AULA 5 – Primeiras Angiospermas

PRIMEIRAS ANGIOSPERMAS
Até o início da década de 90, os
resultados moleculares não eram considerados tão
relevantes. Questões metodológicas, pequena
amostragem e resultados contraditórios colocavam
em dúvida a qualidade dos dados moleculares.
Dessa maneira, os estudos morfológicos
detalhados de Crane (1985), Doyle & Donoghue
(1986, 1992) e Loconte & Stevenson (1990),
incluindo ou não grupos fósseis, eram os mais
confiáveis e eles recorrentemente colocavam as
Gnetales como grupo vivo mais relacionado com
as angiospermas. A ordem Genetales passou,
assim, a ser utilizada como grupo externo em
investigações sobre a evolução inicial das
angiospermas.
Buscando desvendar, que grupo de
angiospermas teria divergido no início da
evolução das angiospermas, Doyle & Donoghue
(1989) obtiveram uma árvore que claramente
sustentava a teoria antostrobilar. As primeiras
plantas com flores seriam como as encontradas
em Magnoliales. Ainda assim, poucos passos a
mais poderiam mudar substancialmente a
topologia.
características plesiomórficas encontradas no
grupo, Calycanthus se destaca por não apresentar
dupla fertilização; o embrião se desenvolve a
partir do nucelo. De acordo com esses
cladogramas, as primeiras angiospermas seriam
como proposto por Cronquist: arbustos ou
arvoretas lenhosas com flores compostas de
muitas partes e grãos de pólen cimbiformes, com
exina granular. Como em Doyle & Donoghue
(1989), Ranunculales aparece mais relacionado
com as demais plantas com pólen tricolpado, que
formam um clado derivado. Um clado bastante
evidente em ambas as análises é o formado por
plantas herbáceas incluindo as Aristolochiales,
Piperales, Nymphaeales e monocotiledôneas
(exceção
Lactodoriaceae)
e
que foram
denominadas paleoervas.
*
Fósseis
Barremiano-Aptiano
* Monocotiledônea
Cladograma de Doyle & Donoghue (1989) mostrando as
Magnoliidae arbóreas (retângulo vermelho), formando um
grado e as paleorvas (retângulo azul) formando o grupo irmão
das eudicotiledôneas. Os números apontam registros fósseis,
demonstrando que os grandes grupos de angiospermas já
haviam surgido entre o Barreminano e o Aptiano
Dois anos depois, Loconte & Stevenson
(1991) ampliaram essa análise de 27 para 49
terminais,
incluindo
representantes
de
Magnoliidae, Hamameliidae e Monocotiledôneas.
Eles incluíram seis gimnospermas e enraizaram
em pteridófita. Foram considerados 104
caracteres, mas 22 não puderam ser polarizados
por não estarem presentes no grupo externo. Eles
obtiveram oito árvores igualmente parcimoniosas.
Nesse
estudo,
Calycanthales
(incluindo
Idiospermaceae), tradicionalmente em Laurales,
apareceu como Ordem mais basal. Dentre as
Cladograma de Loconte & Stevenson (1991), mostrando o
grado basal formado pelas Magnoliidae arbóreas (retângulo
vermelho) e as paleoervas (retângulo azul), compostas pelas
Magnoliidae herbáceas e as monocotiledôneas, como grupo
irmão das angiospermas.
O termo paleoervas foi criado por Doyle
& Hickey (1976) para designar plantas herbáceas
com pólen monossulcado que teriam derivado das
Magnoliidae arbóreas. As paleoervas incluiriam as
Piperales, Chloranthales, Nymphaeales e as
monocotiledôneas. Hamby & Zimmer (1992)
sugeriram, com dados moleculares, que as
Nymphaeales ou as Piperales teriam divergido na
raiz das angiospermas. Como ambas as ordens
fazem parte das paleoervas, Taylor & Hickey
(1992) consideraram a possibilidade das primeiras
angiospermas serem paleoervas, uma alternativa
para a hipótese das Magnoliales. Para eles, a
dificuldade estaria na polarização dos caracteres e
no excesso de homoplasias. Assim, eles
reavaliaram os caracteres restringindo a matriz
àqueles caracteres que pudessem ser polarizados a
partir do grupo externo. Caracteres ausentes no
49
grupo fóssil eram polarizados a partir de Gnetales
e um outro grupo vivo quando a homologia era
clara. O cladograma, indicou que as paleoervas
formariam um grupo parafilético a partir do qual
as demais Magnoliidae, monocotiledôneas e
eudicotiledôneas teriam evoluído. Chloranthales e
Piperales seriam as duas famílias mais basais de
angiospermas. Baseado nessa hipótese, o grupo
ancestral das angiospermas deveria ser composto
de plantas herbáceas rizomatosas ou trepadeiras,
com folhas simples e venação reticulada a quase
palmada, flores subtendidas por uma folha ou
bráctea e dispostas em inflorescências, estames
basifixo com conectivo ampliado, quatro
microsporângios e dois loci, grãos de pólen
pequenos, monossulcados, tectado, perfurados ou
reticulados, carpelos ascidiados, livres, com um
ou dois óvulos próximos a abertura do carpelo,
óvulos
ortótropos,
bitegumentados,
crassinucelados.
Cladograma Taylor & Hickey (1992) mostrando as paleoervas
formando um grado basal.
Sustentação para essa hipótese vem dos
fósseis, cujos registros mais antigos de pólen e de
folha denotam características clorantóides, como
pólen monossulcado, reticulado e com exina
columelada e folhas reticulinérveas com margem
serreada, além das flores com três estames. Por
outro lado, fósseis de lenho de angiospermas são
raros, em contraste com os de coníferas. Outra
evidência é a ampla distribuição desses táxons,
sugerindo antigüidade. Taylor & Hickey (1996)
continuaram a desenvolver a hipótese das
paleoervas detalhando hipóteses para a evolução
dos estróbilos de Cordaitales, passando por
Gnetales até chegar na condição das angiospermas
Plantas pequenas teriam desenvolvimento
mais rápido, característica vantajosa para
colonização de novos ambientes. Elas seriam,
portanto, plantas pioneiras ou sucessionais, mais
competitivas em ambientes com solos ricos em
nutrientes. A venação reticulada, os elementos de
tubo crivado e os vasos possibilitariam maior
eficiência no fluxo de água. Vasos são menos
eficientes na sustentação, daí o surgimento das
fibras. Em plantas pequenas, no entanto, essa
desvantagem é menos severa e a pressão da raiz é
suficiente para evitar embolia. Como nas
pteridófitas,
as
monocotiledôneas
(e.g.
Dioscoreaceae e Araceae) e Magnoliidae
consideradas basais (e.g. Sarcandra) possuem
vasos apenas nas raízes, sugerindo que eles
tenham inicialmente aparecido nesse órgão. Nesse
caso, a ausência de vaso em Winteraceae poderia
ser explicada por uma reversão, talvez porque os
custos mecânicos dos vasos no grupo tenham sido
maiores do que as vantagens do fluxo hídrico. O
tempo entre polinização e maturação da semente é
mais curto em angiospermas e mais ainda
naquelas herbáceas. A evolução do carpelo
proporcionou competição entre os grãos de pólen,
compatibilidade e reconhecimento, mecanismos
importantes para a fecundação cruzada, e estariam
relacionados à diversificação. Os diásporos
pequenos proporcionariam ampla dispersão e
dormência e o endosperma triplóide decorrente da
dupla fecundação permitiu economizar energia até
a fertilização.
Os
cenários
esperados
para
o
desenvolvimento das angiospermas seriam locais
perturbados, com influência fluvial, solo rico em
nutrientes e expostos a radiação solar. As ervas
alocariam energia para a produção de folhas e
para a reprodução, não para lenhosidade. Elas,
inicialmente, competiriam principalmente com
pteridófitas e, então, partiriam para ambientes
aquáticos. Nos ambientes inundados, elas
passaram a competir por luz e o sistema de
crescimento secundário passou a ser importante.
O desenvolvimento rápido e versátil fizeram com
que essas plantas fossem altamente competitivas
em diversos ambientes, principalmente os sujeito
a distúrbios freqüentes. As sementes pequenas
permitiriam dispersão a longas distâncias e o
rizoma permitiria a planta sobreviver durante
períodos desfavoráveis. Vasos na raiz seriam
importantes para um fluxo hídrico mais eficiente
durante os períodos favoráveis e a venação
reticulada tornaria o transporte menos custosos em
folhas amplas, mesmo quando a folha estivesse
danificada.
A superioridade das angiospermas estaria
no desenvolvimento rápido, mais do que nas
vantagens da biologia reprodutiva ou da
dispersão. A redução da duração das fases
reprodutivas e a produção de endosperma
permitiram a essas plantas se reproduzirem mais
rapidamente e de maneira mais eficiente e poderia
explicar a rápida dispersão das angiospermas no
50
Cretáceo (veja capítulos em Taylor & Hicley
1996).
Tendo em mente que as antófitas formam
um grupo monofilético, Doyle & Donoghue
(1993) fizeram uma revisão das hipóteses para
diversificação basal das angiospermas. O registro
para Pentoxylon começa no Jurássico Inferior e
para Bennettitales no Triássico Superior. As
Gnetales são o grupo irmão vivo das
angiospermas e apesar do registro abundante de
pólen efedróide no Cretáceo Inferior, elas parecem
ter existido desde o Triássico superior. Dessa
maneira, o clado das antófitas (Gnetales +
angiospermas + Bennetitales fósseis) estaria
presente desde o Triássico Superior. As
angiospermas por sua vez aparecem no Cretáceo
Inferior e logo estavam diversificadas. Essa
diversificação
repentina
sugere
que
as
angiospermas teriam surgido bem antes do
Cretáceo. Nomeando o nó das antófitas de A e o
das angiospermas atuais de B, baseado no registro
fóssil, o evento A teria ocorrido no Triássico e o B
no Cretáceo, sendo difícil estabelecer o que teria
ocorrido no intervalo que abrange todo o
Jurássico. A origem das angiospermas atuais está
então estreitamente relacionada com a datação do
nó B.
O primeiro ramo a divergir após o
surgimento das angiospermas pode oferecer
algumas pistas de como a diversificação inicial do
grupo teria ocorrido e, assim, estimar onde estaria
posicionado o nó B, marcando o surgimento do
das angiospermas atuais. Entretanto, existem duas
hipóteses muito distintas para a raiz das
angiospermas: a hipótese das paleoárvores
(Magnoliales, Winterales ou Calycanthaceae) e a
das paleoervas (Chloranthaceae, Nymphaeales e
mesmo monocotiledôneas). Os dois grupos
retiveram grande número de características
primitivas e estudos cladísticos apoiaram as duas
hipóteses, geralmente sustentados por um pequeno
número de passos a menos em relação a hipótese
alternativa.
Estudos cladísticos sustentaram as duas hipóteses para origem
das angiospermas: através das paleoervas, com Chlorantaceae
(à esquerda) divergindo na base das angiospermas, apoiando a
teoria do pseudanto, e através das paleoárvores, apoiando a
teoria antostrobilar.
No Barremiano, já existiam evidências de
cinco clados das angiospermas basais: o pólen
monossulcado, grande e granular de Magnoliales,
diversos tipos de pólen de Chloranthaceae,
tétrades de pólen monossulcado de Winteraceae,
pólen tricolpado de eudicotiledôneas e folhas
palmatinérveas e pólen monocolpado de
monocotiledôneas. Esse fato demonstra que existe
uma lacuna entre o surgimento das antófitas no
Triássico e o aparecimento já diversificado das
angiospermas no Cretáceo inferior, justificando a
estupefação de Darwin e levando Axelrod a
sugerir o surgimento das angiospermas muito
antes do Cretáceo. Dados moleculares também
sugeriram uma origem mais antiga para as
angiospermas. O relógio molecular de Martin et
al. (1989) baseado em uma taxa de mutação de
outros eucariotos sugeriu que a divergência entre
monodicotiledôneas e eudicotiledôneas teria
ocorrido no Carbonífero. Esse resultado, no
entanto, tem sido desconsiderado, pois registros
de pólen tricolpado são muito evidentes e só
aparecem no Cretáceo Inferior (mas o ramo
poderia não ter essa sinapomorfia). No mesmo
ano, Wolfe et al. (1989) indicaram a partir de
regiões do cloroplasto a divergência entre mono e
eudicotiledôneas para o Jurássico Inferior, sendo
mais compatível com os resultados cladístico.
Essa discrepância entre dados fósseis e
resultados cladísticos pode ter várias explicações:
a lacuna consiste do ramo das angiófitas que teria
dado origem às angiospermas, mas que ainda não
estava completamente diferenciado, reunindo
apenas algumas sinapomorfias que definem o
grupo atual. Baseado nesse cladograma, quatro
possibilidades podem ser assumidas para a
diversificação inicial das angiospermas. As
antófitas (A) surgiram no Triássico:
1) 1) e logo apareceu o clado das angiospermas
atuais (B), que se diversificou desde então de
modo regular, apesar de registros fósseis
ainda não terem sido encontrados.
2) 2) mas as angiospermas de fato só
apareceram no Cretáceo, se diversificando
rapidamente. A lacuna seria justificada pelos
grupos do ramo, os quais não possuíam todas
as características de angiospermas e não
podem ser reconhecidos no registro fóssil.
3) 3) e as angiospermas apareceram logo depois,
mas se diversificaram lentamente ou
permaneceram em alguma região isolada.
Elas seriam pouco representativas e por isso
não detectadas no registro fóssil. Talvez a
falta de uma característica adaptativamente
importante teria sido responsável por essa
51
diversificação inicial lenta; fatores intrínsecos
teriam promovido a diversificação do grupo.
4) 4) e as angiospermas apareceram logo depois
mas foram impedidas de se diversificar por
motivos extrinsecos, os quais desapareceram
no começo do Cretáceo permitindo a
diversificação a partir desse período.
Cladograma mostrando as quatro possibilidade de
diversificação das angiospermas baseado nas evidências
fósseis (Doyle & Donoghue 1993): A. surgimento no Triássico
e diversificação gradual não evidenciada; B. surgimento no
Cretáceo e diversificação rápida; C. surgimento no Triássico e
diversificação rápida possibilidade por novidades evolutivas
que permitiram uma irradiação no Cretáceo e; D. surgimento
no Triássico e diversificação rápida de várias linhagem
possibilitada por mudanças extrínsecas.
A diversificação das angiospermas é
geralmente justificada pela aquisição de algumas
sinapomorfias que teriam sido adaptativas para
todo o grupo, como surgimento do carpelo que
teria possibilitado mecanismos reprodutivos de
isolamento
e,
consequentemente,
sua
diversificação. Imaginando que as primeiras
angiospermas fossem paleoárvores, entretanto, e
considerado que 98% das angiospermas estão
incluídas nas eudicotiledôneas ou nas paleoervas,
as características responsáveis pela diversificação
das angiospermas devem ser procuradas dentre as
sinapomorfias daqueles dois clados. A grande
diversificação teria ocorrido, portanto, dentro das
angiospermas, talvez promovida pela aquisição do
hábito herbáceo permitindo maior flexibilidade
fisiológica, e não devido a mudanças reprodutivas.
A diversificação teria se mantido inicialmente
lenta até a mudança no hábito permitir a
irradiação do grupo. As angiospermas, nesse caso,
teriam surgido no Triássico mas se mantido pouco
diversificada e com características pouco
diagnósticas não tendo ainda sido reconhecida no
registro fóssil (Hipótese C).
Por outro lado, se as primeiras
angiospermas tiverem sido paleoervas, grupo
antigo e altamente diversificado, sua origem
estaria associada à rápida diversificação. Mas
então, por que os grupos arbóreos teriam
diminuído sua diversificação? Uma possibilidade
seria a ocupação de ambientes mais estáveis e a
seleção de estrategistas K investindo menos na
reprodução e mais na parte somática. Entretanto, a
diversidade nos ambientes onde as paleoárvores
ocorrem é muito grande, sugerindo que esses
ambientes não determinariam necessariamente a
diminuição na taxa de diversificação.
Como
as
paleoervas
possuem
características diagnósticas e nenhuma foi
encontrada no registro fóssil antes do Cretáceo,
resta a possibilidade das angiospermas terem
surgido realmente no Cretáceo e então
rapidamente se diversificado (Hipótese B). Outra
possibilidade seria a de que esses grupos
atualmente
diversos
(paleoervas
e
eudicotiledôneas) teriam surgido antes do
Cretáceo mais se mantido pouco diversos talvez
por motivos extrinsecos, eliminados apenas no
Cretáceo (Hipótese 4).
Existem
alguns
registros
angiospermóides principalmente defendidos por
Cornet. Entre eles destaca-se Sanmiguelia.
Todavia, a relação é duvidosa, representando na
melhor das hipóteses, parte do ramo que daria
origem as angiófitas, mas provavelmente eles
seriam melhor posicionados em outro clado das
angiófitas, como nas Bennettitales ou Gnetales
(Crane 1993).
Monocotiledôneas
As monocotiledôneas fazem parte das
chamadas paleoervas. Apesar de nunca ter
atingido consenso, no século XIX, elas eram
consideradas mais antigas que as dicotiledôneas.
Logo, a riqueza das dicotiledôneas foi usada como
argumento para justificar sua suposta precedência
em relação às monocotiledôneas. Henslow, em
1893, supôs inúmeras origens para as
monocotiledôneas a partir de dicotiledôneas
aquáticas, mas a idéia foi contra-argumentada por
Sargant em 1908 (veja Les & Schneider 1995).
Uma possível inversão não pode ser
completamente descartada. Por que as primeiras
angiospermas não poderiam ser semelhantes às
monocotiledôneas,
da
onde
as
demais
dicotiledôneas teriam derivado? Então, elas
formariam um grupo parafilético. Burger (1981)
defendeu uma teoria semelhante para a origem das
angiospermas.
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Diagrama mostrando que a dicotomia entre mono e
dicotiledôneas é antiga, próximo a origem as angiospermas.
As monocotiledôneas são desprovidas de
características exclusivas. Por exemplo, sistema
vascular actostélico (feixes dispersos) pode ser
encontrado em Piperaceae e Nymphaeales, assim
como um único cotilédone, em Peperomia e
Nelumbo, e os corpos protêicos triangulares nos
elementos de tubo crivado, em Aristolochiaceae.
Nem todas as monocotiledôneas apresentam
venação paralela (e.g. Dioscoriaceae). Ainda
assim, as monocotiledôneas são geralmente
consideradas monofiléticas, tendo divergido
próximo à origem das angiospermas, derivada de
um grupo dentre as dicotiledôneas. Uma das
principais razões que justificavam essa idéia era a
maior
plasticidade
das
dicotiledôneas.
Morfologicamente,
possíveis
afinidades
evolutivas entre mono e dicotiledôneas estariam
representadas por pares, como Nymphaeales e
Alismatales (Martin & Dowd 1986) e entre
Araceae e Piperaceae (Lotsy 1911, Emberger
1960, Burger 1977). Outra possibilidade seria a
ligação entre as paleoervas e as Dioscoreales
(Chase et al. 1995).
Algumas características, principalmente
químicas, de Piperales colocariam-nas mais
relacionadas com as Magnoliidae, dentre elas as
células com óleos essenciais (presentes em
Araceae, mas raras em monocotiledôneas) e
alcalóides
benzil-isoquinolínicos.
Uma
alternativa, seria explicar a série de semelhanças
como convergências devido a ocupação de
ambientes tropicais úmidos pelos dois grupos. Da
mesma forma que a origem das monocotiledôneas
pode ser explicada por um afunilamento devido a
ocupação aquática, as semelhanças entre
Nymphaeales e Alimatales, como ausência de
vasos em ramos e folhas, poderiam ser explicadas
por convergências múltiplas decorrentes da
ocupação de ambiente aquático. Entretanto, o
ambiente não explicaria todas as convergências e
talvez uma origem polifilética pudesse ser
levantada para explicar essas semelhanças entre
mono e dicotiledôneas.
Burger
(1977)
considerou
duas
evidências fundamentais para traçar uma linha
evolutiva entre mono e dicotiledôneas,
estabelecendo uma hipótese para a origem das
flores: 1) estudos ontogenéticos demonstraram
que o arranjo espiralado encontrado em
monocotiledôneas evoluiu de uma trimeria
original; 2) flores trímeras possuem três traços
vasculares, cada qual relacionado com uma
bráctea, dois estames e um pistilo. Uma hipótese
de evolução, então, seria a derivação de flores
trímeras ou tetrâmeras a partir da redução dos
internós e subsequente fusão de flores bissexuadas
simples, como as encontradas em Chloranthales.
Nesse caso, as brácteas florais de Piperales seriam
homólogas ao perianto das flores de
Lactoridaceae. O arranjo inicial entre pistilo,
estames e brácteas seria oposto, da onde teria
derivado o arranjo alternado como conseqüência
da economia de espaço. Desse modelo de flor, a
adição de peças do perianto teria ocorrido através
da divisão do perianto ou da proliferação de
primórdios estaminais seguida de esterilizações. A
multiplicação de peças do perianto aumentou a
proteção das flores, enquanto os insetos eram
atraídos pelo odor e tinham no pólen sua
recompensa. Em plantas com flores simples, o
arranjo denso em espigas ajudava na proteção dos
órgãos reprodutivos, mas em alguns casos a espata
pode auxiliar, tanto na proteção da espiga como
na atração de insetos. A corola como forma de
atração visual evoluiu mais tarde, o que é
confirmado pela seqüência ontogenética de muitas
flores.
Essa hipótese se sustenta também na
possibilidade da origem de flores em pseudoflores, como em compostas, situação análoga.
Outro fator é a origem de trimeria em grupos não
relacionados evolutivamente. Uma explicação
através da composição a partir de uma flor
terminal e duas laterais seria mais provável que
várias reduções a trimeria a partir de uma flor com
muitas peças. Essa linha evolutiva para explicar a
relação entre as flores caracteriza a hipótese do
pseudanto, onde a flor é formada por um eixo
multi-axial de estróbilos reduzidos. Engler havia
53
defendido essa hipótese, mas para ele as
amentíferas
representariam
as
primeiras
angiospermas, o que foi refutado com base em
registro fóssil e dados de filogenia. Entretanto, a
teoria do pseudanto ainda é merecedora de
antenção quando assumimos outros grupos como
prováveis angiospermas basais, como é o caso de
Chloranthaceae e Piperaceae.
Esquema mostrando a linha evolutiva proposta por Burger (1977). A flor bissexuada (pseudanto) trímera teria surgido a partir da redução
de entrenos de três flores simples, como as de Chloranthaceae. A diversificação das linhagens de angiospermas teria então se iniciado
através da proliferação ou redução de partes florais em algumas linhagens.
Leitura:
Endress, P.K. 1986. Reproductive structures and phylogenetic significance of extant primitive angiosperms. Pl. Syst. Evol. 152: 1-28.
Krassilov, V.A. 1991. The origin of angiosperms: new and old Problems. Trends Ecol. Evol. 6(7): 215-220.
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