 2012 todas as plantas haviam morrido e o experimento foi finalizado. O teste de LSD (Least Significant Difference) de Fischer (α = 0,05) foi utilizado para separação de médias. Todos os contrastes que aparecem na seção resultados foram avaliados com o teste citado e não será aclarado especificamente. O teste de Shapiro-Wilks foi aplicado para testar a normalidade dos dados. Os softwares utilizados para realizar as analises estatísticas foram InfoStat (Di Rienzo et al, 2009) e R 2.15.0 (R Development Core Team, 2012). Resultados Efeito das plantas facilitadoras sobre os fatores abióticos A temperatura média do solo dentro da copa das espécies facilitadoras foi de 37,4°C ± 1,0 [EP], menor do que fora da copa das mesmas (43,8°C ± 1,0) (F[1,45] = 165,01; P < 0,001, Fig. 3a, Tabela 1). A diferença de temperatura dentro e fora da copa também variou entre facilitadoras (F[4,45] = 3,25; P < 0,020), sendo esta diferença maior para Combretum leprosum (9,65°C), seguida por Aspidosperma pyrifolium (7,08°C), Poincianella pyramidalis (5,54°C), Mimosa tenuiflora (5,02°C) e Croton sonderianus (4,8°C). A menor temperatura média dentro da copa foi registrada para C. leprosum, sendo significativamente menor do que as temperaturas registradas dentro de M. tenuiflora e C. sonderianus. A umidade média do solo (24,3% ± 1,0) foi similar dentro e fora da copa das espécies facilitadoras, assim como entre facilitadoras (Fig. 3b, Tabela 1). 21 Figura 3. Variação de (a) temperatura (°C) e (b) umidade (%) do solo dentro (cinza escuro) e fora (cinza claro) da copa nas espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy). Linhas verticais representam ±1 EP. Tabela 1. Modelo linear generalizado analisando a temperatura (°C) e umidade relativa (%) do solo em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da identidade da espécie facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus, C. leprosum). Temperatura do solo (°C) Fonte de Variação g.l. SQ MQ Facilitadora 4 3,51 0,88 Bloco 9 568,42 63,16 Bloco*Facilitadora 36 354,36 9,84 Copa 1 Copa*Facilitadora 4 81,14 20,28 Erro 45 280,83 6,24 Total 99 2318,03 F Umidade do solo (%) SQ MQ F 0,985 62,94 15,74 1,91 0,131 6,42 <0,001 432,24 48,03 5,82 0,001 297,26 8,26 0,04 0,04 0,04 0,837 3,66 0,92 0,97 0,431 42,3 0,94 0,09 P 1029,77 1029,77 165,01 <0,001 3,25 0,020 P 838,44 Germinação A taxa de germinação de sementes de Leucaena leucocephala e Prosopis pallida foi maior dentro da copa das facilitadoras do que fora delas, e diferente entre espécies exóticas (F[1,135] = 6,82; P = 0,010; Fig. 4a,b; Tabela 2). O efeito da copa sobre a taxa de germinação 22 foi maior para L. leucocephala (22%) do que para P. pallida (9%). Apesar de terem apresentado taxas de germinação similares fora da copa, L. leucocephala atingiu uma taxa de germinação maior do que P. pallida dentro da copa. Foram detectadas diferenças significativas entre L. leucocephala e P. pallida, tanto em Poincianella pyramidalis quanto em Combretum leprosum dentro da copa. Figura 4. Número médio (±1 EP) de sementes germinadas por parcela de (a) Leucaena leucocephala e (b) Prosopis pallida dentro e fora da copa das espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite), e P. pyramidalis (Popy). Tabela 2. Modelo linear generalizado analisando o número de sementes germinadas das espécies exóticas Leucaena leucocephala e Prosopis pallida em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e C. leprosum). Fonte de Variação SQ g.l. MQ F P Facilitadora 168 4 42 3,2 0,024 Bloco 569,1 9 63,23 4,81 0,003 Bloco*Facilitadora 472,9 36 13,14 Exótica 124,82 1 124,82 11,08 0,001 Copa 462,08 1 462,08 41 <0,001 Facilitadora*Exótica 6,58 4 1,65 0,15 0,964 Copa*Facilitadora 59,32 4 14,83 1,32 0,267 Copa*Exótica 76,88 1 76,88 6,82 0,010 Copa*Facilitadora*Exótica 94,42 4 23,61 2,09 0,085 Erro 1521,4 135 11,27 Total 3555,5 199 23 Altura máxima A altura máxima alcançada pelas plântulas de Leucaena leucocephala e de Prosopis pallida foi maior dentro do que fora da copa (F[1,120] = 65,78; P < 0,001; Fig. 5a,b; Tabela 3). A intensidade desta facilitação foi determinada pela identidade da espécie facilitadora (F[4,120] = 2,98; P = 0,022), assim como também pela identidade da exótica (F[1,120] = 6,16; P = 0,014). A altura média dentro da copa para L. leucocephala foi 60% maior do que fora da mesma, sendo a altura máxima de P. pallida 20% maior dentro da copa das facilitadoras. Existem diferenças significativas entre dentro e fora da copa para todas as facilitadoras, exceto em Poincianella pyramidalis. Aspidosperma pyrifolium e Combretum leprosum se comportaram de forma similar, facilitando ambas as exóticas dentro da sua copa, enquanto que Croton sonderianus unicamente facilitou o crescimento de L. leucocephala, e Mimosa tenuiflora só o de P. pallida. Fora da copa a altura máxima foi maior em P. pallida do que em L. leucocephala, sendo que dentro de cada exótica foi similar entre as espécies facilitadoras. Figura 5. Altura máxima média (em centímetros) atingida por (a) Leucaena leucocephala e (b) Prosopis pallida dentro e fora da copa das espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy). As linhas verticais representam ±1 EP. 24 Tabela 3. Modelo linear generalizado analisando a altura máxima atingida pelas espécies exóticas L. leucocephala e P. pallida em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da espécie facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e C. leprosum). Fonte de Variação Facilitadora Bloco Bloco*Facilitadora Copa Exótica Facilitadora*Exótica Copa*Facilitadora Copa*Exótica Copa*Facilitadora*Exótica Erro Total SQ 12,45 23,77 67,88 66,01 37,91 7,01 11,95 6,19 7,4 120,42 360,99 g.l. 4 9 36 1 1 4 4 1 4 120 184 MQ 3,11 2,64 1,89 66,01 37,91 1,75 2,99 6,19 1,85 1 F 1,65 1,40 P 0,183 0,224 65,78 37,77 1,75 2,98 6,16 1,84 <0,001 <0,001 0,144 0,022 0,014 0,125 Número máximo de folhas O número máximo de folhas de Leucaena leucocephala por parcela foi 46% maior dentro da copa das espécies facilitadoras do que fora, sendo que para Prosopis pallida os valores foram similares (F[1,120] = 19,55; P < 0,001; Fig. 6a,b; Tabela 4). Distintas espécies facilitadoras provocaram acréscimos diferentes no número máximo de folhas (F[4,120] = 2,43; P = 0,051). L. leucocephala atingiu um número máximo de folhas 40% maior dentro de Aspidosperma pyrifolium, Combretum leprosum e Poincianella pyramidalis do que das outras facilitadoras, enquanto que os valores para P. pallida foram similares. Fora da copa o número máximo de folhas foi similar entre exóticas. 25 Figura 6. Número máximo médio de folhas atingido por (a) Leucaena leucocephala e (b) Prosopis pallida dentro e fora da copa das espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy). As linhas verticais representam ±1 EP. Tabela 4. Modelo linear generalizado analisando o número máximo médio de folhas (ln(x+1)) atingida pelas espécies exóticas L. leucocephala e P. pallida em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da espécie facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e C. leprosum). Fonte de Variação Facilitadora Bloco Bloco*Facilitadora Copa Exótica Facilitadora*Exótica Copa*Facilitadora Copa*Exótica Copa*Facilitadora*Exótica Erro Total SQ 2,22 16,75 28,79 19,8 11,97 1,64 4,58 9,2 2,76 56,46 154,17 g.l. 4 9 36 1 1 4 4 1 4 120 184 MQ 0,56 1,86 F 0,70 2,33 P 0,600 0,035 19,8 11,97 0,41 1,15 9,2 0,69 0,47 42,09 25,43 0,87 2,43 19,55 1,47 <0,001 <0,001 0,483 0,051 <0,001 0,217 Predação de sementes A predação de sementes de Leucaena leucocephala foi ligeiramente maior dentro do que fora da copa, esta diferença sendo marginalmente significativa (F[1,45] = 2,86; P = 0,098; 26 Fig. 7, Tabela 5). A taxa de predação foi similar entre espécies facilitadoras (F[4,36] = 1,83; P = 0,145) e o efeito da copa não variou entre facilitadoras (F[4,45] = 0,51; P = 0,729). No entanto, a taxa de predação foi muito baixa, variando entre 0,5% sementes predadas por parcela sob a copa de Combretum leprosum até 7% de sementes predadas por parcela fora da copa de Aspidosperma pyrifolium. Figura 7. Número médio (±1 EP) de sementes de Leucaena leucocephala predadas por parcela em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da identidade da espécie facilitadora. Símbolos: A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite), e P. pyramidalis (Popy). Tabela 5. Modelo linear generalizado analisando o número médio de sementes de Leucaena leucocephala predadas por parcela em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da identidade da espécie facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e C. leprosum). Fonte de Variação SQ g.l. MQ F P Facilitadora 5,54 4 1,39 1,83 0,145 Bloco 6,49 9 0,72 0,95 0,494 Bloco*Facilitadora 27,26 36 0,76 Copa 2,89 1 2,89 2,86 0,098 Copa*Facilitadora 2,06 4 0,52 0,51 0,729 Erro 45,55 45 1,01 Total 89,79 99 27 Herbivoria média A herbivoria média foi maior dentro do que fora da copa (F[1,120] = 26,48; P < 0,001; Fig. 8a,b, Tabela 6), indicando que os herbívoros estão diminuindo a intensidade da facilitação. O efeito da copa sobre a herbivoria foi afetado pela combinação das identidades das espécies facilitadoras e das exóticas (Interação Copa*Facilitadora*Exótica, F[4,120] = 2,98; P = 0,022). A herbivoria média de Leucaena leucocephala foi mais de duas vezes superior dentro da copa das espécies facilitadoras, sendo estatisticamente diferente dentro e fora da copa das mesmas, exceto em Mimosa tenuiflora e Poincianella pyramidalis. A herbivoria média para Prosopis pallida foi similar dentro e fora da copa, sendo que os valores dentro da mesma foram sete vezes menores que para L. leucocephala. Figura 8. Herbivoria média registrada para as espécies exóticas (a) Leucaena leucocephala e (b) Prosopis pallida dentro e fora da copa das espécies facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy). As linhas verticais representam ±1 EP. 28 Tabela 6. Modelo linear generalizado analisando a herbivoria média (ln(x+1)) atingida pelas espécies exóticas L. leucocephala e P. pallida em função da posição em relação a copa (dentro e fora) e da espécie facilitadora (M. tenuiflora, P. pyramidalis, A. pyrifolium, C. sonderianus e C. leprosum). Fonte de Variação Facilitadora Bloco Bloco*Facilitadora Exótica Copa Facilitadora*Exótica Copa*Facilitadora Copa*Exótica Copa*Facilitadora*Exótica Erro Total SQ 2,5 4,9 20,65 21,08 10,14 1,02 3,08 5,18 4,57 45,98 119,09 g.l. 4 9 36 1 1 4 4 1 4 120 184 MQ 0,62 0,54 0,57 21,08 10,14 0,25 0,77 5,18 1,14 0,38 F 1,09 0,95 P 0,377 0,497 55,02 26,48 0,67 2,01 13,52 2,98 <0,001 <0,001 0,617 0,097 <0,001 0,022 Dinâmica do número de plantas A dinâmica de sobrevivência das plântulas exóticas foi incrementada pela presença das espécies facilitadoras, sendo esse acréscimo diferente para Leucaena leucocephala e Prosopis pallida (Interação Copa*Exótica*Tempo, F[2,360] = 7,90; P = 0,001; Fig. 9a,b; Tabela 7). A intensidade do efeito foi muito maior para L. leucocephala (100%) do que para P. pallida (60%). A dinâmica da sobrevivência de plântulas das espécies exóticas também variou dentro e fora da copa de forma diferente para as distintas espécies facilitadoras (Interação Copa*Facilitadora*Tempo, F[8,360] = 3,48; P = 0,001). O incremento no estabelecimento das plântulas de espécies exóticas foi significativo para todas as espécies facilitadoras exceto para Croton sonderianus, assim como para os meses de fevereiro e março, entretanto em abril foi similar. A dinâmica de plântulas foi similar dentro da copa entre espécies facilitadoras para cada mês, porém diferente entre meses. Fora da copa fevereiro diferiu de março, mas não assim de abril, exceto para C. sonderianus. A dinâmica foi diferente entre espécies exóticas dentro da copa das facilitadoras em fevereiro e março, sendo similar tanto em abril quanto nos diferentes meses fora da copa. 29 30 Figura 9. Dinâmica temporal do número de plantas das espécies exóticas Leucaena leucocephala (círculo, L) e Prosopis pallida (triângulo, P) dentro (símbolo fechado, D) e fora (símbolo aberto, F) da copa das espécies nativas facilitadoras A A. pyrifolium, B C. leprosum, C C. sonderianus, D M. tenuiflora e E P. pyramidalis. As linhas verticais representam ±1 EP. 31 Tabela 7. Modelo linear generalizado, com medidas repetidas, analisando a dinâmica do número de plantas das espécies exóticas Leucaena leucocephala (círculo) e Prosopis pallida (triângulo) dentro (símbolo fechado) e fora (símbolo aberto) da copa das espécies nativas facilitadoras A. pyrifolium (Aspy), C. leprosum (Cole), C. sonderianus (Crso), M. tenuiflora (Mite) e P. pyramidalis (Popy). Fonte de Variação (Intercepto) Facilitadora Exótica Copa Facilitadora*Exótica Copa*Facilitadora Copa*Exótica Copa*Facilitadora*Exótica Tempo Tempo*Facilitadora Tempo*Exótica Tempo*Copa Tempo*Facilitadora*Exótica Tempo*Copa*Facilitadora Tempo*Copa*Exótica Tempo*Copa*Facilitadora*Exótica g.l. num 1 4 1 1 4 4 1 4 2 8 2 2 8 8 2 8 g.l. den 360 36 135 135 135 135 135 135 360 360 360 360 360 360 360 360 F 142,11 2,44 1,15 52,05 1,76 1,96 6,70 0,56 583,48 2,43 7,50 41,38 0,54 3,48 7,90 1,07 P <0,001 0,064 0,286 <0,001 0,141 0,105 0,011 0,689 <0,001 0,014 0,001 <0,001 0,829 0,001 <0,001 0,382 Das 4000 sementes colocadas no campo, 2756 (68,9%) germinaram. Destas, 2347 (85%) morreram por sequia, 243 (9%) por herbivoria, 12 (0,4%) por falta de nutrientes, 2 (0,1%) por ataque de fungos, 1 (0,04%) por pisoteio e as restantes 153 (6%) por causas desconhecidas. Assim, todas as plântulas de ambas as espécies exóticas, tanto dentro como de fora da copa morreram seis meses após o plantio. 32 Discussão Nosso experimento demonstra, pela primeira vez, que árvores nativas da Caatinga estariam facilitando o processo de invasão do bioma por árvores exóticas. Como as árvores nativas utilizadas neste estudo são extremamente frequentes e espacialmente espalhadas pelo bioma, nossos resultados sugerem que a facilitação é um importante mecanismo para explicar como, mesmo sob as condições locais estressantes, pelo menos 213 espécies exóticas pertencentes a 67 famílias (Almeida 2009) conseguiram invadir a Caatinga. Em particular, os resultados ajudam a explicar como Prosopis já conseguiu invadir uma área de milhares de hectares do bioma Caatinga (Nascimento 2008; Freire et al. em preparação). Assim, este trabalho não corrobora a Hipótese da Resistência Biótica (Elton 1958), mas dá amplo apoio a Hipótese da Facilitação (Niering et al. 1963; Richardson et al. 2000). Alguns trabalhos nos últimos 20 anos têm, de fato, demonstrado que plantas nativas podem facilitar a invasão de espécies exóticas, por vezes em detrimento da própria sobrevivência. Por exemplo, a espécie nativa Lupinus lepidus, pioneira de sucessão, facilita o estabelecimento de duas exóticas em zonas vulcânicas dos Estados Unidos por alterar o substrato através da fixação de nitrogênio e pela proteção ao solo oferecida pelo seu folhiço (Morris e Wood 1989). Arbustos australianos da família Chenopodiaceae facilitam à invasora Orbea variegata pela formação de sombra que diminui o estresse provocado pelas altas temperaturas e a alta intensidade da luz (Lenz e Facelli 2003). No alto da Cordilheira dos Andes, a espécie nativa Azorella monantha facilita à exótica Taraxacum officinale através do aumento da umidade do solo e maior disponibilidade de nutrientes (Cavieres et al. 2005). Interessantemente, uma meta-análise envolvendo pesquisas realizadas em altas altitudes revelou que os efeitos das plantas facilitadoras são mais fortes para plantas exóticas perenes do que para nativas, sendo o efeito contrário para plantas anuais (Arredondo et al. 2009). A diminuição da radiação e da temperatura gerada pela presença da copa das árvores nativas é provavelmente o principal mecanismo por detrás da facilitação (Callaway 1995, Gómez-Aparicio et al. 2004). A copa de Combretum leprosum, por exemplo, chegou a diminuir 9,65°C a temperatura do solo em comparação ao ambiente aberto. A facilitação na etapa de germinação em ambientes áridos e semiáridos é esperada já que as temperaturas do solo fora da copa tornam a germinação pouco provável. Durante o estabelecimento, espécies com baixa tolerância a sombra podem ser prejudicadas embaixo da copa (Becerra e Bustamante 2011), porém na Caatinga a sombra aparentemente não chegou a ser tão profunda 33 a ponto de inibir a fotossíntese das plantas crescendo sob a sua copa. Apesar de esperado, a nossa metodologia não conseguiu evidenciar um efeito da presença da copa das espécies enfermeiras na umidade do solo. Em estudos de ambientes xéricos, o incremento na disponibilidade de água no sub-bosque muitas vezes prevalece sobre a diminuição da luz na definição da intensidade de facilitação (Callaway e Walker 1997). Todas as fases ontogenéticas das duas espécies exóticas foram, em geral, facilitadas pelas espécies nativas, tanto a germinação e crescimento quanto a dinâmica de sobrevivência. Na etapa de germinação a facilitação foi um fenômeno generalizado, independente da identidade da facilitadora. Porém, conforme a ontogenia das exóticas ia avançando, apareceram diferenças na intensidade da facilitação entre espécies enfermeiras. Aspidosperma pyrifolium e Combretum leprosum permaneceram como facilitadoras efetivas incrementando o crescimento das espécies exóticas, enquanto que M. tenuiflora dependendo da identidade da exótica, demostrou ter efeitos neutros e até ligeiramente negativos. Um dos principais resultados do nosso experimento é que o processo de facilitação mostrou-se espécie-específico. A intensidade da facilitação variou entre espécies exóticas demonstrando que o efeito facilitador depende dos atributos específicos das espécies invasoras. De forma geral, Leucaena leucocephala foi mais facilitada do que Prosopis pallida pelas diversas espécies nativas, tanto na germinação quanto no crescimento e na sobrevivência. Estes resultados sugerem, por exemplo, que variações interespecíficas de adaptações ecofisiológicas associadas ao stress hídrico, aos níveis de tolerância, aos fluxos extremos de radiação e ao aparato fotossintético das plantas exóticas são importantes na definição da intensidade da facilitação e, como consequência, no sucesso do processo de invasão. Diferentes espécies nativas exerceram também efeitos de facilitação diferentes para uma mesma espécie exótica. De modo geral, Combretum leprosum, Aspidosperma pyrifolium e Poincianella pyramidalis facilitaram com maiores intensidades ambas as exóticas do que Croton sonderianus e Mimosa tenuiflora. Estes resultados sugerem, por exemplo, que variações interespecíficas do volume e densidade da copa, da fenologia foliar, e da estratégia foliar podem levar a diferentes intensidades de facilitação. Além disto, a interação significativa entre nativa*exótica*copa demonstra que para determinados processos, o efeito facilitador depende da combinação da identidade taxonômica da espécie nativa e da exótica. Por exemplo, Aspidosperma pyrifolium, Combretum leprosum e Poincianella pyramidalis 34 conseguiram incrementar a germinação das sementes de Leucaena leucocephala dentro da sua copa com maior intensidade do que as de Prosopis pallida. Alguns poucos estudos puderam verificar que o efeito exercido por distintas plantas enfermeiras nativas sobre um espécie exótica pode ser distinto. Em Floresta de Araucaria no sul do Brasil foram encontradas interações espécie-específicas na invasão de Pinus taeda, onde a nativa Bacharis uncinella facilitou a germinação, o estabelecimento e a sobrevivência da invasora enquanto que a nativa Vernonia discolor inibiu (Ganade et al. 2011). Interações espécie-específicas também foram encontradas em ambientes estressantes de alta montanha, onde a nativa Azorella monantha facilitou a sobrevivência da exótica invasora Taraxacum officinale, enquanto que a sobrevivência dentro da copa da Loretia acaulis não foi incrementada (Cavieres et al. 2008). Estudos realizados nos Andes e em ambiente semiárido no Chile não detectaram interações espécie-específicas, as exóticas sendo facilitadas na mesma intensidade e nos mesmos estádios ontogenéticos (Badano et al. 2007, Becerra e Bustamante 2011). No bioma Caatinga existem dois estudos de facilitação avaliando interações positivas, porém entre plantas nativas, portanto sendo importantes para estratégias de restauração do bioma. Tal como no nosso trabalho, Mimosa tenuiflora também respondeu como facilitadora numa dessas pesquisas durante a fase de germinação das espécies alvo (Paterno et al. 2013, submetido). Porém, assim que a ontogenia evoluiu as interações mudaram para neutras e até negativas, dependendo da identidade da espécie alvo (indicando que as interações entre nativas também são espécie-específicas). Sendo que tanto M. tenuiflora como Poincianella pyramidalis são espécies pioneiras neste bioma e demostradas facilitadoras, nós acreditamos que são espécies chave na determinação da estrutura e composição da comunidade, e devem ser consideradas na elaboração de estratégias de controle de espécies exóticas já que podem representar uma janela de oportunidade para a entrada das mesmas na comunidade. Mediação da facilitação por inimigos naturais Nossos resultados indicam que os inimigos naturais são capazes de modular o sinal e a intensidade do efeito das espécies nativas sobre as exóticas. De forma geral, a herbivoria foliar foi muito maior dentro da copa das nativas do que fora, sugerindo que os herbívoros estão de fato contribuindo para inibir o estabelecimento e crescimento das espécies exóticas. 35 Esta inibição poderia ser esperada já que em ambientes semiáridos os herbívoros procuram refúgio das condições climáticas extremas embaixo da copa das plantas, além de encontrar uma quantidade e variedade maior de recursos alimentares. A herbivoria foliar apresentou uma resposta complexa à presença da copa que dependeu da combinação da identidade da espécie nativa e exótica. Leucena leucocephala foi sete vezes mais herbivorada dentro da copa do que fora da copa, enquanto que a diferença para Prosopis pallida foi menos evidente, talvez pela presença de um grande número de defesas químicas em suas folhas (Pasiecznik et al. 2001) ao contrário da conhecida alta palatabilidade de Leucaena leucocephala. A predação de sementes de Leucena leucocephala foi ligeiramente mais alta dentro da copa do que fora da copa. Apesar de esta diferença ter sido marginalmente significativa, isto sugere que os predadores de sementes tendem a diminuir o benefício líquido positivo exercido pelas plantas enfermeiras. No entanto, as taxas de predação de sementes de Leucaena leucocephala foram baixas, diminuindo menos de 10% a pressão de propágulo. Este nível observado de predação de sementes dificilmente seria um eficiente mecanismo de controle biológico capaz de deter a expansão de L. leucocephala. Esta espécie apresenta de 2-4 ciclos de frutificação por ano sob boas condições de umidade, e cada árvore adulta libera entre 64 e 136 mil sementes anuais (Raghu et al. 2005), sendo que as sementes apresentam alto potencial germinativo (99%, obs. pess.) e viabilidade entre 10 e 20 anos (Hórus 2013). Como não existem dados da pressão de predação na área de distribuição original, não há como testar a Hipótese de Liberação dos Inimigos (Hierro et al. 2005). Heterogeneidade As comunidades naturais ou antropizadas possuem heterogeneidade espacial em pequenas e grandes escalas, que podem gerar manchas em mosaico propícias para o estabelecimento de determinadas espécies exóticas. É conhecido que associações positivas entre espécies vegetais podem influenciar os patrões de distribuição das espécies na comunidade (Bertness e Callaway 1994). No litoral californiano, manchas enriquecidas de nutrientes pelo arbusto nativo Lupinus arboreus, por exemplo, tornam-se disponível para o estabelecimento de espécies invasoras quando estes morrem atacados por insetos (Maron e Connors 1996). Arbustos pioneiros “amortecedores” de temperaturas extremas em ambientes de alta 36 montanha atuam como espécies chave determinando a distribuição espacial dessas comunidades, porém facilitando em maior intensidade às espécies exóticas do que as nativas (Arredondo et al. 2009). A distribuição local do capim invasor Ehrharta calycina tem sido moldada tanto pela interação negativa de um herbívoro nativo quanto pela facilitação exercida por duas espécies exóticas e uma nativa em dunas costeiras californianas (Cushman et al. 2011). Os nossos resultados indicam, não só que a vegetação nativa pode facilitar a entrada de invasoras exóticas, mas que as relações de facilitação são espécie-específicas. Um maior conhecimento destas relações espécies específicas podem nos dar maior previsibilidade acerca da estrutura espacial do processo de invasão ao definir caminhos de maior e menor resistência para espécies particulares de planta exóticas. Contudo, os mecanismos por detrás das respostas espécie-específicas são ainda desconhecidos, apesar de que certamente as características eco-funcionais das espécies envolvidas são essenciais para aumentar o nosso poder explicativo (Callaway 1998). A disponibilidade de recursos hídricos e micro-habitats adequados é um dos principais limitantes para o estabelecimento de plântulas em comunidades vegetais de ambientes semiáridos. Para compreender a susceptibilidade destes sistemas à invasão biológica é necessário considerar como as condições climáticas e a disponibilidade de plantas facilitadoras afetam simultaneamente o estabelecimento bem sucedido de espécies invasoras. Nossos resultados corroboram a Hipótese de Flutuação de Recursos (Davis et al. 2000) e ressaltam que a propensão destes sistemas para invasão biológica está intimamente relacionada com a flutuação das condições climáticas. Por fim, a imprevisibilidade na variação interanual de precipitação pode criar janelas de oportunidade que aumentam o estabelecimento de espécies exóticas. A dinâmica das invasões biológicas é um processo de grande complexidade envolvendo mecanismos diversos. Nosso estudo avançou na compreensão de como as interações positivas interespecíficas planta-planta, as interações negativas animal-planta assim como as janelas de oportunidade temporais determinadas pelo ambiente interagem para determinar o resultado dessas invasões. As árvores nativas dominantes do bioma facilitaram diferentes fases ontogenéticas das espécies exóticas, sendo esse processo espécie-específico. Futuros estudos testando caraterísticas funcionais de espécies nativas e exóticas determinantes 37 dessa especificidade permitirão compreender assim como aumentar a nossa previsibilidade espaço-temporal dos padrões de invasão biológica em ambientes semiáridos. 38 REFERÊNCIAS Almeida WR (2009) Flora exótica da Caatinga: atributos biológicos e potencial de expansão. Tese de Doutorado em Biologia Vegetal, Universidade Federal de Pernambuco, Pernambuco, Brasil Amorim IL, Sampaio EVSB, Araújo EL (2005) Flora e estrutura da vegetação arbustivoarbórea de uma área de caatinga do Seridó, RN, Brasil. Acta bot. bras. 19(3): 615-623 Arnold JP, Fonseca CR (2011) Herbivory, pathogens, and epiphylls in Araucaria Forest and ecologically-managed tree monocultures. Forest Ecology and Management 262: 10411046 Arredondo-Núñez A, Badano EI, Bustamante RO (2009) How beneficial are nurse plants? A meta-analysis of the effects of cushion plants on high-Andean plant communities. 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Foi realizado a priori um experimento de escarificação e posterior germinação em casa de vegetação para avaliar qual o método mais efetivo para escarificar as sementes já que a bibliografia resultava contraditória. Quatro tratamentos de 100 sementes cada um foram aplicados: (i) escarificação mecânica com lixa n°80 no lado oposto ao hilo até exposição do endosperma; (ii) escarificação química mediante imersão das sementes em ácido sulfúrico durante 5 minutos, realizando logo depois três lavagens com agua destilada para eliminar os resíduos; (iii) escarificação térmica por imersão das sementes em agua a 80°C durante 3 minutos, sendo logo depois lavadas com agua fria, e (iv) o controle (sem escarificação). Avaliou-se a percentagem de germinação de 100 sementes de cada espécie exótica em cada tratamento. As percentagens de germinação obtidas para Leucaena leucocephala foram: escarificação térmica 99%, química 97%, mecânica 96%, e 43% no controle; enquanto que para Prosopis pallida os valores foram: escarificação química 100%, mecânica 93%, térmica 64% e 25% no controle. Decidiu-se escolher a escarificação química com ácido sulfúrico como método para quebrar a dormência de ambas as espécies exóticas, sendo que foi o método mais efetivo para P. pallida (100%), e o segundo mais efetivo para L. leucocephala, também com uma altíssima percentagem de germinação (97%). 48 ANEXO B a b c d e f Figura 10. Experimento na Estação Ecológica do Seridó (RN, Brasil). a) Área experimental. b) Disposição das parcelas no eixo norte-sul da árvore nativa facilitadora. c) Semeadura das espécies exóticas. d) Parcela com varas de madeira indicando a localização das sementes. e) Plântula de Leucaena leucocephala. f) Plântula de Prosopis pallida.